Summary
Viene delineato il protocollo per condurre esperimenti di iperscanning fNIRS su diadi di apprendimento collaborativo in un ambiente di apprendimento naturalistico. Inoltre, viene presentata una pipeline per analizzare la sincronia inter-cerebrale (IBS) dei segnali di emoglobina ossigenata (Oxy-Hb).
Abstract
L'iperscanning fNIRS è ampiamente utilizzato per rilevare le basi neurobiologiche dell'interazione sociale. Con questa tecnica, i ricercatori qualificano l'attività cerebrale simultanea di due o più individui interattivi con un nuovo indice chiamato sincronia inter-cerebrale (IBS) (cioè allineamento di fase e / o ampiezza dei segnali neuronali o emodinamici nel tempo). Qui viene presentato un protocollo per condurre esperimenti di iperscanning fNIRS su diadi di apprendimento collaborativo in un ambiente di apprendimento naturalistico. Inoltre, viene spiegata una pipeline di analisi IBS del segnale di emoglobina ossigenata (Oxy-Hb). In particolare, vengono discussi il design sperimentale, il processo di registrazione dei dati NIRS, i metodi di analisi dei dati e le direzioni future. Nel complesso, l'implementazione di una pipeline di iperscanning fNIRS standardizzata è una parte fondamentale delle neuroscienze in seconda persona. Inoltre, questo è in linea con la richiesta di scienza aperta per aiutare la riproducibilità della ricerca.
Introduction
Recentemente, per rivelare l'attività cerebrale simultanea attraverso le diadi interattive o i membri di un gruppo, i ricercatori impiegano l'approccio di iperscanning1,2. Nello specifico, l'elettroencefalogramma (EEG), la risonanza magnetica funzionale (fMRI) e la spettroscopia funzionale nel vicino infrarosso (fNIRS) vengono utilizzati per registrare le attività neurali e cerebrali da due o più soggetti contemporaneamente3,4,5. I ricercatori estraggono un indice neurale che comporta l'accoppiamento cerebrale simultaneo basato su questa tecnica, che si riferisce alla sincronia inter-cerebrale (IBS) (cioè l'allineamento di fase e / o ampiezza dei segnali neuronali o emodinamici nel tempo). Una grande varietà di ricerche di iperscanning ha trovato IBS durante l'interazione sociale tra più individui (ad esempio, giocatore-pubblico, istruttore-studente e leader-follower)6,7,8. Inoltre, IBS ha implicazioni specifiche di apprendimento e istruzione efficaci9,10,11,12,13,14. Con l'aumento della ricerca sull'iperscanning in scenari di apprendimento naturalistico, è necessario stabilire un protocollo standard di esperimenti di iperscanning e la pipeline di analisi dei dati in questo campo.
Pertanto, questo documento fornisce un protocollo per condurre l'iperscanning basata su fNIRS delle diadi di apprendimento collaborativo e una pipeline per l'analisi dell'IBS. fNIRS è uno strumento di imaging ottico, che irradia luce nel vicino infrarosso per valutare indirettamente l'assorbimento spettrale dell'emoglobina, e quindi l'attività emodinamica/ossigenazione viene misurata15,16,17. Rispetto alla fMRI, fNIRS è meno incline agli artefatti di movimento, consentendo misurazioni da soggetti che stanno facendo esperimenti di vita reale (ad esempio, imitazione, conversazione e comunicazione non verbale)18,7,19. Rispetto all'EEG, fNIRS detiene una risoluzione spaziale più elevata, consentendo ai ricercatori di rilevare la posizione dell'attività cerebrale20. Pertanto, questi vantaggi in termini di risoluzione spaziale, logistica e fattibilità qualificano fNIRS per condurre la misurazione dell'iperscanning1. Utilizzando questa tecnologia, un organismo di ricerca emergente rileva un termine indice come IBS - l'allineamento neurale di due (o più) attività cerebrali di persone - in diverse forme di contesti sociali naturalistici9,10,11,12,13,14. In questi studi, vengono applicati vari metodi (ad esempio, l'analisi di correlazione e l'analisi wavelet transform coherence (WTC)) per calcolare questo indice; nel frattempo, una pipeline standard su tale analisi è essenziale ma carente. Di conseguenza, in questo lavoro viene presentato un protocollo per condurre l'iperscanning basato su fNIRS e una pipeline che utilizza l'analisi WTC per identificare l'IBS.
Questo studio mira a valutare l'IBS nelle diadi di apprendimento collaborativo utilizzando la tecnica di iperscanning fNIRS. In primo luogo, una risposta emodinamica viene registrata simultaneamente nelle regioni prefrontale e temporoparietale sinistra di ciascuna diade durante un compito di apprendimento collaborativo. Queste regioni sono state identificate come associate all'insegnamento e all'apprendimento interattivo9,10,11,12,13,14. In secondo luogo, l'IBS viene calcolato su ciascun canale corrispondente. Il processo di registrazione dei dati fNIRS è costituito da due parti: sessione di stato di riposo e sessione collaborativa. La sessione di riposo dura 5 minuti, durante i quali entrambi i partecipanti (seduti faccia a faccia, separati l'uno dall'altro da un tavolo (0,8 m)) sono tenuti a rimanere fermi e rilassarsi. Questa sessione dello stato di riposo viene servita come linea di base. Quindi, nella sessione collaborativa, ai partecipanti viene detto di studiare insieme l'intero materiale di apprendimento, suscitando comprensione, riassumendo le regole e assicurandosi che tutti i materiali di apprendimento siano padroneggiati. Qui vengono presentate le fasi specifiche della conduzione dell'esperimento e l'analisi dei dati fNIRS.
