Summary
Mätning gyrification (kortikal vikning) i alla åldrar är ett fönster in i hjärnans tidiga utveckling. Därför utvecklade vi tidigare en algoritm för att mäta lokala gyrification på tusentals punkter över halvklotet
Abstract
Kortikal vikning (gyrification) bestäms under de första månaderna i livet, så att negativa händelser som inträffar under denna tid lämnar spår som kommer att identifieras i alla åldrar. Som nyligen granskats av Mangin och kollegor 2, flera metoder finns för att mäta olika egenskaper hos gyrification. Till exempel kan sulcal morfometri användas för att mäta formen beskrivningar som djup, längd och index av inter-hemisfärisk asymmetri 3. Dessa geometriska egenskaper har fördelen att vara lätta att tolka. Baseras dock sulcal morfometri tätt korrekt identifiering av en viss uppsättning sulci och därmed ger en splittrad beskrivning av gyrification. En mer finkornigt kvantifiering av gyrification kan uppnås med krökning-baserade mätningar, där jämnas absolut betyda krökning vanligtvis beräknas på tusentals punkter över den kortikala ytan 4. Den krökning är dock inte straightforward att förstå, eftersom det fortfarande oklart om det finns någon direkt koppling mellan buktighet och ett biologiskt meningsfullt korrelera som kortikal volym eller yta. För att hantera de olika frågor som mätning av kortikal falsning, utvecklade vi tidigare en algoritm för att kvantifiera lokala gyrification med en utsökt rumslig upplösning och enkel tolkning. Vår metod är inspirerad av Gyrification index 5, en metod som ursprungligen användes i jämförande neuroanatomi att utvärdera kortikala fällbara skillnader mellan arter. I vårt genomförande, som vi namnet L OKALA Gyrification Index (l GI 1), mäter vi hur mycket cortex begravda inom sulcal veck jämfört med mängden synliga cortex i cirkulära områden av intresse. Med tanke på att cortex växer främst genom radiella expansionen 6, var vår metod särskilt utformad för att identifiera tidiga defekter av kortikal utveckling.
I thär artikeln, vi detalj beräkningen av lokala Gyrification Index, som nu är fritt distribueras som en del av FreeSurfer Programvaran ( http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/ , Martinos Center for Biomedical Imaging, Massachusetts General Hospital) . FreeSurfer innehåller en uppsättning automatiserade rekonstruktion verktyg av hjärnans kortikala ytan av strukturella MR-data. Den kortikala ytan utvinnas i den ursprungliga utrymme för bilder med sub-millimeter noggrannhet är sedan vidare används för att skapa en utsida, som kommer att ligga till grund för L GI-beräkningen. En cirkulär regionen av intresse är då avgränsas på utsidan, och dess motsvarande område av intresse på den kortikala ytan identifieras med hjälp av en algoritm som beskrivs i vår valideringsstudie 1. Denna process är ständigt återkommande med i stort sett överlappande regioner av intresse, vilket resulterar i kortikala kartor över gyrification förr efterföljande statistiska jämförelser (Fig. 1). Notera var en annan mätning av lokala gyrification med en liknande inspiration föreslagits av Toro och kollegor 7, där det fällbara index vid varje punkt beräknas som förhållandet mellan kortikala område som ingår i en sfär dividerad med arean av en skiva med samma radie. De två implementationer skiljer sig i att en av Toros et al. bygger på Euclidian avstånd och därmed anser diskontinuerlig fläckar av kortikal område, medan vår använder en strikt geodetisk algoritm och inkluderar endast kontinuerlig patch av kortikal area öppning hjärnan ytan i en cirkulär region av intresse.
Protocol
1. Rekonstruera 3D kortikala ytor
Denna första del av det protokoll som använder standard FreeSurfer pipeline som beskrivs i Wiki ( http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki ). Observera att kommandona detaljerat beskriver ett sätt att uppnå de kortikala ytan rekonstruktioner, men motsvarande kommandon kan också användas.
