Summary
Vi beskriver en metod för att genomföra Single-neuron inspelningar med samtidig ögonspårning hos människor. Vi visar nyttan av denna metod och illustrera hur vi använt denna metod för att få nervceller i den mänskliga mediala tinningloben som kodar mål för en visuell sökning.
Abstract
Intrakraniell inspelningar från patienter med svårbehandlade epilepsi ger en unik möjlighet att studera aktiviteten hos enskilda mänskliga nervceller under aktivt beteende. Ett viktigt verktyg för att kvantifiera beteendet är ögonspårning, vilket är ett oumbärligt verktyg för att studera visuell uppmärksamhet. Ögonspårning är dock utmanande att använda samtidigt med invasiv elektrofysiologi och detta tillvägagångssätt har därför föga använts. Här presenterar vi ett bevisat experimentellt protokoll för att genomföra Single-neuron inspelningar med samtidig ögonspårning hos människor. Vi beskriver hur systemen är anslutna och de optimala inställningarna för att spela in nervceller och ögonrörelser. För att illustrera nyttan med den här metoden sammanfattar vi resultat som möjliggjordes av den här installationen. Dessa data visar hur du använder ögonspårning i en minnesstyrd visuell sökning uppgift tillät oss att beskriva en ny klass av nervceller som kallas mål nervceller, vars svar var reflekterande uppifrån och ner uppmärksamhet till den aktuella Sök mål. Slutligen diskuterar vi betydelsen och lösningarna på potentiella problem med denna inställning. Tillsammans, vårt protokoll och resultat tyder på att Single-neuron inspelningar med samtidig ögonspårning hos människor är en effektiv metod för att studera människans hjärnfunktion. Det ger en nyckel felande länken mellan djurens neurofysiologi och mänsklig kognitiv neurovetenskap.
Introduction
Mänskliga Single-neuron inspelningar är ett unikt och kraftfullt verktyg för att utforska funktionen av den mänskliga hjärnan med extraordinära rumsliga och temporala resolution1. Nyligen, Single-neuron inspelningar har vunnit bred användning inom kognitiv neurovetenskap eftersom de tillåter direkt utredning av kognitiva processer centrala för människans kognition. Dessa inspelningar möjliggörs av det kliniska behovet av att bestämma placeringen av epileptiska Foci, för vilka djup elektroder tillfälligt implanteras i hjärnan hos patienter med misstänkt fokal epilepsi. Med denna inställning, Single-neuron inspelningar kan erhållas med hjälp av microwires sticker ut från spetsen av hybrid djup elektrod (en detaljerad beskrivning av den kirurgiska metoden som deltar i införandet av hybrid djup elektroder finns i föregående protokoll2). Bland annat har denna metod använts för att studera människans minne3,4, Emotion5,6, och uppmärksamhet7,8.
Ögonspårning mäter blick position och ögonrörelser (fixeringar och saccades) under kognitiva uppgifter. Video-baserade Eye trackers använder vanligtvis hornhinnan reflektion och mitten av eleven som funktioner för att spåra över tid9. Ögonspårning är en viktig metod för att studera visuell uppmärksamhet eftersom blicken plats indikerar fokus för uppmärksamheten under de flesta naturliga beteenden10,11,12. Ögonspårning har använts i stor utsträckning för att studera visuell uppmärksamhet hos friska individer13 och neurologiska populationer14,15,16.
Medan både Single-neuron inspelningar och ögonspårning används individuellt i stor utsträckning hos människor, få studier har använt båda samtidigt. Som ett resultat, är det fortfarande till stor del okänt hur nervceller i den mänskliga hjärnan reagerar på ögonrörelser och/eller om de är känsliga för den för närvarande fixerade stimulans. Detta är i motsats till studier med makaker, där ögonspårning med samtidiga Single-neuron inspelningar har blivit ett standardverktyg. För att direkt undersöka neuronala svar på ögonrörelser, kombinerade vi mänskliga Single-neuron inspelningar och öga spårning. Här beskriver vi protokollet för att genomföra sådana experiment och illustrerar sedan resultaten genom ett konkret exempel.