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Protocol
Tutti i partecipanti reclutati (40 diadi, età media 22,1 ± 1,2 anni; 100% destrimani; visione normale o corretta a normale) erano sani. Prima dell'esperimento, i partecipanti hanno dato il consenso informato. I partecipanti sono stati compensati finanziariamente per la loro partecipazione. Lo studio è stato approvato dal Comitato universitario per la protezione della ricerca umana (HR-0053-2021), East China Normal University.
1. Fasi di preparazione prima dell'adozione dei dati
- Tappi NIRS fatti in casa
- Adottare una cuffia elastica per posizionare la griglia portaodi.
NOTA: Considerando che le dimensioni della testa dei partecipanti sono diverse, vengono utilizzate due dimensioni di tappi. I cappucci piccoli sono preparati per i partecipanti con una circonferenza della testa di 55,4 ± 1,1 cm e i cappucci grandi sono per i partecipanti con una circonferenza della testa di 57,9 ± 1,2 cm. - Ancorare la posizione degli elettrodi EEG (inion, Cz, T3, T4, Fpz e P5) come optodi di riferimento secondo il sistema internazionale standard 10-10 sulle cuffie elastiche (vedi Tabella dei materiali).
- Per prima cosa, posiziona il cappuccio EEG standard 10-10 (vedi Tabella dei materiali)sullo stampo della testa e metti la cuffia elastica sul cappuccio EEG. In secondo luogo, contrassegnare gli optodi di riferimento (inion, Cz, T3, T4, Fpz e P5) con il gesso su ciascun cappuccio. Infine, tagliare due fori di circa 15 mm di diametro per posizionare i due optodi di riferimento (cioè Fpz e P5, Figura 1).
NOTA: In particolare, un set di sonde optodiche 3 x 5 e un set di sonde optodiche 4 x 4 sono posizionati separatamente sull'area prefrontale (l'optodo di riferimento è posizionato in Fpz, Figura 1B) e sulle regioni temporoparietali sinistre (l'optodo di riferimento è posizionato a P5, Figura 1B).
- Per prima cosa, posiziona il cappuccio EEG standard 10-10 (vedi Tabella dei materiali)sullo stampo della testa e metti la cuffia elastica sul cappuccio EEG. In secondo luogo, contrassegnare gli optodi di riferimento (inion, Cz, T3, T4, Fpz e P5) con il gesso su ciascun cappuccio. Infine, tagliare due fori di circa 15 mm di diametro per posizionare i due optodi di riferimento (cioè Fpz e P5, Figura 1).
- Tagliare i fori per posizionare gli altri optodi. Disporre una cuffia da nuoto con due porta griglia direttamente sullo stampo della testa. Quindi, segna la posizione di altri optodi con il gesso. Successivamente, taglia i fori di riposo per assicurarti che il supporto della griglia si adatti.
- Montare due set di sonde (cioè 3 x 5 e 4 x 4) sulle cuffie da nuoto (vedi Tabella dei materiali).
NOTA: Il sistema di misura NIRS (vedi Tabella dei materiali)fornisce questi set di sonde standard (cioè 3 x 5 e 4 x 4) con prese portanti standard che garantiscono la separazione optodica da 30 mm. - Aprire la finestra del monitor del set di sonde nel sistema di misurazione NIRS e selezionare quattro set di sonde disposti in 3 x 5 e 4 x 4 per ogni persona, separatamente.
NOTA: le disposizioni della sonda dei due tappi devono corrispondere alle strutture nella finestra del set di sonde (cioè la posizione esatta dei numeri della sonda del ricevitore e il rispettivo emettitore).
- Adottare una cuffia elastica per posizionare la griglia portaodi.
- Preparazione dell'esperimento
- Prima di registrare i dati, assicurarsi che il sistema NIRS mantenga una temperatura di funzionamento stabile avviando il sistema per almeno 30 minuti.
NOTA: la temperatura di esercizio stabile variava da 5 °C a 35 °C. - Impostare la modalità di misurazione su misurazione correlata agli eventi. Assicurarsi che il ricevitore dei trigger sia attivo (ad esempio, l'ingresso seriale RS232).
NOTA: L'esperimento è programmato in software di psicologia disponibili in commercio (vedi Tabella dei materiali). L'assorbimento della luce del vicino infrarosso (due lunghezze d'onda: 695 e 830 nm) viene misurato con una frequenza di campionamento di 10 Hz. - Preparare la sonda in fibra ottica illuminata, che può essere utilizzata per spostare i capelli da parte.
- Imposta l'ambiente dell'esperimento con un tavolo con due sedie per mantenere i posti dei partecipanti faccia a faccia.
- Prima di registrare i dati, assicurarsi che il sistema NIRS mantenga una temperatura di funzionamento stabile avviando il sistema per almeno 30 minuti.
