Summary

Måling av kontralateral stille periode indusert av enkeltpuls transkraniell magnetisk stimulering for å undersøke M1 kortikospinal inhibering

Published: August 23, 2022
doi:

Summary

Kontralateral stille periode (cSP) vurdering er en lovende biomarkør for indeksering av kortikal eksitabilitet og behandlingsrespons. Vi demonstrerer en protokoll for å vurdere cSP beregnet for å studere M1 kortikospinal hemming av øvre og nedre lemmer.

Abstract

Kontralateral stille periode (cSP) er en periode med undertrykkelse i bakgrunnen elektrisk muskelaktivitet fanget av elektromyografi (EMG) etter et motorisk fremkalt potensial (MEP). For å oppnå dette fremkalles en MEP av en supraterskel transkraniell magnetisk stimulering (TMS) puls levert til den primære motoriske cortex (M1) av målmuskelen valgt, mens deltakeren gir en standardisert frivillig målmuskelkontraksjon. CSP er et resultat av hemmende mekanismer som oppstår etter MEP; Det gir en bred tidsmessig vurdering av spinal hemming i sin første ~ 50 ms, og kortikal hemming etter. Forskere har forsøkt å bedre forstå den nevrobiologiske mekanismen bak cSP for å validere den som en potensiell diagnostisk, surrogat og prediktiv biomarkør for forskjellige nevropsykiatriske sykdommer. Derfor beskriver denne artikkelen en metode for å måle M1 cSP av nedre og øvre lemmer, inkludert et utvalg av målmuskel, elektrodeplassering, spoleposisjonering, metode for måling av frivillig kontraksjonsstimulering, intensitetsoppsett og dataanalyse for å oppnå et representativt resultat. Det har det pedagogiske målet å gi en visuell retningslinje i å utføre en gjennomførbar, pålitelig og reproduserbar cSP-protokoll for nedre og øvre lemmer og diskutere praktiske utfordringer ved denne teknikken.

Introduction

Den stille perioden (SP) er en periode med elektromyografisk (EMG) stillhet som følger et motorfremkalt potensial (MEP) indusert av transkraniell magnetisk stimulering (TMS) påført under vedvarende muskelkontraksjon. Den supraterskelformede TMS-pulsen kan enten påføres den kontralaterale eller ipsilaterale primære motoriske cortex (M1) i målmuskelen som EMG-aktiviteten registreres fra, noe som gir to fenomener: kontralateral stille periode (cSP) og ipsilateral stille periode (iSP).

Selv om iSP og cSP deler lignende funksjoner, kan de gjenspeile litt forskjellige komponenter. Den første antas å reflektere transkallosal hemming og dermed være helt av kortikal opprinnelse 1,2. Omvendt undersøkes cSP som et mulig surrogat for kortikospinal hemming, mest sannsynlig mediert av gamma-aminosmørsyre (GABA) B-reseptorer innen M1 3,4,5.

Ved å støtte rollen til cSP i GABA-medierte veier, har tidligere arbeider funnet en økning i cSP-varighet etter oral administrering av GABA-forsterkende komponenter 5,6,7,8. Likevel er spinalprosesser også involvert i å endre varigheten. Den tidligere fasen (<50 ms) av cSP er assosiert med reduserte H-refleksverdier3-en refleks som er et produkt av perifer nevrokrets og som kvantifiserer eksitabiliteten til spinalneuroner9. Spinal prosessering antas å være mediert gjennom aktivering av Renshaw-celler, motoneuron etter hyperpolarisering og postsynaptisk inhibering av spinal interneuroner 10,11,12,13,14.

Til tross for spinal bidrag, resultater cSP hovedsakelig fra aktivering av kortikale hemmende nevroner, som er ansvarlige for å generere den senere delen av cSP (50-200 ms) 3,10,13,15,16. I så måte har den tidlige delen av cSP-varigheten vært assosiert med spinale inhiberingsmekanismer, mens lange csps ber om større kortikale hemmende mekanismer 3,13,17,18.

Derfor er cSP en lovende biomarkørkandidat for kortikospinal maladaptasjon på grunn av nevrologiske lidelser, mens mer signifikante cSP-varigheter potensielt gjenspeiler en økning i kortikospinal hemming og omvendt 5,11. Følgelig har tidligere arbeider funnet en sammenheng mellom cSP-varighet og patologier som dystoni, Parkinsons sykdom, kronisk smerte, hjerneslag og andre nevrodegenerative og psykiatriske tilstander 19,20,21,22. For å illustrere, i en kneartrosekohort, var en høyere intrakortikal inhibering (som indeksert av cSP) assosiert med yngre alder, større bruskdegenerasjon og mindre kognitiv ytelse i Montreal kognitiv vurderingsskala23. Videre kan cSP-endringer også longitudinelt indeksere behandlingsrespons og motorisk restitusjon 24,25,26,27,28,29,30.