Trots den etablerade roll som Human medial temporallob (MTL) i både objekt representation17,18 och minne3,19, är det fortfarande till stor del okänt om mtl neuroner moduleras som en funktion av uppifrån och ned uppmärksamhet till behaviorally relevanta mål. Att studera sådana nervceller är viktigt att börja förstå hur relevant information påverkar bottom-up visuella processer. Här visar vi nyttan av ögonspårning medan du spelar in nervceller med guidad visuell sökning, ett välkänt paradigm för att studera målinriktat beteende20,21,22,23, 24 , 25. med denna metod, vi beskrev nyligen en klass av nervceller som kallas mål neuroner, som signalerar om den närvarande deltog stimulus är målet för en pågående sökning8. I nedanstående presenterar vi det studieprotokoll som behövs för att återge denna tidigare vetenskapliga studie. Observera att i det här exemplet kan protokollet enkelt justeras för att studera en godtycklig visuell uppmärksamhet uppgift.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
1. deltagare
- Rekrytera Neurokirurgiska patienter med svårbehandlade epilepsi som genomgår placering av intrakraniella elektroder för att lokalisera sina epileptiska anfall.
- Sätt in djup elektroder med inbäddade mikrotrådar i alla kliniskt indikerade målplatser, som vanligtvis inkluderar en delmängd av amygdala, Hippocampus, främre cingulat cortex och pre-kompletterande motoriska området. Se Detaljer för implantation i vårt tidigare protokoll2.
- När patienten återvänder till enheten för övervakning av epilepsi, Anslut inspelningsutrustningen för både makro-och mikro-inspelningar. Detta inbegriper att omsorgsfullt förbereda en huvud-wrap som inkluderar huvud stadier (se vår tidigare beskrivning för detaljer2). Sedan, vänta på patienten att återhämta sig från operationen och genomföra tester när patienten är helt vaken (typiskt minst 36 till 48 h efter operationen).
2. experimentell inställning
- Anslut stimulus Computer till elektrofysiologi systemet och Eye Tracker efter diagrammet i figur 1.
- Använd den icke-invasiva infraröda ögon spårningssystemet (se tabell över material). Placera ögon spårningssystemet på en robust mobil vagn (figur 1a, B). Till samma vagn, bifoga en flexibel arm som håller en LCD-display. Använd Fjärrläget för att spåra patientens huvud och ögon.
- Placera en fulladdad avbrottsfri strömförsörjning (UPS) i kundvagnen och Anslut alla enheter som är relaterade till ögonspårning (dvs. LCD framför patienten, Eye Tracker-kamera och ljuskälla, och Eye Tracker-värddatorn) till UPS-enheten i stället för till en extern strömkälla Källkod.
- Justera avståndet mellan patienten och LCD-skärmen till 60-70 cm och justera vinkeln på LCD-skärmen så att ytan på skärmen är ungefär parallell med patientens ansikte. Justera höjden på skärmen i förhållande till patientens huvud så att kameran i ögat tracker är ungefär på höjden av patientens näsa.
- Förse patienten med knapp lådan eller tangentbordet. Kontrollera att utlösare (TTLs) och knapptryckning registreras korrekt innan experimentet påbörjas.
3. Single-neuron inspelning
- Starta förvärvs programvaran. Först visuellt inspektera bredband (0,1 Hz-8 kHz) lokala fält potentialer och se till att de inte är förorenade av linje buller. Annars följer du standardprocedurer för att ta bort brus (se diskussion).
- För att identifiera enstaka neuroner, band-pass filtrera signalen (300 Hz-8 KHz). Välj en av de åtta mikrotrådarna som referens för varje microwire-bunt. Testa olika referenser och justera referensen så att (1) de andra 7 kanalerna visar tydliga nervceller, och (2) referensen innehåller inte neuroner. Ange att indataområdet ska vara ± 2 000 μV.