2. Adozione dei dati istruendo i partecipanti
- Preparare i partecipanti
- Istruire i partecipanti, compresi i dettagli dei metodi di misurazione NIRS.
NOTA: Tutti i partecipanti erano sani e sono stati compensati finanziariamente per la partecipazione. Nessun partecipante si è ritirato dall'esperimento a metà strada. Il raggio laser del NIRS può essere dannoso per gli occhi dei partecipanti e sono stati istruiti a non guardare direttamente in quei raggi laser. - Fai sedere i partecipanti faccia a faccia (a parte un tavolo (0,8 m)) per assicurarti che possano vedersi direttamente. Regola la distanza tra sedia e tavolo (cioè quasi 0,3 m) per far sedere comodamente i partecipanti.
- Accendere il pulsante laser e posizionare i tappi con i set di sonde sulla testa dei partecipanti.
NOTA: I set di sonde 3 x 5 coprono la fronte dei partecipanti (la sonda centrale della fila inferiore è posizionata su Fpz); i set di sonde 4 x 4 coprono la corteccia temporoparietale sinistra (la terza sonda della terza fila è posizionata su P5). - Mettere i quattro fasci di fibra ottica liberamente sulle braccia del supporto senza contatto con i partecipanti o le sedie.
NOTA: Qui, il sistema di misurazione NIRS ha quattro fasci di fibre ottiche. Inoltre, assicurati che i partecipanti non si sentano troppo pesanti per togliere i tappi. - Lascia che le punte della sonda tocchino il cuoio capelluto dei partecipanti spingendo con attenzione ogni sonda di carico a molla ulteriormente nella sua presa.
- Eseguire la calibrazione del segnale.
- Innanzitutto, controllare la qualità del segnale facendo clic su Guadagno automatico nella finestra del monitor del set di sonde della macchina fNIRS. Quindi, il segnale scarso di un canale e il segnale sufficiente sono contrassegnati rispettivamente in giallo e verde nella finestra del monitor del set di sonde.
NOTA: per un canale con segnali insufficienti, le sonde in fibra ottica illuminate vengono utilizzate per spostare i capelli sotto la punta della sonda su un lato. - Quindi, spingere ulteriormente le sonde nelle loro prese per ottenere segnali sufficienti. Ripetere questo processo fino a quando tutti i canali sono contrassegnati in verde nella finestra del monitor del set di sonde del sistema di misurazione NIRS, indicando che la qualità dei segnali è accessibile.
- Innanzitutto, controllare la qualità del segnale facendo clic su Guadagno automatico nella finestra del monitor del set di sonde della macchina fNIRS. Quindi, il segnale scarso di un canale e il segnale sufficiente sono contrassegnati rispettivamente in giallo e verde nella finestra del monitor del set di sonde.
- Istruire i partecipanti, compresi i dettagli dei metodi di misurazione NIRS.
- Eseguire l'esperimento
- Inizia l'esperimento con uno stato di riposo di 5 minuti, che funge da linea di base. Quindi, due partecipanti sono tenuti a co-imparare i materiali di apprendimento.
- Dopo l'esperimento, fai clic su Text File Out per esportare i dati grezzi sull'intensità della luce e salvare i dati come file di testo.
NOTA: nel sistema di misurazione NIRS non vengono applicati filtri. - Utilizzare il digitalizzatore tridimensionale (3D) (vedere Tabella dei materiali)per determinare le posizioni di emettitori, ricevitori e altri riferimenti (ad es. inion, nasion, Cz e orecchie sinistra e destra) per ciascun partecipante.
- Ottenere le coordinate MNI per i canali di registrazione utilizzando la piattaforma di calcolo numerico21 disponibile in commercio (vedi Tabella dei materiali). La tabella supplementare S1 mostra le corrispondenti posizioni anatomiche di ciascun canale.
- Pulire sonde e portasonde con etanolo. Lavare i tappi con detergente delicato e lasciare asciugare i tappi all'aria.
3. Analisi dei dati
- Pre-trattamento dei dati
NOTA: ricerche precedenti hanno adottato pacchetti software variabili non commerciali (ad esempio, Homer222, AnalyzIR23, o nirs LAB24) con piattaforme di calcolo numerico (cfr. Tabella dei materiali) sull'analisi dei dati fNIRS, e sono tutti disponibili sul sito web. Qui Homer2 è stato utilizzato per eseguire la pre-elaborazione dei dati NIRS. Inoltre, sia i dati di registrazione fNIRS raccolti nelle fasi di riposo che di apprendimento collaborativo condividono la stessa pipeline di pre-elaborazione e analisi.- Copiare il dataset dal computer fNIRS. Converti la formazione dei dati originale nella formazione corretta (ad esempio, converti il file cvs in file nirs).
- Converti i dati grezzi in dati di densità ottica (OD) con la funzione "hmrIntensity2OD" fornita nella piattaforma di calcolo numerico (vedi Tabella dei materiali).
- Elimina i canali danneggiati. Quindi media il valore OD per ciascun partecipante su ciascun canale e punti di campionamento completi, rispettivamente.
NOTA: Qui si ottengono 46 valori OD medi.- Calcola la deviazione standard (SD) per ogni partecipante.
