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Neuroscience

Nova estrutura para entender a coerência entre cérebros em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS)

Published: October 6, 2023 doi: 10.3791/65347
Automatic Translation
1, 1, 1, 2, 3, 4, 4
1The Department of Behavioral Sciences and Psychology, Ariel University, 2Braude College of Engineering, 3Department of Psychology and Behavioral Sciences, Zhejiang University, 4Department of Psychology, Florida Atlantic University

Summary

A coerência da transformada wavelet (WTC) é uma metodologia comum para avaliar o acoplamento entre sinais que é usada em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS). Uma caixa de ferramentas para avaliar a direcionalidade da interação do sinal é apresentada neste trabalho.

Abstract

Apesar do crescente corpo de estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), a avaliação do acoplamento entre dois sinais neurais usando a coerência da transformada wavelet (WTC) parece ignorar a direcionalidade da interação. O campo está atualmente carecendo de uma estrutura que permita aos pesquisadores determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete sincronização em fase (ou seja, a ativação neural é vista em ambos os membros da díade ao mesmo tempo), sincronização defasada (ou seja, a ativação neural é vista em um membro da díade antes do outro membro), ou sincronização antifase (ou seja, a ativação neural é aumentada em um membro da díade e diminuída no outro). Para atender a essa necessidade, uma abordagem complementar e mais sensível para analisar a coerência de fase de dois sinais neurais é proposta neste trabalho. A caixa de ferramentas permite que os investigadores estimem a direcionalidade do acoplamento classificando os valores de ângulo de fase obtidos usando o WTC tradicional em sincronização em fase, sincronização defasada e sincronização antifase. A caixa de ferramentas também permite que os pesquisadores avaliem como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo da tarefa. O uso dessa nova abordagem do WTC e da caixa de ferramentas avançará nossa compreensão de interações sociais complexas por meio de seus usos em estudos de hipervarredura fNIRS.

Introduction

Nos últimos anos, houve uma mudança nos tipos de estudos realizados para compreender as bases neurais do comportamento social 1,2. Tradicionalmente, os estudos em neurociência social têm se concentrado na ativação neural em um cérebro isolado durante uma tarefa socialmente relevante. No entanto, os avanços na tecnologia de neuroimagem agora permitem o exame da ativação neural no cérebro de um ou mais indivíduos durante a interação social, como ocorre em ambientes da "vida real"3. Em ambientes da "vida real", os indivíduos são capazes de se mover livremente, e os padrões de ativação cerebral provavelmente mudarão à medida que as informações são trocadas e os parceiros sociais recebem feedback uns dos outros4.

O hiperescaneamento é um método que avalia essa troca bidirecional de informações medindo a atividade cerebral de dois ou mais indivíduos simultaneamente5. Um corpo emergente de pesquisa tem utilizado a espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), uma técnica de neuroimagem não invasiva que, em comparação com outras técnicas de neuroimagem, é menos suscetível a artefatos de movimento6. O hiperescaneamento via fNIRS permite a avaliação da sincronização intercerebral (IBS) em ambientes da vida real, enquanto os parceiros interativos se movem livre e naturalmente. Isso é particularmente relevante para o trabalho com bebês e crianças pequenas, que tendem a ser bastante ativos. Tem sido relatado que a SII reflete o entendimento mútuo entre parceiros interativos, que serve como base para a interação social e comunicação eficazes e medeia a intencionalidade compartilhada 1,7,8.

Vários métodos são usados para avaliar a SII de dois cérebros. Tais métodos incluem correlações de séries temporais, como correlação cruzadae coeficiente de correlação de Pearson9,10 (ver revisão de Scholkmann et al.10). Outros métodos envolvem a avaliação da força do acoplamento no domínio da frequência. Tais métodos incluem o valor de bloqueio de fase (PLV) e a coerência de fase (ver revisão de Czeszumski et al.11). Um dos métodos mais comuns em estudos com fNIRS utiliza a coerência com transformada wavelet (WTC) - uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10.

O WTC utiliza análises correlacionais para calcular a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais no domínio da frequência temporal. Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de ação 12, comportamento cooperativo e competitivo 5,13,14,15, imitação 16, resolução de problemas mãe-bebê 17 e comportamento de ensino-aprendizagem 18,19,20,21 . Normalmente, em estudos de hipervarredura, a coerência entre cérebros, medida pelo WTC, durante uma tarefa experimental é comparada à coerência entre cérebros durante uma tarefa de controle. Esses achados são geralmente apresentados com um "gráfico quente" do WTC, que mostra a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência (ver Figura 1).