- Importera råa MR DICOM i FreeSurfer och kontrollera kvaliteten på bilden (t.ex. att inriktningen är korrekt, flyttade kontrasten tillräcklig och inte bilderna). Denna process använder följande kommandon (byt ut texten mellan <...> (inklusive) med värden som är lämplig för ett specifikt exempel, och "#" betecknar kommentarer):
mksubjdirs# Skapa mappen arkitektur som används av FreeSurfer
CD/ MR gå # till MRT mappen ditt ämne
mri_convert cm001.mgz visualisera # den omvandlade volymen - Skapa tredimensionella kortikala mesh modeller 8,9. För att klara problemet med nedgrävda sulci skapar FreeSurfer först ett enhetligt vita substansen volym, som används som utgångspunkt för den första grå-vit yta. Denna yta är då optimeras enligt lokala lutning intensitet och utvidgas ytterligare till den grå-CSF-gränssnitt.
Recon-alla-s# Starta kortikala ytan rekonstruktion
I slutet av återuppbyggnadsprocessen, får du två maskor modeller som består av ca 150.000 poäng för varje hemisfär: en vit (grå-vit-gränssnitt) och en pial (grå-CSF gränssnitt) yta. Det är viktigt att notera att alla ytor och volymer kvar i den ursprungliga utrymme, så att mätning såsom volym, yta, tjocklek eller gyrification index som ska mätas utan att deformeras. - Kontrollera riktigheten av dessa rekonstruerade ytor:
tkmeditT1.mgz? H.pial # den vita ytan är överlagrade i grönt och pial ytan i rött
där h betecknar halvklotet? lh.pial för den vänstra hjärnhalvan och rh.pial för den högra hjärnhalvan. I Figur 2 (i 2 versioner: en animerad gif bild som ska ingå i filmen och en statisk en för hemsidan) visar ett exempel på riktigt vitt och pial ytor rekonstruktioner för "Bert" ämne distribueras tillsammans med den FreeSurfer paketet. Om du måste manuellt korrigera resultatet av återuppbyggnaden, hittar du en tutorial på FreeSurfer wiki ( http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/FsTutorial/WhiteMatterEdits ,
2. Beräkna den lokala Gyrification Index
När du är nöjd med din ytor, beräkna den lokala Gyrification Index (l GI) med kommandot:
Recon-alla-LGI-s
Det här kommandot körs vanligen i ca 3 timmar för två halvklot av en studie deltagare, beroende på hur kraftfull din dator. De olika stegen i L GI processen är överblickbar i bild. 1. Den datorkraft börjar med skapandet av en utsida genom morfologisk tillslagsmanövern. Detta yttre yta, betecknas? H.pial_outer_smoothed, illustreras ytterligare i bild. 3. Sedan finns omkring 800 överlappande cirkulära områden av intresse skapas på utsidan. För var och en av dessa regioner är ett motsvarande område av intresse definieras påden pial ytan. Hela beräkningen slutar med skapandet av en enskild karta innehåller en l GI-värde för varje punkt i de kortikala ytan (dvs ~ 150 tusen värden per halvklotet).
3. Kontrollera resultatet av L GI-beräkning för varje hemisfär
tksurfer
Den l GI-värden överlagras över den kortikala ytan. Som korrekta l GI-värden är vanligtvis på mellan 1 och 5, inställning av minimigräns på 1 (med möjlighet fthresh) ger en snabb check: du ska inte se några gråa kortikala område. Ett exempel på rätt person Resultatet visas i figur. 4.
4. Statistiska grupp jämförelser
Syftet är att kvantifiera effekten av gruppen vid varje hörn över den kortikala ytan samtidigt kontrollerar för effekten av kön ochålder. Du kommer att behöva följa samma process som om du vill jämföra kortikala tjockleken på varje nod, men
- Det första alternativet att jämföra l GI resultat mellan grupper använder de kommandon som anges nedan, ytterligare information kan erhållas från https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/FsTutorial/GroupAnalysis .
- Först måste du skapa en studie specifik mall som ger alla dina ämnen i ingång:
make_average_subject - ämnen...