Så lovende som cSPs rolle i nevropsykiatrifeltet er, er et utfordrende aspekt ved vurderingen at den kan være for følsom for protokollvariasjoner. For eksempel kan cSP-varigheten (~100-300 ms)11 skilles mellom øvre og nedre lemmer. Salerno et al. fant en gjennomsnittlig cSP-varighet på 121,2 ms (± 32,5) for den første dorsale interosseøse muskelen (FDI) og 75,5 ms (± 21) for tibialis anterior muskel (TA), i et utvalg av fibromyalgipasienter31. Dermed formidler litteraturen et utall avvik i parametrene som brukes for å fremkalle cSPs, noe som igjen truer sammenlignbarheten på tvers av studier og forsinker oversettelsen til klinisk praksis. Innenfor en lignende populasjon har protokoller vært heterogene med hensyn til suprathreshold TMS-pulsinnstillingen som brukes til å stimulere M1 og målmuskelen, for eksempel. På toppen av det har forskere ikke klart å rapportere parametrene som brukes i protokollene sine på riktig måte.

Derfor er målet å gi en visuell retningslinje for hvordan man bruker en gjennomførbar, pålitelig og lett reproduserbar cSP-protokoll for evaluering av M1 kortikospinal eksitabilitet av øvre og nedre lemmer og å diskutere de praktiske metodologiske utfordringene ved denne prosedyren. For å illustrere begrunnelsen for valg av parametere gjennomførte vi også en ikke-uttømmende litteraturgjennomgang på Pubmed/MEDLINE for å identifisere publiserte artikler om cSP i kroniske smerte- og rehabiliteringspopulasjoner ved hjelp av søkeordet: Rehabilitation (Mesh) eller rehabilitering eller kronisk smerte eller hjerneslag og begreper som transkraniell magnetisk stimulering og enkeltpuls eller kortikal stille periode. Ingen inklusjonskriterier ble definert for ekstraksjonen, og samlede resultater vises kun i tabell 1 for illustrasjonsformål.

Protocol

Denne protokollen omfatter forskning på mennesker og er i allianse med institusjonelle og etiske retningslinjer fra lokale etiske komiteer og Helsinkideklarasjonen. Informert samtykke ble innhentet fra forsøkspersoner for bruk av deres data i studien. 1. Pre-eksperimentelle prosedyrer Screening av emnet. Skjerm emnet for intrakranielle implantater, epilepsi, historie med anfall og graviditet. Bruk retningslinjer for spørreskjema for å sikre overholdelse av oppdat…

Representative Results

Etter å ha fulgt trinn-for-trinn-prosedyren, vil levering av en supraterskel TMS-puls (120% av RMT) fremkalle en observerbar MEP i EMG-registreringen av målmuskelen, og en påfølgende periode med bakgrunns EMG-aktivitetsundertrykkelse på ca. 150 ms til 300 ms (figur 2). Fra det EMG-mønsteret er det mulig å beregne cSP-beregningene. De mest rapporterte resultatene er varigheten (i området ms) av den relative og absolutte SP. Den relative SP måles fra MEP-starten til gjenoppkomsten av …

Discussion

Standard SI for å lokke frem MEP og SPs kan variere i henhold til populasjonen. Intensiteter så lave som 80% RMT har vist seg å fremkalle cSP hos friske individer39, fortsatt studier på både friske og syke populasjoner har brukt intensiteter så høye som 150% RMT 49,50,51. Selv om denne kilden til heterogenitet kan være iboende for målpopulasjonens natur, bør den ikke overses, da forskjellige SI …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Ingen erkjennelser.

