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Research Article
Jihye Bae1, Jordan L. Clay2, Bhoj Raj Thapa1, David Powell3, Heidi Turpin3, Saghi Tasori Partovi3, Rachel Ward-Mitchell3, Balu Krishnan4, Andreas Koupparis5, Meriem Bensalem Owen2, Flavius D. Raslau2,6,7
1Department of Electrical and Computer Engineering,University of Kentucky, 2Department of Neurology,University of Kentucky, 3Department of Neuroscience,University of Kentucky, 4Cleveland Clinic, 5Cyprus Institute of Neurology and Genetics, 6Department of Radiology,University of Kentucky, 7Department of Neurosurgery,University of Kentucky
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Erratum Notice
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Retraction Notice
The article Assisted Selection of Biomarkers by Linear Discriminant Analysis Effect Size (LEfSe) in Microbiome Data (10.3791/61715) has been retracted by the journal upon the authors' request due to a conflict regarding the data and methodology. View Retraction Notice
Cet article détaille les procédures d’enregistrement simultanées d’électroencéphalogramme et d’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) qui peuvent être utilisées dans des contextes cliniques et de recherche. Les procédures de traitement EEG pour retirer les artefacts d’imagerie pour examen clinique sont également incluses. Cette étude se concentre sur l’exemple de l’épilepsie pendant la période interictale.
L’électroencéphalogramme simultané et l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) sont une technique combinée unique qui fournit une synergie dans la compréhension et la localisation de l’apparition des crises dans l’épilepsie. Cependant, les protocoles expérimentaux rapportés pour les enregistrements EEG-IRMf ne traitent pas des détails sur la réalisation de telles procédures sur les patients épileptiques. De plus, ces protocoles sont limités uniquement aux milieux de recherche. Pour combler le fossé entre la surveillance des patients dans une unité de surveillance de l’épilepsie (UEM) et la recherche avec un patient épileptique, nous introduisons un protocole unique d’enregistrement EEG-IRMf de l’épilepsie pendant la période interictale. L’utilisation d’un jeu d’électrodes conditionnelles RM, qui peut également être utilisé dans l’UEM pour un EEG du cuir chevelu et un enregistrement vidéo simultanés, permet une transition facile des enregistrements EEG de l’UEM à la salle de numérisation pour les enregistrements EEG-IRMf simultanés. Des détails sur les procédures d’enregistrement à l’aide de cet ensemble d’électrodes conditionnelles MR spécifique sont fournis. En outre, l’étude explique étape par étape les procédures de traitement EEG pour supprimer les artefacts d’imagerie, qui peuvent ensuite être utilisés pour l’examen clinique. Ce protocole expérimental favorise une modification de l’enregistrement EEG-IRMf conventionnel pour une applicabilité accrue dans les contextes cliniques (c.-à-d. UEM) et de recherche. De plus, ce protocole offre la possibilité d’étendre cette modalité aux enregistrements EEG-IRMf postictaux en milieu clinique.
L’épilepsie touche près de 70 millions de personnes dans le monde1. Jusqu’à une personne sur 150 atteinte d’épilepsie mal contrôlée succombe à une mort subite et inattendue de l’épilepsie (SUDEP) chaque année. De plus, environ 30 à 40 % des cas d’épilepsie sont réfractaires à la prise en charge médicale2. Le traitement neurochirurgical sous forme de résection, de déconnexion ou de neuromodulation peut être une mesure qui change et sauve la vie des patients atteints d’épilepsie réfractaire.
L’électroencéphalogramme simultané et l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) est une technique combinée unique qui mesure les activités cérébrales de manière non invasive et a fourni des avantages pour comprendre et localiser l’apparition des crises dans l’épilepsie 3,4,5,6. Les EEG du cuir chevelu peuvent être utilisés pour latéraliser et localiser les zones d’apparition des crises, mais ils ont une résolution spatiale relativement faible en raison de capacités limitées en ce qui concerne l’évaluation des sources épileptogènes profondes. Alors que l’IRMf a une bonne résolution spatiale dans tout le cerveau, y compris les régions profondes, l’IRMf seule n’est pas spécifique aux crises. Cependant, les EEG du cuir chevelu peuvent éclairer l’interprétation des zones d’activation ou de désactivation dépendantes du niveau d’oxygène dans le sang (BOLD) dans l’IRMf, produisant ainsi une technique IRMf spécifique à l’épilepsie. Ainsi, la mise en œuvre de l’EEG-IRMf simultanée peut être utilisée pour cartographier les processus spatio-temporels pertinents pour localiser à la fois le « où » et le « quand » des événements épileptiques.
