Summary
Nei neonati vengono presentati diversi punti importanti per ottenere potenziali visivi affidabili evocati dai neonati (VEP) affidabili di alta qualità, riducendo al minimo la variabilità e il rischio di prognosi fuorvianti.
Abstract
Il presente studio discute le caratteristiche dei potenziali visivi legati agli eventi (VEP) e delinea i passaggi metodologici per ottenere misurazioni affidabili nei neonati. Ottenere VEP affidabili e di alta qualità è fondamentale per la diagnosi precoce dello sviluppo anomalo del sistema nervoso centrale nei neonati a rischio e per l'implementazione di interventi precoci di successo. Le raccomandazioni si basano su uno studio precedente che ha mostrato che quando l'età post-concettuale, le fasi di sonno identificate dalla polimemografia e le diodi a emissione di luce (LED) mentre la fonte luminosa è controllata, non più di 4 ripetizioni delle medie VEP sono necessario per ottenere registrazioni replicabili, la variabilità diminuisce e veP affidabili. Controllando queste fonti di variabilità e utilizzando analisi statistiche, siamo stati in grado di identificare in modo chiaro e affidabile l'ampiezza e la latenza di tre componenti principali (NII, PII e NIII) presenti nel 100% dei neonati (n - 20) durante il sonno attivo. La registrazione di VEP durante gli stati di veglia, il sonno tranquillo e il sonno transitorio non è raccomandato perché la morfologia VEP può differire in modo significativo da una media all'altra, portando al rischio di previsioni cliniche fuorvianti. Inoltre, è più facile ottenere VEP durante il sonno attivo perché questo stato può essere identificato in modo chiaro e affidabile in questa fase di sviluppo, i cicli di sonno sono sufficientemente brevi da consentire misurazioni in un tempo ragionevole e il metodo non richiede nuove attrezzature costose.
Introduction
La diagnosi precoce dello sviluppo anomalo del sistema nervoso centrale nei neonati a rischio è fondamentale per il successo degli interventi precoci1,2. I potenziali correlati agli eventi visivi (VEP) forniscono un utile mezzo per valutare lo stato corticale visivo perché non richiedono la cooperazione del paziente, cosa che non è possibile nel primo mese di vita, sono oggettivi e sensibili alle strutturali e alle funzionali danni cerebrali3,4.
Tuttavia, alcuni studi sui neonati hanno dimostrato che le normali risposte evocate dalla visuale indicano un'adeguata maturazione neurale della corteccia cerebrale4,5, e che questo è stato spesso studiato nei neonati per valutare il neurosviluppo e identificare lo sviluppo anomalo dei percorsi visivi4,5, l'uso clinico dei VEP è stato limitato dalla variabilità osservata nella loro morfologia4,5,6,7 . Pertanto, è importante ottenere caratterizzazioni migliori e più affidabili dei VEP nei neonati.
Una delle cause della variabilità nella morfologia VEP è che studi precedenti hanno mescolato pretermine e bambini più anziani (oltre un mese)8,9,10. Tuttavia, la fonte più importante è la mancanza di attenzione prestata allo stato comportamentale dei bambini durante la registrazione di VEP; vale a dire, sveglio, tranquillo (QS), attivo (AS), o sonno transitorio. QS e AS non sono stati analizzati separatamente5,11,12, o studi si sono affidati esclusivamente all'osservazione comportamentale senza utilizzare la polisomnografia per identificare gli stati7,8 . Nel QS è presente un alterante, che consiste in esplosioni di attività lenta ad alta ampiezza alterate alternate a intervalli inter-burst di ampiezza minime, ma non è stato preso in considerazione durante la media dei VEP. Alcuni studi con neonati hanno misurato i VEP registrando durante la veglia13,14, ma in questa fase di sviluppo periodi di veglia sono brevi e neonati sono di solito piangere o muoversi, che rende difficile ottenere alta qualità, registrazioni affidabili.