Materials

Alcohol pads Medline Preparation with 70% isopropyl alcohol
Conductive gel Weaver and Company Used on the electrode
Echo Pinch JTECH medical 0902A302 Digital dynamometer.
Mega-EMG Soterix Medical NS006201 Digital multiple channel EMG with built in software.
MEGA-TMS coil Soterix Medical NS063201 8 shaped TMS coil
Mega-TMS stimulator Soterix Medical 6990061 Single Pulse TMS
Neuro-MEP.NET Soterix Medical EMG software used to analyse the muscles eletrical activity.
Swim cap Kiefer

References

  1. Li, J. Y., Lai, P. H., Chen, R. Transcallosal inhibition in patients with callosal infarction. Journal of Neurophysiology. 109 (3), 659-665 (2013).
  2. Wassermann, E. M., Fuhr, P., Cohen, L. G., Hallett, M. Effects of transcranial magnetic stimulation on ipsilateral muscles. Neurology. 41 (11), 1795-1799 (1991).
  3. Fuhr, P., Agostino, R., Hallett, M. Spinal motor neuron excitability during the silent period after cortical stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (4), 257-262 (1991).
  4. Meyer, B. U., Röricht, S., Gräfin von Einsiedel, H., Kruggel, F., Weindl, A. Inhibitory and excitatory interhemispheric transfers between motor cortical areas in normal humans and patients with abnormalities of the corpus callosum. Brain. 118, 429-440 (1995).
  5. Hupfeld, K. E., Swanson, C. W., Fling, B. W., Seidler, R. D. TMS-induced silent periods: A review of methods and call for consistency). Journal of Neuroscience Methods. 346, 108950 (2020).
  6. Siebner, H. R., Dressnandt, J., Auer, C., Conrad, B. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve. 21 (9), 1209-1212 (1998).
  7. Vallence, A. M., Smalley, E., Drummond, P. D., Hammond, G. R. Long-interval intracortical inhibition is asymmetric in young but not older adults. Journal of Neurophysiology. 118 (3), 1581-1590 (2017).
  8. Manconi, F. M., Syed, N. A., Floeter, M. K. Mechanisms underlying spinal motor neuron excitability during the cutaneous silent period in humans. Muscle Nerve. 21 (10), 1256-1264 (1998).
  9. Romanò, C., Schieppati, M. Reflex excitability of human soleus motoneurones during voluntary shortening or lengthening contractions. The Journal of Physiology. 390, 271-284 (1987).
  10. Cantello, R., Gianelli, M., Civardi, C., Mutani, R. Magnetic brain stimulation: the silent period after the motor evoked potential. Neurology. 42 (10), 1951-1959 (1992).
  11. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  12. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (5), 264-274 (1995).
  13. Inghilleri, M., Berardelli, A., Cruccu, G., Manfredi, M. Silent period evoked by transcranial stimulation of the human cortex and cervicomedullary junction. The Journal of Physiology. 466, 521-534 (1993).
  14. Roick, H., von Giesen, H. J., Benecke, R. On the origin of the postexcitatory inhibition seen after transcranial magnetic brain stimulation in awake human subjects. Experimental Brain Research. 94 (3), 489-498 (1993).
  15. Chen, R., Lozano, A. M., Ashby, P. Mechanism of the silent period following transcranial magnetic stimulation. Evidence from epidural recordings. Experimental Brain Research. 128 (4), 539-542 (1999).
  16. Schnitzler, A., Benecke, R. The silent period after transcranial magnetic stimulation is of exclusive cortical origin: evidence from isolated cortical ischemic lesions in man. Neuroscience Letters. 180 (1), 41-45 (1994).
  17. Cantello, R., Tarletti, R., Civardi, C. Transcranial magnetic stimulation and Parkinson’s disease. Brain Research. Brain Research Reviews. 38 (3), 309-327 (2002).
  18. Ziemann, U., Netz, J., Szelényi, A., Hömberg, V. Spinal and supraspinal mechanisms contribute to the silent period in the contracting soleus muscle after transcranial magnetic stimulation of human motor cortex. Neuroscience Letters. 156 (1-2), 167-171 (1993).
  19. Paci, M., Di Cosmo, G., Perrucci, M. G., Ferri, F., Costantini, M. Cortical silent period reflects individual differences in action stopping performance. Scientific Reports. 11 (1), 15158 (2021).
  20. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  21. Vidor, L. P., et al. Association of anxiety with intracortical inhibition and descending pain modulation in chronic myofascial pain syndrome. BMC Neuroscience. 15, 42 (2014).
  22. Bradnam, L., et al. Afferent inhibition and cortical silent periods in shoulder primary motor cortex and effect of a suprascapular nerve block in people experiencing chronic shoulder pain. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 769-778 (2016).
  23. Simis, M., et al. Increased motor cortex inhibition as a marker of compensation to chronic pain in knee osteoarthritis. Scientific Reports. 11 (1), 24011 (2021).
  24. List, J., et al. Cortical reorganization due to impaired cerebral autoregulation in individuals with occlusive processes of the internal carotid artery. Brain Stimulation. 7 (3), 381-387 (2014).
