La biologie synthétique ascendante a suscité un intérêt croissant au cours de la dernière décennie en tant que domaine émergent avec de nombreuses applications potentielles en bio-ingénierie, en administration de médicaments et en médecine régénérative 1,2. Le développement des cellules synthétiques en tant que pierre angulaire de la biologie synthétique ascendante, en particulier, a attiré un large éventail de communautés scientifiques en raison des applications prometteuses des cellules synthétiques ainsi que de leurs propriétés physiques et biochimiques similaires à celles des cellules qui facilitent les études biophysiques in vitro 3,4,5,6 . Les cellules synthétiques sont souvent conçues dans des vésicules unilamellaires géantes (GUV) de la taille d’une cellule dans lesquelles différents processus biologiques sont recréés. La reconstitution du cytosquelette cellulaire 7,8, la régénération de l’énergie dépendante de la lumière9, la communication cellulaire10,11 et la biodétection12 sont des exemples d’efforts déployés pour reconstruire des comportements semblables à ceux des cellules dans les cellules synthétiques.
Alors que certains processus cellulaires reposent sur des protéines solubles, de nombreuses caractéristiques des cellules naturelles, telles que la détection et la communication, utilisent souvent des protéines membranaires, notamment des canaux ioniques, des récepteurs et des transporteurs. Un défi majeur dans le développement des cellules synthétiques est la reconstitution des protéines membranaires. Bien que les méthodes traditionnelles de reconstitution des protéines membranaires dans les bicouches lipidiques reposent sur la purification médiée par les détergents, ces méthodes sont laborieuses, inefficaces pour les protéines toxiques pour l’hôte d’expression, ou ne sont souvent pas adaptées à la reconstitution des protéines membranaires dans les GUVs13.
Les systèmes d’expression acellulaire (EFC) constituent une autre méthode d’expression des protéines. Les systèmes CFE ont été un outil puissant en biologie synthétique qui permet l’expression in vitro de diverses protéines à l’aide de lysats cellulaires ou de machines de transcription-traduction purifiées14. Les systèmes CFE peuvent également être encapsulés dans des GUV, permettant ainsi des réactions de synthèse de protéines compartimentées qui peuvent être programmées pour diverses applications, telles que la création de cellules synthétiques collectrices de lumière9 ou de biocapteurs mécanosensibles15,16. À l’instar des méthodes d’expression des protéines recombinantes, l’expression des protéines membranaires est difficile dans les systèmes CFE17. L’agrégation, le mauvais repliement et l’absence de modification post-traductionnelle dans les systèmes CFE sont des goulets d’étranglement majeurs qui entravent la synthèse réussie des protéines membranaires à l’aide des systèmes CFE. La difficulté de la reconstitution ascendante des protéines membranaires à l’aide des systèmes CFE est due en partie à l’absence d’une voie complexe de biogenèse des protéines membranaires qui repose sur des peptides de signal, des particules de reconnaissance de signaux, des translocons et des molécules chaperonneuses. Cependant, récemment, de multiples études ont suggéré que la présence de structures membraneuses telles que des microsomes ou des liposomes pendant la traduction favorise l’expression réussie des protéines membranaires 18,19,20,21. De plus, Eaglesfield et al. et Steinküher et al. ont constaté que l’inclusion de domaines hydrophobes spécifiques connus sous le nom de peptides signaux dans l’extrémité N-terminale de la protéine membranaire peut améliorer considérablement son expression22,23. Dans l’ensemble, ces études suggèrent que le défi de la reconstitution des protéines membranaires dans les cellules synthétiques peut être surmonté si la traduction des protéines se produit en présence de la membrane GUV et si le peptide signal N-terminal approprié est utilisé.
Ici, un protocole d’encapsulation de la synthèse protéique à l’aide d’éléments recombinants (PURE) pour la reconstitution des protéines membranaires dans les GUVs est présenté. Le récepteur24 du glutamate bactérien (GluR0) est sélectionné comme protéine membranaire modèle, et l’effet de son peptide signal N-terminal sur sa reconstitution membranaire est étudié. L’effet du peptide signal de la protéorhodopsine, dont Eaglesfield et al.22 ont montré qu’il améliorait l’efficacité de la reconstitution des protéines membranaires, est étudié en construisant une variante mutée de GluR0 désignée PRSP-GluR0 et en comparant son expression et sa localisation membranaire avec GluR0 de type sauvage (ci-après appelé WT-GluR0) qui héberge son peptide signal natif. Ce protocole est basé sur la méthode de l’émulsion inversée25 avec des modifications qui le rendent robuste pour l’encapsulation CFE. Dans la méthode présentée, les réactions CFE sont d’abord émulsionnées à l’aide d’une solution lipidique dans l’huile qui génère des gouttelettes de la taille d’un micron contenant le système CFE et stabilisées par la monocouche lipidique. Les gouttelettes d’émulsion sont ensuite superposées sur une interface huile-eau saturée d’une autre monocouche lipidique. Les gouttelettes d’émulsion sont ensuite forcées de se déplacer à travers l’interface huile-eau par la force centrifuge. Grâce à ce processus, les gouttelettes obtiennent une autre monocouche, générant ainsi une vésicule lipidique bicouche. Les GUVs contenant la réaction CFE sont ensuite incubés, au cours desquels la protéine membranaire est exprimée et incorporée dans la membrane GUV. Bien que ce protocole soit spécifié pour l’expression acellulaire de GluR0, il peut être utilisé pour la synthèse acellulaire d’autres protéines membranaires ou différentes applications cellulaires synthétiques telles que la reconstitution du cytosquelette ou les études de fusion membranaire26.