Pochi studi hanno utilizzato diodi a emissione di luce (LED)googles 6,9 per suscitare VEP, anche se questa fonte di luce genera registrazioni più coerenti rispetto ai soliti flash stroboscopici di luce bianca11,14, 15, che sono meno affidabili. Ottenere VEP replicabili nello stesso neonato è indispensabile per l'uso clinico4, ma un'altra causa di variabilità è la scarsa riproducibilità della morfologia VEP, probabilmente a causa della mancanza di controllo degli stati fisiologici e degli stimoli utilizzati per suscitare VEP . Date queste condizioni, l'elevata variabilità della morfologia VEP non è sorprendente.
Uno studio precedente condotto con 20 neonati sani a termine che consideravano diverse fonti di variabilità: età post-concettuale, stati di sonno identificati dal polisonnografia, google a LED per suscitare VEP e misure di riproducibilità tra due VEP medie ha scoperto che una morfologia VEP più chiara e affidabile può essere ottenuta durante il sonno attivo. Durante questa fase del sonno tutti i neonati hanno generato VEP chiari con correlazioni più elevate tra due medie rispetto al QS. Inoltre, sono state necessarie meno medie VEP per ottenere la riproducibilità16.
Data l'utilità clinica degli studi VEP per valutare, il più presto possibile, l'integrità dei percorsi visivi, questo studio propone una serie di passaggi metodologici progettati per ottenere VEP affidabili nei neonati pretermine e più anziani, utilizzando occhiali LED durante AS inequivocabilmente definito dalla polisomnografia simultanea.
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Protocol
1. Preparazione dei neonati
NOT: La procedura seguita è innocua e indolore, quindi non ci sono controindicazioni per valutare i neonati a termine e pretermine, una volta che sono clinicamente stabili.
- Garantire due ore e mezza di digiuno e veglia prima di iniziare lo studio, nei neonati più vecchi di 40 settimane di età post-concezionale.
- Assicurarsi che la testa del bambino sia lavata con sapone neutro il giorno prima dello studio. Così, i suoi capelli saranno puliti e asciutti. Non applicare condizionatori.
- Lasciare che la madre inizi a nutrire il neonato 30 min prima di iniziare lo studio. Lasciargli ruttare e iniziare il sonno avvolto in lenzuola. Questo farà sì che dorma facilmente e spontaneamente.
- Lavarsi le mani con attenzione prima di maneggiare il neonato.
- Utilizzare maschere sanitarie.
- Pulire delicatamente il cuoio capelluto del neonato con un batuffolo di cotone o una garza imbevuta di alcol per rimuovere lo sporco residuo e il grasso superficiale, prima che il neonato si addormenti.
- Misurare la distanza tra nasion e inion, e tra entrambe le fosse pre-auricolari. Calcolare il 10% e il 20% per garantire il corretto posizionamento degli elettrodi cranici secondo il sistema internazionale di posizionamento degli elettrodi 10-20.
- Coprire l'intera testa del neonato con una rete elastica tubolare per il corretto attaccamento dell'elettroencefalografia (EEG) e degli elettrodi VEP. Lasciare il viso completamente libero ed esposto, come illustrato nella Figura 1.
- Contrassegnare sulla mesh la posizione degli elettrodi di superficie.
- Utilizzare un tampone per separare perfettamente i capelli del neonato nei siti in cui verrà posizionato ogni elettrodo e strofinare leggermente la pelle con gel abrasivo per studi neurofisiologici.
NOT: Riprogrammare lo studio se il neonato richiede più di 2 h per addormentarsi.
2. Posizionamento degli elettrodi di superficie per la registrazione del sonno EEG e VEP
NOT: Prima di iniziare, impostare i valori dei filtri di frequenza dello strumento utilizzando le specifiche della Tabella 1. Si consiglia di collegare tutti gli elettrodi agli strumenti EEG e VEP prima di posizionarli sul neonato.
- Posizionare il sensore elastico sul petto del bambino per registrare l'espansione respiratoria toracica.
