Summary

Strumenti di realtà virtuale per valutare l'abbandono spaziale unilaterale: una nuova opportunità per la raccolta dei dati

Published: March 10, 2021
doi:

Summary

L’obiettivo era quello di progettare, costruire e pilotare un nuovo compito di realtà virtuale per rilevare e caratterizzare l’abbandono spaziale unilaterale, una sindrome che colpisce il 23-46% dei sopravvissuti all’ictus acuto, espandendo il ruolo della realtà virtuale nello studio e nella gestione della malattia neurologica.

Abstract

La negligenza spaziale unilaterale (USN) è una sindrome caratterizzata da disattenzione o inazione in un lato dello spazio e colpisce tra il 23-46% dei sopravvissuti all’ictus acuto. La diagnosi e la caratterizzazione di questi sintomi nei singoli pazienti può essere impegnativa e spesso richiede personale clinico qualificato. La realtà virtuale (VR) offre l’opportunità di sviluppare nuovi strumenti di valutazione per i pazienti con USN.

Abbiamo mirato a progettare e costruire uno strumento VR per rilevare e caratterizzare i sintomi sottili di USN e per testare lo strumento su soggetti trattati con stimolazione magnetica transcranica ripetitiva inibitoria (TMS) delle regioni corticali associate a USN.

Abbiamo creato tre condizioni sperimentali applicando la TMS a due distinte regioni della corteccia associate all’elaborazione visuospaziale – il giro temporale superiore (STG) e il giro sopramarginale (SMG) – e applicato la TMS fittizia come controllo. Abbiamo quindi collocato i soggetti in un ambiente di realtà virtuale in cui è stato chiesto loro di identificare i fiori con asimmetrie laterali di fiori distribuiti tra i cespugli in entrambi gli emispazi, con regolazione dinamica della difficoltà in base alle prestazioni di ciascun soggetto.

Abbiamo riscontrato differenze significative nell’imbardata media della testa tra i soggetti stimolati all’STG e quelli stimolati all’SMG e effetti marginalmente significativi nell’asse visivo medio.

La tecnologia VR sta diventando sempre più accessibile, economica e robusta, offrendo un’entusiasmante opportunità per creare strumenti di gioco utili e nuovi. In combinazione con TMS, questi strumenti potrebbero essere utilizzati per studiare deficit neurologici specifici, isolati e artificiali in soggetti sani, informando la creazione di strumenti diagnostici basati sulla realtà virtuale per i pazienti con deficit dovuti a lesioni cerebrali acquisite. Questo studio è il primo a nostra conoscenza in cui i sintomi USN generati artificialmente sono stati valutati con un compito VR.

Introduction

La negligenza spaziale unilaterale (USN) è una sindrome caratterizzata da disattenzione o inazione in un lato dello spazio che colpisce tra il 23-46% dei sopravvissuti a ictus acuto, più comunemente comporta lesioni all’emisfero cerebrale destro e con conseguente tendenza a ignorare il lato sinistro dello spazio e / o il corpo del sopravvissuto1,2. Sebbene la maggior parte dei pazienti con USN sperimenti un recupero significativo a breve termine, i sintomi sottili dell’USN spesso persistono3. L’USN può aumentare il rischio di cadute da parte del paziente e ostacolare le attività della vita quotidiana2,4 È stato anche dimostrato che ha un impatto negativo sugli esiti funzionali sia motori che globali5,6.

I deficit in USN possono essere concettualizzati come esistenti su più dimensioni, ad esempio se una persona ignora un lato dello spazio rispetto al proprio corpo (egocentrico) o rispetto a uno stimolo esterno (allocentrico)7,8,9, o se una persona non è in grado di dirigere la propria attenzione (attenzionale) o le azioni (intenzionali) verso un lato dello spazio10 . I pazienti spesso mostrano una complessa costellazione di sintomi che possono essere caratterizzati lungo più di una di queste dimensioni. Si ritiene che questa variabilità delle sindromi USN derivi da vari gradi di lesione a specifiche strutture neuroanatomiche e reti neuronali, che sono complesse11. L’abbandono allocentrico è stato associato a lesioni del giro angolare (AG) e del giro temporale superiore (STG), mentre la corteccia parietale posteriore (PPC), incluso il giro sopramarginale (SMG), è stata implicata nell’elaborazione egocentrica12,13,14,15. Si ritiene che la negligenza attenzionale coinvolga lesioni nell’IPL16 destro, mentre la negligenza intenzionale è ritenuta secondaria al danno del lobo frontale destro17 o dei gangli della base18.