  25. Gray, W. A., Palmer, J. A., Wolf, S. L., Borich, M. R. Abnormal EEG responses to TMS during the cortical silent period are associated with hand function in chronic stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (7), 666-676 (2017).
  26. Braune, H. J., Fritz, C. Transcranial magnetic stimulation-evoked inhibition of voluntary muscle activity (silent period) is impaired in patients with ischemic hemispheric lesion. Stroke. 26 (4), 550-553 (1995).
  27. Goodwill, A. M., Teo, W. -. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  28. Cincotta, M., et al. Suprathreshold 0.3 Hz repetitive TMS prolongs the cortical silent period: potential implications for therapeutic trials in epilepsy. Clinical Neurophysiology. 114 (10), 1827-1833 (2003).
  29. Langguth, B., et al. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of tinnitus: effects on cortical excitability. BMC Neuroscience. 8, 45 (2007).
  30. Priori, A., et al. Rhythm-specific pharmacological modulation of subthalamic activity in Parkinson’s disease. Experimental Neurology. 189 (2), 369-379 (2004).
  31. Salerno, A., et al. Motor cortical dysfunction disclosed by single and double magnetic stimulation in patients with fibromyalgia. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 994-1001 (2000).
  32. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  33. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of, T.M.S.C.G. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  34. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  35. Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
  36. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  37. Daskalakis, Z. J., et al. An automated method to determine the transcranial magnetic stimulation-induced contralateral silent period. Clinical Neurophysiology. 114 (5), 938-944 (2003).
  38. Orth, M., Rothwell, J. C. The cortical silent period: intrinsic variability and relation to the waveform of the transcranial magnetic stimulation pulse. Clinical Neurophysiology. 115 (5), 1076-1082 (2004).
  39. Säisänen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  40. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neuroscience. 14 (1), 43 (2013).
  41. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  42. Kimiskidis, V. K., et al. Silent period to transcranial magnetic stimulation: construction and properties of stimulus-response curves in healthy volunteers. Experimental Brain Research. 163 (1), 21-31 (2005).
  43. Chipchase, L., et al. A checklist for assessing the methodological quality of studies using transcranial magnetic stimulation to study the motor system: an international consensus study. Clinical Neurophysiology. 123 (9), 1698-1704 (2012).
  44. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  45. Zeugin, D., Ionta, S. Anatomo-Functional origins of the cortical silent period: Spotlight on the basal ganglia. Brain Sciences. 11 (6), 705 (2021).
  46. Person, R. S., Kozhina, G. V. Investigation of the silent period by a poststimulus histogram method. Neurophysiology. 10 (2), 123-129 (1978).
  47. Stinear, C. M., Coxon, J. P., Byblow, W. D. Primary motor cortex and movement prevention: where Stop meets Go. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 33 (5), 662-673 (2009).
  48. Mathis, J., de Quervain, D., Hess, C. W. Dependence of the transcranially induced silent period on the ‘instruction set’ and the individual reaction time. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 109 (5), 426-435 (1998).
  49. Chandra, S. R., Issac, T. G., Nagaraju, B. C., Philip, M. A study of cortical excitability, central motor conduction, and cortical inhibition using single pulse transcranial magnetic stimulation in patients with early frontotemporal and Alzheimer’s Dementia. Indian Journal of Psychological Medicine. 38 (1), 25-30 (2016).
  50. Bocci, T., et al. Spinal direct current stimulation modulates short intracortical inhibition. Neuromodulation. 18 (8), 686-693 (2015).
  51. Zunhammer, M., et al. Modulation of human motor cortex excitability by valproate. Psychopharmacology (Berl). 215 (2), 277-280 (2011).
  52. Ho, K. H., Nithi, K., Mills, K. R. Covariation between human intrinsic hand muscles of the silent periods and compound muscle action potentials evoked by magnetic brain stimulation: evidence for common inhibitory connections. Experimental Brain Research. 122 (4), 433-440 (1998).
  53. Acler, M., Fiaschi, A., Manganotti, P. Long-term levodopa administration in chronic stroke patients. A clinical and neurophysiologic single-blind placebo-controlled cross-over pilot study. Restorative Neurology and Neuroscience. 27 (4), 277-283 (2009).
  54. Volz, M. S., et al. Dissociation of motor task-induced cortical excitability and pain perception changes in healthy volunteers. PLoS One. 7 (3), 34273 (2012).
