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Mesures d’électroencéphalographie chez les ouistitis éveillés à l’écoute des vocalisations conspécifiques

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DOI :

10.3791/66869

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26 juillet 2024

 ,  ,  , 
1Hakubi Center, Kyoto University, 2Center for the Evolutionary Origins of Human Behavior, Kyoto University, 3Center for Integrated Human Brain Science, Brain Research Institute, University of Niigata

Dans cet article

Résumé

Pour étudier l’évolution du langage, il est important de comparer les mécanismes cérébraux chez les humains avec ceux des primates non humains. Nous avons développé une méthode pour mesurer de manière non invasive l’électroencéphalographie (EEG) d’animaux éveillés. Il nous permet de comparer directement les données EEG entre les humains et les animaux à long terme sans leur nuire.

Résumé

La communication vocale joue un rôle crucial dans les interactions sociales des primates, en particulier dans la survie et l’organisation sociale. Les humains ont développé une stratégie de communication vocale unique et avancée sous forme de langage. Pour étudier l’évolution du langage humain, il est nécessaire d’étudier les mécanismes neuronaux sous-jacents au traitement vocal chez l’homme, ainsi que de comprendre comment les mécanismes cérébraux ont évolué en les comparant à ceux des primates non humains. Ici, nous avons développé une méthode pour mesurer de manière non invasive l’électroencéphalographie (EEG) de primates non humains éveillés. Cette méthode d’enregistrement permet des études à long terme sans nuire aux animaux et, surtout, nous permet de comparer directement les données EEG des primates non humains avec les données humaines, fournissant ainsi des informations sur l’évolution du langage humain. Dans la présente étude, nous avons utilisé la méthode d’enregistrement EEG du cuir chevelu pour étudier l’activité cérébrale en réponse à des vocalisations spécifiques à l’espèce chez les ouistitis. Cette étude fournit de nouvelles informations en utilisant l’EEG du cuir chevelu pour capturer des représentations neuronales répandues chez les ouistitis pendant la perception vocale, comblant ainsi les lacunes des connaissances existantes.

Introduction

Les primates utilisent des vocalisations spécifiques à l’espèce pour transmettre des informations biologiquement importantes, telles que l’état émotionnel de l’appelant ou son intention de maintenir des liens sociaux, la présence de prédateurs ou d’autres situations dangereuses. L’étude des mécanismes neuronaux sous-jacents à la perception de la vocalisation chez les primates non humains riches en voix peut nous fournir des indices essentiels pour mieux comprendre les origines évolutives du langage humain.

Les ouistitis communs sont de petits primates originaires d’Amérique du Sud. Ces dernières années, les ouistitis ont été de plus en plus utilisés comme animaux modèles, aux côtés des singes macaques, en raison de leur grande reproductivité, de leur facilité d’utilisation grâce à leur petite taille et du développement de techniques transgéniques utiles 1,2,3. En plus de leur utilité en tant que modèles de maladie, une communication vocale riche au sein des groupes est une autre caractéristique unique de cette espèce 4,5,6,7. Les ouistitis échangent régulièrement des signaux vocaux pour communiquer avec leurs congénères invisibles dans la forêt. En examinant l’activité cérébrale impliquée dans la perception et la production vocales chez les ouistitis, nous pouvons déterminer comment ils traitent les informations auditives de leurs propres appels ou de leurs appels conspécifiques dans le cerveau et identifier les circuits neuronaux impliqués. Des études antérieures ont démontré une activité neuronale dans le cortex auditif primaire 8,9,10,11,12 et le cortex frontal13,14 impliqués dans la production vocale chez les ouistitis. De plus, ces réponses neuronales excitées et supprimées ont été modulées par les interactions auditives-vocales dans le cortex auditif primaire 8,10. Ces études ont fourni des données détaillées sur l’activité neuronale au niveau du neurone unique à l’aide de méthodes d’enregistrement invasives. De nombreuses études ont examiné plus en détail l’activité neuronale impliquée dans la production vocale du ouistiti ; Cependant, la perception vocale reste mal comprise15,16.

Plusieurs études non invasives d’imagerie cérébrale ont élucidé les mécanismes neuronaux du traitement vocal chez les ouistitis 17,18,19 ; Leur haute résolution spatiale est un avantage, cependant, maintenir les animaux en état d’éveil pendant le balayage nécessite des techniques avancées. Cependant, plus récemment, Jafari et al. ont identifié des régions frontotemporales impliquées dans la perception vocale chez les ouistitis éveillés à l’aide de l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf)19. Presque toutes les expériences visant à élucider les fonctions cérébrales impliquées dans la perception et la production vocales chez l’homme ont été menées à l’aide de méthodes non invasives, telles que l’électroencéphalographie du cuir chevelu (EEG), la magnétoencéphalographie (MEG)20,21 et l’IRMf 22,23,24. De nombreuses études chez l’homme ont étudié l’activité cérébrale liée à la perception vocale à l’aide de l’EEG. La plupart de ces études se sont concentrées sur les informations émotionnelles 25,26,27 et la saillance des mots émotionnels 28, les résultats révélant des changements dans les potentiels liés aux événements pendant la perception vocale29. L’électrocorticographie (ECoG) et l’enregistrement de neurones uniques à l’aide d’électrodes implantées intracrâniennes chez l’homme n’ont été réalisés que dans un nombre limité d’expériences chez des patients subissant un traitement neurochirurgical30,31.