Como sugerido por Czesumaski et al.11, o WTC tornou-se a abordagem analítica padrão para analisar o hiperescaneamento fNIRS. A análise WTC é um método flexível e "agnóstico de ferramentas" para visualização e interpretação de dados22. O heatmap do coeficiente de coerência, que fornece uma forma narrativa de análise que permite a fácil identificação de períodos de comportamento sincrônico ou assíncrono, bem como a intensidade da atividade cerebral durante a realização de uma tarefa, é a principal vantagem do WTC e o torna uma forte ferramenta para pesquisa aplicada22. O WTC tem uma vantagem sobre as técnicas de correlação. As correlações são sensíveis à forma da função de resposta hemodinâmica (FCR), que se acredita diferir entre indivíduos (particularmente em termos de idade) e entre diferentes áreas cerebrais. Em contraste, o WTC não é afetado por mudanças inter-regionais na (HRF)23. Os pesquisadores usaram a abordagem wavelet para estudar séries temporais de RMf. Zhang et al.24 compararam as métricas de conectividade funcional comumente usadas, incluindo correlação de Pearson, correlação parcial, informação mútua e transformação de coerência wavelet (WTC). Eles realizaram experimentos de classificação usando padrões de conectividade funcional em larga escala derivados de dados de fMRI de estado de repouso e dados de fMRI de estímulo natural de visualização de vídeo. Seus achados indicaram que o WTC apresentou melhor desempenho em classificação (especificidade, sensibilidade e acurácia), implicando que o WTC é uma métrica de conectividade funcional preferível para estudar redes cerebrais funcionais, pelo menos em aplicações de classificação24.

Figure 1
Figura 1: Coerência da transformada wavelet (WTC). O WTC mostra a coerência e o ângulo de fase entre duas séries temporais em função do tempo (eixo x) e da frequência (eixo y). O aumento de coerência é representado pela cor vermelha no gráfico, e as pequenas setas no gráfico mostram o ângulo de fase das duas séries temporais. A seta apontando para a direita representa a sincronização em fase; as setas apontando para baixo e apontando para cima representam sincronização defasada; e a seta apontando para a esquerda representa a sincronização antifase30. Essa figura foi adaptada de Pan et al.19. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Recentemente,Hamilton25 articulou várias limitações para a interpretação de dados de coerência intercerebral em estudos de hipervarredura fNIRS. Uma das principais preocupações de Hamilton era que as medidas de coerência (por exemplo, WTC) só relatam efeitos como simétricos (ou seja, dois cérebros estão correlacionados, mostrando o mesmo padrão de mudança). No entanto, muitas interações sociais são assimétricas (por exemplo, fluxo de informações entre um falante e um ouvinte) em que dois participantes podem desempenhar papéis diferentes, e não está claro se o WTC pode capturar essas informações. Aqui, essa preocupação é abordada por uma nova estrutura que permite uma interpretação direta da potência de wavelets cruzados usando a fase de wavelets cruzados para detectar direcionalidade. Essa estrutura também permitirá examinar como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo de uma tarefa.

Enquanto o WTC e os métodos de correlação avaliam a conectividade funcional, outros métodos avaliam a conectividade efetiva, tentando extrair as influências causais de um elemento neural sobre outro. A entropia de transferência é uma medida do campo da teoria da informação que descreve a transferência entre processos conjuntamente dependentes26. Outro método relacionado é a análise de causalidade de Granger (ACG), que tem sido descrita como equivalente à entropia de transferência26.

Na literatura existente de estudos de hipervarredura fNIRS, a análise de causalidade de Granger (GCA) tem sido amplamente utilizada para estimar a direcionalidade de acoplamento entre dados de séries temporais fNIRS obtidos durante uma variedade de tarefas diferentes, como cooperação5, ensino19 e imitação16. A ACG emprega modelos vetoriais autorregressivos para avaliar a direcionalidade do acoplamento entre séries temporais em dados cerebrais. A causalidade de Granger é baseada na predição e precedência: "uma variável X é dita como 'G-causa' variável Y se o passado de X contém a informação que ajuda a prever o futuro de Y além da informação já existente no passado de Y"27. Nesse sentido, a causalidade G é analisada em duas direções: 1) do sujeito A para o sujeito B e 2) do sujeito B para o sujeito A.

Embora a análise GCA sirva como uma análise complementar destinada a determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete IBS ou sincronização defasada (um sinal liderando o outro), ela não permite determinar se a sincronização anti-fase ocorreu. Em estudos tradicionais de neuroimagem, nos quais apenas um participante é escaneado (ou seja, a abordagem de "cérebro único"), um padrão antifásico significa que a atividade em uma região do cérebro é aumentada enquanto a atividade na outra região do cérebro é diminuída28. Na literatura de hipervarredura, a presença de sincronização antifásica pode sugerir que a ativação neural está aumentada em um indivíduo e, ao mesmo tempo, a ativação neural está diminuída para o outro indivíduo. Portanto, há necessidade de fornecer um modelo abrangente que possa detectar a direcionalidade. Mais especificamente, esse modelo será capaz de detectar sincronização antifase (na qual a direção da atividade em um indivíduo é oposta à de seu parceiro), além de sincronização em fase e sincronização defasada.

Na tentativa de abordar a preocupação de que o WTC mostra apenas efeitos simétricos, onde ambos os cérebros mostram o mesmo padrão de mudança25, uma nova abordagem para identificar o tipo de interação examinando a fase de sincronização (ou seja, em fase, atrasada ou antifase) é apresentada (ver Figura 2). Para tanto, foi desenvolvida uma caixa de ferramentas utilizando o método WTC para classificar os diferentes tipos de interações. Os tipos de interações são classificados usando dados de fase relativa da análise de transformada wavelet cruzada.

