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Research Article
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Nous avons développé une plate-forme unique pour suivre le comportement des animaux lors de deux tâches d’apprentissage associative dépendantes des fibres d’escalade. La conception à faible coût permet l’intégration avec des expériences optogénétiques ou d’imagerie orientées vers l’activité cérébelleuse associée aux fibres grimpantes.
Les entrées de fibres grimpantes dans les cellules de Purkinje fournissent des signaux instructifs essentiels à l’apprentissage associatif dépendant du cervelet. L’étude de ces signaux chez des souris à tête fixe facilite l’utilisation de méthodes d’imagerie, électrophysiologiques et optogénétiques. Ici, une plate-forme comportementale à faible coût (~ 1000 $) a été développée qui permet de suivre l’apprentissage associatif chez des souris à tête fixe qui se déplacent librement sur une roue de course. La plateforme intègre deux paradigmes d’apprentissage associatifs courants : le conditionnement des sourcils et le conditionnement des sursauts tactiles retardés. Le comportement est suivi à l’aide d’une caméra et le mouvement de la roue par un détecteur. Nous décrivons les composants et la configuration et fournissons un protocole détaillé pour la formation et l’analyse des données. Cette plateforme permet l’incorporation de la stimulation optogénétique et de l’imagerie par fluorescence. La conception permet à un seul ordinateur hôte de contrôler plusieurs plates-formes pour l’entraînement simultané de plusieurs animaux.
Le conditionnement pavlovien de l’association subseconde entre les stimuli pour provoquer une réponse conditionnée a longtemps été utilisé pour sonder l’apprentissage cérébelleux-dépendant. Par exemple, dans le conditionnement classique des sourcils à retard (DEC), les animaux apprennent à faire un clignotement protecteur bien synchronisé en réponse à un stimulus conditionnel neutre (CS; par exemple, un éclair de lumière ou un ton auditif) lorsqu’il est associé à plusieurs reprises à un stimulus inconditionnel (US; par exemple, une bouffée d’air appliquée à la cornée) qui provoque toujours un clignement réflexe, et qui arrive à la fin ou près de la fin du CS. La réponse apprise est appelée réponse conditionnée (RC), tandis que la réponse réflexe est appelée réponse inconditionnée (UR). Chez le lapin, les lésions spécifiques au cervelet perturbent cette forme d’apprentissage 1,2,3,4. En outre, les pics du complexe cellulaire de Purkinje, entraînés par leurs entrées de fibre ascendante5, fournissent un signal nécessaire de 6,7 et suffisamment de 8,9 pour l’acquisition de CR correctement chronométrés.
Plus récemment, des paradigmes d’apprentissage associatif dépendant des fibres grimpantes ont été développés pour les souris à tête fixe. DEC a été le premier paradigme d’apprentissage associatif à être adapté à cette configuration10,11. Dec chez les souris à tête fixe a été utilisé pour identifier les régions cérébelleuses 11,12,13,14,15,16,17 et les éléments de circuit 11,1 2,13,14,15,18,19 qui sont nécessaires à l’acquisition et à l’extinction des tâches. Cette approche a également été utilisée pour démontrer comment la représentation physiologique au niveau cellulaire des paramètres de la tâche évolue avec l’apprentissage 13,15,16.
En plus du clin d’œil, le paradigme du conditionnement tactile à sursaut différé (DTSC) a récemment été développé en tant que nouvelle tâche d’apprentissage associatif pour les souris à tête fixe20. Conceptuellement similaire à DEC, DTSC implique la présentation d’un CS neutre avec un US, un tapotement sur le visage suffisamment intense pour engager un réflexe de sursaut21,22 comme UR. Dans le paradigme DTSC, l’UR et le CR sont lus comme une locomotion vers l’arrière sur une roue. DTSC a maintenant été utilisé pour découvrir comment l’apprentissage associatif modifie l’activité cérébelleuse et les modèles d’expression des gènes20.
Dans ce travail, une méthode a été développée pour appliquer de manière flexible DEC ou DTSC dans une seule plate-forme. Les attributs du stimulus et de la plate-forme sont schématisés à la figure 1. La conception intègre la capacité de suivre le comportement des animaux avec une caméra ainsi qu’un codeur rotatif pour suivre la locomotion de la souris sur une roue. Tous les aspects de l’enregistrement des données et de la structure d’essai sont contrôlés par des microcontrôleurs couplés (Arduino) et un ordinateur monocarte (SBC; Raspberry Pi). Ces appareils sont accessibles via une interface utilisateur graphique fournie. Ici, nous présentons un flux de travail pour la configuration, la préparation et l’exécution des expériences, ainsi qu’un pipeline d’analyse personnalisé pour la visualisation des données.