Une perspective évolutionniste comparant les humains aux singes est importante pour comprendre les mécanismes neuronaux uniques sous-jacents à la perception et à la production vocales qui se sont développés chez les humains. Pour comparer directement les mécanismes neuronaux impliqués dans la perception de la parole et la vocalisation chez les primates non humains riches en voix, tels que le ouistiti, avec les humains, il est important de comparer les données entre les deux espèces en utilisant la même méthode. L’IRM fonctionnelle permet l’imagerie de l’ensemble du cerveau et a une résolution spatiale élevée. Il a l’avantage d’enregistrer l’activité perpendiculairement au crâne ou dans des régions profondes difficiles à enregistrer avec l’EEG ou la MEG. Cependant, l’appareil d’IRM est coûteux à installer et à entretenir, et il existe de nombreuses restrictions sur les stimuli qui peuvent être présentés en raison de la nature de l’appareil. En comparaison, l’EEG, les potentiels liés aux événements (ERP) et le MEG ont une résolution temporelle élevée, ce qui les rend utiles pour analyser le traitement vocal des séries temporelles. En particulier, l’EEG présente les avantages d’une grande mobilité et de la possibilité d’être utilisé dans une variété de contextes expérimentaux, d’un coût relativement faible et de la nécessité d’un seul opérateur.

Étant donné qu’une grande quantité de données EEG a déjà été obtenue chez l’homme, des méthodes de mesure EEG utilisant des paradigmes non invasifs sont nécessaires pour les primates non humains. Notre groupe de recherche a mis au point une méthode unique d’enregistrement EEG non invasive utilisant des tubes32 pour les macaques et les ouistitis. Ici, nous rapportons plusieurs nouvelles découvertes concernant le traitement auditif chez les primates non humains 33,34,35,36,37. Pour caractériser l’activité cérébrale en réponse à des vocalisations spécifiques à l’espèce chez les ouistitis, nous avons construit un système expérimental permettant d’enregistrer de manière non invasive l’activité cérébrale à l’aide d’électrodes placées sur le cuir chevelu. Dans cette étude, nous décrivons la méthode de mesure EEG pour les ouistitis.

Protocole

Toutes les expériences ont été approuvées par le Comité d’expérimentation animale de l’EHUB (n°2022-003, 2023-104) et menées conformément au Guide de soins et d’utilisation des primates de laboratoire publié par l’EHUB. Neuf ouistitis communs (Callithrix jacchus, six mâles et trois femelles, âgés de 2 à 12 ans, pesant de 330 à 490 g) ont été utilisés pour l’expérience.

1. Animaux

  1. Hébergez les ouistitis dans des cages individuelles équipées de nichoirs, de perchoirs en bois et d’autres dispositifs d’enrichissement.
  2. Maintenez les pièces sous un cycle lumière-obscurité de 12 heures, avec une température et une humidité maintenues à 28 ± 2 °C et 40 ± 20 %, respectivement.
  3. Donnez aux animaux 14 g de granulés de singe du Nouveau Monde deux fois par jour, complétés par de la nourriture telle que de la gomme arabique et des vers de farine. Fournir de l’eau à volonté.
  4. Réalisez toutes les expériences dans une boîte insonorisée dans une salle d’expérimentation.

2. Équipement (figure 1B et tableau des matériaux)

  1. Utilisez des électrodes en argent de 4 mm. Le revêtement AgCl sur la surface de l’électrode empêche la polarisation et assure un enregistrement stable.
  2. Utilisez un amplificateur pour enregistrer les signaux EEG. Filtre passe-bande (0,016-250 Hz) et échantillonnez les données à 1 000 Hz.
  3. Connectez un boîtier d’entrée d’électrode à 64 canaux à l’amplificateur, en le plaçant devant le sujet.
  4. Placez le haut-parleur à 30 cm de la tête du ouistiti et contrôlez le niveau sonore à 65-75 dB, mesuré dans la position de l’oreille. Délivrez les stimuli auditifs via ce haut-parleur.
  5. Placez la caméra devant le sujet pour surveiller son état pendant l’enregistrement EEG.
  6. La chaise primate est construite à partir de plaques acryliques et de poteaux en résine synthétique. Pour les expériences, demandez au chercheur de tenir les animaux pendant qu’ils sont assis sur le repose-pieds ; À ce stade, insérez un collier et fixez-le au panneau du cou, et insérez et fixez la taille au panneau de taille. Assurez-vous que tout le corps de chaque ouistiti est bien fixé.

3. Anesthésie

  1. Anesthésier les animaux avec une injection intramusculaire d’alfaxalone (6-8 mg/kg) et d’atropine (0,05 mg/kg). Ce protocole permet de maintenir l’anesthésie pendant environ 20 min. Administrer des doses supplémentaires d’alfaxalone pour prolonger la durée de l’anesthésie si la procédure est plus longue. Administrez également des agents antiémétiques (Maropitant 1 mg/kg, injection sous-cutanée) au préalable pour contrer les nausées, qui sont un effet secondaire de l’alfaxalone.
    REMARQUE : Les ouistitis doivent être sous anesthésie par injection ou inhalation pendant les procédures et doivent être autorisés à récupérer immédiatement après le rasage des cheveux.
  2. Surveillez les signes vitaux à l’aide d’un oxymètre de pouls et administrez un mélange oxygène-air (O2 0,5 L/min, air 0,5 L/min) si nécessaire.
  3. Maintenez la température ambiante au-dessus de 27 °C et enroulez un chiffon chauffant autour du corps du ouistiti pour prévenir l’hypothermie.