Figure 2
Figura 2: Ilustração das diferentes relações de fase das ondas senoidais simples. (A) Quando os dois sinais, Sinal 1 (linha azul s) e Sinal 2 (linha laranjas), atingem seus respectivos valores máximo, mínimo e zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão mostrando sincronização em fase32. (B) Quando um sinal atinge seu valor máximo e o outro sinal atinge valor zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão apresentando sincronização defasada (um está liderando em 90°)32,33,34. (C) Quando duas séries temporais se deslocam em direções opostas, ou seja, um sinal atinge o máximo e o outro atinge o valor mínimo no mesmo ponto de tempo, isso é chamado de sincronização antifásica28. (D-P) Em todas as outras relações de fase entre duas séries temporais, um sinal está liderando o outro. Em todas as fases positivas, o Sinal 2 está liderando o Sinal 1 (por exemplo, painéis E, F, M e N), enquanto em todas as fases negativas, o Sinal 1 está liderando o Sinal 2 (por exemplo, painéis D, G, H, O e P). Notavelmente, quando o valor absoluto da fase é maior, torna-se mais distintivo qual série temporal está liderando a outra (por exemplo, a liderança é mais distintiva no painel J do que no painel I, e no painel K, a liderança é mais distintiva do que no painel L). Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

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Protocol

O estudo foi conduzido na Florida Atlantic University (FAU) e aprovado pelo Comitê de Revisão Institucional (IRB) da FAU.

1. Utilização do software Homer3 (Tabela de Materiais) para realizar o pré-processamento dos dados de hipervarredura do fNIRS

NOTA: Homer3 é um aplicativo MATLAB que analisa dados do fNIRS para obter estimativas e mapas de ativação cerebral29. Homer3 pode ser baixado e instalado a partir do seguinte link (https://openfnirs.org/software/homer/).

  1. Abra o MATLAB e navegue até a pasta onde os arquivos .nirs brutos são salvos. Selecione e abra a pasta.
  2. Digite Homer3 na janela de comando do MATLAB para iniciar a GUI Homer3 . Homero3. detectará os arquivos .nirs e pedirá para converter para o formato .snirf (um formato de arquivo universal para armazenar e compartilhar dados NIRS independentemente de qualquer formato de arquivo específico do aplicativo, como o MATLAB) para prosseguir com o pré-processamento dos dados.
  3. Depois de importar os arquivos .nirs para o formato .snirf no Homer3, clique na opção Ferramentas na GUI do Homer3 e selecione Editar fluxo de processamento.
  4. Na GUI do ProcStreamEdit , selecione as etapas de pré-processamento da coluna Função do Registro para a coluna Fluxo de Processamento Atual clicando em Adicionar. As etapas de pré-processamento incluídas são as seguintes:
    1. Use hmrR_intensity2OD para converter os dados de intensidade em densidade óptica.
    2. Use hmrR_MotionCorrectWavelet para corrigir artefatos de movimento usando a função de filtragem apropriada.
    3. Use hmrR_OD2conc para converter os dados OD em concentração.
    4. Use hmR_BlockAvg para calcular a média de blocos em dados de concentração.
      Observação : a seleção das etapas de pré-processamento pode variar dependendo do tipo de conjunto de dados.
  5. Para salvar o fluxo de processamento atual, clique na opção Salvar e saia da GUI do ProcStreamEdit.
  6. Para executar o fluxo de pré-processamento na GUI principal do Homer3, clique na opção EXECUTAR . Depois que o Homer3 terminar de executar o fluxo de processamento selecionado, ele salvará a série temporal pré-processada para cada participante em um formato de arquivo .mat contendo Hbo, Hbr e Hbt para todos os canais e eventos. Uma pasta chamada homer output será criada por Homer3 na pasta atualmente selecionada para armazenar esses arquivos.
  7. Uma pasta chamada derivativos será criada por Homer3 na pasta selecionada para armazenar esses arquivos. Selecione a pasta homer localizada na pasta derivados. Escolha o arquivo .mat para cada cérebro e exporte Hbo, Hbr, Hbt.
    Observação : O nome da pasta de saída criada por Homer3 é dependente da versão Homer3.