La valutazione clinica dell’USN si basa attualmente su strumenti neuropsicologici carta e penna. Questi strumenti di valutazione convenzionali possono essere meno sensibili di strumenti tecnologicamente più sofisticati, con conseguente diagnosi errata o sottodiagnosi di alcuni pazienti con USN19. Una migliore caratterizzazione dei deficit residui potrebbe facilitare la somministrazione della terapia ai pazienti con USN più lieve e potenzialmente migliorare il loro recupero complessivo, ma tale caratterizzazione richiederebbe strumenti diagnostici molto sensibili. USN pone sfide simili in ambiente di laboratorio, dove può essere difficile isolare dalle disabilità motorie e visive che comunemente accompagnano USN tra i pazienti con ictus.

La realtà virtuale (VR) rappresenta un’opportunità unica per sviluppare nuovi strumenti per la diagnosi e la caratterizzazione di USN. La VR è un ambiente 3D multisensoriale presentato in prima persona con interazioni in tempo reale in cui gli individui sono in grado di svolgere compiti che coinvolgono oggetti ecologicamente validi20. È uno strumento promettente per valutare USN; la capacità di controllare con precisione ciò che l’utente vede e sente consente agli sviluppatori di presentare un’ampia varietà di attività virtuali all’utente. Inoltre, i sofisticati pacchetti hardware e software attualmente disponibili consentono la raccolta in tempo reale di una vasta gamma di dati sulle azioni dell’utente, compresi i movimenti di occhi, testa e arti, superando di gran lunga le metriche offerte dai test diagnostici tradizionali21. Questi flussi di dati sono immediatamente disponibili, aprendo la possibilità di regolazione in tempo reale delle attività diagnostiche in base alle prestazioni dell’utente (ad esempio, mirando al livello di difficoltà ideale per un determinato compito). Questa funzione può facilitare l’adattamento delle attività all’ampia gamma di gravità osservata in USN, che è considerata una priorità nello sviluppo di nuovi strumenti diagnostici per USN22. Inoltre, le attività di VR immersiva possono imporre un onere maggiore alle risorse attentive dei pazienti23,24, con conseguente aumento degli errori che possono facilitare l’individuazione dei sintomi di negligenza; in effetti, alcune attività VR hanno dimostrato di avere una maggiore sensibilità rispetto alle misure convenzionali di carta e matita di USN24,25.

In questo studio, l’obiettivo era quello di creare uno strumento di valutazione che non richiede alcuna esperienza in neurologia per operare e che possa rilevare e caratterizzare in modo affidabile anche casi sottili di USN. Abbiamo creato un compito basato sulla realtà virtuale e simile a un gioco. Abbiamo quindi indotto una sindrome simile a USN in soggetti sani con stimolazione magnetica transcranica (TMS), una tecnica di stimolazione cerebrale non invasiva che utilizza impulsi elettromagnetici emessi da una bobina di stimolazione portatile, che passano attraverso il cuoio capelluto e il cranio del soggetto e inducono correnti elettriche nel cervello del soggetto che stimolano i neuroni26,27. Questa tecnica è stata utilizzata nello studio di USN da altri13,17,28,29,30, anche se a nostra conoscenza mai in combinazione con uno strumento di valutazione basato sulla realtà virtuale.

