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Neuroscience

Un método para el seguimiento de la evolución del tiempo de los potenciales evocados en estado estacionario

doi: 10.3791/59898 Published: May 25, 2019

Summary

Se presenta un protocolo para evaluar la evolución del tiempo del entretamiento neural a estímulos repetitivos externos. Las grabaciones de estado estacionario de la misma condición experimental se adquieren y promedian en el dominio de tiempo. La dinámica de estado estacionario se analiza trazando la amplitud de respuesta en función del tiempo.

Abstract

El entrenamiento neuronal se refiere a la sincronización de la actividad neuronal con la periodicidad de los estímulos sensoriales. Esta sincronización define la generación de respuestas evocadas en estado estacionario (es decir, oscilaciones en el electroencefalograma bloqueados en fase a los estímulos conductores). La interpretación clásica de la amplitud de las respuestas evocadas en estado estacionario supone una respuesta neuronal estereotipada invariable en el tiempo más fluctuaciones aleatorias de fondo, de modo que el promedio de las presentaciones repetidas del estímulo recupera la respuesta estereotipada. Este enfoque ignora la dinámica del estado estacionario, como en el caso de la adaptación provocada por exposiciones prolongadas al estímulo. Para analizar la dinámica de las respuestas de estado estacionario, se puede suponer que la evolución del tiempo de la amplitud de respuesta es la misma en diferentes corridas de estimulación separadas por pausas suficientemente largas. Sobre la base de esta suposición, se presenta un método para caracterizar la evolución temporal de las respuestas de estado estable. Se adquiere un número suficientemente grande de grabaciones en respuesta a la misma condición experimental. Las ejecuciones experimentales (grabaciones) se promedian en columnas (es decir, las ejecuciones se promedian, pero la época dentro de las grabaciones no se promedia con los segmentos anteriores). El promedio de columna permite el análisis de las respuestas de estado estacionario en grabaciones con relaciones señal-ruido notablemente altas. Por lo tanto, la señal promediada proporciona una representación precisa de la evolución temporal de la respuesta de estado estable, que se puede analizar en los dominios de tiempo y frecuencia. En este estudio, se proporciona una descripción detallada del método, utilizando potenciales evocados visualmente en estado estacionario como ejemplo de una respuesta. Las ventajas y advertencias se evalúan en base a una comparación con métodos de un solo ensayo diseñados para analizar el entrenamiento neuronal.

Introduction

Cuando se registra desde el cuero cabelludo, la actividad eléctrica del cerebro se observa como cambios continuos y regulares en los voltajes con el tiempo. Esta actividad eléctrica se llama electroencefalograma (EEG) y fue descrita por primera vez por Hans Berger a finales de los años veinte del siglopasado1. Estudios seminales posteriores describieron el EEG como una serie temporal compuesta,en la que se pueden observar diferentes patrones rítmicos o repetitivos 2,3,4. Hoy en día, el EEG se divide típicamente en cinco bandas de frecuencia bien establecidas, delta, theta, alfa, beta, y gamma, que se asocian con el proceso sensorial y cognitivo diferente.

Durante años, el estudio de las oscilaciones cerebrales utilizando EEG se limitó a cualquier análisis del espectro en la actividad en curso o cambios en la actividad oscilatoria provocadas por eventos sensoriales no periódicos. En las últimas décadas, se han implementado diferentes metodologías para modular las oscilaciones eEG en curso y explorar los efectos de dichas modulaciones en los procesos perceptivos y cognitivos, incluida la presentación de estimulación sensorial rítmica para inducir el entrenamiento neuronal. El término enredo neural se refiere a la sincronización de la actividad neuronal con las propiedades periódicas de los estímulos sensoriales. Este proceso conduce a la generación de potenciales evocados en estado estacionario (es decir, oscilaciones EEG bloqueadas a las propiedades periódicas de los estímulos de conducción). Los potenciales evocados en estado estacionario se obtienen más comúnmente por la estimulación visual, auditiva y vibrotáctil, utilizando estímulos transitorios presentados a un ritmo constante o estimulación continua modulada en amplitud a la frecuencia de interés. Mientras que los potenciales evocados en estado estacionario somatosensorial (SSSEP) se registran en respuesta a la estimulación táctil repetitiva5,6, los potenciales evocados visualmente en estado estacionario (SSVEP) son generalmente provocados por el periódico presentación de destellos de luminancia, imágenes y caras7,8. Las respuestas de estado estacionario auditivo (ASSR) suelen ser generadas por trenes de estímulos acústicos transitorios o por la presentación continua de tonos modulados por amplitud9,10.

La extracción de potenciales evocados en estado estacionario del EEG medido se basa esencialmente en el promedio de las épocas del EEG adquiridas posteriormente bloqueadas en el tiempo del estímulo11. Debido a la periodicidad de las respuestas, se pueden analizar en dominios de tiempo y frecuencia. Después de la transformación frecuencia-dominio, la respuesta sensorial se observa como picos de amplitud a la velocidad de presentación o frecuencia de modulación de los estímulos externos, y sus armónicos correspondientes. Estos procedimientos (promedio de dominio de tiempo y la posterior transformación de dominio de frecuencia) han sido esenciales para desarrollar una prueba auditiva basada en la detección de métodos ASSR con fines clínicos12,13,14 ,15,16.