  55. Veldema, J., Nowak, D. A., Gharabaghi, A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 18 (1), 158 (2021).
  56. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  57. Ortu, E., et al. Primary motor cortex hyperexcitability in Fabry’s disease. Clinical Neurophysiology. 124 (7), 1381-1389 (2013).
  58. Goodwill, A. M., Teo, W. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  59. Mayorga, T., et al. Motor-Evoked potentials of the abductor hallucis muscle and their relationship with foot arch functional anatomy. Journal of American Podiatric Medical Association. 107 (5), 467-470 (2017).
  60. Matsugi, A., et al. Cerebellar transcranial magnetic stimulation reduces the silent period on hand muscle electromyography during force control. Brain Science. 10 (2), 63 (2020).
  61. van Kuijk, A. A., Pasman, J. W., Geurts, A. C., Hendricks, H. T. How salient is the silent period? The role of the silent period in the prognosis of upper extremity motor recovery after severe stroke. Journal of Clinical Neurophysiology. 22 (1), 10-24 (2005).
  62. Wu, L., Goto, Y., Taniwaki, T., Kinukawa, N., Tobimatsu, S. Different patterns of excitation and inhibition of the small hand and forearm muscles from magnetic brain stimulation in humans. Clinical Neurophysiology. 113 (8), 1286-1294 (2002).
  63. Hunter, S. K., Todd, G., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Recovery from supraspinal fatigue is slowed in old adults after fatiguing maximal isometric contractions. Journal of Applied Physiology. 105 (4), 1199-1209 (2008).
  64. Yoon, T., Schlinder-Delap, B., Keller, M. L., Hunter, S. K. Supraspinal fatigue impedes recovery from a low-intensity sustained contraction in old adults. Journal of Applied Physiology. 112 (5), 849-858 (2012).
  65. Kennedy, D. S., McNeil, C. J., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Effects of fatigue on corticospinal excitability of the human knee extensors. Experimental Physiology. 101 (12), 1552-1564 (2016).
  66. Goodall, S., Howatson, G., Thomas, K. Modulation of specific inhibitory networks in fatigued locomotor muscles of healthy males. Experimental Brain Research. 236 (2), 463-473 (2018).
  67. Neva, J. L., et al. Multiple measures of corticospinal excitability are associated with clinical features of multiple sclerosis. Behavioural Brain Research. 297, 187-195 (2016).
  68. Caumo, W., et al. Motor cortex excitability and BDNF levels in chronic musculoskeletal pain according to structural pathology. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 357 (2016).
  69. Chen, M., Deng, H., Schmidt, R. L., Kimberley, T. J. Low-Frequency repetitive transcranial magnetic stimulation targeted to premotor cortex followed by primary motor cortex modulates excitability differently than premotor cortex or primary motor cortex stimulation alone. Neuromodulation. 18 (8), 678-685 (2015).
  70. van Kuijk, A. A., et al. Definition dependent properties of the cortical silent period in upper-extremity muscles, a methodological study. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 11, 1 (2014).
  71. van Kuijk, A. A., et al. Stimulus-response characteristics of motor evoked potentials and silent periods in proximal and distal upper-extremity muscles. Journal of Electromyography and Kinesiology. 19 (4), 574-583 (2009).
  72. Vernillo, G., Temesi, J., Martin, M., Millet, G. Y. Mechanisms of fatigue and recovery in upper versus lower limbs in men. Medicine and Science in Sports and Exercise. 50 (2), 334-343 (2018).
  73. Chen, M., et al. Evaluation of the cortical silent period of the laryngeal motor cortex in healthy individuals. Frontiers in Neuroscience. 11, 88 (2017).
  74. Masakado, Y., Akaboshi, K., Nagata, M., Kimura, A., Chino, N. Motor unit firing behavior in slow and fast contractions of the first dorsal interosseous muscle of healthy men. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (6), 290-295 (1995).
  75. Petersen, N. T., Pyndt, H. S., Nielsen, J. B. Investigating human motor control by transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 152 (1), 1-16 (2003).
  76. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  77. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  78. Proessl, F., et al. Characterizing off-target corticospinal responses to double-cone transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 239 (4), 1099-1110 (2021).
  79. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  80. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).

Play Video

Cite This Article
Rebello-Sanchez, I., Parente, J., Pacheco-Barrios, K., Marduy, A., Pimenta, D. C., Lima, D., Slawka, E., Cardenas-Rojas, A., Rosa, G. R., Nazim, K., Datta, A., Fregni, F. Measuring Contralateral Silent Period Induced by Single-Pulse Transcranial Magnetic Stimulation to Investigate M1 Corticospinal Inhibition. J. Vis. Exp. (186), e64231, doi:10.3791/64231 (2022).

View Video