- Posizionare i singoli elettrodi a disco di superficie (cloruro standard argento-argento o elettrodi a disco d'oro) con pasta conduttiva attraverso la mesh per fissarli nelle posizioni craniche stabilite dal sistema internazionale 10-20 EEG, adattato per i neonati.
- Individuare gli elettrodi cranici per EEG ai cavi F3, F4, C3, C4, O1 e O2, o almeno C3 e C4, riferiti ai lobi delle eateri collegati, per identificare le fasi del sonno neonato.
- Fissare gli elettrodi del disco superficiale sulla pelle con nastro adesivo medico. Per registrare i movimenti oculari (EOG), posizionare un elettrodo di 1 cm sopra il canto esterno dell'occhio sinistro e posizionare altri 1 cm sotto il canto esterno dell'occhio destro, anche riferito ai lobi delle eabei collegati.
- Allo stesso modo, attaccare gli elettrodi per la registrazione elettromiogramma superficiale (EMG) su entrambi i lati del mento, referenziati l'uno contro l'altro.
- Utilizzare due canali dell'apparecchiatura VEP con i seguenti cavi: Oz (-) vs Fz (-) e Oz (-) contro A1 (-); l'elettrodo di terra deve essere posizionato sul mastoide destro.
- Impostare il tempo di analisi per la registrazione VEP in 600 ms.
NOTA: la tabella 1 mostra le impostazioni del filtro utilizzate per registrare gli EEG e i VEP di sospensione. - Non iniziare la registrazione VEP fino a quando i valori di impedito sono inferiori a 5 k.
3. Registrazione del sonno
NOT: I VEP sono ottenuti mentre il neonato dorme nella culla dell'ospedale; le fasi del sonno sono monitorate simultaneamente dalla polisonnografia17,18.
- Prolungare la registrazione EEG per 60-90 min o fino a quando non viene identificato AS, per valutare il sonno attivo (AS) e tranquillo (QS) nei neonati.
- Iniziare la registrazione EEG osservando attentamente le caratteristiche del sonno neoonale, per identificare la fase del sonno attivo, durante la quale verranno registrati i VEP.
- Identificare le fasi del sonno neooooatale in base ai criteri riassunti nella tabella 2.
4. Registrazione VEP
NOT: I VEP sono registrati secondo gli standardstabiliti 19,20.
- Lasciare un minuto di registrazione EEG senza stimolazione visiva quando il neonato inizia il sonno attivo ben definito.
- Applicare la stimolazione della luce monoculare attraverso occhiali palmari con una matrice LED tenuta manualmente 2 cm direttamente sopra gli occhi di ogni neonato.
- Osservare se il bambino ha gli occhi chiusi durante la registrazione VEP in AS e notare se questo non si verifica.
- Iniziare la media dei VEP nell'apparecchiatura, presentando da 20 a 40 stimoli luminosi le cui registrazioni corrispondenti sono mediate per ottenere una curva media o una risposta evocata.
- Osservare la riproducibilità delle medie registrate. Si raccomandano almeno due potenziali evocati riproducibili.
- Riconoscere visivamente il componente PII dei VEP durante la registrazione, poiché questo picco è considerato tipico dei VEP neoalanali. Identificare il componente PII come il picco positivo massimo tra 120 e 300 ms, preceduto da un'onda negativa (NII) e seguito da una negatività massima tra 200 e 400 ms, chiamata anche NIII.
- Interrompere la media dei VEP se il neonato si muove eccessivamente, si sveglia o passa a un altro stadio di sonno, distinto da AS. Rinnovare la registrazione una volta ristabilito il fase AS.
NOT: Questo punto è fondamentale, perché i VEP ottenuti durante il QS o il sonno transitorio sono meno affidabili rispetto ad AS. - Completare la registrazione dopo 2 medie con VEP riproducibile sono raggiunti, o quando si verificano 6 medie senza un VEP riconoscibile. In quest'ultimo caso, considerare il risultato un'assenza di una risposta replicabile.
5. Revisione e analisi dei VEP
NOTA: La figura 2 mostra i componenti principali dei VEP neoalati e le loro misurazioni.