Además, el promedio clásico de dominio temporal de épocas EEG ha sido extremadamente útil para analizar procesos fisiológicos como la generación y extinción de SSVEP17,18. Presentando trenes consecutivos de luces parpadeantes y promediando épocas posteriores dentro de una grabación, Wacker et al.19 observaron que el índice de bloqueo de fase del SSVEP aumentó rápidamente durante los primeros 400 ms de estimulación y se mantuvo alto después . También informaron que se estableció un fuerte enredo visual entre 700-1 100 ms después del inicio del estímulo. Un cierto grado de formación siguió siendo eficaz después de la compensación del tren de estimulación, que duró aproximadamente tres períodos de la respuesta oscilatoria17,19. Estos comportamientos se han interpretado como el efecto atractivo/desenganche de las oscilaciones observadas, que es una consecuencia del procesamiento de información no lineal en el sistema visual humano17. Alternativamente, se sabe que bajo ciertas condiciones experimentales, la estimulación del parpadeo puede obtener en-respuestas al principio, y fuera de respuestas al final de los trenes de estimulación en lugar de la formación neuronal18.

La suposición principal de promediar las épocas EEG adquiridas consecutivamente es que la señal EEG representa una combinación lineal de la respuesta sensorial y el ruido de fondo20. Además, se supone que la amplitud, la frecuencia y la fase de la respuesta oscilatoria son estacionarias, mientras que el ruido de fondo se considera una actividad aleatoria. Sin embargo, en los casos en que no se cumple esta suposición, la amplitud de respuesta calculada después de varias épocas no se corresponde necesariamente con la amplitud instantánea del potencial evocado.

Recientemente se ha informado que el ASSR generado en el tronco cerebral de ratas se adapta a la presentación continua de tonos modulados por amplitud (es decir, la amplitud de respuesta disminuye exponencialmente en el tiempo)21,22. La adaptación se ha interpretado como un mecanismo neuronal que refleja la pérdida de novedad de un estímulo sensorial monótonomente repetitivo, aumentando la sensibilidad a las fluctuaciones relevantes en el entorno acústico23,24. En la vía auditiva, la adaptación puede mejorar la comprensión del habla en entornos ruidosos. Además, este proceso puede ser parte de los mecanismos existentes para monitorear la retroalimentación auditiva de la propia voz para controlar la producción de voz.

Analizando la evolución del tiempo de la ASSR de 40 Hz en humanos, Van Eeckhoutte et al.25 observaron una disminución significativa pero pequeña en la amplitud de respuesta con el tiempo (alrededor de -0.0002 V / s basado en el análisis de grupo, cuando se asume una disminución lineal con el tiempo). En consecuencia, estos autores concluyeron que el ASSR de 40 Hz en humanos no se adapta a la estimulación. En humanos, se han observado comportamientos no estacionarios al analizar la estabilidad del SSVEP26. Estos autores observaron que la amplitud de la frecuencia fundamental y el segundo armónico del SSVEP eran estacionarios en sólo el 30% y el 66,7% de los sujetos que probaron, respectivamente. Las fases de ambos componentes de frecuencia SSVEP, aunque relativamente estables en el tiempo, mostraron pequeñas derivas26.

Por lo tanto, aunque el promedio clásico de dominio-tiempo de las épocas adquiridas posteriormente permite explorar las propiedades estacionarias del entrenamiento neural, esta metodología debe ser revisada cuando la dinámica a largo plazo del entrenamiento es el foco de la investigación, o cuando el promedio de la dinámica a corto plazo se corrompe por la ocurrencia de dinámicas a largo plazo. Para caracterizar los comportamientos no estacionarios de las respuestas de estado estable, la respuesta evocada calculada en una ventana de tiempo determinada no debe verse comprometida por los calculados en los segmentos EEG anteriores. En otras palabras, el potencial evocado debe extraerse del ruido de fondo sin que las épocas sean de dominio temporal promediado con los segmentos EEG anteriores.

En este estudio, se presenta un método para evaluar la dinámica del entrenamiento neural. Las respuestas de estado estacionario se registran repetitivamente en respuesta a la misma estimulación, donde las grabaciones consecutivas se entrelazan por un intervalo de reposo de tres veces la duración de la ejecución experimental. Teniendo en cuenta que si la evolución temporal de la respuesta fisiológica es la misma en diferentes ejecuciones experimentales independientes (grabaciones independientes), las grabaciones se promedian en columnas. En otras palabras, las épocas correspondientes a la misma ubicación en las diferentes grabaciones se promedian, sin promediar épocas dentro de una grabación. En consecuencia, la amplitud de respuesta calculada en cualquier intervalo de estimulación corresponderá a la amplitud instantánea del potencial evocado. Las respuestas sensoriales pueden analizarse en el dominio del tiempo o transformarse en el dominio de frecuencia, dependiendo del objetivo del experimento. En cualquier caso, las amplitudes se pueden trazar en función del tiempo para analizar la evolución del tiempo de la respuesta de estado estacionario. La generación y extinción de los potenciales evocados en estado estacionario pueden evaluarse restringiendo el análisis a la primera y última época de las grabaciones.

La dinámica del entrenamiento neural se puede analizar utilizando otros enfoques, como el filtrado de banda estrecha de un solo ensayo alrededor de la frecuencia de interés y la computación de la envolvente de la señal de potencia mediante el filtrado de paso bajo25 y el Transformación Hilbert27. En comparación con estas metodologías, el promedio de las épocas en cuanto a columnas permite calcular parámetros de estado estacionario basados en señales con la mayor relación señal-ruido (SNR). Recientemente, el filtrado de Kalman ha surgido como una técnica prometedora para la estimación de amplitudes ASSR de 40 Hz28,29,30. La implementación del filtrado Kalman puede mejorar la detección de respuestas en estado estacionario más cerca del umbral electrofisiológico y reducir el tiempo de la prueba auditiva29. Además, no es necesario asumir respuestas estacionarias cuando se utiliza un enfoque de filtrado Kalman para estimar la amplitud ASSR30. Sin embargo, sólo un estudio ha analizado la evolución del tiempo de los ASSR utilizando el filtrado Kalman25. La conclusión del estudio es que la amplitud ASSR de 40 Hz es estable durante el intervalo de estimulación. Por lo tanto, el filtrado de Kalman debe probarse en condiciones en las que el ASRR no está estacionario.