4. L’épilation

  1. Rasez toute la tête (y compris derrière l’auriculaire) avec un rasoir électrique.
  2. Appliquez une crème dépilatoire pour les peaux sensibles. Essuyez la crème avec une gaze humide au bout de 5 min.

5. Préparation du masque

  1. Manipulez un masque thermoplastique à l’avance pour l’adapter à la taille de la chaise de singe. Plus précisément, percez la partie du dossier qui dépasse de la longueur verticale de la chaise avec quatre trous de vis afin qu’elle puisse être fixée à la plaque de cou de la chaise.
    REMARQUE : Les masques thermoplastiques sont sûrs et peuvent être utilisés pour immobiliser la tête pendant la radiothérapie chez les patients. Nous avons utilisé un petit masque conçu pour les enfants et l’avons coupé pour l’adapter à la taille des ouistitis. Ce masque se ramollit lorsqu’il est placé dans de l’eau tiède à 75 °C et durcit lorsque la température baisse lorsqu’il est retiré de l’eau.
  2. Pour les expériences, placez les animaux dans une chaise pour primates. Soutenez l’animal anesthésié à l’aide de plaques de cou et de taille et fixez l’animal et ces plaques à la chaise.
  3. Réchauffez le masque dans de l’eau chaude puis moulez-le pour qu’il s’adapte à la tête du ouistiti. Après avoir retiré le masque de l’eau tiède, attendez que la température baisse (environ dans la plage des 50 °C) pour éviter les brûlures, puis placez-le sur la tête du sujet pour mouler le masque.
  4. Après refroidissement et durcissement, détachez le masque de l’animal et découpez le haut de la tête et des oreilles du masque pour exposer la zone de réglage de l’électrode.
    REMARQUE : Une fois ce masque fabriqué, il pourrait être utilisé sur d’autres individus.

6. Adaptation de la chaise et du masque (30 min/jour pendant 3 jours)

  1. Habituez l’animal à la chaise dans des conditions d’éveil en le plaçant sur une chaise et en le récompensant pendant environ 30 min. Répétez cette procédure pendant 3 jours.
  2. Habituez l’animal à la fixation de la tête à l’aide du masque pendant 2 jours.
    REMARQUE : Ce processus d’adaptation a été adapté à l’état de la personne. Après l’adaptation, les animaux peuvent résister temporairement pendant la capture et la pose du masque, mais une fois qu’ils sont assis sur la chaise et que leur tête est fixe, ils deviennent calmes.
  3. Lors de l’adaptation de la chaise, évaluez les paramètres comportementaux suivants : i) émission de bruits anxieux ou alarmants, ii) rejet de la récompense offerte, et iii) mouvements violents. Si l’un de ces comportements est observé, mettez fin à la séance pour ce jour-là, permettant au ouistiti de s’adapter progressivement à l’environnement expérimental.