- Valutare la riproducibilità dei VEP con aspetto e misure simili tra le due curve medie.
NOTA: alcuni sistemi di registrazione VEP offrono una misura di correlazione tra due medie. - Misurare le latenze assolute delle onde NII, PII e NIII utilizzando i cursori del dispositivo. La latenza assoluta è il tempo trascorso in ms dall'inizio della stimolazione al picco massimo o minimo di ogni componente.
- Calcolare le latenze interpeak in ms, comprese le differenze tra le latenze ASsolute PII-NII, NII-NIII e PII-NIII.
- Misurare le ampiezza picco-picco in V, per i componenti NII-PII e PII-NIII.
- Confrontare i valori di latenza e ampiezza ottenuti con i valori normali o previsti stimati per una popolazione di neonati sani e di età simile.
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Representative Results
Per rilevare un'adeguata maturazione nella funzione del percorso visivo è essenziale ottenere la componente PII del VEP, che può essere visto sia nei neonati di termine che in pretermine. La registrazione simultanea di VEP con polisomnografia durante AS consente di ottenere i VEP tipici.
Studi VEP affidabili richiedono l'ottenimento di forme d'onda medie riproducibili che saranno indispensabili per l'uso clinico. La figura 2 illustra, in un neonato sano a termine, una chiara positività di circa 200 ms, compatibile con la componente PII. NII, che corrisponde a un piccolo potenziale precedente, negativo, è evidente a circa 130 ms. Il componente NIII segue PII come una negatività di circa 300 ms.
La figura 3A mostra tre epoche di eRg per dormire, con gli aspetti tipici dell'AS, del QS e dell'alternanza tracé. La figura 3B mostra quanto segue: una tipica forma d'onda VEP con un'intuizione PII chiara in un neonato a termine; una risposta immatura osservata nei neonati pretermine che è normale a questa età; e una forma d'onda non replicabile, con onde che non riproducono esattamente la forma della media precedente, rendendo così impossibile misurare in modo affidabile la vera latenza o ampiezza dei componenti. Questi VEP sono stati ottenuti in un neonato pretermine di 36 settimane con leucomalacia periventricolare.
L'applicazione di queste procedure consente di ottenere VEP riproducibili, ma la forma d'onda può variare, a seconda dell'età del neonato e della presenza di fattori di rischio. Ad esempio, nei neonati prematuri, la forma del VEP può mostrare un aspetto immaturo con polarità inversa e massime ampiezze negative, ma queste cambieranno man mano che il bambino si avvicina all'età a termine. È importante identificare queste normali differenze e la loro relazione con l'età del neonato, poiché la vera condizione di anomalia è data dall'assenza di risposte riproducibili o dall'asimmetria interhemisferica dei potenziali ottenuti dai potenziali monoculari stimolazione.
Figura 1: Posizionamento finale degli elettrodi di superficie per eseguire la registrazione EEG e VEP nei neonati. Osservare la posizione degli elettrodi cranici sotto la rete elastica e l'immobilizzazione dei neonati avvolgendoli in coperte. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 2: I componenti NII, PII e NIII dei VEP neoalati. Osservare le misurazioni delle latenze assolute per NII, PII e NIII (frecce solide); gli intervalli inter-peak per NII-PII, PII-NIII e NII-NIII (frecce tratteggiate); e l'ampiezza dei diversi componenti (frecce tratteggiate). Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 3: Illustrazione delle tracce EEG nelle fasi del sonno e dei VEP ottenuti. (A) Tre periodi di 30 periodi di EEG neonatali con le principali caratteristiche delle fasi di AS, QS e tracé alternante. (B) Tre esempi di morfologia della forma d'onda dei VEP nei neonati, il primo con 40 settimane di età post-concepcionale, il secondo con 35 settimane, entrambi sono neonati sani. Si noti nel secondo esempio l'inversione della polarità. Il terzo è un esempio di risposta non riproducibile, ottenuta in un neonato di 36 settimane con leucomalacia periventricolare. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