Aunque consume mucho tiempo, el método de promediación de columna no contiene modelos y no necesita valores de inicialización ni definiciones a priori del comportamiento de ruido. Además, dado que no implica tiempos de convergencia, el promedio en columna puede proporcionar una representación más fiable del inicio del entrenamiento neuronal. Por lo tanto, los resultados obtenidos con el método de promediación de columna se pueden considerar como la verdad del suelo para analizar la dinámica del entrenamiento neural utilizando el filtrado De Kalman.

Esta descripción del protocolo se basa en un ejemplo de SSVEP. Sin embargo, es importante tener en cuenta que el método presentado aquí es independiente de la modalidad, de tal manera que también se puede utilizar para analizar la evolución del tiempo de SSSEP y ASSR.

Protocol

El presente estudio se realizó bajo la aprobación del Comité de Investigación y Ética de la Universidad de Valparaíso, Chile (código de declaración de evaluación CEC170-18), confirmado a las directrices nacionales para la investigación con sujetos humanos.

1. Preparación

  1. Bienvenido al tema.
  2. Explicar los objetivos y la relevancia del estudio. Proporcione una descripción de los detalles técnicos pertinentes. Responda a fondo todas las preguntas.
  3. Mencione explícitamente que puede interrumpir la sesión experimental en cualquier momento si lo desea.
  4. Pida al voluntario que lea el Consentimiento Informado del Sujeto y firme el formulario correspondiente. Interrumpir la sesión experimental si no se obtiene el consentimiento informado.

2. Preparación del sujeto

  1. Pida al sujeto que se siente en una silla de laboratorio en una posición cómoda.
    1. Limpiar el cuero cabelludo con etanol (una solución al 95%) para eliminar la capa de células muertas de la piel y sebo que la cubren. Este paso es importante para reducir la impedancia entre los electrodos y el cuero cabelludo.
  2. Mida la circunferencia de la cabeza con una cinta de medición para definir el tamaño de la tapa del electrodo que se utilizará.
    1. Pídale al sujeto que use la tapa del electrodo. Proporcione las instrucciones para un posicionamiento cómodo pero correcto de la tapa.
    2. Mida la distancia entre el nasión (Nz, el punto medio de la sutura nasofrontal, que puede ser identificado por la depresión entre los ojos y la parte superior de la nariz) y la inión (Iz, la prominencia del hueso occipital) usando una cinta de medición.
    3. Mida la distancia entre los puntos preauricularizquierdo y derecho (identificados como la depresión justo antes de la aurícula de las orejas) utilizando una cinta métrica.
    4. Corrija la posición de la tapa del electrodo, por lo que la intersección entre las líneas imaginarias definidas en los pasos anteriores corresponde al vértice de la cabeza. Asegúrese de que el sujeto esté cómodo después de los ajustes.
  3. Poner gel conductor en los soportes de electrodos, de acuerdo con las ubicaciones consideradas para el experimento.
    1. Utilice 64 ubicaciones de cuero cabelludo siguiendo el sistema Internacional 10-2031 para utilizar el resultado del protocolo para realizar análisis de localización de origen. El mayor número de ubicaciones de los electrodos (128) en el cuero cabelludo se puede utilizar si es necesario.
    2. Implemente ajustes clínicos o ambulatorios (con solo unos pocos electrodos) si no se planifica el análisis de localización de la fuente. Utilice ubicaciones occipitales para registrar SSVEP, ubicaciones temporales para adquirir ASSR y ubicaciones parietales para registrar SSSEP.
    3. Empuje los electrodos en los soportes de los electrodos. Asegúrese de que la etiqueta del electrodo coincida con la etiqueta de ubicación en la tapa.
    4. Acompañar al voluntario a la sala experimental (preferiblemente, una cámara blindada, atenuada por el sonido). Pida al sujeto que se siente en una silla dentro de la habitación, en una posición cómoda.
  4. Coloque electrodos externos en la nariz y los lóbulos de las orejas si se utilizará una referencia física (diferente de los electrodos del cuero cabelludo) para volver a consultar la grabación EEG (en el paso 3.8.1).
  5. Coloque los electrodos externos en lugares perioculares.
    1. Coloque los electrodos en la mejilla y la región frontal de la cabeza, aproximadamente 1 cm por encima de la ceja, para registrar el parpadeo (en el paso 2.6.1).
    2. Coloque los electrodos en el canthus externo de los ojos, aproximadamente 1 cm por encima/por debajo de la línea media, para registrar los movimientos oculares (en el paso 2.6.1).
      NOTA: El electrooculograma (EOG) se utilizará en el paso 3.8.5 para eliminar artefactos EGG inducidos por parpadeos y movimientos oculares.
  6. Encienda el sistema de adquisición de EEG y compruebe la impedancia del electrodo si se utiliza un sistema de baja impedancia para grabar el EEG. Corrija la impedancia, según sea necesario, según las instrucciones del fabricante. La impedancia debe mantenerse por debajo de 10 k s32.
    1. Pida al sujeto que parpadee y mueva los ojos en diferentes direcciones para asegurarse de que EOG se está grabando correctamente.
  7. Para analizar la dinámica de SSVEP, ajuste la ubicación de la pantalla en la dirección vertical para que coincida con el ángulo de visión del sujeto. Atenúe las luces de la habitación hasta alcanzar un nivel cómodo. Ajuste el nivel de luminancia de la pantalla al límite superior del nivel de confort del participante.
    1. Para analizar la dinámica de ASSR, inserte los auriculares utilizando las inserciones de espuma correctas, para que los auriculares se ajusten al canal auditivo. Compruebe que los sonidos se entregan a la intensidad deseada (por ejemplo, un nivel de comodidad psicofísica33).