- Aktivera att spara data som en NRD-fil (d.v.s. den bredbands RAW-datafil som ska användas för efterföljande sortering av off-line Spike) innan data registreras. Ställ in samplingsfrekvensen på 32 kHz.
4. ögonspårning
- Starta programvaran för ögonspårning. Eftersom det är ett huvud-fixering gratis system, placera klistermärket på patientens panna så att ögat tracker kan justera för huvudrörelser.
- Justera avståndet och vinkeln mellan ögat tracker och patienten så att målmarkören, huvudet avstånd, elev och korneal reflektion (CR) är markerade som klar (som visas i grönt i ögat spårningsprogram; Bild 2 visar ett bra exempel på kamerans inställningsskärm). Klicka på ögat som ska spelas in och Ställ in samplingsfrekvensen på 500 Hz.
- Använd Automatisk justering av elev-och CR-tröskel. För patienter som bär glasögon, justera positionen och/eller vinkeln på belysningen och kameran så att reflektioner från glaset inte kommer att störa elev förvärvet.
- Kalibrera Eye Tracker med den inbyggda 9-punkts rutnäts metoden i början av varje block. Bekräfta att öga positioner (visas som "+") registrera fint som ett 9-punkts rutnät. Annars gör du om kalibreringen.
- Godkänn kalibreringen och gör valideringen. Godkänn valideringen om det maximala valideringsfelet är < 2 ° och det genomsnittliga valideringsfelet är < 1 °. Annars gör du om validering.
- Gör avdrift korrigering och gå vidare till själva experimentet.
5. uppgift
- I den här visuella Sök uppgiften använder du stimuli från vår tidigare studie14 och följer uppgifts proceduren enligt beskrivningen före8.
- Ge uppgiftsinstruktioner till deltagarna. Instruera deltagarna att hitta målobjekt i Sök-matrisen och svara så snart som möjligt. Instruera deltagarna att trycka på den vänstra knappen på en svarsruta (se tabell över material) om de hittar målet och den högra knappen om de tror att målet är frånvarande. Uttryckligen instruera deltagarna att det kommer att finnas mål-närvarande och mål-frånvarande prövningar.
- Starta stimulus presentation programvara (se tabell över material) och kör uppgiften: presentera ett mål Cue för 1 s och presentera Sök array med hjälp av stimulus presentation programvara. Spela in-knappen pressar och ge feedback från rättegång för rättegång (korrekt, felaktig, eller timeout) till deltagarna.
6. analys av data
- Eftersom förvärvet och ögat spårningssystem körs på olika klockor, använda beteende loggfilen för att hitta justeringen tidsstämpel för elektrofysiologi inspelning och öga spårning. Matcha triggers från elektrofysiologi inspelning och ögonspårning innan du fortsätter till ytterligare analys. Extrahera datasegment enligt tidsstämplar och analys fönster separat för elektrofysiologi inspelning och ögonspårning.
- Använd den halvautomatiska mallmatchningsalgoritmen osort26 och följ stegen som beskrivs före2,26 för att identifiera förruttbara enstaka neuroner. Bedöm kvaliteten på sorteringen innan du går vidare till ytterligare analys2.
- För att analysera data från ögonrörelser, konvertera först EUF-data från Eye Tracker till ASCII-format. Också, extrahera fixeringar och saccades. Importera sedan ASCII-filen och spara följande information i en MAT-fil: (1) tidsstämplar, (2) ögonkoordinater (x, y), (3) elev storlek, och (4) evenemang tidsstämplar. Parsa den kontinuerliga inspelningen i varje provversion.
- Följ tidigare beskrivna procedurer för att analysera sambandet mellan spikar och beteende8.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
För att illustrera användningen av ovan nämnda metod, beskriver vi kortfattat ett användningsfall som vi nyligen publicerat8. Vi spelade in 228 enstaka nervceller från den mänskliga mediala tinningloben (MTL; amygdala och Hippocampus) medan patienterna utförde en visuell sökning uppgift (figur 3a, B). Under denna uppgift, undersökte vi om aktiviteten av nervceller åtskilda mellan upptagningar på mål och distraktörers.