Des explications sur la façon de mener simultanément l’EEG-IRMf sont fournies dans les études précédentes 7,8,9,10. Cependant, l’EEG-IRMf a été sous-utilisée dans l’épilepsie, en particulier dans les milieux cliniques. Il existe une étude qui fournit une procédure générale pour les enregistrements EEG-IRMf, le contexte et des exemples d’analyse EEG possible7. En outre, une étude mettant l’accent sur l’induction hypnotique ainsi que sur les mesures de température dans les enregistrements simultanés EEG-IRMf a été menée8. En outre, une étude EEG-IRMf élargie visant à introduire une méthode d’imagerie de source EEG spatio-temporelle et contrainte par IRMf a été proposée 9,10. De plus, l’utilisation d’une boucle de fil de carbone pour éliminer efficacement les artefacts de l’EEG-IRMf a été envisagée10. Cependant, toutes ces études ne répondent pas aux défis liés à la réalisation d’études EEG-IRMf dans un contexte de recherche clinique. En particulier, l’utilisation du capuchon EEG limite la faisabilité de ces protocoles en milieu clinique, et les détails sur la prise en charge des patients manquent également. Dans cette étude, nous fournissons un protocole d’enregistrement EEG-IRMf qui peut être utilisé dans des contextes cliniques et de recherche pour les patients atteints d’épilepsie. Ce protocole unique permet une transition facile du patient d’une unité de surveillance de l’épilepsie (UEM) à la salle de numérisation. En outre, le protocole offre la possibilité d’étendre son application aux enregistrements postictaux des périodes postictales avec des patients épileptiques. Pour l’EEG-IRMf, le post-traitement est une étape cruciale dans l’élimination des artefacts causés par les gradients IRM et les artefacts physiologiques, tels que ceux liés au rythme cardiaque. Ainsi, nous fournissons également des procédures étape par étape pour supprimer les artefacts EEG à l’aide d’une méthode de suppression de modèle standard11 pour examen clinique.
Cette étude a été réalisée conformément au protocole #62050, approuvé par l’Institutional Review Board de l’Université du Kentucky (Royaume-Uni).
1. Recrutement des sujets
REMARQUE : Une fois que le patient est admis à l’UEM, après avoir accepté le formulaire de consentement à participer à cette étude, les étapes suivantes seront suivies.
2. Placement des électrodes
3. Enregistrement EEG-IRMf
REMARQUE: Pour l’enregistrement EEG-IRMf, le système d’enregistrement EEG conditionnel RM est utilisé avec les électrodes conditionnelles RM placées au début de l’admission à l’UEM.
4. Suppression des artefacts EEG
REMARQUE: Les descriptions suivantes fournissent des étapes détaillées sur la façon de supprimer les artefacts du scanner sur les données EEG obtenues à partir des enregistrements EEG-IRMf simultanés. La figure 6 affiche le pipeline de traitement avec des exemples représentatifs.
Lorsqu’un patient est admis à l’UEM, un EEG du cuir chevelu et une vidéo simultanés sont enregistrés. L’un des objectifs de la surveillance EEG par un neurologue est d’évaluer les décharges épileptiformes, ce qui peut potentiellement informer la localisation de l’apparition de la crise. Lorsque la dynamique extraordinaire de canaux EEG spécifiques est distinguée, les emplacements des électrodes peuvent être associés à la localisation des crises. Pendant la période interictale, les décharges épileptiformes interictales (EEI), y compris les pointes et les vagues aiguës, sont traditionnellement considérées comme des marqueurs des zones d’épileptogénicité. De plus, les enregistrements obtenus des données EEG-IRMf interictales peuvent être avantageux pour comprendre et localiser les crises. Pour valider ce protocole d’enregistrement EEG-IRMf et de traitement EEG, nous évaluons la qualité de l’EEG en comparant l’EEG post-traité à celui de l’UEM, et nous confirmons que la même caractéristique EEG distincte est observée dans les deux cas.
L’activité lente delta focale est généralement évocatrice d’une lésion structurelle cérébrale sous-jacente ou d’une zone où les neurones ne fonctionnent pas comme prévu, ce qui est souvent observé après un accident vasculaire cérébral, un traumatisme crânien, une infection cérébrale ou une démence. Cependant, il n’est pas rare que les patients atteints d’épilepsie focale démontrent une activité delta focale à proximité ou sur le site de leur zone épileptogénique. De plus, bien que l’activité delta focale soit moins spécifique que les EEI, elle peut spécifier une pathologie structurelle localisée correspondant à l’apparition des crises dans l’épilepsie12. De plus, les ondes lentes interictales focales dans les EEG correspondent à l’activation focale BOLD sur IRMf qui correspond à la zone épileptogène chez les patients atteints d’épilepsie partielle13.