3. Adquisición y preprocesamiento de EEG

  1. Establezca los parámetros de estímulo definidos en el diseño experimental. Consulte el manual del usuario proporcionado por el fabricante del sistema de estimulación para obtener más información sobre el software.
    NOTA: Para explicaciones exhaustivas del estímulo utilizado para la generación de SSVEP y ASSR, véanse Norcia et al.8 y Rance34, respectivamente.
  2. Instruya al sujeto a prestar atención a la estimulación, en el caso de que el entrenamiento visual sea el tema del experimento.
    1. Presentar una película subtitulada con el sonido apagado cuando la formación auditiva es el tema del experimento.
      NOTA: La presentación de una película muda permite desviar la atención de la estimulación acústica manteniendo el nivel de excitación25.
  3. Presentar estímulos de más de 90 s, como se ha hecho para investigar la evolución del tiempo de sSVEP y ASSR en los seres humanos y modelos animales21,22,25,26.
    NOTA: Presentar estímulos de menor duración si se ha realizado un estudio piloto.
  4. Detenga la estimulación durante 2 minutos si solo se está probando una condición experimental. Interactuar con el sujeto para comprobar el conocimiento.
    NOTA: La duración de la pausa depende de la duración de la estimulación. Pausas 3 veces más largas que los intervalos de estimulación garantizará que una respuesta provocada por un estímulo no se vea afectada por la estimulación anterior. Se permiten pausas más largas si el asunto así lo solicita.
    1. Pausar la estimulación durante al menos 10 s cuando se prueban diferentes condiciones experimentales ya que se ha propuesto la estimulación alterna con pausas de 10 s para disminuir los efectos de adaptación adicionales y reducir la duración del experimento25.
  5. Repita los pasos de presentación (pasos 3.3-3.4) al menos 30x para asegurar el SNR alto de las mediciones después del promedio de épocas (paso 4.4).
  6. Registre el EEG utilizando procedimientos estándar35. Cree un archivo EEG independiente para cada ejecución experimental.
    NOTA: Consulte el manual de usuario del sistema de adquisición para obtener más información sobre el software.
  7. Supervise la grabación del EEG para detectar los períodos de suspensión en función del nivel de actividad alfa y la frecuencia con la que aparecen los artefactos parpadeantes. Pausar el experimento cuando se detectan mayores niveles alfa acompañados de disminución de las frecuencias de parpadeo, lo que es indicativo de somnolencia. Rechazar la ejecución experimental de un análisis posterior cuando se detectan períodos de sueño.
    1. Calcular la amplitud de la respuesta de estado estacionario al final de cada ejecución experimental, siguiendo las instrucciones proporcionadas en el manual de usuario del software de adquisición utilizado en el experimento.
    2. Supervise el nivel de atención del sujeto comparando la amplitud de las respuestas de estado estable obtenidas al final de cada ejecución experimental. Establezca la amplitud de estado estacionario obtenida en las primeras corridas experimentales como amplitud de referencia.
    3. Establezca un umbral de rechazo (una disminución en la amplitud de respuesta del 5% con respecto a la amplitud de referencia). Rechazar las corridas experimentales en las que la amplitud de la respuesta de estado estacionario se encuentra con el criterium de rechazo.
    4. Finalice la sesión experimental después de adquirir el número de corridas definidas en el diseño experimental.
  8. Preprocesar los datos de EEG sin conexión utilizando los procedimientos EEG estándar35 descritos en los siguientes pasos según las instrucciones del fabricante.
    1. Vuelva a consultar la grabación utilizando una referencia media (promedio de todos los electrodos de grabación) o el promedio de un subconjunto de electrodos. Alternativamente, utilice una referencia física (por ejemplo, electrodos externos colocados en la nariz y los lóbulos de las orejas descritos en el paso 2.4).
    2. Convierta las coordenadas del electrodo al sistema internacional 10/20 si el sistema de coordenadas radiales se utilizó durante las adquisiciones del EEG. Consulte el manual del fabricante para obtener más información sobre la conversión.
    3. Filtro de paso de banda la señal EEG entre 0,5-300 Hz. Ajuste un filtro de muesca (centrado a 50 Hz o 60 Hz) si es necesario.
    4. Muestra abajo la señal EEG para disminuir el tiempo de ejecución del algoritmo seleccionado para eliminar artefactos oculares (paso 3.8.5).
      NOTA: Una frecuencia de muestreo de 512 Hz es adecuada para analizar oscilaciones cerebrales de frecuencia inferior a 40 Hz35.
    5. Retire los artefactos oculares.
      NOTA: Con este fin, se pueden utilizar diferentes técnicas (consulte Urig-en y Garcia-Zapirain35 para una revisión exhaustiva sobre los algoritmos de eliminación de artefactos). Entre ellos, el análisis de componentes independientes es una de las metodologías más extendidas y se implementa tanto en softwares comerciales como de libre análisis37,38,39.
    6. Segmente los datos del EEG en épocas bloqueadas por tiempo a la estimulación. Seleccione la longitud de las épocas de acuerdo con el objetivo del experimento.
      NOTA: Las épocas deben ser lo suficientemente largas como para permitir el análisis de la respuesta de estado estacionario en el dominio de frecuencia con una resolución espectral adecuada.
    7. No ejecute algoritmos de rechazo de artefactos en esta etapa para detectar y quitar épocas que contienen artefactos.
      NOTA: La eliminación de la época en esta etapa inducirá errores cuando el conjunto de datos esté organizado para ejecutar el promedio de las épocas por columnas (pasos 4.2 y 4.4). Los algoritmos de rechazo se implementan en un paso de procesamiento posterior (paso 4.1.4).
    8. Ejecute la función DC-detrend para calcular las tendencias de CC en épocas EEG individuales y corregirlas.
    9. Ejecute la función de corrección de línea base para corregir la línea base de la grabación. Seleccione intervalos de tiempo de pre-estímulo superiores a 200 ms.
      NOTA: La corrección de línea base consiste en promediar los datos en el intervalo de tiempo seleccionado. El promedio se calcula para cada canal y se resta de cada punto de datos en cada época.