Först, när vi justerade svaren på knappen press, neuroner hittades som visade differentierad aktivitet mellan mål-närvarande prövningar och mål-frånvarande prövningar (figur 3c, D). Viktigt, med samtidig ögonspårning, den fixering-baserad analys genomfördes. För att välja sådana mål neuroner, den genomsnittliga bränning hastighet i ett tidsfönster med början 200 MS före fixering debut och slutar 200 MS efter fixering offset (nästa Saccade debut) användes. En delmängd av MTL neuroner (50/228; 21,9%; binomial P < 10− 20) visade signifikant olika aktiviteter mellan fixeringar på mål kontra distraktorer (figur 3e, F). Dessutom hade en typ av sådana mål neuron ett större svar på mål i förhållande till distraktorer (mål-preferring; 27/50 nervceller; Figur 3e) medan den andra hade ett större svar på distraktorer i förhållande till mål (distractor-preferring; 23/50; Diagram 3F). Tillsammans, detta resultat visar att en delmängd av MTL nervceller koda om den nuvarande fixering landade på ett mål eller inte.
Den dynamiska processen för visuell sökning visas i film 1.
Figur 1. Experimentella installationen. (A) de vänstra panelerna visar en skiss över anslutningarna mellan de olika systemen. Den stimulus Computer fungerar som central Controller. Den ansluts till elektrofysiologi systemet genom parallellporten och skickar TTL pulser som utlösare. Den stimulus Computer ansluter till ögat tracking system via en Ethernet-kabel, över vilken den skickar textmeddelanden till Eye Tracker och tar emot den aktuella blicken position på nätet. Den stimulus Computer presenterar också stimuli på stimulus Screen (VGA) och får ett svar från patienten från en USB-knapp låda eller tangentbord. Blå linjer visar anslutningarna mellan enheter och pilarna visar riktningen för kommunikationen mellan enheterna. Den högra panelen visar signalflödet mellan system och data som sparats i varje system. (B) ett exempel setup med viktiga delar av systemet märkt. (C) elektrofysiologi system. (D) dockningsstation som har parallellport och Ethernet-port. (E) UPS för elektrofysiologi system (vänster) och ögon spårningssystem (höger). Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 2. Exempel på Eye Tracker-kamerans inställningsskärm. Markeringsram för målmarkören, markeringsram för ögonen, huvud avstånd, elev och korneal reflektion (CR) ska markeras som grönt och/eller "OK" innan du fortsätter. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 3. Exempel resultat. (A) uppgift. Sök kön presenterades för 1s, omedelbart följt av Sök-matrisen. Deltagarna instruerades att ange med knapptryckning om målet är närvarande eller frånvarande (timeout 14s). Feedback från rättegång för rättegång ges omedelbart efter knapptryckning ("korrekt", "felaktig", eller "timeout"), följt av en tom skärm för 1-2 s. (B) exempel visuell sökning arrayer med upptagningar anges. Varje cirkel representerar en fixering. Grön cirkel: första fixering. Magenta cirkel: senaste fixering. Gul linje: saccades. Blå prick: rå blick position. Röd ruta: Target. (C-F) Enstaka neuron exempel. (C-D) Knapp-press-justerade exempel. (C) neuron som ökade sin eldhastighet för mål-närvarande prövningar, men inte för mål-frånvarande prövningar. (D) neuron som minskade sin eldhastighet för mål-närvarande prövningar, men inte för mål-frånvarande prövningar. Försöken justeras efter knapptryckning (grå linje) och sorteras efter reaktionstid. Svarta linjer representerar uppkomsten och förskjutningen av Sök kön (1 s varaktighet). Insetet visar vågformer för varje enhet. Asterisk indikerar en signifikant skillnad