Molti ricercatori stanno già lavorando su applicazioni diagnostiche e terapeutiche dei sistemi VR. Recenti revisioni31,32 hanno esplorato una serie di progetti volti alla valutazione di USN con tecniche basate sulla realtà virtuale e sono stati pubblicati una serie di altri studi con questo obiettivo33,34,35,36,37,38,39,40,41 . La maggior parte di questi studi non utilizza l’intero complemento della tecnologia VR attualmente disponibile per il mercato consumer (ad esempio, un display montato sulla testa (HMD) e inserti di tracciamento oculare), limitando i loro set di dati a un numero inferiore di metriche facilmente quantificabili. Inoltre, tutti questi studi sono stati condotti su pazienti con lesioni cerebrali acquisite che hanno portato a USN, richiedendo metodi di screening per garantire che i pazienti potessero almeno partecipare ai compiti di valutazione (ad esempio, escludendo i pazienti con grandi deficit del campo visivo o deterioramento cognitivo). È possibile che deficit cognitivi, motori o visivi più sottili siano passati sotto la soglia di questi metodi di screening, forse confondendo i risultati di questi studi. È anche possibile che tale screening abbia distorto i campioni di partecipanti a questi studi verso un particolare sottotipo di USN.

Per evitare i pregiudizi di screening di studi precedenti, abbiamo reclutato soggetti sani e simulato artificialmente i sintomi USN con un protocollo TMS standard che è ben descritto in un recente manoscritto15, con l’obiettivo di indurre sintomi allocentrici simili a USN prendendo di mira i sintomi STG e egocentrici simili a USN prendendo di mira l’SMG. Abbiamo progettato il compito di adattare attivamente la sua prova di difficoltà alla prova e di distinguere tra diversi sottotipi di USN, in particolare i sintomi allocentrici rispetto a quelli egocentrici. Abbiamo anche utilizzato le valutazioni standard di carta e matita di USN per dimostrare formalmente che i deficit che abbiamo indotto con rTMS sono simili a USN. Riteniamo che il metodo sarà utile ad altri ricercatori che vogliono testare nuovi strumenti VR per la valutazione e la riabilitazione di USN.

Protocol

Questo studio è stato approvato dal comitato di revisione istituzionale locale e soddisfa tutti i criteri stabiliti dalle linee guida di buona pratica clinica. Tutti i partecipanti hanno fornito il consenso informato prima dell’inizio di qualsiasi procedura di studio. Ci si aspettava che i partecipanti allo studio partecipassero a tre sessioni separate (descritte nella Tabella 1). Gli elementi dell’esperimento sono descritti in modo graduale di seguito. L’ordine di sessione è stato randomizzato. <table bor…

Representative Results

I dati sono stati raccolti da individui sani utilizzando il protocollo sopra delineato per dimostrare come le diverse variabili che possono essere estratte dall’attività di realtà virtuale possono essere analizzate per rilevare sottili differenze tra i gruppi. In questo studio, 7 individui (2 maschi) con un’età media di 25,6 anni e una media di 16,8 anni di istruzione ciascuno sono stati sottoposti a tre sessioni separate di …

Discussion

Abbiamo indotto e misurato con successo i sintomi usn con TMS e VR, rispettivamente. Anche se non abbiamo avuto risultati significativi rispetto alle prove fittizie, siamo stati in grado di confrontare più metriche di negligenza egocentrica (angolo medio della testa, tempo trascorso a guardare i fiori in entrambi gli emispazi) e negligenza allocentrica (prestazioni nella selezione di fiori con petali asimmetrici sul lato sinistro rispetto al lato destro) tra i diversi gruppi sperimentali e abbiamo trovato differenze sig…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Questo lavoro è stato sostenuto dall’University Research Fund (URF) dell’Università della Pennsylvania e dalle borse di studio per studenti dell’American Heart Association in Cerebrovascular Disease & Stroke. Un ringraziamento speciale ai ricercatori, ai medici e al personale del Laboratorio di Cognizione e Stimolazione Neurale per il loro continuo supporto.