Les protocoles animaux décrits ici ont été approuvés par les comités de soins et d’utilisation des animaux de l’Université de Princeton.
1. Configuration du SBC
2. Câblage du matériel de stimulation et étage d’assemblage
3. Préparation et exécution d’expériences comportementales
4. Exportation et analyse des données
Flux de travail pour les expériences et l’analyse DEC
Une sélection appropriée des paramètres expérimentaux est importante pour une formation réussie au conditionnement des sourcils (DEC). Pour les données présentées ici, l’interface graphique a été utilisée pour choisir une durée CS de 350 ms et une durée US de 50 ms. Ce couplage se traduit par un intervalle inter-stimulus de 300 ms : assez long pour empêcher la production de CR de faible amplitude10 et assez court pour éviter d’entrer dans le régime d’un mauvais apprentissage ou d’un conditionnement des traces, un processus qui engage des régions cérébrales supplémentaires11. Le temps entre les essais a été fixé en utilisant les champs ITI bas et haut pour être choisis au hasard uniformément dans une plage de 5 à 15 s. La randomisation des intervalles entre les essais rend impossible pour les sujets animaux d’utiliser des indices de synchronisation autres que le CS et les États-Unis eux-mêmes pour l’exécution des tâches.
L’inclusion d’essais qui omettent le CS ou les États-Unis permet d’évaluer la cinématique CR et UR, même chez les animaux dressés. L’utilisateur peut définir la proportion d’essais dans lesquels CS et US sont appariés ou présentés isolément. Dans les données présentées ici, nous avons effectué toutes les sessions à 10% d’essais CS uniquement, les essais appariés constituant le reste et aucun essai uniquement américain. Notez que l’inclusion d’un nombre excessif d’essais non appariés peut avoir un impact négatif sur la formation. Par exemple, les séances avec plus de 50% des essais non appariés sont couramment utilisées pour conduire à l’extinction des CR chez les animaux dressés19,26.
La préparation de la caméra et les conditions d’éclairage sont également essentielles pour l’acquisition de données de haute qualité. La fréquence d’images d’acquisition peut être ajustée dans le logiciel d’acquisition Picamera. Dans les données présentées ici, nous avons défini une fréquence d’images de 120 Hz pour les expériences DEC. Le module Picamera lui-même permet des fréquences d’images allant jusqu’à ~ 200 Hz, mais nous constatons que des fréquences plus faibles empêchent la perte d’images et donnent une résolution temporelle adéquate pour le suivi des paupières. La lumière infrarouge doit être placée pour éclairer uniformément la fourrure périoculaire sans créer de réflexion excessive de la cornée lorsque l’œil est ouvert. La figure 3A montre un exemple d’image d’une session d’enregistrement avec un éclairage acceptable. Le logiciel d’acquisition picamera (picameraStream.py) est conçu pour fournir des paramètres cohérents tout au long d’une session en réglant et en maintenant la balance des blancs et le gain de l’appareil photo en fonction des conditions d’éclairage lors de l’initialisation de l’appareil photo.
Une fois qu’une session comportementale est initialisée, les données de la caméra et des autres composants matériels de la plate-forme sont automatiquement enregistrées. Les journaux de données sont créés dans un répertoire nommé par la date et la valeur saisies dans le champ d’ID de l’animal dans l’interface graphique. Les images de caméra et les horodatages de chaque essai sont stockés dans des fichiers individuels qui sont nommés à l’aide de l’ID de l’animal, de la date de l’expérience et du numéro de l’essai. Les événements de plate-forme pour chaque session, y compris la vitesse de la roue, les démarrages d’essai, les arrêts d’essai et la synchronisation CS et US, sont enregistrés en tant que fichier .txt unique.
Les données transférées vers la machine hôte peuvent ensuite être analysées comme décrit à la section 4 du protocole. L’exécution de analyzeData.py sur un répertoire cible créera un conteneur .npy pour la position des paupières par rapport au temps pour tous les essais dans un tableau basé sur l’analyse des fichiers de la caméra. Ce fichier conteneur est créé dans le répertoire analysé. Une fois que toutes les séances ont été analysées pour un animal donné, toutes les séances peuvent être alignées et concaténées à l’aide de summarizeSessions.py. Les résultats d’un animal dressé pendant 8 séances de DEC sont présentés à la figure 3B. En outre, les essais individuels peuvent être rendus sous forme de fichiers .mp4 visibles à l’aide de l’utilitaire session2mp4s.py. Cet utilitaire imprime un carré dans le coin supérieur gauche du film pour indiquer quand le CS et l’US sont appliqués. Des exemples d’essais DEC préparés de cette manière sont présentés côte à côte sous forme de vidéo supplémentaire 1. Le panneau de gauche montre un essai dans lequel l’animal ferme avec succès l’œil en réponse à la LED CS. Dans le panneau de droite, l’animal ne cligne pas des yeux jusqu’à ce que les États-Unis commencent.