mellan mål-närvarande och frånvarande prövningar i denna bin (P < 0,05, tvåsidiga t-test, Bonferroni-korrigerad; bin storlek = 250 MS). Skuggade området betecknar ± SEM över prövningar. (E-F) Fixering-justerade exempel. t = 0 är fixering debut. (E) neuronen som ökade sin eldhastighet när fixerar på mål, men inte distraktorer (samma neuron som (C)). F neuronen som minskat sin eldhastighet när de fixerar på mål, men inte på distraktorer (samma neuron som D). Fixeringar sorteras efter bindningstid (svart linje visar början på nästa Saccade). Asterisk indikerar en signifikant skillnad mellan fixeringar på mål och distraktorer i denna bin (P < 0,05, tvåsidiga t-test, Bonferroni-korrigerad; bin storlek = 50 ms). Denna siffra har modifierats med tillstånd från8. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Film 1. Typiska prövningar av visuell sökning med svar från en enda mål neuron. I mål-nuvarande prövningar, denna neuron ökade sin bränning hastighet oavsett identitet Cue. Gul prick betecknar ögats position. Gula vertikala streck längst ner är händelsemarkörer (d.v.s., Cue debut, array debut, och Inter-Trial-intervall debut). Röda vertikala streck längst ner visar spikar, som också spelas som ljud. Den röda prickade rutan anger placeringen av Sök målet (visas inte för deltagare). Vänligen klicka här för att se denna video. (Högerklicka för att ladda ned.)
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
I detta protokoll, vi beskrev hur man anställer Single-neuron inspelningar med samtidiga öga spårning och beskrev hur vi använt denna metod för att identifiera mål nervceller i den mänskliga MTL.
Installationen omfattar tre datorer: en köra uppgiften (stimulus Computer), en som kör Eye Tracker, och en som kör förvärvs systemet. För att synkronisera mellan de tre systemen används parallellporten för att skicka TTL-utlösare från stimulans datorn till elektrofysiologin (figur 1c). Samtidigt skickar stimulans datorn samma TTLs med en Ethernet-kabel till Eye Tracker. Den stimulus datorn bör ha en parallellport på dockningsstationen i exemplet visas (bild 1d), eller alternativt, har ett PCI Express parallellport kort eller en liknande enhet.
Den mobila vagnen för stimulus Computer och Eye Tracker med den flexibla armen bifogas möjliggör flexibel positionering av skärmen framför patienten (figur 1a, B). Användningen av en UPS för att driva enheterna i kundvagnen är starkt föreslog att eliminera linje buller infördes i elektrofysiologiska inspelningar på grund av närheten av ögat spårningsenheter till patientens huvud (figur 1e). Dessutom bör bärbara datorer som körs på batteriström användas som stimulus Computer och Eye Tracker dator.
Om inspelningarna är förorenade av brus, bör Eye Tracker avlägsnas först för att bedöma om det är källan till bullret. Om inte, bör standardprocedurer användas för att Denoise innan du använder Eye Tracker igen2. Observera att typiska källor för linjebrus inkluderar patient sängen, IV-enheter, enheter i Patientrummet eller jordslingor som skapats med hjälp av olika pluggar för olika system. Om Eye Tracker är källan till bullret, ska alla enheter (kameran, ljuskällan och LCD-skärmen) vara strömförsörjda från batteriet och/eller UPS-enheten. Om det fortfarande finns brus är det troligt att LCD-skärmen och/eller strömförsörjningen för LCD-skärmen på Eye Tracker är defekt. En annan skärm/strömförsörjning ska sedan användas. Om möjligt bör en LCD-skärm med en extern strömförsörjning användas. Det är också viktigt att se till att TTL-kabeln inte införa buller (dvs. använda en TTL-isolator).