7. Enregistrement EEG (2 h/jour)

  1. Préparation du sujet
    1. Fixez une cage de transfert à une petite fenêtre de la cage d’accueil et déplacez le ouistiti de la cage d’accueil à la cage de transfert, généralement tout seul. Couvrez la cage de transport avec un chiffon et transférez-la dans la salle d’expérimentation.
    2. Fixation de la tête
      1. Capturez le ouistiti à l’aide de gants de protection et placez-le dans la chaise spéciale.
      2. Placez le masque préparé sur la tête du ouistiti. Passez le corps de la vis fixé à la chaise à travers le trou du masque et fixez-le à l’aide de vis à oreilles.
      3. Fixez légèrement la tête et le masque avec une bande juste en dessous de la nasion.
        REMARQUE : La tête du sujet n’avait pas besoin d’être complètement fixée tant que les électrodes n’étaient pas retirées par le mouvement. Par conséquent, nous avons utilisé le même masque pour tous les sujets.
    3. Définition de l’emplacement des électrodes
      1. Utilisez la nasion, l’inion et les lobes d’oreille comme repères anatomiques pour déterminer l’emplacement des électrodes selon la méthode internationale 10-20 32,33,34,35,36,37. Mesurez la distance entre la nasion et l’inion sur la ligne médiane avec un ruban à mesurer. Définissez l’emplacement de Cz au milieu de la distance. Positionnez les autres électrodes (Fz, Pz, Oz, F3 ou F4) avec 20 % de la longueur inion-néion comme espacement des électrodes. Marquez les positions des électrodes sur le cuir chevelu à l’aide d’un dermatographe à base d’huile.
    4. Préparation de la peau
      1. Frottez la zone marquée avec un coton-tige fin trempé dans de l’alcool à friction pour éliminer la saleté et le sébum du cuir chevelu.
  2. Réglages des électrodes
    REMARQUE : Effectuez les étapes 7.2.1-7.2.3 à toutes les positions d’électrode pour placer les électrodes à Fz, Cz, C3, C4, Pz, A1, A2 et F3 (ou F4).
    1. À l’aide d’un coupe-tube, coupez un morceau de tube en silicone d’un diamètre intérieur de 4 mm et d’un diamètre extérieur de 7 mm en une longueur d’environ 20 mm.
    2. Appliquez de l’adhésif sur les bords du tube coupé et collez-le sur le cuir chevelu.
    3. Remplissez l’intérieur du tube avec du gel EEG à l’aide d’une seringue et d’une aiguille de seringue non pointue.
    4. Connectez l’électrode de référence à Pz et les électrodes de masse à F3 ou F4 (Figure 1C).
    5. Insérez les électrodes dans le tube et connectez le câble d’électrode au boîtier d’entrée.
    6. Lancez l’application d’enregistrement EEG pour mesurer l’impédance des électrodes et ajustez les paramètres pour vous assurer que toutes les électrodes sont inférieures à 5 kΩ.
    7. Regroupez les câbles d’électrodes pour réduire le bruit.
  3. Donnez des récompenses pendant la procédure d’immobilisation de la tête et entre les séances de tâches en administrant manuellement 1 à 3 ml de récompense liquide (gomme ou nutrition) à l’aide d’une seringue.
  4. Spécifiez le fichier à enregistrer sur le logiciel d’enregistrement EEG et appuyez sur le bouton Démarrer l’enregistrement . Exécutez le script de présentation du stimulus immédiatement après le démarrage de l’enregistrement EEG. Appuyez sur le bouton d’arrêt de l’enregistrement EEG lorsque l’exécution du script de présentation du stimulus est terminée pour mettre fin à tous les enregistrements. Une fois l’enregistrement terminé, retirez les électrodes et le masque de tête.
  5. Capturez les animaux et ramenez-les dans leurs cages de transport. Laissez les tubes sur le cuir chevelu ; Tous les tubes sont tombés naturellement en environ 1 jour.
    REMARQUE : Dans les premières périodes, nous utilisions de l’acétone pour dissoudre la colle adhésive et retirer le tube après les sessions d’enregistrement ; cependant, il y a eu des cas de lésions cutanées ; Par conséquent, nous avons ensuite renvoyé les animaux dans leurs cages d’origine sans retirer le tube. Dans les dizaines d’expériences que nous avons menées jusqu’à présent, les ouistitis n’ont montré aucun intérêt pour les tubes retirés et aucune ingestion accidentelle n’a jamais eu lieu.
  6. Stimulus
    1. Enregistrez des appels naturels, simples et composés dans la salle captive ou expérimentale à partir de ouistitis qui ne sont pas utilisés dans les enregistrements EEG ultérieurs. Extrayez trois appels simples et composés spécifiques à l’espèce (appels Phee, Tsik-Ek et Tsik-String5 ) à partir des fichiers enregistrés.
    2. En plus des stimuli d’appel, créez un bruit blanc à l’aide d’une fonction du logiciel de programmation et utilisez-la comme stimulus.
    3. Pour suivre ce protocole, utilisez trois fichiers auditifs (16 bits, 48 kHz) de cris de ouistitis dans l’expérience. Contrôlez la tâche à l’aide d’un script personnalisé.
      REMARQUE : Chaque bloc contient 50 appels pour chaque stimulus, pour un total de 200 appels. Chaque bloc d’enregistrement durera environ 10 min. Chaque participant doit effectuer deux blocs. L’intervalle entre les appels est de 3 s. Sur les quatre fichiers de stimulus audio (voir le fichier supplémentaire 1), le stimulus d’appel Phee durait environ 2 s, tandis que les trois autres avaient une longueur d’environ 1 s. En effet, un seul cri de Phee est toujours un cri de longue durée (figure 1D).
    4. Dans chaque fichier de stimulus sonore, le canal droit contient l’appel du ouistiti ou les données de bruit, et le canal gauche contient le signal de déclenchement pour le début du stimulus. Envoyez ce signal de déclenchement au système d’enregistrement EEG via un dispositif de synchronisation et enregistrez-le en tant qu’heure d’événement.

8. Analyse des données

REMARQUE : Le code original écrit dans le logiciel de programmation et la boîte à outils a été utilisé pour post-traiter les données EEG, comme indiqué ci-dessous (Fichier supplémentaire 2)37.

  1. Prétraitement
    1. Re-référence à la référence d’oreille liée.
    2. Filtre passe-haut à 2 Hz.
    3. Époque de 100 ms avant à 1000 ms après le début du stimulus.
    4. Conforme à la ligne de base à la moyenne de la période de pré-stimulus de 100 ms. Rejeter les artefacts en utilisant un critère de ±150 μV.
  2. Cartographie du potentiel lié à l’événement (ERP)
    1. Faites la moyenne de toutes les données de l’essai pour chaque sujet.
    2. Obtenez des formes d’onde moyennées par groupe en faisant la moyenne de tous les sujets.
    3. Pour comparer les PAR moyennés entre les types d’appels et les stimuli sonores, appliquez une analyse de variance à un facteur (ANOVA) avec les stimuli comme facteur inter-sujets dans la réponse Cz.
    4. Appliquez une analyse de comparaison multiple a posteriori avec la méthode de Tukey.
  3. Tracé de la perturbation spectrale liée à un événement (ERSP)
    1. Calculez l’ERSP pour visualiser la variation moyenne de la puissance spectrale liée à l’événement au fil du temps dans une large gamme de fréquences à l’aide de l’équation (1). Fk (f,t) est l’estimation spectrale de l’essai k à la fréquence f et au temps t :
      figure-protocol-1(1)
    2. Appliquez la décomposition temps-fréquence aux activités à l’aide de transformées en ondelettes sinusoïdales, avec trois cycles de durée à la fréquence la plus basse (10 Hz), augmentant linéairement avec la fréquence jusqu’à 32 cycles à la fréquence la plus élevée (120 Hz).
    3. Définissez les réponses initiales et transitoires dans une période de 150 ms après le début du stimulus à 2-30 Hz, et les réponses soutenues dans une période de 800 ms de 151 à 950 ms après le début du stimulus à 40-100 H.
    4. Pour tester les différences entre les réponses initiales et soutenues dans les Fz et Cz entre les âges et les types d’appels des sujets, effectuez une ANOVA à deux facteurs en utilisant le type d’appel comme facteur intra-sujet et les âges comme facteur inter-sujet.