2. Introdução à caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase

  1. Para analisar o tipo de interação que ocorre em uma gravação de hipervarredura, use a caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase, conforme descrito no processo mostrado na Figura 3. No MATLAB, selecione os arquivos .mat para cada cérebro e carregue os dados de Hbo (ou Hbr) do canal específico e do evento específico em um vetor unidimensional como sinal1 e sinal2.
  2. Na linha de comando do MATLAB, defina os parâmetros
    1. lowFreq, highFreq: Digite lowFreq = [low FOI], e highFreq = [high FOI]. Os valores padrão são lowFreq = 0,01 Hz, highFreq = 1 Hz.
      NOTA: Os parâmetros das funções lowFreq e highFreq definem o intervalo de frequência de interesse (FOI). O WTC calcula a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência. Os valores de coerência são tipicamente calculados em média dentro de um determinado FOI.
    2. Definir o parâmetro phaseRange; tipo phaseRange = [intervalo em grau].
      Observação : O valor padrão é phaseRange = 90°. A fase varia entre 0° e 360° devido à natureza circular do módulo da fase. As faixas de fase são divididas de acordo com uma faixa que envolve quatro pontos. Na caixa de ferramentas apresentada, uma nova abordagem para classificar as interações assimétricas é apresentada (Figura 4) examinando a direcionalidade do acoplamento usando os valores do ângulo de fase de acordo com os intervalos correspondentes à sincronização defasada com o Sinal 1 liderando (uma faixa em torno de -90°) ou o Sinal 2 liderando (um intervalo em torno de 90°), Sinal 1, Sincronização em fase do Sinal 2 (um intervalo em torno de 0), e Sinal 1, sincronização antifásica do Sinal 2 (faixa em torno de +180° ou -180°).
    3. Defina o parâmetro Threshold. Tipo threshold = [threshold rsq val]. O valor padrão é Threshold = 0.
      NOTA: A caixa de ferramentas permite a especificação de um valor de coerência de limiar especificando o parâmetro threshold. Isso permite que o pesquisador selecione pontos de tempo com um valor mínimo de coerência especificado. Consequentemente, apenas são considerados os pontos de tempo com valores de coerência superiores ao limiar especificado.
  3. Faça o download da caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase no seguinte link (https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ ou https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase).
  4. Execute a função MATLAB LeaderFollowerByPhase inserindo o comando cohervalues = LeaderFollowerByPhase(signal1, signal2, lowFreq, highFreq, phaseRange, threshold) na linha de comando.
    NOTA: Os cálculos de coerência e fase são realizados usando as funções WTC e XWT no MATLAB, respectivamente30.
  5. Examine os valores de sincronização em fase, Signal 1 leading, Signal 2 e anti-phase synchronization:
    1. Inspecione as parcelas no MATLAB. A caixa de ferramentas gera uma figura com quatro gráficos.
      1. Coerência por tipo de interação: Inspecione o gráfico de caixa na parte superior esquerda da figura, que mostra o R-quadrado (Rsq) de acordo com cada tipo de interação (em fase, Sinal 1 liderando, Sinal 2 liderando, antifase).
        Observação : para obter uma descrição detalhada da função interna de gráfico de caixa MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/boxchart.html).
      2. Índices centrais por tipo de interação: Inspecione o gráfico de barras na parte superior direita da figura de saída, que exibe a média máxima e a mediana de acordo com cada tipo de interação (em fase, Sinal 1 liderando, Sinal 2 liderando, antifase).
        Observação : para obter uma descrição detalhada da função interna da barra MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/bar.html).
      3. Coerência ao longo do tempo: Inspecione o gráfico de dispersão na parte inferior esquerda da figura de saída, que exibe os valores de coerência e os tipos de interação ao longo do tempo. Os pontos coloridos representam diferentes tipos de interação (pontos pretos representam sincronização em fase, pontos cinza escuro representam o Sinal 1 à frente, pontos cinza claro representam o Sinal 2 à esquerda e pontos roxos representam sincronização antifase).
        NOTA: A figura mostra a dinâmica da interação: a troca entre os quatro tipos de interação ao longo da série em tempo integral. Para obter uma descrição detalhada da função de dispersão MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/scatter.html).
      4. Porcentagem de tempo: inspecione o gráfico de pizza na parte inferior direita da figura de saída, que exibe a divisão do tempo de acordo com os diferentes tipos de interações.
        Observação : para obter uma descrição detalhada da função de pizza MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/pie.html).
  6. Inspecione a tabela de saída com os valores estatísticos (ou seja, média, máx, mediana e desvio padrão) para cada tipo de interação (sincronização em fase, liderança Signal 1, Signal 2 leading, sincronização antifase). A tabela também apresenta a porcentagem de tempo em que cada tipo de interação ocorreu. Cada tipo de interação aparece em uma coluna diferente.
  7. Examine o valor de saída no arquivo de planilha extraído (ou seja, datatable.xlsx localizado na pasta atual).

Figure 3
Figura 3: Visão geral do fluxo de trabalho. (A) Díades mãe-filho brincaram livremente enquanto hiperescaneavam dados do fNIRS. (B) Ilustração de uma série temporal mãe-filho. (C) Pré-processamento da série temporal utilizando Homero3. (D,E) O uso de uma caixa de ferramentas para examinar diferentes tipos de interações, como sincronização em fase, sincronização antifase e sincronização com atraso. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 4
Figura 4: Classificação de quatro tipos diferentes de interações com base na fase. Isso representa a diferença de fase das duas séries temporais neurais em um módulo de 360°. A diferença de fase pode ser pensada como um intervalo de tempo entre dois valores e é medida em graus e radianos ou frações do comprimento de onda. Aqui, o módulo de 360° é dividido em quatro faixas diferentes representando quatro fases diferentes de interação: (A) Sinal 1 liderando (um intervalo em torno de 90°, entre 45° e 135°), (B) sincronização antifásica entre o Sinal 1 e o Sinal 2 (um intervalo em torno de 180° ou −180°, entre 135 a −135°), (C) Sinal 2 liderando (entre −135° a −45°), (D) sincronização em fase (um intervalo em torno de 0, entre -45° e 45°). Esta divisão é a abordagem padrão (45° em torno de cada ponto); no entanto, a caixa de ferramentas permite configurar uma divisão diferente. Embora outras configurações possam não cobrir todos os 360°, isso pode produzir uma definição mais exata de cada tipo de interação. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