| Canali EEG | sensibilità | Filtro a bassa frequenza | Filtro ad alta frequenza | Tempo di visualizzazione | Filtro tacca (60 Hz) | Frequenza di campionamento |
| Scalp conduce (secondo il sistema internazionale 10-20) | 0,5 Hz | 30 Hz | 30 s | su | 200 Hz | |
| Elettrooculogramma (EOG) | 0,5 Hz | 30 Hz | 30 s | su | 200 Hz | |
| Elettromiogramma superficiale (EMG) | 1 Hz | 100hz | 30 s | su | 200 Hz | |
| Respirazione della parete del torace (THR) | 0,5 Hz | 30 Hz | 1 min | su | 200 Hz | |
| Elettrocardiogramma (ECG) | 0,5 Hz | 30 Hz | 30 s | su | 200 Hz | |
| Canali VEP | ||||||
| Cz-Oz | 12 /div | 1 Hz | 100hz | 600 ms | su | |
| A1-Oz | 12 /div | 1 Hz | 100hz | 600 ms | su | |
| Media massima | 100 | |||||
| stimolazione | Monoculare, prima un occhio, poi l'altro | |||||
| Leggero | rosso | |||||
| intensità | Lampeggiao standard di 3 cd/m2 | |||||
| Tipo di stimolatore | LED palmari google | |||||
| Frequenza | 1 Hz | |||||
| durata | 10 ms | |||||
Tabella 1: Impostazioni degli strumenti per la registrazione di EEG neoatale e VEP.
| Fase del ciclo sonno-veglia | Modello predominante nell'EEG | Movimenti oculari | Elettromiogramma del mento superficiale | respiro |
| Veglia | Artefatti frequenti per movimenti. EEG-C23 irregolare a bassa ampiezza | Occhi aperti, lampeggianti, chiusura transitoria quando piangono | Presenza di ampiezza di grandi dimensioni | irregolare |
| Sospensione attiva (AS) | EEG irregolare a bassa ampiezza | Occhi chiusi con movimenti coniugati e rapidi degli occhi | Assente o a livelli minimi durante la registrazione | irregolare |
| Sonno tranquillo (QS) | Onde lente di grande ampiezza e tracé alternano | Occhi chiusi; assenza di movimenti oculari | Il tono muscolare presente è inferiore rispetto alla veglia | regolare |
| Sonno transitorio | 3 tratti di QS e 2 di AS sono presenti nello stesso segmento di 30 secondi o viceversa | Regolare o irregolare | ||
Tabella 2: Criteri applicati per il rilevamento elettroencefalografico delle fasi del sonno neooooatale.
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Discussion
Tre componenti delle risposte visive (NII, PII e NIII) sono stati caratterizzati in neonati sani e a tempo pieno mentre facevano stimolazione con google LED e registrati durante gli stati di sonno identificati poligraficamente. La morfologia VEP osservata è coerente con i risultati precedenti riportati per un minor numero di neonati11,15. La caratterizzazione delle risposte VEP è stata ottenuta registrando 20 neonati sani e a tempo pieno all'età di16anni . Questa metodologia ha permesso ai ricercatori di ridurre la variabilità nelle risposte VEP che è stata riportata in precedenza quando non è stato applicato alcun controllo dell'età, quindi i gruppi di studio mescolati pretermine, neonati e neonati di diversi mesi, non è stata prestata attenzione agli stati del sonno e luce bianca stroboscopio flash è stato utilizzato per suscitare VEP7,10,11,15. Non sono state riscontrate differenze significative nell'ampiezza e nella latenza tra i VEP ottenuti in QS e AS, ma quelle registrate durante quest'ultima fase del sonno sono raccomandate perché possono essere ottenute nel 100% dei neonati con meno ripetizioni medie necessarie per ottenere Riproducibilità. VeP registrati durante il QS, al contrario non può essere ottenuto in tutti i neonati, e richiedono più ripetizioni16.