4. Cálculo de las amplitudes de respuesta

  1. Introduzca los parámetros necesarios para el cálculo de las respuestas de estado estacionario (figura1A).
    NOTA: El código interno utilizado para procesar los datos está disponible libremente en . Consulte el texto de ayuda dentro del código para obtener más instrucciones. Del mismo modo, un subconjunto de los datos utilizados en este estudio está disponible.
    1. Introduzca el número de grabaciones (ejecuciones experimentales) del experimento.
    2. Introduzca la longitud de las épocas para segmentar las grabaciones individuales.
    3. Introduzca la frecuencia de muestreo del experimento.
    4. Seleccione algoritmos de rechazo de artefactos para detectar y quitar épocas que contengan artefactos. Los criterios de selección disponibles son 1) gradiente (diferencia absoluta entre dos muestras consecutivas), 2) max-min (la diferencia entre la amplitud máxima y mínima en la época) y 3) amplitud (amplitudes máximas y mínimas absolutas).
    5. Ejecute el código de procesamiento.
      NOTA: Los pasos 4.2-4.7 se realizan automáticamente cuando se selecciona esta opción. Ejecute los pasos manualmente si procede.
  2. Reorganice las épocas en una matriz de datos de n filas y columnas m, en la que n representa el número de grabaciones (ejecuciones experimentales) y m el número de épocas (Figura1B).
  3. Ponderar la época para atenuar el efecto del movimiento y los artefactos musculares.
    NOTA: Las épocas eEG ponderadas se obtienen dividiendo cada muestra de tensión por la varianza de amplitud de la época a la que pertenecen, de modo que la varianza se utiliza como medida de la variabilidad de amplitud y el factor de ponderación40.
  4. Pro-columno del conjunto de datos. Con este fin, el dominio de tiempo promedia las épocas correspondientes a la misma ventana de tiempo en las diferentes grabaciones.
    NOTA: Este paso permite el cálculo de la amplitud de estado estacionario en las grabaciones con una relación señal-ruido notablemente alta (SNR).
  5. Exportar la serie temporal resultante del promedio para un análisis más diurno de la evolución temporal del entretenimiento en software externo.
    1. Calcular la amplitud de la respuesta de estado estacionario en cada época resultante del promedio de columna, utilizando la transformación rápida de Fourier (FFT).
      NOTA: La longitud de FFT debe corresponder a la longitud de una época. La implementación de una técnica de ventanas no es obligatoria. La amplitud de la respuesta de estado estacionario se define como la amplitud espectral obtenida en la frecuencia de la modulación de amplitud de los estímulos sensoriales.
  6. Promedio vectorial de la amplitud de un número ad hoc de contenedores FFT a cada lado de la frecuencia de la respuesta para calcular el nivel de ruido residual (RNL). El número de contenedores FFT debe corresponder con una banda de frecuencia de aproximadamente 3 Hz, a cada lado de la frecuencia de la respuesta.
    NOTA: La alta especificidad de frecuencia de las respuestas de estado estacionario hace que la amplitud de respuesta sea independiente de esas oscilaciones de fondo con frecuencias similares, que a su vez se distribuye uniformemente en una banda de frecuencia relativamente estrecha41 , 42 , 43.
  7. Trazar la amplitud de la respuesta de estado estacionario y la RNL en función del índice de columna (es decir, el número de la época adquirida) para explorar la evolución de la respuesta de estado estacionario durante el intervalo de estimulación.

Representative Results

SSVEP fue provocado por estímulos visuales continuos de 40 s de longitud, donde la intensidad de la luz fue modulada por una onda sinusoidal de 10 Hz (profundidad de modulación del 90%). Los estímulos fueron entregados por cuatro diodos emisores de luz (LED) situados en el centro de una pantalla negra de 50 cm x 50 cm, como vértices de un cuadrado de 5 cm x 5 cm. Cuando el participante se sentó a 70 cm de la pantalla, el área del cuadrado de los LED subyfa un ángulo visual de unos 4o. La pantalla LED fue diseñada usando un sistema de desarrollo de microcontrolador basado en USB y cuatro LED blancos súper brillantes de 10 mm de diámetro. La técnica de modulación de ancho de pulso (PWM) se utilizó para controlar la potencia suministrada a los LED. Esta técnica controlaba las intensidades de los LED a una frecuencia determinada y generaba la envolvente sinusoidal final. Se utilizó una frecuencia PWM de 40 kHz para evitar un efecto de parpadeo perceptible.

Se obtuvieron treinta grabaciones, que fueron segmentadas en épocas de 4 s. Por lo tanto, se obtuvo un conjunto de datos compuesto por 10 columnas (número de épocas EEG dentro de las grabaciones) y 30 filas (número de grabaciones, número de corridas experimentales).