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Representative Results

Esta seção demonstra os tipos de análises que podem ser realizadas com a caixa de ferramentas (que pode ser baixada em https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ ou https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). Para essas análises, foram utilizados dados da fNIRS coletados com uma pequena amostra de díades lactentes-pais. Seis pares de díades mãe-bebê foram testados por meio de uma tarefa comportamental validada, a tarefa de brincar livre31, que é o mais próximo possível de uma interação bebê-mãe na vida real. Antes do experimento, os lactentes e os pais foram equipados com um conjunto de optodos sob medida para a coleta de dados do fNIRS. O conjunto de optodos utilizado para coletar os dados do fNIRS neste estudo foi composto por 8 fontes (pontos vermelhos) e 8 detectores (pontos azuis) que foram configurados para criar 18 canais cobrindo as regiões pré-frontal e temporoparietal bilateralmente (ver Figura 5). Um NIRScout adquiriu os dados de imagem óptica usando dois comprimentos de onda: 760 nm, que é mais sensível à desoxihemoglobina (HbR), e 850 nm, que é mais sensível à oxihemoglobina (HbO). Todos os pais eram do sexo feminino (faixa etária = 26-36 anos), e os lactentes eram saudáveis e a termo (duas mulheres, quatro homens, faixa etária = 1-2 anos), sem atrasos conhecidos no desenvolvimento. As díades foram recrutadas por meio de propagandas. Cada um dos pais deu consentimento informado antes do experimento, e eles foram pagos por sua participação. Para simplificar, a análise se concentra nos dados obtidos no canal 18 da Díade A.

Figure 5
Figura 5: Conjunto Optode utilizado no estudo preliminar. O conjunto de optodos utilizado para coletar os dados da fNIRS no estudo preliminar consistiu de 8 fontes (pontos vermelhos) e 8 detectores (pontos azuis) que foram configurados para criar 18 canais (linhas amarelas) cobrindo as regiões pré-frontal e temporoparietal bilateralmente. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

A caixa de ferramentas foi usada para identificar mudanças nos tipos de interação que poderiam ser identificados ao longo do tempo para aquele canal para uma díade específica. Os parâmetros para a função foram: Sinal 1 = canal 18 mãe, Sinal 2 = canal 18 mãe, lowFreq = 0,0067, highFreq = 0,1142, phaseRange = 90, Threshold = 0.

Figure 6
Figura 6: Análise da classificação no limiar de 0. O limite é definido como 0 (Limiar = 0). (A) Box plots representando o valor de coerência associado às interações. Há um para cada tipo de interação, sendo indicada a mediana e o intervalo interquartil (IIQ). Escores mais altos indicam maior nível de coerência. (B) Os índices centrais dos valores de coerência de todos os tipos de interações. (C) A dinâmica do tipo de interação muda ao longo da tarefa. (D) A porcentagem de escores para cada um dos quatro tipos de interações. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Primeiramente, cada momento foi classificado em um dos quatro tipos de interação (em fase, antifase, mãe-liderança ou infante-líder) (Figura 6). A Figura 6D mostra a porcentagem de pontos de tempo que foram classificados em cada um dos quatro tipos de interações. É importante notar que, embora a caixa de ferramentas possa detectar as porcentagens e o valor de coerência associados às interações que são lideradas por um dos participantes (Figura 6A), sua contribuição única é que ela também apresenta as porcentagens (Figura 6D) e os índices centrais dos valores de coerência de todos os tipos de interações, incluindo a sincronização antifásica (Figura 6B). Finalmente, a caixa de ferramentas permite examinar como a dinâmica do tipo de interação muda ao longo da tarefa (Figura 6C). É importante notar que, semelhante à análise da ACG, a caixa de ferramentas calcula esses índices para cada díade separadamente. A análise em nível de grupo usando esses índices deve ser conduzida para determinar o tipo de interação.

Aqui, para explorar a influência da alteração desses limiares mínimos na classificação dos tipos de interação dentro de uma díade, a análise de classificação foi repetida com um limiar de 0,5 na díade A (Figura 7).

Figure 7
Figura 7: Análise da classificação no limiar de 0,5. O limiar é definido como 0,5 (Limiar = 0,5). (A) Box plots representando o valor de coerência associado às interações. Há um para cada tipo de interação, sendo indicada a mediana e o intervalo interquartil (IIQ). Escores mais altos indicam maior nível de coerência. (B) Os índices centrais dos valores de coerência de todos os tipos de interações. (C) A dinâmica do tipo de interação muda ao longo da tarefa. (D) A porcentagem de escores para cada um dos quatro tipos de interações. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Como mostrado na Figura 7D, ao usar esse limiar, a distribuição dos diferentes tipos de relações de fase relativas mudou. A porcentagem de sincronização antifásica aumentou (de 35% para 59%), e a porcentagem de sincronização em fase diminuiu (de 26% para 3%). Isso sugere que a sincronização antifásica pode ser o tipo de interação mais representativa dessa díade. Em outras palavras, a definição de um limiar permite a capacidade de realizar uma análise mais sensível, na qual apenas os pontos de tempo com um nível mínimo de coerência são medidos. É importante notar que determinar o limiar de valor de coerência ótimo é um processo complicado, pois o limiar ótimo pode variar de um experimento para outro e em diferentes ambientes. Embora a caixa de ferramentas forneça a possibilidade de estabelecer um limiar, mais estudos são necessários para desenvolver um protocolo para identificar o valor ótimo de coerência. Além disso, é importante selecionar valores limítrofes e de frequência de interesse que ainda se cruzam com os valores de Rsq. Por exemplo, a função com os parâmetros lowFreq = 0,0067, highFreq = 0,1142, phaseRange = 90 e Threshold = 0,5 mostrou interações com valores de Rsq apenas acima de 0,5, mas a mesma função com um limiar de 0,7 resultou em um erro, pois não houve valores acima de 0,7 dentro da faixa de frequência.