La morfologia VEP durante AS è più affidabile perché la riproducibilità delle caratteristiche di questi VEP è significativamente più alta, come dimostra la correlazione tra le due medie VEP. Durante il QS, tuttavia, la morfologia può differire da una media all'altra perché si vedono spesso morfologie atipiche e si ottengono correlazioni più basse. Di conseguenza, il rischio di arrivare a prognosi fuorvianti è maggiore6,13.
Per questi motivi, la registrazione dei VEP durante le fasi transitorie e QS dovrebbe essere evitata. Anche se studiare la funzione visiva in veglia è ottimale negli adulti21, nei movimenti cefalici dei neonati per evitare stimoli luminosi, artefatti lampeggianti ed elettromiografici possono tutti compromettere la registrazione VEP. La variabilità introdotta durante il QS è probabilmente dovuta all'alternanza tracé, che è presente fino a 43-44 settimane di età postconcettuale17,18. La registrazione VEP durante AS, al contrario, è più facile perché la potenza assoluta dell'attività EEG è inferiore in questa fase del sonno, e il massimo rilassamento dovuto all'atonia muscolare aiuta a evitare artefatti tecnici causati dal movimento. Infine, l'uso di google LED portatili riduce al minimo la variabilità introdotta dai movimenti oculari e dalla luce ambientale. Per consultare i normali risultati dei VEP ai LED palmari per età, vedereTaylor et al.
La metodologia qui descritta presenta diversi vantaggi. In primo luogo, non c'è bisogno di attrezzature nuove o sofisticate, solo un poligrafo sincronizzato con stimoli luminosi o polinamografia registrata contemporaneamente durante la registrazione VEP. In secondo luogo, è più facile identificare il sonno attivo in modo affidabile rispetto al sonno tranquillo o stati di veglia; AS è facilmente accessibile in quanto si verifica all'inizio del sonno neoo-neoatale spontaneo e occupa il 50% del tempo addormentato a questa età17,18. In terzo luogo, questo approccio non richiede molto tempo perché i cicli del sonno in questa fase di sviluppo sono molto brevi, che durano solo circa 40 minuti.
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Disclosures
Gli autori non hanno nulla da rivelare.
Acknowledgments
L'Ingegnere Héctor Belmont, la Dott.ssa M'nica Carlier, la Dott.ssa Yuria Cruz e la Dott.ssa Maràa Elena Juarez hanno collaborato alla raccolta dei dati. Gli autori ringraziano Paul Kersey per aver rivisto l'uso della lingua inglese. Il progetto è stato parzialmente finanziato dalla sovvenzione PAPIIT IN2009/7 e dalla sovvenzione 4971 del CONACYT (National Council for Science and Technology, Mexico).
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Digital Electroencephalograph | Neuronic Mexicana, SA | Medicid 3E | Sleep electroencephalogram record |
| Evoked Potentials equipment | Neuronic Mexicana, SA | Neuronic PE (N_N-SW-2.0) | Visual evoked potentials record |
| Nuprep Gel | WEAVER and Company | Skin preparing abrasive gel (114 g) | |
| Ten20 Conductive Paste | WEAVER and Company | Neurodiagnostic electrode paste (228 g) | |
| Tubular elastic mesh bandage | Le Roy | Fixation of cranial surface electrodes, Size 4 or Small |
References
- Harmony, T., et al. Longitudinal study of children with perinatal brain damage in whom early neurohabilitation was applied: Preliminary report. Neuroscience Letter. 12 (611), 59-67 (2016).
- Spittle, A., Orton, J., Anderson, P. J., Boyd, R., Doyle, L. W. Early developmental intervention programs provided post hospital discharge to prevent motor and cognitive impairment in preterm infants. Cochrane Database System Review. 24 (11), CD005495 (2015).
- Huang, X., et al. Volume Changes and Correlation with Visual Evoked Potential in Patients with Optic Neuritis: A Voxel-Based Morphometry Study. Medical Science Monitor. 22, 1115-1123 (2016).
- McGlone, L., et al. Neonatal Visual Evoked Potentials in Infants Born to Mothers Prescribed Methadone. Pediatrics. 131 (3), 857-863 (2013).