Résultats

Tout d’abord, nous avons tracé les potentiels moyens liés aux événements (ERP) pour chaque stimulus auditif chez les ouistitis (Figure 2). Le potentiel évoqué auditif (AEP) était proéminent dans la condition de bruit , reflétant le début clair des stimuli (voir Figure 1D). Pour comparer les ERP moyennés entre les types d’appels et les stimuli sonores, nous avons appliqué une analyse de variance à un facteur (ANOVA) avec les stimuli comme facteur inter-sujets dans la réponse Cz. Nous avons constaté un effet principal significatif des stimuli sur l’activité de Cz à 13-18 ms, 28-36 ms et 45-88 ms après le début du stimulus, respectivement (p < 0,05). L’analyse comparative multiple a posteriori avec la méthode de Tukey a montré que la différence était entre le bruit et les autres cris (p < 0,05), mais il n’y avait pas de différence entre les types de cris de ouistiti. Le résultat suggère que les différences dans l’activité cérébrale selon le type d’appel ne pouvaient pas être observées à partir des seuls potentiels liés aux événements.

Ensuite, nous avons effectué une analyse temps-fréquence pour chaque sujet. La figure 3 montre un exemple des cartes temps-fréquence pour l’appel de la chaîne Tsik obtenues par le sujet R (aîné, figure 3A) et le sujet Y (plus jeune, figure 3B). Nous avons constaté que la puissance spectrale liée à l’événement augmentait à une fréquence plus basse d’environ 20-50 Hz immédiatement après le début du stimulus. Ces réponses ont été observées de manière proéminente dans la région Cz. En revanche, la puissance de la gamme gamma (supérieure à 30 Hz) a diminué après le début du stimulus par rapport à la période de référence. De plus, cette baisse a duré 1 shilling. Aucune diminution de la puissance liée à l’événement n’a été observée chez les individus âgés de plus de 8 ans. Dans ces exemples, les individus les plus âgés ont eu une réponse initiale plus forte à l’appel dans la région du vertex (Cz), tandis que les individus plus jeunes ont montré une diminution soutenue de l’activité de la bande γ pendant la présentation de l’appel. Les résultats suggèrent qu’il existe des différences dans les réponses initiales et soutenues en fonction de l’âge du sujet.

Enfin, nous avons étudié la relation entre l’âge du sujet et la puissance de la perturbation spectrale liée à l’événement (ERSP) dans la réponse transitoire initiale (Figure 4A) et la réponse soutenue (Figure 4B). Une analyse de variance bidirectionnelle avec le type de stimulus comme facteur intra-sujet et l’âge comme facteur inter-sujet a été réalisée pour déterminer la contribution du type de stimulus auditif et de l’âge du sujet à l’activité EEG. Les réponses initiales transitoires dans le Fz ont montré des effets principaux significatifs du type Stimulus (F (3,24) = 9,020, p < 0,001) et de l’âge (F (8,24) = 3,934, p = 0,004). Cependant, il n’y avait pas d’interaction significative entre le type de stimulus et l’âge (p = 0,144). Dans les réponses transitoires de Cz, il y avait un effet principal significatif du type Stimulus (F (3,24) = 8,533, p < 0,001), mais aucun effet de l’âge (F (8,24) = 2,215, p = 0,073), et aucune interaction (p = 0,228). Pour les réponses soutenues, il y avait des effets principaux significatifs à la fois du type de stimulus et de l’âge (F (3,24) = 9,020, p < 0,001 ; F (8,24) = 3,934, p = 0,004, respectivement) sur Fz. Aucune interaction significative n’a été observée (P = 0,144). Les réponses soutenues en Cz ont montré un effet principal significatif du type Stimulus (F (3,24) = 8,533, p < 0,001) mais aucun effet principal de l’âge (F(8,24) = 2,215, p = 0,073) ou de l’interaction (p = 0,228). Ces résultats suggèrent que dans la zone frontale médiane (Fz), les réponses transitoires initiales aux stimuli d’appel et de bruit variaient considérablement avec l’âge, et que les réponses soutenues étaient supprimées dans les groupes d’âge plus jeunes. Ceux-ci peuvent refléter la maturation fonctionnelle de la région frontale.