Materials

AirFilm Coil (AFC) Rapid Version Magstim N/A Air-cooled TMS coil
Alienware 17 R4 Laptop Dell N/A NVIDIA GeForce GTX 1060 (full specs at https://topics-cdn.dell.com/pdf/alienware-17-laptop_users-guide_en-us.pdf)
BrainSight 2.0 TMS Neuronavigation Software Rogue Research Inc N/A TMS neural targeting software
CED 1902 Isolated pre-amplifier Cambridge Electronic Design Limted N/A EMG pre-amplifier
CED Micro 401 mkII Cambridge Electronic Design Limted N/A Multi-channel waveform data acquisition unit
CED Signal 5 Cambridge Electronic Design Limted N/A Sweep-based data acquisition and analysis software. Used to measure TMS evoked motor responses.
HTC Vive Binocular Add-on Pupil Labs N/A HTC Vive, Vive Pro, or Vive Cosmos eye tracking add-on with 2 x 200Hz eye cameras.
Magstim D70 Remote Coil Magstim N/A Hand-held TMS coil
Magstim Super Rapid 2 plus 1 Magstim N/A Transcranial Magnetic Stimulation Unit
Unity 2018 Unity N/A cross-platform VR game engine
Vive Pro HTC Vive N/A VR hardware system with external motion sensors; 1440×1600 pixels per eye, 90 Hz refresh rate, 110° FoV