- Contrassegnare come inutilizzabili e rimuovere i canali con OD molto basso o alto (che ha superato i 5 SD) dall'analisi per ciascun partecipante.
NOTA: questo passaggio può essere eseguito prima e/o dopo la pre-elaborazione dei dati fNIRS. In questa pipeline di analisi dei dati, i canali danneggiati vengono rilevati prima della pre-elaborazione dei dati fNIRS.
- Converti i dati temporali OD in Oxy-Hb, DeOxy-Hb e segnale combinato basato sulla leggebeer-lambert modificata 25.
NOTA: Il riferimento25 dice: "Tutte le fasi di analisi dei dati sono condotte su dati Oxy-Hb, che è un indicatore del cambiamento nel flusso sanguigno cerebrale regionale con un rapporto segnale-rumore più elevato26. Inoltre, ricerche precedenti hanno impiegato l'iperscanning fNIRS in scenari di insegnamento e apprendimento incentrati principalmente sulla concentrazione di Oxy-Hb11, 12,13,14". - Calibrare le serie temporali Oxy-Hb dagli artefatti di movimento con il metodo basato su wavelet canale per canale.
NOTA: In particolare, il wavelet Daubechies 5 (db5) con parametro di sintonizzazione a 0.1 (vedi dettagli nel manuale Homer2)27,28 è adottato nella rimozione di artefatti di movimento. - Applicare il filtro passa-banda (ad es. 0,01-1 Hz) sui dati Oxy-Hb calibrati per ridurre il rumore ad alta frequenza e la deriva lenta.
- Condurre l'analisi dei componenti principali (PCA) sul segnale OxyHb per rimuovere i componenti globali non neurali (ad esempio, pressione sanguigna, respirazione e variazione del flusso sanguigno)29.
NOTA: L'analisi PCA proposta da Zhang e colleghi29 è adottata qui.- Innanzitutto, scomporre il segnale.
NOTA: La formula specifica di decomposizione del segnale fNIRS è: H = UΣVT. Qui, i modelli temporali e spaziali dei dati fNIRS sono presentati in due matrici (cioè u e V). U è una matrice 2D (punto campione x componente principale). V è anche una matrice 2D (componente principale x componente principale). La colonna in V indica un componente principale (PC) e la forza di quel PC per un particolare canale è stimata in ogni voce della colonna. L'importanza relativa di ogni PC è rappresentata dal valore della matrice diagonale Σ. - In secondo luogo, condurre la levigatura spaziale.
NOTA: la convoluzione del kernel gaussiano viene impiegata per rimuovere i segnali localizzati e ottenere il componente globale. - Terzo, ricostruire il segnale.
NOTA: per calcolare la componente globale dei dati fNIRS, la matrice del modello spaziale levigato V* viene ricollegata alla formula di decomposizione: HGlobal = UΣ(V*)T. Quindi, il segnale neuronale derivato localizzato può essere ottenuto utilizzando i dati originali H per sottrarre HGlobal : HNeuronal = H - HGlobal.
- Innanzitutto, scomporre il segnale.
- Sincronia inter-cerebrale
NOTA: Per rivelare l'accoppiamento cerebrale nelle neuroscienze in seconda persona, qui viene adottata la coerenza della trasformata wavelet (WTC). In breve, il WTC misura la correlazione tra serie a due tempi in funzione della frequenza e del tempo. La formula specifica della coerenza wavelet delle serie bitempo x e y è:
T e s denotano separatamente la scala temporale e wavelet, ‹·› indica un'operazione di levigatura in scala e tempo. W rappresenta la trasformata wavelet continua. Quindi, viene generata una matrice WTC 2D (tempo x frequenza)30. Diverse cassette degli attrezzi vengono utilizzate per calcolare il valore del WTC. Qui la cassetta degli attrezzi creata da Grinsted e colleghi è stata utilizzata30.- Adottare la funzione WTC della piattaforma di calcolo numerico (vedi Tabella dei Materiali).
NOTA: Qui viene utilizzata l'impostazione predefinita della wavelet madre (ad es. Generalized Morse Wavelet con i suoi parametri beta e gamma). La wavelet madre converte ogni serie temporale nel dominio della frequenza e del tempo. - Impostare l'impostazione predefinita sugli altri parametri (ad esempio, MonteCarloCount, che rappresenta il numero di set di dati surrogati nel calcolo della significatività).
- Calcolare il valore WTC per due canali corrispondenti (lo stesso canale in due partecipanti) in una piattaforma di calcolo numerico(vedere Tabella dei materiali ). Seguendo la stessa procedura, vengono generate 46 matrici WTC da 46 canali.
- Determinare la banda di frequenza di interesse (FOI), che è sensibile all'apprendimento collaborativo.
NOTA: Qui, viene adottato un approccio di permutazione basato su cluster per rilevare tale FOI31, che offre una soluzione a confronti multipli in dati multicanale e multifrequenza.- Eseguire la media temporale dei valori WTC nelle fasi di apprendimento a riposo e collaborativo, rispettivamente, per ogni combinazione di canali. Quindi, condurre test tdel campione accoppiato insieme all'intera frequenza (gamma di frequenza: 0,01-1Hz32) su questi valori WTC medi nel tempo (apprendimento collaborativo vs. riposo). Quindi, identificare i contenitori di frequenza in cui l'effetto dell'attività è significativo (apprendimento collaborativo > resto, p < 0,05).