Kommandot ovan kommer att skapa ett ämne som heter "genomsnittlig". Alternativt kan du använda ämnet "fsaverage "distribueras som en del av FreeSurfer distributionen. - Sedan skapar textfil som innehåller en beskrivning av de ämnen som deltar i studien (den "FreeSurfer koncernen Descriptor File"). Din FSGD.txt ska se ut så här:
GroupDescriptorFile 1
Grupp Control_Male
Grupp Control_Female
Grupp Patient_Male
Grupp Patient_Female
Variablerna ålder
IngångPatient_Male 20
IngångControl_Female 23
<...> - Sampla L GI uppgifter inom loppet av den genomsnittliga ämnet med följande kommando för varje halvklotet:
mris_preproc - fsgd FSGD.txt - mål genomsnitt -? Hemi h - mätt pial_lgi -? ut h.lgi.mgh - Släta data på kortikala ytan för att minska signal-brus:
mri_surf2surf -? Hemi h - s genomsnitt -? sval h.lgi.mgh - FWHM 10 -? TVÅL h.10.lgi.mgh - Beräkna grupp jämförelse på nivån för varje nod. För det måste du skapa en fil kontrast text (t.ex. i fallet med FSGD.txt beskrivs ovan, kommer "contrast.txt" innehåller värdena "1 1 -1 -1 0" för att beräkna skillnaden mellan kontroller och patienter samtidigt som kontroll för ålder och kön). Slutligen löper jämförelsen:
mri_glmfit - y h.10.lgi.mgh -? fsgd FSGD.txt ungkarlshotellets -? glmdir h.lgi.glmdir - surfa genomsnitt h -? C contrast.txt - Visualisera resultatet på din genomsnittliga motivet med hjälp tksurfer:
tksurfer genomsnitt? h uppblåst
Sedan ladda som överlagra sig.mgh filen i mappen? H.lgi.glmdir / contrast.txt / sig.mgh. Använda alternativet "konfigurera overlay" kan ytterligare ändra p tröskeln samt korrigera för multipla jämförelser med hjälp av falska upptäckten på 10.
- Först måste du skapa en studie specifik mall som ger alla dina ämnen i ingång:
- Alternativet för grupp comjämförelse är att använda Qdec, ett grafiskt användargränssnitt genomförs i FreeSurfer. Användningen av Qdec med lokala Gyrification Index innebär att på förhand jämna L GI data:
Recon-alla-qcache-mått pial_lgi genomsnittet-S
Med Qdec är FreeSurfer koncernen beskrivningsfil ersättas med en något annorlunda version, Datatabell (qdec.table.dat) som omfattar beskrivning av de olika grupper och andra störande variabler såsom ålder. En detaljerad beskrivning av användningen av Qdec tillhandahålls på http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/FsTutorial/QdecGroupAnalysis .
Att notera, om l GI är inte tillgänglig i listan över beroende variabler i Qdec måste du lägga till följande rad till Qdecrc filen i din hemkatalog.:
MEASURE1 = pial_lgi </ Ol>
5. Analys
Alternativt kan de statistiska analyserna slutligen beräknas till samma nivå som kortikala parcellation integrerad i FreeSurfer 11. För detta ändamål kan genomsnittliga l GI-värden tas ut för de 34 gyral områden av intresse för varje halvklotet, och dessa mätningar kan ytterligare jämföras mellan de olika grupperna. Detta paket-vis analys (i motsats till vertex-kloka analys som beskrivs ovan) kan vara attraktiva eftersom det begränsar mängden av statistiska jämförelser. Men kvantifierar l GI vid varje punkt i gyrification i det omgivande cirkulära område, så att den genomsnittliga l GI i en gyral regionen av intresse även speglar i viss mån den gyrification i de angränsande regionerna av intresse.
Slutligen, även om de viktigaste frågorna har beskrivits i detta protokoll, en lösning på andra problem som kan uppstå under FreeSurfer eller L GI bearbetning kan hittas i arkiven hos FreeSurfer e-postlista ( http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/FreeSurferSupport ).
6. Representativa resultat
Som beskrivs i avsnitt 1c i protokollet, bör du alltid noga kontrollera riktigheten av återuppbyggnaden av kortikala ytor före l GI beräkning. Medan du bläddrar mellan främre och nackloben, särskilt uppmärksamma att fartyg och membranet inte ingår i pial ytan. Kontrollera också att den vita ytan noggrant följer den gråvita gränssnitt. Ett exempel på riktig rekonstruktion ges i figur 2 (se den animerade gif siffra för hela volymen).
I slutet av L GI beräkning, kommer du också kontrollera resultatet för båda halvkloten i varje ämne.Det ska inte finnas några kortikala område med en l GI resultat är mindre än 1. I 3 § i protokollet och figur 4 visar hur man kontrollerar korrekt om produktionen av L GI beräkningen är korrekt.