Les animaux dressés sur DEC conformément aux protocoles de la section 3 et enregistrés avec les considérations précédentes doivent présenter des preuves claires de RC bien synchronisés acquis progressivement au cours de plusieurs jours d’entraînement. Des exemples de traces comportementales sans RC chez un animal non dressé et de traces contenant des RC robustes provenant d’un animal dressé sont présentés à la figure 3B. Comme le montrent ces traces, les animaux naïfs ne devraient pas montrer de réponse au CS mais une réponse robuste aux États-Unis. Les CR devraient augmenter progressivement en taille et en fréquence grâce à des séances comportementales effectuées sur plusieurs jours (Figure 3B-D). En revanche, les conditions d’éclairage sous-optimales limitent considérablement la qualité des données acquises. Lorsque le contraste entre l’œil et la fourrure environnante est faible (Figure 3E), de légers changements dans l’image peuvent modifier considérablement la forme enregistrée de l’UR au cours d’une seule session et diminuer le rapport signal/bruit pour détecter la position des paupières (Figure 3F-G).
Pour assurer des enregistrements haute fidélité des paupières, un placement optimal de la source lumineuse est essentiel. La LED d’éclairage doit être entraînée directement sur l’œil enregistré. Si le placement entraîne un éblouissement excessif sur la surface cornéenne, un diffuseur peut être placé sur le réseau de LED pour réduire cet effet.
Flux de travail pour les expériences et l’analyse DTSC
Bon nombre des considérations pour la sélection expérimentale des paramètres sont similaires entre le conditionnement de sursaut tactile à retard (DTSC) et le DEC. Ici, nous allons souligner ceux qui diffèrent. Dans les exemples de données, la durée du DTSC CS a été définie sur 250 ms avec une durée américaine de 50 ms. Cet intervalle inter-stimulus plus court a été choisi pour s’aligner étroitement avec la durée plus courte décrite comme optimale pour l’apprentissage DTSC20. Les autres paramètres de plate-forme définis via l’interface graphique étaient identiques à ceux utilisés pour DEC.
Un bon placement du stimulus tactile est essentiel pour l’apprentissage en DTSC. Nous montons le stimulus tactile de telle sorte que l’extrémité de la mousse soit légèrement centrée au-dessus du nez de l’animal à une distance d’environ 1,5 cm lorsqu’elle est en position neutre. Une fois monté, le stimulus peut être tourné à la main lorsqu’une session n’est pas en cours. Pendant les séances, le moteur pas à pas maintient le stimulus à un endroit précis jusqu’à ce qu’un US soit déclenché. Pour nous assurer que le positionnement est correct, nous organisons une session préparatoire d’environ trois essais. Les événements enregistrés sur le codeur rotatif sont imprimés sur l’écran du terminal, et cette impression peut être utilisée pour surveiller l’amplitude des UR animales en temps réel. Bien que l’amplitude maximale varie d’un essai à l’autre, les animaux ayant un maximum moyen d’environ 40 comptes sur l’encodeur au cours de la courte session devraient bien performer dans la tâche DTSC. Sur la base des réglages de commande du codeur rotatif, cette valeur correspond à 24 cm/s, avec une valeur négative indiquant que l’animal recule sur la roue.
L’organisation et la dénomination des fichiers produits au cours des sessions DTSC sont les mêmes que celles produites dans DEC. L’exécution de analyzeSession.py créera un conteneur .npy pour la vitesse de la roue par rapport au temps pour tous les essais dans un tableau à partir de l’analyse des données enregistrées dans le fichier .csv. Une fois que toutes les séances ont été analysées pour un animal donné, toutes les séances peuvent être alignées et concaténées à l’aide de summarizeSession.py. Les résultats d’un animal dressé pendant 5 séances de DEC sont présentés à la figure 4A. En ce qui concerne DEC, les captures de la caméra à partir de DTSC peuvent être converties en fichiers .mp4 visibles. Des exemples d’essais DTSC sont présentés côte à côte dans la vidéo supplémentaire 2. Le panneau de gauche montre un essai dans lequel l’animal recule avec succès la roue en réponse à la LED CS. Dans le panneau de droite, l’animal ne parvient pas à déplacer la roue jusqu’à ce que le stimulus tactile US soit appliqué.