- Ottenere punti vicini di frequenza significativa (≥2) come cluster osservati e valori T corrispondenti.
- Eseguire una serie di t-test dicampionamento accoppiati su dati permutati per generare i valori T per ciascun cluster qualificato nel passaggio 3.2.4.2 per 1000 volte.
NOTA: per la formazione di dati permutati, i partecipanti vengono assegnati in modo casuale per formare nuove coppie a due membri. Poiché la lunghezza dei set di dati variava tra le diadi per ogni coppia casuale, il set di dati più lungo viene tagliato alla stessa lunghezza di quello più corto33. - Confrontare i valori T medi basati su cluster delle coppie originali con i valori T di 1000 permutazioni.
NOTA: i valori p valutati da questa formula34:
, dove S0 denota il valore t dell'ammasso medio osservato, μp e σp indicano la deviazione media e standard dei valori di permutazione. - Valori medi del WTC nel FOI identificato in ciascun canale in ciascuna diade. Quindi, applicare la trasformazione fisher z ai valori WTC per ottenere una distribuzione normale dei valori WTC. Utilizzare questo valore per indicizzare l'IBS per ulteriori analisi statistiche.
- Adottare la funzione WTC della piattaforma di calcolo numerico (vedi Tabella dei Materiali).
, dove S0 denota il valore t dell'ammasso medio osservato, μp e σp indicano la deviazione media e standard dei valori di permutazione.Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
La Figura 1 illustra il protocollo sperimentale e la posizione della sonda. Il processo di registrazione dei dati fNIRS è costituito da due parti: sessione di stato di riposo (5 min) e sessione collaborativa (15-20 min). Le diadi di apprendimento collaborativo sono necessarie per rilassarsi e per rimanere fermi nella sessione dello stato di riposo. Successivamente, ai partecipanti viene detto di co-apprendere il materiale didattico (Figura 1A). Le loro regioni temporoparietali prefrontale e sinistra sono coperte dal corrispondente set di sonde (Figura 1B).
Nella Figura 2 viene illustrata la pipeline di analisi dei dati fNIRS. L'analisi dei dati fNIRS viene applicata a tutti i dati fNIRS registrati da ciascun partecipante e da ciascun canale. Innanzitutto, la densità dell'optodo nel canale 33 per una certa diade è visualizzata nella Figura 2A. La densità dell'optodo viene registrata in 46 canali (CH) di ogni diade di apprendimento collaborativo dal sistema di misurazione fNIRS. In secondo luogo, con l'operazione chiarita nei passaggi 3.1.5 e 3.1.7, vengono preparati dati validi per l'analisi wtC. Qui, la curva rossa rappresenta i dati estratti dal metodo di rimozione degli artefatti di movimento basato su wavelet; la curva blu rappresenta i dati estratti sia dal metodo di rimozione degli artefatti di movimento basati su Wavelet che dal PCA. La differenza visualizzata tra due curve suggerisce che la PCA è efficiente nella rimozione dei segnali non neurali (Figura 2B). In terzo luogo, la matrice WTC è visualizzata nella Figura 2C. La mappa dei colori varia dal blu al giallo, rappresentando il valore dell'IBS infuriato da 0 a 1 (coefficienti di correlazione in funzione del tempo e della frequenza). Qui, 1 denota la più grande coerenza tra due segnali fNIRS e 0 denota che non viene rilevata alcuna coerenza. Un rettangolo rosso nel grafico segna coefficienti significativi. Inoltre, i risultati mostrano una forte coerenza intorno a 1 Hz, che rappresenta la coerenza del ritmo cardiaco della diade. Infine, con l'operazione indicata nei passaggi 3.2.4, il confronto tra il valore T osservato e la distribuzione del valore T casuale (cioè 1000 volte) mostra risultati significativi (t (38) = 3.31, FDR corretto p < 0.05, d di Cohen = 1.05) in FOI identificato (0.015 Hz-0.021 Hz) (Figura 2D)
La Figura 3 presenta i passaggi critici dell'approccio di permutazione basato su cluster utilizzato per rilevare la banda di frequenza rilevante per l'apprendimento collaborativo.
Nel loro insieme, seguendo la pipeline di analisi dei dati, la banda di frequenza (infuriata da 0,015 Hz a 0,021 Hz), che è sensibile all'apprendimento collaborativo, è identificata dall'approccio di permutazione basato su cluster. Inoltre, per ciascun canale, il valore IBS medio nel tempo viene confrontato tra il resto e le fasi di apprendimento collaborativo utilizzando una serie di t-test dicampionamento accoppiati. Per risolvere il problema del confronto multiplo, tutti i valori p osservati in 46 canali sono corretti con i metodi FDR35,36. I risultati mostrano che l'IBS al canale 33 raggiunge la significatività durante l'apprendimento collaborativo (FDR corretto p < 0,05). Nessun altro canale corrispondente ha indicato effetti significativi (p > 0,05).