Figur 1. Översikt över L GI beräkningen. Är det första tredimensionella kortikala mesh modeller rekonstrueras från den råa bilder med hjälp av standarden FreeSurfer ledningen. Dessa rekonstruktion algoritmer använder en binär vita substansen volym som utgångspunkt för att lösa frågan om begravda sulci. Den kortikala mesh modellerna består vanligtvis ca 150.000 hörn och är klassiskt används för att beräkna kortikala tjocklek på varje punkt. På samma sätt kommer lokala Gyrification Index (l GI) beräknas till varje nod. För detta ändamål är ett yttre yta skapas. Sedan motsvarande cirkulära områden av intresse identifieras på det yttre end kortikala ytan med matchande algoritm. Efter ca 800 generera överlappande regioner av intresse, processen resulterar i skapandet av individuella kartor över l GI. Dessa kartor kan lätt tolkas: ett index på 5 innebär att det finns 5 tiden mer kortikala ytan inåtvikande inom sulci i omgivningen att mängden synlig kortikala ytan, ett index på 1 innebär att hjärnbarken är platt i omgivningen . Slutligen är statistiska grupp jämförelser beräknas till nivån för varje nod, i likhet med kortikala tjocklek jämförelser.
Figur 1B. Individuella kortikala karta över L GI. Denna lilla film visar en 360-graders rotation av en enskild kortikal LGI kartan som visas i bild. 1. Det är slående att den kortikala regioner med högre l GI-värden motsvarar den första luckan som ska skapas under i livmodern livet: Sylvian spricka, den överlägsna temporal sulcus och itraparietal sulcus på sidovy av hjärnan, och parieto-occipital sulcus på den mediala bild av hjärnan. Visa filmen
Figur 2. Exempel på en lämplig kortikal yta rekonstruktion (ett koronal avsnitt). Efter utgången av återuppbyggnadsprocessen bör kortikala ytor noggrant kontrollerat hela cerebral volym. Den inre kortikal yta (betecknat vit yta, i grönt på bilden) ska exakt följa den grå-vita gränssnitt. Den yttre kortikal yta (dvs grå-CSF gränssnitt, betecknas pial yta, här i rött) bör inte innehålla någon del av fartyget eller membran. Att notera, använder exempel som presenteras här på "Bert" ämne distribueras tillsammans med den FreeSurfer paketet.
Figur 2B. Exempel på en lämplig kortikal yta reconstruInsatser (full volym). Denna animerade gif-bild visar den kortikala ytan av vänster hjärnhalva av "Bert" ämne på varje koronalt sektion, sett genom att rulla från de främre till de mest occipital koronala sektioner med FreeSurfer. Visa filmen
Figur 3. Exempel på yttre yta beräknas som en del av L GI-processen (en koronal avsnitt). Det första steget i L GI beräkningen är att skapa en yttre yta som omsluter halvklotet. Denna yta (betecknat? H.pial_outer_smoothed i FreeSurfer) kan kontrolleras med hjälp av tkmedit. Här är "Bert" ämne distribueras med FreeSurfer används som exempel.
Figur 3B. Exempel på yttre yta beräknas som en del av L GI-processen (full volym). Denna animerad GIF-bildvisar utsidan av vänster hjärnhalva på varje koronalt sektion, sett genom att rulla från de främre till de mest occipital koronala delar med tkmedit i FreeSurfer. Visa filmen
Figur 4. Exempel på korrekta l GI-utgång som ses med FreeSurfer. Olika inriktningar av kortikala ytan av "Bert" ämne med l GI-värden överlagras. Färgen-kod är standard "värme" overlay som ses med tksurfer i FreeSurfer. Med hjälp av en minimigräns på 1, måste alla noder färgas och ingen kortikala område bör APpäron i grått. Notera, kan färgöverlägg ändras med hjälp av alternativet "Konfigurera Overlay" i tksurfer, där den lägsta och högsta värde, liksom histogram av den totala fördelningen av L GI kan också kontrolleras.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
Protokollet ovan beskriver hur man mäter lokala Gyrification Index baserat på cerebral T1-viktade MR och utföra statistiska grupp jämförelser. Vår metod har utformats särskilt för att lokalisera tidiga störningar i kortikala expansionen process och som sådan är av särskilt intresse i många nervsystemets utveckling eller psykiatriska tillstånd. Exempel på grupp jämförelser i kliniska prover kan hittas i publikationer av vår grupp 1,12 eller av andra 13-16. Processen är helt automatiserad och kräver bara kommandot att köras, även om två parametrar kan ändras.