Des études neurophysiologiques antérieures ont rapporté des réponses neuronales dans le cortex auditif primaire pendant la vocalisation chez les ouistitis 9,38. De plus, plus de la moitié de ces neurones présentent une réponse inhibitrice qui persiste pendant la vocalisation 9,38. De plus, des études électrophysiologiques antérieures chez les primates non humains et les humains ont montré qu’une activité élevée de la bande gamma dans le potentiel de champ local (LFP) et l’ECoG est bien corrélée avec les taux de décharge dans les neurones 39,40,41,42. L’EEG du cuir chevelu est une version lissée spatio-temporellement de la LFP, intégrée sur une surface de 1 cm2 ou plus43. Bien que la composante gamma élevée de l’EEG ait une corrélation plus faible avec les taux de décharge que le LFP et l’ECoG, on pense qu’elle code le signal de sortie comme une plage intégrée de plusieurs centimètres. Par conséquent, la diminution soutenue de la puissance de la bande gamma observée à Cz dans nos expériences peut refléter l’activité des amas neuronaux montrant une activité supprimée pendant l’émission d’appel, qui se trouve dans les cortex auditifs. En revanche, des études électrophysiologiques antérieures ont rapporté que davantage de neurones du cortex frontal, principalement dans le cortex prémoteur, présentent des réponses excitatrices lors de la vocalisation de l’appel13. Il est intéressant de noter qu’une activité inhibitrice soutenue a été observée même lorsque le Fz était placé dans la zone frontale dans nos expériences, bien que des mécanismes neuronaux distincts aient été observés entre la perception vocale et la production. Une étude récente d’IRMf a en outre identifié plusieurs sous-régions du cortex frontal, y compris le cortex cingulaire antérieur ainsi que le cortex prémoteur, comme des « taches vocales » qui répondent aux appels spécifiques à l’espèce chez les ouistitis19. Nos résultats reflètent l’activité cérébrale globale dans ces régions.

Dans l’expérience actuelle, nous n’avons utilisé que les positions médianes des électrodes d’exploration (Fz, Cz, Pz et Oz) ; par conséquent, nous ne pouvons pas mentionner de différences entre l’activité EEG droite et gauche du traitement auditif. À l’avenir, nous devons étudier la latéralité de l’activité neuronale sous-jacente au traitement vocal.

Des études antérieures ont rapporté qu’une faible activité gamma dans le LFP et l’ECoG est générée par des entrées synaptiques dans les cellules pyramidales. Ainsi, une activité gamma élevée reflète une composante du signal plus proche de la sortie, tandis qu’une activité gamma faible reflète celles plus proches de l’entrée39. Dans la présente étude, nous avons observé une activité transitoire dans les bandes bêta et gamma faible immédiatement après l’exposition à un cri. Ces réponses peuvent refléter des signaux d’entrée sensorielle vers le cortex. L’avantage de notre méthode est qu’elle peut capturer l’activité cérébrale de différentes populations neuronales sous forme de changements dynamiques avec une haute résolution temporelle. À notre connaissance, il s’agit de la première étude à révéler comment les signaux EEG du cuir chevelu changent lors de la perception vocale spécifique à l’espèce chez les ouistitis. Les résultats actuels fournissent de nouvelles perspectives sur l’intégration des représentations neuronales à travers l’enregistrement d’un large éventail de régions cérébrales.

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Figure 1 : Configuration expérimentale. (A) Une image exemplaire d’un sujet pendant l’enregistrement. Le ouistiti est assis sur une chaise et la tête est fixée à la chaise par un masque. La bouche est maintenue ouverte pour faciliter la respiration et la consommation des liquides de récompense, et les électrodes ont été fixées au sommet de la tête. (B) Équipement : Les stimuli sonores sont présentés par un haut-parleur. Un amplificateur, un boîtier d’entrée d’électrodes et une caméra de surveillance ont également été installés. (C) Emplacement des électrodes : Les électrodes ont été placées sur Fz, Cz, Pz, Oz, A1 et A2 selon le système international 10-20. Nous avons défini l’emplacement des électrodes en utilisant les points d’ionion, de nasion et de préauricule bilatéraux comme repères anatomiques. L’électrode C3 ou C4 a été utilisée comme électrode de terre. (D) Sonogrammes (panneau de gauche) et spectrogrammes (panneau de gauche) pour tous les stimuli audio. Le cri du Phée est un long cri unique qui dure moins de 2 s. L’appeau Tsik-Ek est un appel combiné d’un Tsik suivi d’un Ek. Deux séries de l’appel composé ont présenté environ 1 s. L’appel de la chaîne Tsik est un appel répétitif de Tsik5, et quatre Tsik ont été présentés environ pendant 1 s dans le stimulus. Comme stimulus sans appel, nous avons utilisé un signal de bruit blanc généré par un script personnalisé qui a duré environ 1 s. Les latences d’apparition du son ont été inspectées visuellement sur un éditeur audio numérique. Les flèches rouges indiquent chaque latence, l’appel Phee 49 ms, l’appel Tsik-Ek 35 ms, l’appel Tsik-string 16 ms et le bruit blanc 0 ms. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

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Figure 2 : Moyennes grandes moyennes des potentiels liés aux événements pour les appels et le bruit de Phee, Tsik-Ek et Tsik-string. (n = 9) L’activité a été alignée sur le début de chaque appel ou bruit blanc. La flèche horizontale noire indique la période de présentation du stimulus. Le cri de Phee a duré environ 2 s, le reste a duré 1 s. Les lignes horizontales rouges en Cz indiquent les périodes avec des différences significatives entre les stimuli auditifs. Tous ces appels se sont produits entre le bruit et les autres appels, et il n’y avait aucune différence entre les appels. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