La trajectoire temporelle et l’amplitude par rapport à l’UR des réponses chez les animaux entraînés sur le paradigme DTSC montrent des similitudes qualitatives avec celles entraînées sur DEC. Les animaux naïfs ne doivent montrer aucune réponse au CS et apprendre à reculer la roue en réponse au CS seulement après des expositions répétées au CS apparié et aux États-Unis. La fréquence et l’amplitude des CR augmentent au fur et à mesure que la formation progresse (Figure 4A,B). Dans le cas du DTSC, nous avons constaté que l’amplitude de l’UR au début de l’entraînement est un bon prédicteur du succès de l’apprentissage. Dans une cohorte d’animaux dressés avec un US qui produisait des UR de faible amplitude (<20 cm/s), aucun animal n’a appris à produire systématiquement des RC après 4 jours de formation (Figure 4C,D).
Différences entre la formation DEC et DTSC
DEC et DTSC diffèrent de manière importante. Tout d’abord, l’apprentissage DTSC sur cette plate-forme se produit plus rapidement, la plupart des animaux atteignant un degré élevé de compétence des tâches au troisième jour de formation et des performances asymptotiques au cinquième jour. L’apprentissage DEC est plus lent pour la plupart des animaux d’au moins 3 jours. Deuxièmement, le système DTSC intègre la détection automatique des CR réussis, qui servent de signal de rétroaction à l’appareil pour diminuer l’amplitude du stimulus tactile. Cette procédure d’entraînement imite le conditionnement des sourcils, dans lequel l’amélioration des performances CR offre une protection partielle contre une bouffée d’air cornéenne aversive. En revanche, les animaux à tête fixe dans le paradigme DTSC sont incapables de se protéger du stimulus tactile par leur seule réponse motrice. En basant l’amplitude américaine sur la présence d’un CR, les animaux ont la possibilité de se protéger du stimulus aversif.
Figure 1: Attributs et conception de la plate-forme. (A) Éléments de plate-forme pour l’enregistrement du comportement animal dans des conditions fixées à la tête. La souris a été adaptée à partir d’une image de Biorender. (B) Moment et stimuli pour le conditionnement DEC et DTSC. Un intervalle inter-stimulus (ISI) défini par l’utilisateur détermine la durée de l’époque CS uniquement. Les époques CS et US sont conçues pour co-se terminer. (C) Image démontrant le placement des éléments clés de la plate-forme. 1) Moteur pas à pas pour le contrôle du DTSC US. 2) Roue de course pour l’animal. 3) Codeur rotatif pour suivre le mouvement de la roue. 4) Mousse collée sur un bras en acrylique qui sert de stimulus tactile DTSC. 5) LED CS. 6) Électrovanne et sortie qui fournit le DEC US. 7) Picamera pour enregistrer le comportement animal. 8) LED infrarouge pour l’éclairage de scène. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Figure 2 : Câblage des éléments matériels de la plate-forme. (A) Schéma de câblage Fritzing du matériel de la plate-forme lorsqu’il est entièrement assemblé. Les fils sont colorés par des modules avec orange = Module de caméra; jaune = module DEC US; bleu = module LED CS; violet = module DTSC US; vert = Module codeur rotatif. Le picamera est exclu mais se fixe à l’interface série de la caméra située à la surface du Raspberry Pi. Les batteries indiquent des alimentations en courant continu à la tension spécifiée. (B-F) Schéma de câblage équivalent pour les modules isolés. Les fils ont été recolorés, de sorte que le rouge et le noir indiquent toujours un rail d’alimentation positif et une terre, respectivement, tandis que d’autres fils sont colorés pour permettre un suivi facile du circuit. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Figure 3 : Résultats représentatifs de la formation DEC. (A) Exemple de cadre de caméra d’une session avec des conditions d’éclairage acceptables. Notez le contraste élevé entre l’œil et la fourrure périoculaire. (B) Performance d’un seul animal pendant les séances effectuées sur plusieurs jours dans le paradigme DEC. Les lignes horizontales indiquent les performances à chaque essai, avec des couleurs chaudes indiquant plus de fermeture des paupières. La ligne verticale noire rouge la plus à gauche indique le début du CS, tandis que la ligne pointillée indique le début des États-Unis. La deuxième ligne continue indique la cessation du CS et des États-Unis. Notez que le nombre d’essais avec des réponses réussies pendant le CS augmente entre