Arquivo Suplementar 1: Coerência da transformada wavelet (WTC). A visão geral da transformada wavelet e da transformada wavelet cruzada, que são utilizadas para analisar as características tempo-freqüência e interdependência de duas séries temporais. A transformada wavelet decompõe uma série temporal no espaço tempo-freqüência35, enquanto a transformada wavelet cruzada revela a potência e a fase comuns entre duas séries temporais 9,30. O texto também introduz a coerência da transformada wavelet, que quantifica o grau de sincronização entre duas séries temporais. O valor do R-quadrado derivado da coerência da transformada wavelet reflete interdependência, mas não distingue correlações positivas e negativas36. Supõe-se que correlações positivas e negativas indiquem inter-relações37,38. Clique aqui para baixar este arquivo.

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Discussion

Um dos métodos mais utilizados em estudos com fNIRS é a coerência com transformada wavelet (WTC), que é uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10. O WTC calcula a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais usando análises correlacionais (Arquivo Suplementar 1). Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de ação 12, comportamento cooperativo e competitivo 5,13,14,15, imitação 16, resolução de problemas mãe-bebê 17 e comportamento de ensino-aprendizagem 18,19,20,21 . Estudos de hipervarredura frequentemente comparam a coerência intercerebral medida usando a transformada de coerência wavelet (WTC) durante uma tarefa experimental com a de uma tarefa de controle. Essas comparações são tipicamente apresentadas usando um "gráfico quente" do WTC que exibe a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência. Além disso, como visto na Figura 1, a informação de defasagem de fase é mostrada pela direção de pequenas setas no "hot plot" do WTC. No entanto, estudos anteriores negligenciaram a informação de defasagem de fase representada pela direção das pequenas setas no "hot plot" do WTC e apenas estimaram a sincronia intercerebral (IBS) examinando a coerência no gráfico do WTC. Esse descuido pode resultar em achados imprecisos ou incompletos.

As limitações discutidas por Hamilton25 em relação à interpretação de dados de coerência cross-brain em estudos de hipervarredura fNIRS são abordadas no novo framework que permite uma interpretação direta da potência de wavelets cruzados usando a fase cross-wavelet para detectar direcionalidade e também inclui um módulo de análise de coerência para calcular os valores de coerência por meio de uma média direta39. Essa abordagem permite examinar o desenvolvimento e a mudança nas interações ao longo de uma tarefa e fornece uma medida confiável de coerência entre sinais.

Tal abordagem tem sido demonstrada em estudos comportamentais de sincronização interpessoal, que utilizaram os dados de fase relativa que podem ser extraídos da análise de wavelets cruzados. Alguns estudos utilizaram esses dados para distinguir entre valores de coerência em fase e antifase. Por exemplo, essa abordagem tem sido utilizada para avaliar os movimentos das mãos de dois improvisadores40 e para examinar a coordenação postural social41. Alguns estudos examinaram a distribuição de ângulos de fase em dados de movimento para entender a dinâmica das interações usando coerência de wavelets cruzados durante42 e43 conversas estruturadas e não estruturadas.

A fase relativa entre duas séries temporais permite a detecção de deslocamentos temporais entre sinais de mesma frequência. De fato, no campo do hiperexame eletroencefalográfico, a maioria dos métodos que visam determinar o grau de sincronização das séries temporais neurais avalia a relação de fase relativa entre as duas sériestemporais13,44.

As etapas críticas do uso da caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase em dados de hipervarredura fNIRS são demonstradas no protocolo. Especificamente, o protocolo envolve a pré-determinação do Sinal 1 e do Sinal 2 no MATLAB antes de executar a caixa de ferramentas. Vale ressaltar que os parâmetros como frequência de interesse (FOI), faixa de fase e limiar são opcionais e podem utilizar valores padrão se não estiverem definidos. A filtragem e a destendência de sinais brutos são recomendadas45. Além disso, deve-se ter cautela ao realizar a filtragem passa-faixa, pois isso pode afetar a seleção do FOI.

Os parâmetros de AO (lowFreq, highFreq) requerem seleção cuidadosa, excluindo especificamente ruídos fisiológicos de alta e baixa frequência, como respiração (~0,2-0,3 Hz) e pulsação cardíaca (0,6-1,2 Hz). Recomenda-se considerar as frequências baixas e altas de interesse entre 0,01 e 0,7 Hz, respectivamente46, pois essa faixa efetivamente elimina ruídos de alta frequência, como batimentos cardíacos (0,8-1 Hz) também.