References

  1. Heilman, K. M., Bowers, D., Coslett, H. B., Whelan, H., Watson, R. T. Directional Hypokinesia: Prolonged Reaction Times for Leftward Movements in Patients with Right Hemisphere Lesions and Neglect. Neurology. 35 (6), 855-859 (1985).
  2. Paolucci, S., Antonucci, G., Grasso, M. G., Pizzamiglio, L. The Role of Unilateral Spatial Neglect in Rehabilitation of Right Brain-Damaged Ischemic Stroke Patients: A Matched Comparison. Archives of Physical Medicine and Rehabilitation. 82 (6), 743-749 (2001).
  3. Ringman, J. M., Saver, J. L., Woolson, R. F., Clarke, W. R., Adams, H. P. Frequency, Risk Factors, Anatomy, and Course of Unilateral Neglect in an Acute Stroke Cohort. Neurology. 63 (3), 468-474 (2004).
  4. Jutai, J. W., et al. Treatment of visual perceptual disorders post stroke. Topics in Stroke Rehabilitation. 10 (2), 77-106 (2003).
  5. Buxbaum, L. J., et al. Hemispatial Neglect: Subtypes, Neuroanatomy, and Disability. Neurology. 62 (5), 749-756 (2004).
  6. Numminen, S., et al. Factors Influencing Quality of Life Six Months after a First-Ever Ischemic Stroke: Focus on Thrombolyzed Patients. Folia Phoniatrica et Logopaedica: Official Organ of the International Association of Logopedics and Phoniatrics (IALP). 68 (2), 86-91 (2016).
  7. Ladavas, E. Is the Hemispatial Deficit Produced by Right Parietal Lobe Damage Associated with Retinal or Gravitational Coordinates. Brain: A Journal of Neurology. 110 (1), 167-180 (1987).
  8. Ota, H., Fujii, T., Suzuki, K., Fukatsu, R., Yamadori, A. Dissociation of Body-Centered and Stimulus-Centered Representations in Unilateral Neglect. Neurology. 57 (11), 2064-2069 (2001).
  9. Neggers, S. F., Vander Lubbe, R. H., Ramsey, N. F., Postma, A. Interactions between ego- and allocentric neuronal representations of space. Neuroimage. 31 (1), 320-331 (2006).
  10. Adair, J. C., Barrett, A. M. Spatial Neglect: Clinical and Neuroscience Review: A Wealth of Information on the Poverty of Spatial Attention. Annals of the New York Academy of Sciences. 1142, 21-43 (2008).
  11. Corbetta, M., Shulman, G. L. Spatial neglect and attention networks. Annual Review of Neuroscience. 34, 569-599 (2011).
  12. Marshall, J. C., Fink, G. R., Halligan, P. W., Vallar, G. Spatial awareness: a function of the posterior parietal lobe. Cortex. 38 (2), 253-260 (2002).
  13. Ellison, A., Schindler, I., Pattison, L. L., Milner, A. D. An exploration of the role of the superior temporal gyrus in visual search and spatial perception using TMS. Brain. (10), 2307-2315 (2004).
  14. Vallar, G., Calzolari, E., Vallar, G., Coslett, H. B. Unilateral spatial neglect after posterior parietal damage. Handb Clin Neurol; Theparietal lobe. , 287-312 (2018).
  15. Shah-Basak, P. P., Chen, P., Caulfield, K., Medina, J., Hamilton, R. H. The Role of the Right Superior Temporal Gyrus in Stimulus-Centered Spatial Processing. Neuropsychologia. 113, 6-13 (2018).
  16. Verdon, V., Schwartz, S., Lovblad, K. O., Hauert, C. A., Vuilleumier, P. Neuroanatomy of hemispatial neglect and its functional components: a study using voxel-based lesion-symptom mapping. Brain. 133 (3), 880-894 (2010).
  17. Ghacibeh, G. A., Shenker, J. I., Winter, K. H., Triggs, W. J., Heilman, K. M. Dissociation of Neglect Subtypes with Transcranial Magnetic Stimulation. Neurology. 69 (11), 1122-1127 (2007).
  18. Chaudhari, A., Pigott, K., Barrett, A. M. Midline Body Actions and Leftward Spatial ‘Aiming’ in Patients with Spatial Neglect. Frontiers in Human Neuroscience. 9, 393 (2015).
  19. Rizzo, A. A., et al. Design and Development of Virtual Reality Based Perceptual-Motor Rehabilitation Scenarios. The 26th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. , (2004).
  20. Steinicke, F. . Being Really Virtual Immersive Natives and the Future of Virtual Reality. , (2018).
  21. Tsirlin, I., Dupierrix, E., Chokron, S., Coquillart, S., Ohlmann, T. Uses of Virtual Reality for Diagnosis, Rehabilitation and Study of Unilateral Spatial Neglect: Review and Analysis. CyberPsychology & Behavior. 12 (2), 175-181 (2009).
  22. Barrett, A. M., et al. Cognitive Rehabilitation Interventions for Neglect and Related Disorders: Moving from Bench to Bedside in Stroke Patients. Journal of Cognitive Neuroscience. 18 (7), 1223-1236 (2006).
  23. Ricci, R., et al. Effects of attentional and cognitive variables on unilateral spatial neglect. Neuropsychologia. 92, 158-166 (2016).
  24. Bonato, M. Neglect and Extinction Depend Greatly on Task Demands: A Review. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 195 (2012).
  25. Grattan, E. S., Woodbury, M. L. Do Neglect Assessments Detect Neglect Differently. American Journal of Occupational Therapy. 71, 3 (2017).