Den första ändringsbara parametern är i nivå med L GI beräkning: radien för den cirkulära regionen av intresse. Radien är som standard inställd på 25 mm, som valdes för att inkludera mer än en sulcus i taget och samtidigt behålla en tillräcklig upplösning. Vår validering papper ingår ett experiment av effekten av radien på tHan kortikala gyrification kartor 1, som visar att stora radier tenderar att jämna ut kortikala kartor med en utspädning av lokala maxima. För kliniska studier, skulle vi rekommendera en radie mellan 20 och 25 mm.
Den andra justerbar parameter är mängden av utjämning i nivå med de statistiska analyserna. För att öka signal-brus-förhållande, är uppgifterna jämnas på kortikala mesh anställa en iterativ närmast intilliggande medelvärdesberäkning. Kortikala tjocklek studier med liknande villkor som våra (dvs. data mäts i den infödda rymden, samma data distribution via kortikala ytan, och samma sulcal registreringssystem som bygger på tekniken med en studie specifik mall) brukar använda en full bredd vid halv-maximum (FWHM ) på 10 mm (För referens använde kortikala tjocklek studier genomfördes i samarbete med utvecklarna av FreeSurfer en kärna av 6mm 17, 13 mm 18-21 och 22mm 22,23). I ovanstående protokoll, föreslår vi att använda en FWHM av 10 mm för att hålla i linje med de flesta av de kortikala tjocklek litteraturen. Men eftersom kortikala l GI kartor är redan relativt jämna, kommer resultatet av jämförelserna förändringen knappt beroende på närvaron eller frånvaron av utjämning.
Även om genomförandet av metoder för att mäta gyrification och tjocklek har gemensamma steg, vill vi betona att båda åtgärderna återspeglar olika egenskaper kortikala morfologi. Som redan framhållits ovan är gyrification främst påverkas av tidiga händelser. I motsatts är kortikala tjocklek stor del känsliga för mognadsfördröjningar förändringar under barndomen, tonåren och tidig vuxen ålder 24. I en förenklad schematisk bild, mäta dessa kompletterande egenskaper ger möjlighet att förbättra vår förståelse av uppkomsten av störningar i nervsystemets utveckling 25.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Författarna har ingenting att lämna ut.
Acknowledgments
Denna forskning stöds av National Center of Competence i forskning (NCCR) "SYNAPSY - Den Synaptic Bases av psykiska sjukdomar" som finansieras av den schweiziska National Science Foundation (nr 51AU40_125759). Utvecklingen av den lokala Gyrification Index har finansierats med bidrag från den schweiziska National Research Fund Dr Marie Schaer (323500-111165) och Dr Stephan Eliez (3200-063.135,00 / 1, 3232 till 063.134,00 / 1, PP0033-102.864 och 32473B -121.996) och Centrum för biomedicinsk avbildning (CIBM) i Genève-Lausanne Universitet och EPFL, liksom grunden Leenaards och Louis-Jeantet. Stöd för utveckling av FreeSurfer mjukvara gavs delvis av National Center for Research Resources (P41-RR14075 och NCRR Birn morfometriska Project BIRN002, U24 RR021382), National Institute for Biomedical Imaging och Bioteknik (R01 EB001550, R01EB006758) det nationella institutet för neurologiska sjukdomar och stroke (R01 NS052585-01) samt psykisk sjukdom och neurovetenskap Discovery (sinne) institutet och är en del av National Alliance for Medical Image Computing (misk), som finansieras av National Institutes of Health genom NIH färdplanen för medicinsk forskning, Grant U54 EB005149. Ytterligare stöd kom från The Autism & Dyslexi projekt finansierat av Ellison Medical Foundation.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Material: a Unix or Mac workstation with a processor of 2GHz or faster and a minimum of 4GB of RAM, with FreeSurfer installed (http://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki, preferably the latest version, but no older than version 4.0.3). In order to compute the local Gyrification Index, MATLAB is also required (http://www.mathworks.com/) along with the Image Processing Toolbox. | |||
| Data: A sample of good quality (high-resolution, high contrast) cerebral MRI T1-weighted dataset. Your group of subjects must be preferably matched for age and gender. Given the normal inter-individual variability in cerebral morphology, the number of subjects in each group should be sufficient to identify an existing group difference (the more - the better). A reasonable minimum sample size would be around 20 subjects per group (although you can probably go for less if the intensity of changes is large and if your groups are tightly matched for gender and age). | |||
| FreeSurfer | Martinos Center for Biomedical Imaging, MGH | Version newer than 4.0.3 | |
| Matlab | Mathworks | Image Processing Toolbox | |
References
- Schaer, M. A surface-based approach to quantify local cortical gyrification. IEEE. Trans. Med. Imaging. 27, 161-170 (2008).