La oscilación neuronal se hizo evidente en el tiempo de la estimulación a medida que se realizaba el promedio en la columna (Figura2). Significativamente, el intervalo en el que se genera el SSVEP se puede observar en las trazas correspondientes con la columna 1. En esa columna, se trazan 0,2 s de línea de base de preestímulo además de los primeros 0,8 s de reentrenamiento neuronal. Por lo tanto, el procedimiento descrito aquí permite la caracterización de 1) la dinámica de la respuesta oscilatoria una vez que el entrelazmiento neural ya está establecido y 2) el compromiso de las oscilaciones neuronales. Una o más épocas registradas después del final de la estimulación también se pueden incluir en la matriz de datos para estudiar la extinción de la respuesta de estado estacionario después de la compensación del estímulo.

Durante el promedio de las épocas en la columna, la amplitud media del SSVEP (amplitud espectral a 10 Hz, calculada mediante la aplicación de la FFT) disminuyó durante el promedio de las primeras épocas de las columnas y tendió a estabilizarse después (Figura3A). Este resultado coincide con estudios previos que analizan la evolución de ASSR durante el promedio de las épocas adquiridas secuencialmente21,22,40,43,44. El comportamiento de la amplitud de respuesta durante el promediado generalmente se explica por la contribución relativamente alta de ruido no promedio a la amplitud de respuesta calculada en las primeras épocas, que se atenúa como promedio se realiza13, 44 , 45 , 46 , 47. Cabe destacar que la variabilidad de amplitud SSVEP disminuyó significativamente a medida que avanzaba el promedio.

También analizamos el RNL de las mediciones durante el promedio de columnas de épocas (Figura3B). El RNL se calculó en una banda de frecuencia estrecha (3 Hz) a ambos lados de la frecuencia del SSVEP. Aunque este procedimiento no es común cuando se analiza SSVEP, promediar vectores un número determinado de contenedores de frecuencia alrededor del de la retención neuronal es el estándar para estimar el RNL en las mediciones ASSR41,42, 43. Como era de esperar, el RNL disminuyó progresivamente a medida que aumentaba el número de épocas promediadas y alcanzaba el nivel asintótico después de que se tramitaron unas 20 épocas. A diferencia de lo observado cuando se analizó la amplitud SSVEP, la desviación estándar del RNL se mantuvo relativamente constante a medida que aumentaba el número de épocas promediadas, lo que sugiere que las condiciones de grabación eran estables a lo largo de la sesión experimental.

Los resultados presentados anteriormente determinaron los cambios en la relación señal-ruido pico (pSNR) de las mediciones durante el promedio de columna de la época (Figura3C). Este término se define aquí como la relación (en dB) entre la amplitud cuadrada de la respuesta (SSVEP) y la amplitud cuadrada del RNL. A medida que avanzaba el promedio, el pSNR aumentó a medida que el número de épocas promediadas aumentó hasta 18, aproximadamente. Otros incrementos en el número de épocas promediadas no afectaron significativamente la calidad de la señal. La variabilidad del pSNR disminuyó a medida que se promediaban más épocas.

Por último, la dinámica de la amplitud SSVEP y la RNL se representan en la Figura4. Estas evoluciones de tiempo se obtuvieron trazando los parámetros de respuesta calculados al final de la promediación de columnas de épocas en función del número de columnas (en función del tiempo). Como lo demuestraN Labecki et al.26, la dinámica de SSVEP puede variar significativamente entre los temas. Dado que los resultados presentados en la Figura 4 corresponden a un solo individuo, no se pueden realizar generalizaciones. En este tema, la amplitud del SSVEP muestra un comportamiento relativamente complejo (Figura4A). La amplitud de respuesta aumentó gradualmente durante los primeros 12 segundos después del inicio del estímulo (tiempo que corresponde a la longitud de 3 épocas). A medida que el estímulo persistía, el SSVEP disminuyó constantemente durante los siguientes 12 segundos, y se mantuvo relativamente constante después. Estos resultados no se pueden explicar por el comportamiento de la RNL, ya que este parámetro fue relativamente constante durante el intervalo de estimulación (Figura4B). El aumento en la amplitud SSVEP después de la aparición del estímulo es evidente en las trazas presentadas en la Figura 2 y puede explicarse por los procesos de integración, que resultan en la estabilización de la retención neuronal. La consiguiente disminución de la amplitud sugiere la adaptación de SSVEP a la estimulación sostenida. Sin embargo, estas hipótesis deben probarse en experimentos controlados con tamaños de muestra apropiados.

Figure 1
Figura 1 : Pasos críticos para extraer la evolución temporal de la amplitud de las respuestas de estado estacionario. (A) Captura de pantalla del código de procesamiento, donde se definen los parámetros de análisis. (B) Diagrama representativo que ilustra la organización del conjunto de datos. Se representa una matriz de datos compuesta por 30 grabaciones de 10 épocas. El promedio de las épocas en cuanto a columna se resalta en la primera columna. La línea vertical representa la dirección del promedio. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 2
Figura 2 : Cambios en la forma de onda de los potenciales evocados visualmente en estado estacionario (SSVEP) durante el promedio de las épocas en cuanto a columnas. Las respuestas fueron provocadas por la presentación continua de la luz modulada en amplitud a 10 Hz. Las filas muestran las formas de onda obtenidas después de promediar todas las grabaciones anteriores (es decir, la fila 1 es la primera grabación, la fila 5 es la forma de onda obtenida después de promediar las primeras cinco grabaciones, y la última fila es el promedio de todas las grabaciones). Se observaron formas de onda más confiables de SSVEP en cada columna a medida que aumentaba el número de corridas de promediación. Para proporcionar claridad (para hacer visibles las oscilaciones del SSVEP), sólo se representa el primer segundo de las épocas. Las excepciones son seguimientos en la primera columna del conjunto de datos, para los que se muestran 0,2 segundos de línea base de preestímulo. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 3
Figura 3 : Cambios en los parámetros de respuesta y registro durante el promedio de columnas de épocas. (A) Evolución de la amplitud SSVEP. (B) Comportamiento de la RNL. (C) Cambios en el pSNR. Las líneas negras representan los valores medios obtenidos para cada columna (n a 10) y la sombra gris representa el área cubierta por una desviación estándar. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 4
Figura 4 : Evolución del tiempo del SSVEP provocado por la presentación de estimulación visual continua, modulada en amplitud a 10 Hz. (A) Curso de tiempo de la amplitud SSVEP. (B) Curso de tiempo de la RNL. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Discussion