O parâmetro phaseRange define um intervalo em torno dos valores do ângulo de fase de acordo com os intervalos correspondentes à sincronização defasada com o Sinal 1 liderando (um intervalo em torno de -90°) ou o Sinal 2 liderando (um intervalo em torno de 90°), o Sinal 1, a sincronização em fase do Sinal 2 (um intervalo em torno de 0°) e o Sinal 1, sincronização antifásica do Sinal 2 (um intervalo em torno de +180° ou -180°). A largura do intervalo circundante em torno desses quatro pontos é definida por phaseRange Por exemplo, se phaseRange estiver definido como 90°, o intervalo para sincronização em fase será em torno de 0°, entre -45° e 45°; o alcance para o Sinal 2 (sincronização defasada) será em torno de 90°, entre 45° a 135°, o intervalo para sincronização antifásica será em torno de 180° ou −180°, entre 135° a −135°; e o alcance para o Sinal 1 (sincronização defasada) será em torno de 180°, entre -135° a -45°. O parâmetro phaseRange deve estar entre 0° e 90° graus, caso contrário, a seguinte mensagem será exibida: "O valor da variável phaseRange deve estar entre 0 e 90". Embora o intervalo possa ser qualquer número de 0° a 90°, o valor mínimo recomendado é de 30° (±15°). O valor Threshold precisa ser qualquer valor entre 0 e 1, caso contrário, a seguinte mensagem será exibida: "O valor da variável Threshold deve estar entre 0 e 1". Recomenda-se escolher um limite que esteja entre 0,25 a 0,75.

Embora a caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase apresente uma abordagem promissora, não está isenta de limitações. Como mencionado acima, determinar o limiar do valor de coerência ideal é um processo complicado, pois o limiar ótimo pode variar de um experimento para outro e entre diferentes tarefas. Testar essa caixa de ferramentas em conjuntos de dados mais diversos é necessário para obter informações mais precisas sobre os valores ideais para o limiar.

A capacidade de compreender interações humanas complexas usando o hiperescaneamento fNIRS tem sido limitada pelo fato de que as abordagens atuais usadas para detectar acoplamento entre dois sinais neurais ignoram a direcionalidade dos sinais. Aqui, uma abordagem mais sensível para analisar a coerência de dois sinais neurais usando a coerência da transformada wavelet (WTC) é proposta. A caixa de ferramentas permite que os pesquisadores examinem a direcionalidade do acoplamento classificando os valores do ângulo de fase como representando sincronização em fase, sincronização defasada e sincronização antifase.

Esta nova abordagem usando a caixa de ferramentas fornecerá informações mais detalhadas sobre a natureza das interações diádicas, o que, até o momento, tem faltado. Por exemplo, enquanto a sincronização de fase e a sincronização antifase têm sido tratadas como idênticas (Arquivo Suplementar 1)36, os investigadores agora poderão identificar até que ponto os sinais neurais dos membros da díade se movem na mesma direção (ambos aumentam ou ambos diminuem) ou em direções opostas (um aumenta e o outro diminui). Isso terá um impacto transformador na compreensão de como o cérebro medeia processos sociais e comportamentos.

A estrutura proposta tem potencial promissor para futuras aplicações no campo da pesquisa em sincronização neural interpessoal, pois permite a classificação de diferentes tipos de interações, incluindo sincronização em fase, sincronização defasada e sincronização antifase. Ao reanalisar os achados anteriores com a nova estrutura proposta, os pesquisadores podem obter uma compreensão mais abrangente da natureza da sincronização entre os participantes. Especificamente, a capacidade de diferenciar entre interações em fase e antifase fornece um novo nível de clareza que não estava disponível anteriormente, o que poderia levar a interpretações mais precisas dos achados anteriores. Essa funcionalidade da estrutura poderia ser aplicada a uma ampla gama de cenários, incluindo a exploração do papel da sincronização neural interpessoal no comportamento social, comunicação e processos de tomada de decisão. De um modo geral, o quadro proposto representa um contributo valioso para o terreno e tem um potencial significativo para futuras aplicações.

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Disclosures

Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.

Acknowledgments

Gostaríamos de agradecer o apoio fornecido pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (No. 62207025), o Projeto de Pesquisa em Ciências Humanas e Sociais do Ministério da Educação da China (No. 22YJC190017) e os Fundos de Pesquisa Fundamental para as Universidades Centrais para Yafeng Pan.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
NIRScout   NIRx Medical Technologies, LLC n.a. 8 sources, 8 detectors
MATLAB The Mathworks, Inc. Matlab 2022a In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.