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Figure 3 : Exemple de cartes temps-fréquence pour les appels. (A) La carte ERSP pour l’appel à la chaîne Tsik dans le sujet R (145 mois) ; (B) La carte EPSP pour le même appel de chaîne Tsik chez le sujet Y (23 mois). Les panneaux de gauche et de droite affichent les données enregistrées à partir des électrodes Fz et Cz, respectivement. Les lignes verticales rouges indiquent le moment de l’apparition du fichier auditif, et non le début de l’appel. Abréviation : EPSP = perturbation spectrale liée à l’événement. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

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Figure 4 : Relation entre la puissance moyenne liée à l’événement et l’âge des sujets. (A) Relation entre la puissance moyenne liée à l’événement à α et β bande et l’âge des sujets. La puissance moyenne de l’ERSP a été calculée à 8-29 Hz à partir d’une période de 1 à 150 ms à partir de chaque début de stimulus par rapport à celles de la période de référence (-200 à 0 ms avant le début du stimulus). Les panneaux de gauche et de droite affichent les données enregistrées à partir des électrodes Fz et Cz, respectivement. (B) Relation entre la puissance moyenne liée à l’événement dans γ bande et l’âge des sujets. La puissance moyenne de l’ERSP a été calculée à 30-100 Hz à partir d’une période de 151-950 ms à partir de chaque début de stimulus par rapport à celles de la période de référence (-200 à 0 ms avant le début du stimulus). Ainsi, les valeurs ERSP négatives indiquent une diminution de la puissance par rapport à celle d’avant la présentation du stimulus. Abréviation : ERSP = event-related spectral perturbation. Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.

Fichier supplémentaire 1 : Un fichier zip contenant quatre fichiers audio utilisés dans les expériences. Le fichier PH.wav comprend un stimulus avec un long cri de Phee ; TE.wav contient deux cris Tsik-Ek avec un intervalle entre eux ; MB.wav contient un stimulus d’appel Tsik-string avec quatre Tsik consécutifs (également appelé appel de mobbing) ; NO.wav contient un bruit blanc gaussien généré par le programme. Veuillez cliquer ici pour télécharger ce fichier.

Fichier supplémentaire 2 : Un fichier zip contenant le code de post-traitement. Veuillez cliquer ici pour télécharger ce fichier.

Discussion

Points à noter sur l’anesthésie
L’administration de kétamine et de xylazine a été tentée, et bien qu’elles soient analgésiques et donc adaptées aux tâches longues et douloureuses, les ouistitis ont tendance à ressentir une diminution des niveaux d’oxygène dans le sang sans inhalation d’oxygène44. En bref, l’alfaxalon est probablement le mieux adapté pour des tâches indolores telles que le rasage ou la fabrication de masques. De plus, pour le rasage, qui ne dure que 10 à 15 minutes, l’anesthésie par inhalation serait la plus appropriée. L’isoflurane n’a pas été utilisé pendant l’intubation en raison de sa courte durée et de sa faible concentration (environ 1 %).

Avantages de la mesure EEG
L’EEG du cuir chevelu est une méthode d’enregistrement de l’activité cérébrale à travers la peau, le crâne et les tissus sous-cutanés, qui a une résolution spatiale inférieure à celle des méthodes d’enregistrement ciblant des neurones uniques ou des électrodes intracrâniennes avec une résolution spatiale plus élevée. Malgré ces inconvénients, la mesure de l’EEG du cuir chevelu chez les primates non humains présente plusieurs avantages. Tout d’abord, la méthode est non invasive et ne blesse pas les animaux. Par exemple, on peut vouloir mesurer l’activité cérébrale de modèles animaux très précieux d’une maladie créée à l’aide d’une procédure de génie génétique très difficile. Dans de tels cas, ces techniques peuvent être utilisées en toute sécurité pour mesurer l’activité cérébrale sans nécessiter d’intervention chirurgicale. En effet, cette méthode nous a permis d’acquérir des données neuronales d’un même sujet sur une longue période sans blessure. De plus, le nombre de sujets peut être augmenté par rapport aux méthodes neurophysiologiques invasives car elles sont plus faciles et prennent moins de temps. Deuxièmement, les données EEG obtenues à partir de primates non humains à l’aide de cette technique peuvent être directement comparées aux données EEG humaines précédemment obtenues en utilisant le même paradigme comportemental que les humains. Cet avantage nous a permis d’examiner l’activité neuronale cognitive dans une perspective évolutive. Troisièmement, notre méthode d’enregistrement permet d’enregistrer des primates éveillés. Les agents anesthésiques atténuent considérablement l’activité corticale, bien que les effets de l’atténuation, du degré et du modèle d’inhibition varient en fonction des agents. Cette méthode permet d’enregistrer l’activité cérébrale pendant l’éveil, sans aucune influence des médicaments. De plus, en administrant des médicaments qui agissent sur le système nerveux central et en observant les changements dans l’activité cérébrale, cette technique peut être appliquée dans des expériences impliquant des mécanismes neuronaux.