Betydelsen av att registrera enstaka neuron data hos Neurokirurgiska patienter samtidigt med ögonspårning är hög av flera skäl. Första, Single-neuron inspelningar har en hög spatial och temporal upplösning, och därmed tillåta utredning av snabba kognitiva processer såsom visuell sökning. För det andra ger de en välbehövlig koppling mellan mänsklig kognitiv neurovetenskap och djurens neurofysiologi, som är starkt beroende av ögonspårning. För det tredje, eftersom mänskliga Single-neuron inspelningar utförs ofta samtidigt från flera regioner i hjärnan, vår metod tillåter den temporala resolutionen som kommer att bidra till att skilja mellan visuellt driven kontra uppifrån och ner modulering från frontala cortex. Sammanfattnings, Single-neuron inspelningar med öga tracking gör det möjligt att isolera specifika processer som ligger bakom målinriktat beteende. Dessutom tillät vår samtidiga ögonspårning fixering-baserad analys, vilket kraftigt ökade statistisk effekt (t. ex. figur 3a, B kontra figur 3c, D).
En utmaning med denna metod är att ögat spårningssystem kan införa ytterligare brus i elektrofysiologiska data. Men med de förfaranden som beskrivs i detta protokoll kan ett sådant extra buller elimineras, och när dessa förfaranden väl har fastställts kan de genomföras rutinmässigt. Dessutom förlänger ögonspårning den tid som behövs för ett givet experiment, eftersom ytterligare inställningar krävs, särskilt när kalibrering av Eye Tracker är utmanande för vissa patienter, särskilt de med små elever eller glasögon. Men fördelarna med samtidig ögonspårning är värt denna extra ansträngning för flera studier, vilket gör ögat spårning ett värdefullt komplement till Single-neuron inspelningar.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Författarna förklarar ingen intressekonflikt.
Acknowledgments
Vi tackar alla patienter för deras medverkan. Denna forskning stöddes av Rockefeller neurovetenskap Institute, autism Science Foundation och Dana Foundation (to S.V.), en NSF karriär Award (1554105 till U.R.), och NIH (R01MH110831 och U01NS098961 till U.R.). Finansiärer hade ingen roll i studiens utformning, datainsamling och analys, beslut om att publicera eller förberedelse av manuskriptet. Vi tackar James Lee, Erika Quan och Personalen på Cedars-Sinai Simulation Center för deras hjälp med att producera demonstrationsvideon.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Cedrus Response Box | Cedrus (https://cedrus.com/) | RB-844 | Button box |
| Dell Laptop | Dell (https://dell.com) | Precision 7520 | Stimulus Computer |
| EyeLink Eye Tracker | SR Research (https://www.sr-research.com) | 1000 Plus Remote with laptop host computer and LCD arm mount | Eye tracking |
| MATLAB | MathWorks Inc | R2016a (RRID: SCR_001622) | Data analysis |
| Neuralynx Neurophysiology System | Neuralynx (https://neuralynx.com) | ATLAS 128 | Electrophysiology |
| Osort | Open source | v4.1 (RRID: SCR_015869) | Spike sorting algorithm |
| Psychophysics Toolbx | Open source | PTB3 ( RRID: SCR_002881) | Matlab toolbox to implement psychophysical experiments |
References
- Fried, I., Rutishauser, U., Cerf, M., Kreiman, G. Single Neuron Studies of the Human Brain: Probing Cognition. , MIT Press. Boston. (2014).
- Minxha, J., Mamelak, A. N., Rutishauser, U. Surgical and Electrophysiological Techniques for Single-Neuron Recordings in Human Epilepsy Patients. Extracellular Recording Approaches. Sillitoe, R. V. , Springer New York. New York, NY. 267-293 (2018).
- Rutishauser, U., Mamelak, A. N., Schuman, E. M. Single-Trial Learning of Novel Stimuli by Individual Neurons of the Human Hippocampus-Amygdala Complex. Neuron. 49, 805-813 (2006).
- Rutishauser, U., Ross, I. B., Mamelak, A. N., Schuman, E. M. Human memory strength is predicted by theta-frequency phase-locking of single neurons. Nature. 464, 903-907 (2010).