- Mangin, J. F., Jouvent, E., Cachia, A. In-vivo measurement of cortical morphology: means and meanings. Curr. Opin. Neurol. 23, 359-367 (2010).
- Mangin, J. F. A framework to study the cortical folding patterns. Neuroimage. 23, Suppl 1. S129-S138 (2004).
- Luders, E. A curvature-based approach to estimate local gyrification on the cortical surface. Neuroimage. 29, 1224-1230 (2006).
- Zilles, K., Armstrong, E., Schleicher, A., Kretschmann, H. J. The human pattern of gyrification in the cerebral cortex. Anat. Embryol. (Berl). 179, 173-179 (1988).
- Rakic, P. Specification of cerebral cortical areas. Science. 241, 170-176 (1988).
- Toro, R. Brain size and folding of the human cerebral cortex. Cereb. Cortex. 18, 2352-2357 (2008).
- Fischl, B., Sereno, M. I., Dale, A. M. Cortical surface-based analysis. II: Inflation, flattening, and a surface-based coordinate system. Neuroimage. 9, 195-207 (1999).
- Dale, A. M., Fischl, B., Sereno, M. I. Cortical surface-based analysis. I. Segmentation and surface reconstruction. Neuroimage. 9, 179-194 (1999).
- Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. Neuroimage. 15, 870-878 (2002).
- Desikan, R. S. An automated labeling system for subdividing the human cerebral cortex on MRI scans into gyral based regions of interest. Neuroimage. 31, 968-980 (2006).
- Schaer, M. Congenital heart disease affects local gyrification in 22q11.2 deletion syndrome. Dev. Med. Child. Neurol. 51, 746-753 (2009).
- Palaniyappan, L., Mallikarjun, P., Joseph, V., White, T. P., Liddle, P. F. Folding of the Prefrontal Cortex in Schizophrenia: Regional Differences in Gyrification. Biol. Psychiatry. , (2011).
- Zhang, Y. Decreased gyrification in major depressive disorder. Neuroreport. 20, 378-380 (2009).
- Juranek, J., Salman, M. S. Anomalous development of brain structure and function in spina bifida myelomeningocele. Dev. Disabil. Res. Rev. 16, 23-30 (2010).
- Zhang, Y. Reduced cortical folding in mental retardation. AJNR. Am. J. Neuroradiol. 31, 1063-1067 (2010).
- Kuperberg, G. R. Regionally localized thinning of the cerebral cortex in schizophrenia. Archives of general psychiatry. 60, 878-888 (2003).
- Milad, M. R. Thickness of ventromedial prefrontal cortex in humans is correlated with extinction memory. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 10706-10711 (2005).
- Rauch, S. L. A magnetic resonance imaging study of cortical thickness in animal phobia. Biol. Psychiatry. 55, 946-952 (2004).
- Fjell, A. M. Selective increase of cortical thickness in high-performing elderly--structural indices of optimal cognitive aging. Neuroimage. 29, 984-994 (2006).
- Walhovd, K. B. Regional cortical thickness matters in recall after months more than minutes. Neuroimage. 31, 1343-1351 (2006).
- Gold, B. T. Differing neuropsychological and neuroanatomical correlates of abnormal reading in early-stage semantic dementia and dementia of the Alzheimer type. Neuropsychologia. 43, 833-846 (2005).
- Salat, D. H. Thinning of the cerebral cortex in aging. Cereb. Cortex. 14, 721-730 (2004).
- Schaer, M., Eliez, S. Contribution of structural brain imaging to our understanding of cortical development process. European Psychiatry Reviews. 2, 13-16 (2009).
- Shaw, P. Neurodevelopmental trajectories of the human cerebral cortex. J. Neurosci. 28, 3586-3594 (2008).