Este trabajo describe un procedimiento experimental para analizar la dinámica de las respuestas cerebrales oscilatorias. Dicha metodología consiste en adquirir un número suficiente de corridas experimentales independientes de la misma condición experimental, y épocas de promediación de dominio de tiempo correspondientes a la misma ventana de tiempo en las diferentes grabaciones (promedio de columnas en Figura 1B). La amplitud calculada en los datos promediados representa la amplitud instantánea de la respuesta oscilatoria. La gráfica de estas amplitudes en función del tiempo (o el número de columnas en el conjunto de datos) permite analizar la evolución temporal de la respuesta oscilatoria bloqueada en el tiempo de estimulación. Esta metodología es una modificación de la propuesta por Ritter et al.23 para analizar la adaptación de potenciales evocados corticales transitorios. El método se ha utilizado para analizar la dinámica de los potenciales evocados auditivamente tanto en humanos24 como en modelos animales20,21.

Desde un punto de vista metodológico, la combinación de parámetros utilizados para obtener la respuesta de estado estable y los implementados para extraer la respuesta neuronal del ruido de fondo es fundamental para analizar la evolución del tiempo de los potenciales evocados en estado estacionario 22. La longitud de estímulo utilizada en el experimento presentado aquí (40 s) fue seleccionada en base a los resultados obtenidos en un estudio piloto. Esta longitud de estímulo fue suficiente para analizar la adaptación de ASSR generada en el tronco cerebral de la rata21,22. Además, la longitud del estímulo debe exceder el tiempo en el que se alcanza la potencia de banda instantánea asintótica de SSVEPs (Figura1 en Labecki et al.26). Sin embargo, el poder de banda instantánea asintótica de SSVEP se puede alcanzar más allá de los años 60 en algunos casos (Figura2 en Labecki et al.26). Por lo tanto, se recomienda ejecutar un estudio piloto de muestra pequeña para definir la longitud de estímulo de la estimulación. De lo contrario, se recomienda una longitud de estímulo superior a los 90 s para lograr una representación completa de la evolución temporal de la respuesta. El uso de pausas suficientemente largas entre grabaciones consecutivas implica considerar corridas experimentales consecutivas como estadísticamente independientes (es decir, medidas diferentes e independientes de la misma variable). Hasta el punto de nuestro conocimiento, no se han realizado experimentos para analizar la pausa óptima entre corridas (pausa mínima necesaria para hacer corridas independientes entre sí). El criterium de usar pausas al menos 3 veces más largaques que la longitud del estímulo es lo suficientemente conservador a fin de garantizar que la respuesta de estado estable registrada en una carrera determinada no se vea afectada por la estimulación anterior.

Recientemente, se ha propuesto la alternancia de estímulos (condiciones experimentales) como opción para reducir la pausa entre corridas experimentales, evitando el efecto de adaptación adicional25. Del mismo modo, el número de corridas experimentales (30) implementadas en este protocolo experimental es conservador, ya que la rNL asintótica y el pSNR se alcanzan típicamente después de promediar 20 corridas experimentales, aproximadamente. Cuando los estímulos caen dentro de la región media-superior del rango dinámico de la respuesta (altos niveles de sensibilidad), es probable que se necesiten un número más bajo de corridas para analizar la dinámica de la respuesta evocada. Sin embargo, en los casos en que se prueban diferentes condiciones experimentales, tener el mismo número de corridas experimentales es crucial para hacer comparaciones entre las condiciones (es decir, diferentes niveles de sensación).

Además del promedio de épocas en cuanto a columnas, la dinámica de los potenciales evocados oscilatorios se ha analizado filtrando las mediciones de un solo ensayo en una banda de frecuencia estrecha alrededor de la frecuencia de interés y calculando la envolvente de la potencia señal mediante el filtrado de paso bajo26. Asimismo, se ha implementado un único análisis de ensayo para caracterizar el período de transición que precede a la región estable de SSVEP48,y los cambios en la amplitud y fase del SSVEP durante la región estable de la respuesta49. Si bien los análisis de ensayo único permiten la discriminación de fluctuaciones relativamente rápidas en la amplitud de respuesta, los diseños experimentales para analizar la respuesta media en bloques separados con un intervalo entre bloques determinado sólo representan variaciones a largo plazo en el amplitud del potencial evocado50,51. El promedio de columnas de épocas se encuentra entre estas dos opciones. Convertir la señal promediada al dominio de frecuencia utilizando el FFT implica analizar la dinámica de la respuesta con una resolución igual a la longitud de la época. En el ejemplo presentado aquí, el SSVEP se informó cada 4 s. Aunque 4 s de resolución es adecuado para describir la dinámica que ocurre a intervalos de tiempo que superan decenas de segundos, como la del SSVEP26,las épocas parcialmente superpuestas en las grabaciones originales permite describir la evolución del tiempo de la respuesta de estado estacionario de una manera más refinada25.