  26. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of TMS Consensus Group. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  27. Pascual-Leone, A., Walsh, V., Rothwell, J. Transcranial Magnetic Stimulation in Cognitive Neuroscience – Lesion, Chronometry, and Functional Connectivity. Current Opinion in Neurobiology. 10 (2), 232-237 (2000).
  28. Oliveri, M., et al. Interhemispheric Asymmetries in the Perception of Unimanual and Bimanual Cutaneous Stimuli. Brain. 122 (9), 1721-1729 (1999).
  29. Salatino, A., et al. Transcranial Magnetic Stimulation of Posterior Parietal Cortex Modulates Line-Length Estimation but Not Illusory Depth Perception. Frontiers in Psychology. 10, (2019).
  30. Oliveri, M., Vallar, G. Parietal versus temporal lobe components in spatial cognition: Setting the mid-point of a horizontal line. Journal of Neuropsychology. 3, 201-211 (2009).
  31. Ogourtsova, T., Souza Silva, W., Archambault, P. S., Lamontagne, A. Virtual Reality Treatment and Assessments for Post-Stroke Unilateral Spatial Neglect: A Systematic Literature Review. Neuropsychological Rehabilitation. 27 (3), 409-454 (2017).
  32. Pedroli, E., Serino, S., Cipresso, P., Pallavicini, F., Riva, G. Assessment and rehabilitation of neglect using virtual reality: a systematic review. Frontiers in Behavioral Neuroscience. 9, 226 (2015).
  33. Peskine, A., et al. Virtual reality assessment for visuospatial neglect: importance of a dynamic task. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 82 (12), 1407-1409 (2011).
  34. Mesa-Gresa, P., et al. Clinical Validation of a Virtual Environment Test for Safe Street Crossing in the Assessment of Acquired Brain Injury Patients with and without Neglect. Human-Computer Interaction – INTERACT 2011 Lecture Notes in Computer Science. , 44-51 (2011).
  35. Aravind, G., Lamontagne, A. Perceptual and Locomotor Factors Affect Obstacle Avoidance in Persons with Visuospatial Neglect. Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation. 11 (1), 8 (2014).
  36. Pallavicini, F., et al. Assessing Unilateral Spatial Neglect Using Advanced Technologies: The Potentiality of Mobile Virtual Reality. Technology and Health Care. 23 (6), 795-807 (2015).
  37. Glize, B., et al. Improvement of Navigation and Representation in Virtual Reality after Prism Adaptation in Neglect Patients. Frontiers in Psychology. 8, (2017).
  38. Yasuda, K., Muroi, D., Ohira, M., Iwata, H. Validation of an Immersive Virtual Reality System for Training near and Far Space Neglect in Individuals with Stroke: a Pilot Study. Topics in Stroke Rehabilitation. 24 (7), 533-538 (2017).
  39. Spreij, L. A., Ten Brink, A. F., Visser-Meily, J. M. A., Nijboer, T. C. W. Simulated Driving: The Added Value of Dynamic Testing in the Assessment of Visuo-Spatial Neglect after Stroke. Journal of Neuropsychology. 31, (2018).
  40. Ogourtsova, T., Archambault, P. S., Lamontagne, A. Post-Stroke Unilateral Spatial Neglect: Virtual Reality-Based Navigation and Detection Tasks Reveal Lateralized and Non-Lateralized Deficits in Tasks of Varying Perceptual and Cognitive Demands. Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation. 15, 1 (2018).
  41. Ogourtsova, T., Archambault, P., Sangani, S., Lamontagne, A. Ecological Virtual Reality Evaluation of Neglect Symptoms (EVENS), Effects of Virtual Scene Complexity in the Assessment of Poststroke Unilateral Spatial Neglect. Neurorehabilitation and Neural Repair. 32 (1), 46-61 (2018).
  42. Ricci, R., Chatterjee, A. Context and crossover in unilateral neglect. Neuropsychologia. 39 (11), 1138-1143 (2001).
  43. Karnath, H. O., Ferber, S., Himmelbach, M. Spatial awareness is a function of the temporal not the posterior parietal lobe. Nature. 411, 950-953 (2001).
  44. Spicer, R., Anglin, J., Krum, D. M., Liew, S. REINVENT: A low-cost, virtual reality brain-computer interface for severe stroke upper limb motor recovery. 2017 IEEE Virtual Reality (VR). , 385-386 (2017).
  45. Vourvopoulos, A., et al. Effects of a Brain-Computer Interface With Virtual Reality (VR) Neurofeedback: A Pilot Study in Chronic Stroke Patients. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 210 (2019).
  46. Gammeri, R., Iacono, C., Ricci, R., Salatino, A. Unilateral Spatial Neglect After Stroke: Current Insights. Neuropsychiatric Disease and Treatment. 16, 131-152 (2020).

Play Video

Cite This Article
Schwab, P. J., Miller, A., Raphail, A., Levine, A., Haslam, C., Coslett, H. B., Hamilton, R. H. Virtual Reality Tools for Assessing Unilateral Spatial Neglect: A Novel Opportunity for Data Collection. J. Vis. Exp. (169), e61951, doi:10.3791/61951 (2021).

View Video