Il est à noter que, dans l’épilepsie du lobe temporal, un type d’activité delta appelée delta rythmique intermittent temporel (TIRDA) est parfois présent, et il est considéré comme un équivalentIED 14. Au contraire, le delta polymorphe intermittent temporel (TIPDA) n’est pas considéré comme un équivalentIED 15. Dans les données EEG traitées, des ondes lentes temporelles focales gauches (TIPDA) sont présentes, ce qui est observé à partir de l’EEG enregistré à l’UEM (Figure 7). Bien que cette activité delta ne soit pas équivalente à l’EEI, elle suggère un dysfonctionnement neuronal temporal gauche.

Figure 1 : Exemple de 32 sélections d’électrodes pour l’enregistrement simultané EEG-IRMf. En clinique, 21 canaux sont couramment envisagés pour la surveillance EEG. Pour remplir un nombre minimum d’électrodes pour effectuer l’imagerie de source EEG (ESI), 11 canaux supplémentaires sont inclus pour couvrir entièrement la tête. Toutes les électrodes sont des tasses en or pour éviter les effets IRM. Dans la figure, différentes couleurs sont utilisées pour distinguer différentes électrodes, et les couleurs correspondent aux couleurs physiques du câble. Chaque boîte rectangulaire dans le bas indique une jonction à connecter à un harnais, qui sera connecté à un amplificateur pour l’enregistrement. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 2 : Placement des électrodes. (A) Placement des électrodes sur le cuir chevelu du patient et (B) disposition des jonctions de câbles. Les images de gauche en (A) et (B) fournissent une vue de face de dessus, et les images de droite fournissent une vue de gauche du patient. Les flèches rouges en (B) indiquent l’emplacement des compresses de gaze. Cela permet d’éviter les artefacts d’imagerie. Les zones encerclées en bleu en (B) montrent comment les jonctions de câbles sont disposées. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 3 : Connexion de l’équipement dans la salle de surveillance. (A) Vue d’ensemble de l’adaptateur USB 2, de la boîte de synchronisation et de la connexion Triggerbox. Image détaillée de (B) les connexions de l’adaptateur USB 2 et du câble Syncbox, (C) la connexion de la Syncbox et du câble à fibre optique, et (D) les connexions de câble dans la Triggerbox. Les étoiles sur (B), (C) et (D) indiquent l’emplacement des câbles USB à connecter au PC d’enregistrement. Un diagramme schématique du système d’enregistrement EEG et des connexions requises entre le matériel est fourni à la figure 1 dans Mullinger et al.7. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 4 : Connexion de l’équipement dans la salle de numérisation. (A) Vue d’ensemble de la connexion de l’amplificateur EEG dans le scanner. (B) Câbles enroulés du boîtier d’interface pour connecter les électrodes EEG (le câble rouge est pour la mesure ECG). (C) Connexion du boîtier d’interface et de l’amplificateur EEG et des sacs de sable sûrs pour l’IRM placés pour réduire les artefacts IRM. (D) Connexion de l’amplificateur (en haut) et de la batterie (en bas) et connexion du câble à fibre optique de la Syncbox dans la salle de surveillance à l’amplificateur. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 5: Capture d’écran des paramètres de l’espace de travail sur le logiciel d’enregistrement EEG. Le nombre de canaux et la fréquence d’échantillonnage peuvent être réglés sous les réglages de l’amplificateur. De plus, la spécification de chaque canal peut être modifiée, si nécessaire, en cliquant sur le tableau en bas. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 6 : Pipeline de suppression d’artefacts EEG avec des exemples représentatifs. Les traces EEG brutes sont affichées en bas à gauche. Le graphique du milieu inférieur montre les traces EEG après l’application de la correction d’artefacts MR et d’un filtre passe-haut de 0,5 Hz sur l’EEG brut. Le graphique en bas à droite affiche les traces EEG après application de la correction des artefacts CB et un filtre à encoche de 60 Hz sur l’EEG traité. Les traces EEG sont affichées en mode de mise à la terre commune pour visualiser efficacement comment chaque processus influence chaque canal enregistré. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Figure 7: Comparaison de l’EEG traité à partir d’un enregistrement EEG-IRMf simultané (à gauche) et d’un EEG enregistré à l’UEM (à droite). Le cercle rouge indique les ondes lentes temporelles focales gauches aux mêmes canaux. Les traces EEG sont affichées dans un format double banane, qui est traditionnellement considéré en clinique. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Les auteurs déclarent que la recherche a été menée en l’absence de toute relation commerciale ou financière qui pourrait être interprétée comme un conflit d’intérêts potentiel.