- Cruz, S., Crego, A., Ribeiro, E., Goncalves, O., Sampaio, A. A VEP study in sleeping and awake one-month-old infants and its relation with social behavior. International Journal of Developmental Neuroscience. 41, 37-43 (2015).
- Kato, T., Watanabe, K. Visual evoked potential in the newborn: Does it have predictive value? Seminars in Fetal & Neonatal Medicine. 11, 459-463 (2006).
- Shepherd, A., Saunders, K., McCulloch, D. Effect of sleep state on the flash visual evoked potential. A case study. Documenta Ophthalmologica. 98, 247-256 (2000).
- Mercuri, E., Siebenthal, K., Tutuncuoglu, S., Guzzetta, E., Casaer, P. The Effect of Behavioural States on Visual Evoked Responses in Preterm and Full-Term. Neuropediatrics. 26, 211-213 (1995).
- Taylor, M. J., Menzies, R., MacMillan, L. J., Whyte, H. E. VEPs in normal full-term and premature neonates: longitudinal versus cross-sectional data. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 68, 20-27 (1987).
- Hrbek, A., Karlberg, P., Olsson, T. Development of visual and somatosensory evoked responses in pre-term newborn infants. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 34, 225-232 (1973).
- Benavente, I., Tamargo, P., Tajada, N., Yuste, V., Oliva, M. J. Flash visually evoked potentials in the newborn and their maturation during the first six months of life. Documenta Ophthalmologica. 110, 255-263 (2005).
- Tsuneishi, S., Casaer, P., Fock, J. M., Hirano, S. Establishment of normal values for flash visual evoked potentials (VEPs) in preterm infants: a longitudinal study with special reference to two components of the N1 wave. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 96, 291-299 (1995).
- Roy, M. S., Gosselin, J., Hanna, N., Orquin, J., Chemtob, S. Influence of the state of alertness on the pattern visual evoked potentials (PVEP) in very young infant. Brain & Development. 26, 197-202 (2004).
- Kraemer, M., Abrahamsson, M., Sjostrom, A. The neonatal development of the light flash visual evoked potential. Documenta Ophthalmologica. 99, 21-39 (1999).
- Apkarian, P., Mirmiran, M., Tijssen, R. Effects of Behavioral State on Visual Processing in Neonates. Neuropediatrics. 22, 85-91 (1991).
- Cubero-Rego, L., Corsi-Cabrera, M., Ricardo-Garcell, J., Cruz-Martínez, R., Harmony, T. Visual evoked potentials are similar in polysomnographically defined quiet and active sleep in healthy newborns. International Journal of Developmental Neuroscience. 68, 26-34 (2018).
- Niedermeyer, E., Lopes da Silva, F. H. Normal EEG and Sleep: Preterm and Term Neonates. Niedermeyer's Electroencephalography: Basic Principles, Clinical Applications, and Related. , Wilkins. Lippincott Williams. 154-163 (2011).
- Grigg-Damberger, M. The Visual Scoring of Sleep in Infants 0 to 2 Months of Age. Journal of Clinical Sleep Medicine. 12 (3), 429-445 (2016).
- Niedermeyer, E., Lopes da Silva, F. H. Evoked Potentials in Children and Infants. In Niedermeyer's Electroencephalography: Basic Principles, Clinical Applications, and Related Fields. , Wilkins. Lippincott Williams. 1057-1082 (2011).
- Odom, J. V., et al. ISCEV standard for clinical visual evoked potentials: 2016 update. Documenta Ophthalmologica. 133 (1), 1-11 (2016).
- Pojda-Wilczek, D., Maruszczyk, W., Sirek, S. Flash visual evoked potentials (FVEP) in various stimulation conditions. Documenta Ophthalmologica. 138, 35-42 (2019).
- Tsuneishi, S., Casaer, P. Stepwise decrease in VEP latencies and the process of myelination in the human visual pathway. Brain & Development. 19, 547-551 (1997).