Figura 1: Protocollo sperimentale e localizzazione della sonda. (A) Procedura sperimentale. L'attività cerebrale delle diadi viene acquisita simultaneamente utilizzando fNIRS. La sessione di riposo dura 5 minuti, in cui le diadi sono necessarie per rilassarsi e stare fermi. Successivamente, ai partecipanti viene detto di co-imparare il materiale didattico (15-20 min). (B) Set di sonde optodi. Due set di sonde coprono le regioni temporoparietali prefrontale e sinistra. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 2: Panoramica dell'analisi dei dati fNIRS. (A) Densità dell'optodo nel canale 33 per una diade esemplare. La densità dell'optodo è registrata in 46 canali (CH) di ogni diade di apprendimento collaborativo. i, j, densità di optodi di due partecipanti di una diade di apprendimento collaborativo; t, il tempo. (B) Procedura di pre-trattamento dei dati. Gli artefatti di movimento basati su wavelet che rimuovono il metodo e la PCA vengono applicati ai dati Oxy-Hb in sequenza. Qui, la curva rossa rappresenta i dati estratti dal metodo di rimozione degli artefatti di movimento basato su wavelet; la curva blu rappresenta i dati estratti sia dal metodo di rimozione degli artefatti di movimento basati su Wavelet che dal PCA. kwavelet-based method, dati estratti dagli artefatti di movimento basati su Wavelet che eliminano il processo. kwavelet-based method + PCA, dati estratti sia dal metodo di rimozione degli artefatti di movimento basati su Wavelet che da PCA. (C) Grafico WTC nel canale 33 per una diade esemplare. La mappa dei colori varia dal blu al giallo, rappresentando il valore di IBS compreso tra 0 e 1 (coefficienti di correlazione in funzione del tempo e della frequenza). Qui, 1 denota la più grande coerenza tra due segnali fNIRS e 0 indica che non viene rilevata alcuna coerenza. Un rettangolo rosso nel grafico segna coefficienti significativi. WtC stima i IBS su due serie temporali Oxy-Hb pulite. (D) Approccio di permutazione basato su cluster. Confrontare il valore T osservato con la distribuzione dei valori T casuali in FOI identificati (0,015 Hz-0,021 Hz). Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 3: Diagramma di flusso per identificare il FOI relativo all'apprendimento collaborativo. Fare clic qui per visualizzare una versione più ampia di questa figura.
Tabella supplementare S1. Fare clic qui per scaricare questa tabella.
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Discussion
In primo luogo, nel presente protocollo, vengono indicate le fasi specifiche della conduzione di esperimenti di iperscanning fNIRS in uno scenario di apprendimento collaborativo. In secondo luogo, viene presentata anche la pipeline di analisi dei dati che valuta l'IBS dei segnali emodinamici nelle diadi di apprendimento collaborativo. L'operazione dettagliata sulla conduzione di esperimenti di iperscanning fNIRS promuoverebbe lo sviluppo della scienza aperta. Inoltre, la pipeline di analisi è fornita qui per aumentare la riproducibilità della ricerca di iperscanning. Di seguito, vengono evidenziate le criticità della progettazione dell'esperimento, della conduzione di un esperimento, dell'analisi dei dati negli esperimenti di iperscanning (fNIRS). Inoltre, vengono discusse anche le possibili soluzioni per presentare limitazioni.
Progettazione sperimentale
Il progetto sperimentale per lo studio di iperscanning fNIRS è flessibile. Qui, la tecnica di iperscanning fNIRS viene applicata nello scenario di apprendimento collaborativo. A due partecipanti è stato chiesto di imparare insieme regole specifiche della matrice della figura e le loro attività cerebrali sono state registrate da fNIRS contemporaneamente. Questo approccio consente ai ricercatori di esplorare le dinamiche neurali concorrenti in tempo reale (ad esempio, IBS) nelle diadi di apprendimento collaborativo. Secondo ricerche precedenti, IBS è stato rilevato in scenari di insegnamento e apprendimento e tiene traccia della modalità di insegnamento efficace11. L'allineamento neurale rilevato nelle diadi di apprendimento collaborativo può servire come potenziale meccanismo neurale alla base di un apprendimento di successo e fornisce implicazioni per la progettazione di modelli di apprendimento collaborativo efficaci. Nel frattempo, le questioni critiche sulla progettazione sperimentale devono essere affrontate: il tempo dell'esperimento è limitato a 30 minuti in questo esperimento. Due ragioni spiegano questa impostazione: in primo luogo, indossare berretti con optodi fNIRS sulla testa non è comodo, i partecipanti non possono stare in piedi per molto tempo. In secondo luogo, è difficile chiedere ai partecipanti di stare fermi durante il co-learning per molto tempo. Il tempo limitato dell'esperimento consentirebbe di ottenere segnali di buona qualità.