L’imagerie cérébrale fonctionnelle est une autre méthode non invasive pour explorer les mécanismes cérébraux associés au traitement vocal chez les humains et les primates non humains. Les progrès technologiques récents ont permis l’application de l’IRMf chez les animaux à l’état d’éveil. L’imagerie cérébrale fonctionnelle présente l’avantage de permettre une exploration cérébrale globale avec une haute résolution spatiale. Cependant, l’équipement et ses coûts de fonctionnement sont coûteux à installer et à entretenir. À l’inverse, l’EEG présente l’avantage d’une résolution temporelle élevée et révèle une activité cérébrale plus dynamique spécifique à la fréquence. De plus, l’équipement a un coût relativement faible et une grande portabilité et peut être réalisé par un seul expérimentateur. De plus, divers stimuli et équipements pouvaient être facilement introduits. L’utilisation de ces méthodes et l’intégration des résultats de différentes techniques permettront de mieux comprendre les mécanismes neuronaux impliqués dans la perception vocale chez les ouistitis.

Comparaison avec des données humaines ou macaques
Dans l’EEG, les signaux générés dans le cerveau doivent traverser la dure-mère, le tissu sous-cutané et le crâne avant d’être enregistrés sur le cuir chevelu. Ces tissus agissent comme des filtres passe-bas. En particulier, les composantes à haute fréquence telles que les pointes sont considérablement atténuées par rapport aux composantes des bandes alpha et bêta. Par conséquent, contrairement à l’électrocorticographie (ECoG), certains composants de l’activité cérébrale ne peuvent pas être détectés sur le cuir chevelu. Il s’agit d’une limitation de l’EEG du cuir chevelu. Les ouistitis ont un crâne plus mince, des tissus sous-cutanés et une dure-mère plus minces que les singes macaques et les humains, tandis que la taille de la tête est également plus petite. Par conséquent, il faut être prudent lorsque l’on compare les résultats obtenus chez l’homme et chez les macaques. Par exemple, les signaux qui proviennent du cerveau profond, comme le tronc cérébral, peuvent être enregistrés sur le cuir chevelu comme des signaux relativement importants en raison du taux d’atténuation plus faible et de la distance relativement proche entre la source du signal et les électrodes.

De plus, les ouistitis ont très peu, voire aucun, sillons cérébraux peu profonds. Cela les rend tout à fait distincts des humains, qui ont de nombreux sillons, et chez qui le cortex est intériorisé comme le gyrus. Le nombre et la profondeur des sillons cérébraux diffèrent chez les humains, les macaques et les ouistitis. Les signaux électriques sont générés perpendiculairement au cortex et mesurés à l’aide d’électrodes placées sur le gyre cérébral, où les dendrites apicales des neurones pyramidaux, qui sont les principales sources de signaux EEG, sont alignées perpendiculairement aux électrodes. Dans les sillons, les signaux sont atténués et projetés sur des électrodes distantes car ils sont générés horizontalement par rapport à la surface du cerveau. Lorsque l’on compare les résultats chez l’homme avec ceux des macaques et des ouistitis, il est nécessaire de tenir compte de l’emplacement des enregistrements EEG et de l’anatomie de la zone.

Déclarations de divulgation

Les auteurs n’ont aucun conflit d’intérêts à divulguer.

Remerciements

Ce travail a été soutenu par le projet Hakubi de l’Université de Kyoto, la subvention pour la recherche stimulante (pionnière) (n° 22K18644), la subvention pour la recherche scientifique (C) (n° 22K12745), la subvention pour la recherche scientifique (B) (n° 21H02851) et la subvention pour la recherche scientifique (A) (n° 19H01039). Nous tenons à remercier Editage (www.editage.jp) pour l’édition en anglais.

Matériaux

Liste des matériaux utilisés dans cet article
NomEntrepriseNuméro de catalogueCommentaires
AlfaxaloneMeiji Santé animaleAlfaxan
AmplificateurProduits cérébrauxBrainAmp
AtropineFuso Industries pharmaceutiquesInjection de sulfate d’atropine Éditeur
audioAdobeAdobe Audition
Logiciel de traitement de donnéesMathWorksMATLAB version R2023a
Boîte à outils de traitementde données Université de Californie-SanDiegoEEGLAB
Boîte à outils de traitement de donnéesUniversité de Californie-DavisERPLAB
Rasoir électriquePanasonicER803PPA
ElectrodeUniqueMedical UL-3010AgCl coated (custom)
Gel d’électrodeNeurospec AGV16 SuperVisc
Boîte de saisie d’électrodesBrain ProductsEIB64-DUO64ch
Colle3MScotch 7005S
Crème décapanteKracieepilat pour peaux
IsofluraneBussan Santé animaleds isoflurane
Gomme liquideSan-ei Yakuhin BoekiArabe Appeler SSGomme arabique+eau
NutritionliquideNestlé ; Entreprise des sciences de la santéIsocal 1.0 JuniorFormule polymérique
MaropitantZoetis  ;injectable Cerenia
Monitor CameraIntelRealSense LiDAR Camera L515
Monkey pellets OrientalYeastSPS
Primate chairNatsume SeisakushoCommande made
Oxymètres de poulsCovidentNellcorPM10N
Pâtes de préparation de la peau  ;Mammendorfer Institut fü ; r Physik und MedizinNeuPrep
Slicon tubeAsONE&Phi ; 4 x 7mm
Haut-parleurFostexPM0.3
Dispositif de synchronisationBrain VisionStimTrak
Masque thermoplastiqueCIVCOMTAPU Type Uniframe Masque thermoplastique 2.4mm
sensiblesSolution

Références

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