Cet article détaille les procédures d’enregistrement simultanées d’électroencéphalogramme et d’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (EEG-IRMf) qui peuvent être utilisées dans des contextes cliniques et de recherche. Les procédures de traitement EEG pour retirer les artefacts d’imagerie pour examen clinique sont également incluses. Cette étude se concentre sur l’exemple de l’épilepsie pendant la période interictale.
Ce travail a été partiellement soutenu par le College of Medicine, le vice-président de la recherche, UK HealthCare, et le domaine prioritaire de recherche de l’Université du Kentucky dans le cadre de l’initiative College of Medicine Alliance et les fonds de démarrage du Dr Jihye Bae fournis par le Département de génie électrique et informatique de l’Université du Kentucky. Les auteurs remercient les participants bénévoles pour l’enregistrement et les membres de l’équipe de l’Alliance de recherche sur l’épilepsie et la neuroimagerie, en particulier le Dr Brian Gold pour avoir dirigé l’équipe de l’alliance, le Dr Sridhar Sunderam pour le mentorat en recherche, et Susan V. Hollar et Emily Ashcraft pour les soins et la gestion des patients.
| Scanner IRM 3T Magnetom Prisma fit | Siemens Healthineers | ||
| Abralyt HiCl, 10 g. | EASYCAP GmbH | Gel conducteur pour électrode ECG. | |
| BrainAmp MR plus 32 canaux | Brain Products GmbH | S-BP-01300 | |
| Analyseur BrainVision Version 2.2.0.7383 | Logiciel d’analyse EEG Brain | Products GmbH | . |
| BrainVision Interface Box 32 entrées | Ives EEG Solutions, LLC | BVI-32 | |
| BrainVision Recorder License avec dongle | Brain Products GmbH | S-BP-170-3000 | |
| BrainVision Recorder Version 1.23.0003 | Brain Products GmbH | Logiciel d’enregistrement EEG. | |
| Collodion (non flexible) | Colle Mavidon | pour fixer les électrodes EEG. | |
| Câble à fibre optique (30 m une ligne) | Brain Products GmbH | S-BP-345-3020 | |
| Jeu d’électrodes Gold Cup, 32 canaux | Ives EEG Solutions, LLC | GCE-32 | 2+ articles sont recommandés lors de la gestion de plusieurs sujets avec une période de chevauchement/fermeture de l’unité de surveillance de l’épilepsie (EMU). |
| Électrodes Gold Cup | Ives EEG Solutions, LLC | GCE-EKG | |
| Harnais, 32 dérivations, réutilisable | Ives EEG Solutions, LLC | HAR-32 | 2+ articles sont recommandés lors de la gestion de plusieurs sujets avec une période de chevauchement/fermeture de  ; Séjour de l’unité de surveillance de l’épilepsie (EMU). |
| Kit de traîneau MR comprenant des plaques de base de 100 % et 75 % de longueur, des pieds de bloc à profil bas (3 cm) pour chaque plaque de base, une rampe et des systèmes de sangles configurés à la main | Brain Products GmbH | BV-79123-PRISMA SKYRA Natus | |
| NeuroWorks EEG | Logiciel Natus | utilisé pour la surveillance EEG à l’unité de surveillance de l’épilepsie (EMU). | |
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| Kit de démarrage passif, comprenant des consommables (gel, seringues, embouts de distribution, rondelles adhésives, etc.) pour faciliter l’acquisition de données prêtes à l’emploi | Brain Products GmbH | S-C-5303 | |
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| Ten 20 Électrode de neurodiagnostic conductive Paste Weaver | and Co. | Gel conducteur pour électrodes EEG. | |
| Kit TriggerBox pour BrainAmp | Brain Products GmbH | S-BP-110-9010 | Triggerbox ; Ce kit permet d’augmenter la largeur de déclenchement du scanner afin que le signal de déclenchement puisse être correctement détecté sur l’enregistreur BrainVision. Ce kit peut ne pas être nécessaire en fonction des caractéristiques du signal de déclenchement fourni par le scanner. |
| Amplificateur Xltek EMU40EX | Natus | Un amplificateur utilisé à l’unité de surveillance de l’épilepsie (EMU). |