- Wang, S., et al. Neurons in the human amygdala selective for perceived emotion. Proceedings of the National Academy of Sciences. 111, E3110-E3119 (2014).
- Wang, S., et al. The human amygdala parametrically encodes the intensity of specific facial emotions and their categorical ambiguity. Nature Communications. 8, 14821 (2017).
- Minxha, J., et al. Fixations Gate Species-Specific Responses to Free Viewing of Faces in the Human and Macaque Amygdala. Cell Reports. 18, 878-891 (2017).
- Wang, S., Mamelak, A. N., Adolphs, R., Rutishauser, U. Encoding of Target Detection during Visual Search by Single Neurons in the Human Brain. Current Biology. 28, 2058-2069 (2018).
- Holmqvist, K., et al. Eye tracking: A comprehensive guide to methods and measures. , Oxford University Press. Oxford, UK. (2011).
- Liversedge, S. P., Findlay, J. M. Saccadic eye movements and cognition. Trends in Cognitive Sciences. 4, 6-14 (2000).
- Rehder, B., Hoffman, A. B. Eyetracking and selective attention in category learning. Cognitive Psychology. 51, 1-41 (2005).
- Blair, M. R., Watson, M. R., Walshe, R. C., Maj, F. Extremely selective attention: Eye-tracking studies of the dynamic allocation of attention to stimulus features in categorization. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition. 35, 1196 (2009).
- Rutishauser, U., Koch, C. Probabilistic modeling of eye movement data during conjunction search via feature-based attention. Journal of Vision. 7, (2007).
- Wang, S., et al. Autism spectrum disorder, but not amygdala lesions, impairs social attention in visual search. Neuropsychologia. 63, 259-274 (2014).
- Wang, S., et al. Atypical Visual Saliency in Autism Spectrum Disorder Quantified through Model-Based Eye Tracking. Neuron. 88, 604-616 (2015).
- Wang, S., Tsuchiya, N., New, J., Hurlemann, R., Adolphs, R. Preferential attention to animals and people is independent of the amygdala. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 10, 371-380 (2015).
- Fried, I., MacDonald, K. A., Wilson, C. L. Single Neuron Activity in Human Hippocampus and Amygdala during Recognition of Faces and Objects. Neuron. 18, 753-765 (1997).
- Kreiman, G., Koch, C., Fried, I. Category-specific visual responses of single neurons in the human medial temporal lobe. Nature Neuroscience. 3, 946-953 (2000).
- Squire, L. R., Stark, C. E. L., Clark, R. E. The Medial Temporal Lobe. Annual Review of Neuroscience. 27, 279-306 (2004).
- Chelazzi, L., Miller, E. K., Duncan, J., Desimone, R. A neural basis for visual search in inferior temporal cortex. Nature. 363, 345-347 (1993).
- Schall, J. D., Hanes, D. P. Neural basis of saccade target selection in frontal eye field during visual search. Nature. 366, 467-469 (1993).
- Wolfe, J. M. What Can 1 Million Trials Tell Us About Visual Search? Psychological Science. 9, 33-39 (1998).
- Wolfe, J. M., Horowitz, T. S. What attributes guide the deployment of visual attention and how do they do it? Nature Review Neuroscience. 5, 495-501 (2004).
- Sheinberg, D. L., Logothetis, N. K. Noticing Familiar Objects in Real World Scenes: The Role of Temporal Cortical Neurons in Natural Vision. The Journal of Neuroscience. 21, 1340-1350 (2001).
- Bichot, N. P., Rossi, A. F., Desimone, R. Parallel and Serial Neural Mechanisms for Visual Search in Macaque Area V4. Science. 308, 529-534 (2005).
- Rutishauser, U., Schuman, E. M., Mamelak, A. N. Online detection and sorting of extracellularly recorded action potentials in human medial temporal lobe recordings, in vivo. Journal of Neuroscience Methods. 154, 204-224 (2006).