Condurre l'esperimento
La parte più impegnativa dell'iperscanning fNIRS in uno scenario di apprendimento collaborativo è ottenere segnali cerebrali di alta qualità. Sulla base del presente protocollo, vengono evidenziati tre passaggi critici: fare tappi appropriati, posizionare optodi e condurre la registrazione spaziale dei canali corrispondenti. In primo luogo, poiché la circonferenza della testa varia tra i partecipanti, è essenziale creare cappucci che si adattino a individui diversi. In secondo luogo, quando si posiziona un cappuccio appropriato sulla testa dei partecipanti, assicurarsi che le punte degli optodi possano contattare direttamente la pelle del cuoio capelluto. Per raggiungere questo obiettivo, praticare questa operazione prima dell'esperimento è necessario. In terzo luogo, condurre la registrazione spaziale con un digitalizzatore 3D può identificare le corrispondenti posizioni anatomiche dei canali NIRS (CH) sulla corteccia cerebrale37,38,39. Questo protocollo suggerisce di completare la registrazione spaziale per tutti i partecipanti per ottenere risultati medi e robusti. Su questa linea, ricerche precedenti hanno chiesto ai partecipanti di condurre un pre-test per garantire che sia possibile ottenere segnali emodinamici accurati. In particolare, i partecipanti hanno eseguito un classico compito di tocco di dito-pollice con la mano destra, durante il quale fNIRS ha registrato dinamiche emodinamiche. I partecipanti che hanno rilevato un segnale fNIRS significativo (p < 0,05) nella corteccia motoria sinistra sono qualificati per partecipare allo studio. Questa tecnica garantisce che i segnali registrati siano utilizzabili su tutti i partecipanti40.
Analisi dei dati
Il processo di analisi dei dati in questo protocollo è costituito da due parti: pre-elaborazione e analisi WTC. Tre fasi critiche di analisi dei dati dovrebbero essere evidenziate qui: in primo luogo, condurre l'algoritmo di filtro spaziale dei componenti principali (PCA) sui dati neurali. Zhang e couleage29 hanno proposto questo approccio per la separazione degli effetti globali e locali. Sebbene fNIRS consenta un movimento e una comunicazione relativamente liberi, la PCA è necessaria per estrarre segnali accurati dai cambiamenti sistemici (ad esempio, frequenza respiratoria, pressione sanguigna, frequenza cardiaca, frequenza respiratoria e attività del sistema nervoso autonomo). Il protocollo qui suggerisce che PCA è efficiente nel rimuovere gli effetti globali. Questo metodo è ampiamente utilizzato negli studi di iperscanning fNIRS13. Complessivamente, i componenti non neurali possono essere rimossi con successo utilizzando il filtro spaziale. In secondo luogo, il WTC viene adottato per identificare l'IBS delle diadi di apprendimento collaborativo. WTC è un approccio di valutazione dei coefficienti di correlazione tra serie a due tempi in funzione del tempo e della frequenza41. Questo metodo può rivelare localmente un comportamento bloccato in fase che potrebbe non essere rilevato con un approccio tradizionale come l'analisi di Fourier30. E questo metodo è ampiamente utilizzato per stimare l'IBS nell'iperscanning fNIRS con vari paradigmi, come i comportamenti cooperativi e competitivi4,42,lo studio del monitoraggio dell'azione43,l'imitazione44,la comunicazione verbale8,la comunicazione non verbale19,l'attività di insegnamento e apprendimento11,12,13,14 e l'interazione sociale madre-figlio45.
Nel frattempo, altre tecniche, come Granger Causality Analyze (GCA), l'analisi di correlazione e l'analisi di sincronia di fase, vengono utilizzate nella ricerca di iperscanning. GCA è un metodo per rivelare informazioni dirette (causali) tra due dati di serie temporali46. Questo metodo è stato utilizzato una volta per testare la direzione del flusso di informazioni tra istruttore e studente12. L'analisi di correlazione è adottata anche nel campo dell'iperscanning basata su fNIRS per stimare l'IBS nelle diadi che svolgono compiti cooperativi o competitivi47,48. Rispetto all'analisi WTC, questo metodo caratterizza solo le caratteristiche covariate di due serie temporali fNIRS lungo il flusso temporale e le informazioni potenziali perse in frequenza.
Inoltre, altri approcci che hanno quantificato la sincronia di fase con il valore di blocco di fase (PLV) sono stati utilizzati negli studi di iperscanning EEG. PLV stima la coerenza della differenza di fase tra due segnali49. Tuttavia, Burgess ha suggerito che PLV mostra pregiudizi sul rilevamento dell'iperconnettività che non esiste, specialmente quando vengono impiegati piccoli campioni50. In terzo luogo, l'adozione di un test statistico non parametrico per rilevare la frequenza relativa all'apprendimento collaborativo è essenziale. All'inizio, la FOI correlata all'attività viene selezionata seguendo i suggerimenti della ricerca precedente o in base al design specifico dell'esperimento (ad esempio, per quanto tempo per una prova di attività in un esperimento). Recentemente, per ottenere risultati solidi e riproduttivi nel processo di selezione FOI, sono stati adottati approcci di test statistici non parametrici. Qui, questa tecnica ha funzionato in modo efficiente. Viene identificata la FOI correlata all'apprendimento collaborativo (0,015-0,021 Hz) e bande di frequenza simili sono state identificate nella ricerca di iperscanning fNIRS nello scenario di insegnamento13 e nei paradigmi di comunicazione verbale8. È necessario applicare questa tecnica nella pipeline di analisi dei dati multi-cervello. Tutto sommato, stabilire algoritmi e metodi adeguati per l'analisi dei dati di iperscanning sarà un campo prominente.