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References

  1. Gvirts, H. Z., Perlmutter, R. What guides us to neurally and behaviorally align with anyone specific? A neurobiological model based on fNIRS hyperscanning studies. The Neuroscientist. 26 (2), 108-116 (2019).
  2. Balconi, M., Fronda, G., Vanutelli, M. E. Donate or receive? Social hyperscanning application with fNIRS. Current Psychology. 38 (4), 991-1002 (2019).
  3. Redcay, E., Schilbach, L. Using second-person neuroscience to elucidate the mechanisms of social interaction. Nature Reviews Neuroscience. 20 (8), 495-505 (2019).
  4. Shamay-Tsoory, S. G., Mendelsohn, A. Real-life neuroscience: An ecological approach to brain and behavior research. Perspectives on Psychological Science. 14 (5), 841-859 (2019).
  5. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  6. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for assessing cerebral cortex function during human behavior in natural/social situations: A concise review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  7. Fishburn, F. A., et al. Putting our heads together: interpersonal neural synchronization as a biological mechanism for shared intentionality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (8), 841-849 (2018).
  8. Hasson, U., Ghazanfar, A. A., Galantucci, B., Garrod, S., Keysers, C. Brain-to-brain coupling: A mechanism for creating and sharing a social world. Trends in Cognitive Sciences. 16 (2), 114-121 (2012).
  9. Chang, C., Glover, G. H. Time-frequency dynamics of resting-state brain connectivity measured with fMRI. NeuroImage. 50 (1), 81-98 (2010).
  10. Scholkmann, F., Holper, L., Wolf, U., Wolf, M. A new methodical approach in neuroscience: Assessing inter-personal brain coupling using functional near-infrared imaging (fNIRI) hyperscanning. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 813 (2013).
  11. Czeszumski, A., et al. Hyperscanning: A valid method to study neural inter-brain underpinnings of social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 39 (2020).
  12. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: A two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  13. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: A hyperscanning study using fNIRS. Procedia - Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  14. Wang, C., Zhang, T., Shan, Z., Liu, J., Yuan, D., Li, X. Dynamic interpersonal neural synchronization underlying pain-induced cooperation in females. Human Brain Mapping. 40 (11), 3222-3232 (2019).
  15. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  16. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  17. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  18. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students' knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  19. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  20. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  21. Liu, J., et al. Interplay between prior knowledge and communication mode on teaching effectiveness: Interpersonal neural synchronization as a neural marker. NeuroImage. 193, 93-102 (2019).
  22. Léné, P., et al. Wavelet transform coherence: An innovative method to investigate social interaction in NeuroIS. Lecture Notes in Information Systems and Organisation. 32, 147-154 (2020).
  23. Nguyen, T., Hoehl, S., Vrtička, P. A guide to parent-child fNIRS hyperscanning data processing and analysis. Sensors. 21 (12), 4075 (2021).
  24. Zhang, Y., Han, J., Hu, X., Guo, L., Liu, T. Data-driven evaluation of functional connectivity metrics. Proceedings - International Symposium on Biomedical Imaging. , 532-535 (2013).
  25. Hamilton, A. F. deC. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  26. Barnett, L., Barrett, A. B., Granger Seth, A. K. causality and transfer entropy are equivalent for Gaussian variables. Physical Review Letters. 103 (23), 2-5 (2009).
  27. Barnett, L., Seth, A. K. The MVGC multivariate Granger causality toolbox: A new approach to Granger-causal inference. Journal of Neuroscience Methods. 223, 50-68 (2014).
  28. Li, D., Zhou, C. Organization of anti-phase synchronization pattern in neural networks: What are the key factors. Frontiers in Systems Neuroscience. 5, 100 (2011).
  29. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), D280-D298 (2009).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  31. Feldman, R. Parent-infant synchrony. Current Directions in Psychological Science. 16 (6), 340-345 (2007).
  32. Fell, J., Axmacher, N. The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews Neuroscience. 12 (2), 105-118 (2011).
  33. Olcay, B. O., Karaçalı, B. Evaluation of synchronization measures for capturing the lagged synchronization between EEG channels: A cognitive task recognition approach. Computers in Biology and Medicine. 114, 103441 (2019).
  34. Stam, C. J. Nonlinear dynamical analysis of EEG and MEG: Review of an emerging field. Clinical Neurophysiology. 116 (10), 2266-2301 (2005).
  35. Mallat, S. A Wavelet Tour of Signal Processing. , Academic Press. Cambridge, MA. (2009).
  36. Kleinbub, J. R., Ramseyer, F. T. rMEA: An R package to assess nonverbal synchronization in motion energy analysis time-series. 31 (6), 817-830 (2020).
  37. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Zhu, Y., Hu, Y. Dual brain stimulation enhances interpersonal learning through spontaneous movement synchrony. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 210-221 (2021).
  38. Ramseyer, F., Tschacher, W. Nonverbal synchrony in psychotherapy: Coordinated body movement reflects relationship quality and outcome. Journal of Consulting and Clinical Psychology. 79 (3), 284-295 (2011).
  39. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  40. Walton, A. E., Richardson, M. J., Langland-Hassan, P., Chemero, A. Improvisation and the self-organization of multiple musical bodies. Frontiers in Psychology. 6, 313 (2015).
  41. Varlet, M., Marin, L., Lagarde, J., Bardy, B. G. Social postural coordination. Journal of Experimental Psychology: Human Perception and Performance. 37 (2), 473-483 (2011).
  42. Hale, J., Ward, J. A., Buccheri, F., Oliver, D., Hamilton, A. F. deC. Are you on my wavelength? Interpersonal coordination in dyadic conversations. Journal of Nonverbal Behavior. 44 (1), 63-83 (2020).
  43. Fujiwara, K., Daibo, I. Evaluating interpersonal synchrony: Wavelet transform toward an unstructured conversation. Frontiers in Psychology. 7, 516 (2016).
  44. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: An exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  45. Dai, R., et al. Holistic cognitive and neural processes: A fNIRS-hyperscanning study on interpersonal sensorimotor synchronization. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (11), 1141-1154 (2018).
  46. Lu, K., Qiao, X., Yun, Q., Hao, N. Educational diversity and group creativity: Evidence from fNIRS hyperscanning. NeuroImage. 243, 118564 (2021).

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Nova estrutura para entender a coerência entre cérebros em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS)
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Gvirts Provolovski, H. Z., Sharma, M., Gutman, I., Dahan, A., Pan, Y., Stotler, J., Wilcox, T. New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies. J. Vis. Exp. (200), e65347, doi:10.3791/65347 (2023).

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