les sessions de formation. (C) Performance de l’animal à partir de (B) avec des traces individuelles dérivées de la moyenne de l’essai pour la session chaque jour. La saturation de teinte indique le numéro de session avec une saturation plus élevée pour les sessions ultérieures. (D) Rendement de tous les animaux du groupe DEC (n = 7). Les lignes minces indiquent le pourcentage d’essais avec un RC détectable à chaque session pour chaque animal. Les lignes épaisses indiquent la signification de la session sur tous les animaux. (E) Exemple de cadre de caméra d’une session avec des conditions d’éclairage sous-optimales. (F) Quantification d’essais individuels enregistrés avec un mauvais éclairage. L’UR est détectable mais avec un contraste plus faible et une variabilité plus élevée que dans des conditions d’éclairage optimales. (G) Traces moyennes de session provenant d’essais présentés en (F). Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Figure 4 : Résultats représentatifs de la formation DTSC. (A) Performance d’un seul animal pendant les séances effectuées sur plusieurs jours dans le paradigme DTSC. Les lignes horizontales indiquent les performances à chaque essai, avec des couleurs chaudes indiquant un mouvement de roue vers l’arrière. La ligne verticale noire la plus à gauche indique le début du CS, tandis que la ligne pointillée indique le début des États-Unis. La deuxième ligne continue indique la cessation du CS et des États-Unis. (B) Performance de l’animal à partir de (A) avec des traces individuelles dérivées de la moyenne de l’essai pour la session chaque jour. La saturation de teinte indique le numéro de session avec une saturation plus élevée pour les sessions ultérieures. (C) Performance pour tous les animaux du groupe DTSC (n = 6). Les lignes minces indiquent le pourcentage d’essais avec un RC détectable à chaque session pour chaque animal. Les lignes épaisses indiquent la signification de la session sur tous les animaux. (D) Essais uniques comme dans (A) d’une cohorte où l’intensité américaine a provoqué des UR de faible amplitude. (E) Traces moyennes de session présentées comme en (B) pour les animaux soumis à la faiblesse des États-Unis. (F) Performance pour tous les animaux atteints de DTSC avec des ÉTATS-UNIS faibles (n = 6). Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Vidéo supplémentaire 1 : Exemples d’essais DEC hit and miss. Les essais DEC sont comparés dans la vidéo 1. Chaque vidéo montre des essais dans lesquels le sujet fait (à gauche) ou ne parvient pas à faire (à droite) la CR cible synchronisée et lue côte à côte à des fins de comparaison. La LED CS s’allume lorsque le carré bleu apparaît dans le coin supérieur gauche de chaque vidéo. Le signal de contrôle US est actif lorsqu’un carré blanc remplace le carré bleu. Les signaux de contrôle CS et US se terminent conjointement lorsque le carré disparaît. Veuillez cliquer ici pour télécharger cette vidéo.
Vidéo supplémentaire 2 : Exemples d’essais réussis et manqués par DTSC. La vidéo 2 montre la comparaison des essais DTSC. Chaque vidéo montre des essais dans lesquels le sujet fait (à gauche) ou ne parvient pas à faire (à droite) la CR cible synchronisée et lue côte à côte à des fins de comparaison. La LED CS s’allume lorsque le carré bleu apparaît dans le coin supérieur gauche de chaque vidéo. Le signal de contrôle US est actif lorsqu’un carré blanc remplace le carré bleu. Les signaux de contrôle CS et US se terminent conjointement lorsque le carré disparaît. Veuillez cliquer ici pour télécharger cette vidéo.
Les auteurs n’ont aucun conflit d’intérêts à divulguer.
Nous avons développé une plate-forme unique pour suivre le comportement des animaux lors de deux tâches d’apprentissage associative dépendantes des fibres d’escalade. La conception à faible coût permet l’intégration avec des expériences optogénétiques ou d’imagerie orientées vers l’activité cérébelleuse associée aux fibres grimpantes.
Ce travail est soutenu par des subventions des National Institutes of Mental Health NRSA F32 MH120887-03 (à G.J.B.) et R01 NS045193 et R01 MH115750 (à S.S-H.W.). Nous remercions les Drs Bas Koekkoek et Henk-Jan Boele pour leurs discussions utiles pour l’optimisation de la configuration du DEC et les Drs Yue Wang et Xiaoying Chen pour leurs discussions utiles pour optimiser la configuration du DTSC.
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