Limitazione e direzione futura
Diverse limitazioni possono essere migliorate in futuro per ottenere IBS riproduttivo e robusto all'interno di un contesto di interazione sociale realistico da un multi-cervello. In primo luogo, il peso della fibra è troppo pesante e scomodo da indossare a lungo; pertanto, il tempo dell'esperimento è limitato a 30 minuti. In futuro, se si registra l'attività multi-cerebrale in classe, è difficile chiedere agli studenti di indossare berretti fNIRS durante un periodo scolastico (cioè 50 min). Pertanto, le impostazioni fNIRS indossabili sono necessarie nello scenario di insegnamento e apprendimento effettivo. In secondo luogo, sebbene il fNIRS mostri una maggiore tolleranza al movimento della testa rispetto alla fMRI, questa tecnica può rilevare solo l'attività cerebrale della corteccia superficiale15. Pertanto, l'iperscanning fNIRS non può essere utilizzata nel paradigma esplorativa del meccanismo neurale correlato alla ricompensa, in cui l'amigdala svolge un ruolo cruciale51. Nel frattempo, il numero limitato di sorgenti e rivelatori nella configurazione fNIRS suggerisce che non verrebbe misurata l'intera corteccia cerebrale. Ciò significa che i ricercatori devono selezionare la regione di interesse (ROI) da misurare. In terzo luogo, la PCA viene adottata per eliminare i contaminanti del sistema. Mentre questa tecnica è efficiente, in futuro, l'aggiunta di canali corti che rappresentano il flusso sanguigno extra-cerebellare, che può contaminare i segnali fNIRS, è anche un approccio efficiente29,39. In quarto luogo, la procedura di analisi dei dati in questo protocollo può essere applicata in altri studi naturalistici di iperscanning fNIRS. Il prossimo passo è sviluppare pacchetti di analisi dei dati specifici per fNIRS con le linee guida standard. Quinto, in questo protocollo, il WTC viene impiegato per identificare l'attività cerebrale concomitante (cioè iBS). Con lo sviluppo di una tecnica per il calcolo dell'attività neurale covariata, possono essere utilizzati anche altri metodi come la teoria dei grafi e gca. Sesto, è necessario reclutare condizioni di controllo, come condizioni di conversazione che richiedono diadi per parlare di argomenti specifici per escludere effetti confondenti. Nel frattempo, per rivelare quale attività di apprendimento nell'apprendimento collaborativo (cioè la co-costruzione della conoscenza52) porterebbe all'IBS. E se questi IBS rilevati possono essere utilizzati per monitorare le prestazioni di apprendimento delle diadi di apprendimento collaborativo sono anche importanti. Infine, è anche urgente fornire un quadro per spiegare il meccanismo di IBS. I ricercatori cercano di discernere se questo è solo l'epifenomeno o un meccanismo neurale di interazione sociale di Hamilton53. Per raggiungere questo obiettivo, da un lato, Hamilton ha proposto un approccio xGLM che modella l'attività cerebrale, i dati comportamentali e i dati fisiologici insieme per esplorare la spiegazione affidabile dell'accoppiamento cerebrale53. D'altra parte, Novembre e Lannetti hanno suggerito di condurre una stimolazione multi-cerebrale (MBS) per rivelare il meccanismo dell'attività cerebrale concomitante54.
Conclusione
L'iperscanning fNIRS porta a un cambiamento di paradigma dalla progettazione di esperimenti tradizionali a scenari realistici di interazione sociale nelle neuroscienze sociali. L'IBS estratto da questo metodo fornisce una nuova visione per spiegare il meccanismo neurobiologico delle interazioni sociali. Infine, la pipeline standardizzata stabilita di raccolta e analisi dei dati sarebbe la pietra miliare per generare risultati validi e far progredire il recente esperimento di iperscanning.
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Disclosures
Gli autori non hanno nulla da rivelare.
Acknowledgments
Questo lavoro è supportato dal programma di promozione dell'innovazione accademica ECNU per studenti di dottorato eccellenti (YBNLTS2019-025) e dalla National Natural Science Foundation of China (31872783 e 71942001).
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| EEG caps | Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA | 64-channel Quik-Cap | We choose two sizes of cap(i.e.medium and large). |
| NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids | Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan | ETG-7100 Optical Topography System | The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total. |
| Numeric computing platform | The MathWorks, Inc., Natick, MA | MATLAB R2020a | Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2 (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation). |
| Psychology software | psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA | E-prime 2.0 | We apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data. |
| Swimming caps | Zoke corporation,Shanghai,China | 611503314 | We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk. |
| Three-dimensional (3-D) digitizer | Polhemus, Colchester, VT, USA; | Three-dimensional (3-D) digitizer | Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer |
References
- Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
- Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
- Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
- Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
- Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
- Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
- Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
- Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
- Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
- Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
- Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner's sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
- Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
- Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students' knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
- Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
- Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
- Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
- Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
- Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
- Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
- Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
- Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
- Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
- Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
- Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , BM3A-1 (2014).
- Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
- Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
- Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
- Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
- Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
- Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
- Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
- Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
- Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
- Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
- Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
- Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
- Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
- Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
- Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
- Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
- Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
- Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
- Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
- Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
- Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
- Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
- Funane, T., et al. Synchronous activity of two people's prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
- Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
- Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
- Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
- Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
- Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
- Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
- Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).