La dinámica de las respuestas de estado estacionario obtenidas después del promediado de las épocas en columna representa principalmente la evolución de la actividad oscilatoria que se sincroniza entre los segmentos EEG promediados (aquellos que sobreviven al promedio). Por lo tanto, una cuestión importante con respecto a la viabilidad de la metodología es la posible atenuación de las amplitudes de respuesta debido a variaciones en la fase de oscilaciones neuronales de una carrera experimental independiente a otra (es decir, entre grabaciones). Este tema debe abordarse experimentalmente. Sin embargo, la evidencia indica que la fase de las respuestas oscilatorias cerebrales es menos variable de lo esperado. De hecho, varios estudios han reportado una regularidad en la fase esperada del humano 80 Hz ASSR47,48,49. Cuando se estiman las latencias en función de la fase de la actividad oscilatoria, se ha observado el efecto predecible de la intensidad y la frecuencia portadora de los estímulos acústicos en la latencia de las respuestas auditivas (es decir, la latencia intensidad y aumento de frecuencia portadora)52,53,54. Además, también se han observado cambios matumorales típicos en la amplitud y la asimetría de izquierda a derecha en los niveles auditivos cuando las latencias se estiman a partir de la fase del ASSR47,55,56 , 57 , 58. Al describir la evolución temporal del SSVEP utilizando el análisis de un solo ensayo, Labecki et al.26 observaron que, aunque la variabilidad entre ensayos de las amplitudes de respuesta dentro del mismo tema era considerablemente alta, la variabilidad de la fase fue significativamente menos pronunciada.

Sobre la base de sus observaciones, Labecki y otros26 sugirieron que se promediaría un mínimo de 50 ensayos para obtener una estimación fiable de la envolvente de potencia media de la respuesta. Estos resultados indican que, incluso cuando la amplitud de la respuesta se calcula en ensayos individuales, se necesita un promedio (de sobres en ese caso) para informar de resultados confiables. Además, la variabilidad entre ensayos en la amplitud de SSVEP reportada por Labecki et al.26 sugiere que el cálculo de este parámetro en ensayos individuales puede verse altamente influenciado por el ruido de fondo. Teniendo en cuenta la evolución de la relación señal-ruido presentada en la Figura 2, el cálculo de la respuesta en la señal promediada en lugar de ensayos individuales reduce significativamente el número de segmentos EEG necesarios para ser procesados para obtener Medidas. Además, la baja variabilidad en fase obtenida por Labecki et al.26 apoya la idea de que el promedio de las épocas presentadas aquí por columnas es un procedimiento válido para calcular la dinámica de los potenciales evocados oscilatorios.

El promedio de los datos en diferentes niveles conduce a una interpretación diferente de los resultados. En cuanto a los potenciales evocados oscilatociales, calcular la amplitud de respuesta después del promedio de dominio de tiempo de corridas independientes implica analizar solo las oscilaciones bloqueadas por tiempo (es decir, las que sobreviven al promedio). Este procedimiento puede filtrar información relevante sobre la dinámica de la respuesta en ensayos individuales. Sin embargo, garantiza una relación señal-ruido suficientemente alta de las mediciones. Este aspecto puede ser importante cuando las respuestas están cerca del umbral electrofisiológico, una condición en la que la detección de la retención puede verse comprometida debido a la baja relación señal-ruido de la medición.

Disclosures

Los autores no tienen nada que revelar.

Acknowledgments

Los autores reconocen con gratitud a Lucía Zepeda, Grace A. Whitaker y Nicolas Nieto por sus contribuciones a la producción de video. Este trabajo fue apoyado en parte por los programas DEICYT BASAL FB0008, MEC 80170124 y la beca de doctorado 21171741, así como el Instituto Nacional de Sordera y Otros Trastornos de la Comunicación de los Institutos Nacionales de Salud bajo el premio P50DC015446. El contenido es responsabilidad exclusiva de los autores y no representa necesariamente los puntos de vista oficiales de los Institutos Nacionales de Salud.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Active electrodes  Biosemi P32-1020-32ACMS (ABC) for channels 1-32
Active electrodes  Biosemi P32-1020-32A (ABC) for channels 33-64
Active electrodes  Biosemi 8 x TP FLAT external electrodes
Active-Two adquisition system Biosemi version 7.0 EEG adquisition system
alcohol Salcobrand Code:  3309011 for cleaning the scalp
Electrode cap 64 channels  Biosemi CAP MS xx yy cap 
Electrode cap 64 channels  Biosemi CAP ML xx yy cap 
gel Biosemi SIGNA BOX12 conductive gel
Laptop Asus Core i7 1TB DD + 128GB SSD 8GB RAM  computer for stimulation
Laptop Asus Core i7 1TB DD + 128GB SSD 8GB RAM  computer for recording
LED screen in-house production - The screen consists of four light-emitting diodes (LEDs) situated on the center of a 50x50 cm black screen, as vertexes of a square of 5x5 cm
sterile gauze Salcobrand Code:  8730277 for cleaning the scalp

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Un método para el seguimiento de la evolución del tiempo de los potenciales evocados en estado estacionario
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Prado-Gutiérrez, P., Otero, M., Martínez-Montes, E., Weinstein, A., Escobar, M. J., El-Deredy, W., Zañartu, M. A Method for Tracking the Time Evolution of Steady-State Evoked Potentials. J. Vis. Exp. (147), e59898, doi:10.3791/59898 (2019).More

Prado-Gutiérrez, P., Otero, M., Martínez-Montes, E., Weinstein, A., Escobar, M. J., El-Deredy, W., Zañartu, M. A Method for Tracking the Time Evolution of Steady-State Evoked Potentials. J. Vis. Exp. (147), e59898, doi:10.3791/59898 (2019).

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