Article de méthode

Quantification de la violacéine dans Chromobacterium violaceum et son inhibition par des composés bioactifs

DOI :

10.3791/68507

⸱

8 août 2025

 ,  ,  , 
1Food Research Center, Department of Food and Experimental Nutrition, Faculty of Pharmaceutical Sciences, University of São Paulo (USP)

Dans cet article

Résumé

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L’objectif de ce protocole est de quantifier la production de violacéine par Chromobacterium violaceum ATCC 12472 comme indicateur pour évaluer l’inhibition de la détection du quorum par des composés bioactifs.

Résumé

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Les bactéries communiquent par le biais d’un système connu sous le nom de quorum sensing (QS), qui leur permet de coordonner leur comportement en réponse aux changements de densité cellulaire. Ce processus implique la production, la sécrétion et la détection de petites molécules de signalisation extracellulaires, généralement appelées auto-inducteurs (IA). Le QS régule un large éventail de gènes et de fonctions, notamment la formation et la dispersion du biofilm, la motilité de l’essaimage, la production de facteurs de virulence, la résistance aux antibiotiques et la bioluminescence, entre autres. L’inhibition du QS est devenue une stratégie antivirulence prometteuse contre les bactéries résistantes aux antibiotiques, car elle exerce une pression sélective plus faible que celle des antibiotiques traditionnels. Chez la bactérie Chromobacterium violaceum ATCC 12472, les protéines QS CviI/CviR, qui sont homologues aux protéines QS de type LuxI/LuxR d’Aliivibrio fisheri, contrôlent de nombreux gènes, y compris ceux responsables de la production du pigment violacéine pourpre. C. violaceum a été largement utilisé comme souche de biocapteur dans les études d’inhibition du QS, en particulier l’inhibition de la production de violacéine. De nombreux composés ont le potentiel d’inhiber le QS en se liant aux protéines QS, qu’il s’agisse d’homologues LuxI ou LuxR, perturbant ainsi les circuits du QS. Ce protocole décrit la méthode de quantification de la violacéine produite par la souche ATCC 12472 de C. violaceum et son inhibition par des composés bioactifs à des concentrations qui n’affectent pas la croissance bactérienne. Le dosage décrit ici démontre une réduction significative de la production de violacéine par les composés testés. Cette étude met en évidence le potentiel d’utilisation de ce protocole pour sélectionner des candidats prometteurs dans la recherche sur l’inhibition du QS.

Introduction

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Les bactéries peuvent communiquer par le biais d’un système connu sous le nom de QS, qui permet une modulation coordonnée de leur comportement en réponse aux changements de densité cellulaire. Ce processus implique la production, la sécrétion et la détection de petites molécules de signalisation extracellulaires, également appelées auto-inducteurs, qui permettent la communication à la fois entre différentes espèces et au sein d’une même espèce 1,2.

Cette communication est capable de réguler des gènes et des fonctions tels que la formation et la dispersion du biofilm, la motilité et l’adhésion, la prolifération cellulaire, la synthèse d’exoenzymes et de sidérophores, la sporulation, la résistance aux acides, le transfert horizontal de gènes, la résistance aux antibiotiques, la bioluminescence, la production d’exopolysaccharides, entre autres 3,4,5. Compte tenu de la pertinence des phénotypes régulés par le QS, il y a un grand intérêt à développer des systèmes capables d’interférer avec cette communication cellulaire. L’inhibition de la signalisation QS est également appelée quorum quorum quenching (QQ)6. QQ peut se produire de plusieurs manières, notamment en inhibiteurs de la synthèse d’auto-inducteurs, en inactivation enzymatique de ces signaux et en créant des molécules ayant un effet antagoniste sur ces molécules 4,7.

La menace croissante de la résistance aux antibiotiques a poussé à la recherche de thérapies alternatives, notamment les inhibiteurs de détection du quorum (QSI), qui perturbent la communication bactérienne sans tuer directement les agents pathogènes. Ces composés peuvent présenter des effets synergiques lorsqu’ils sont associés à des antibiotiques, ce qui améliore la sensibilité bactérienne et permet de réduire les doses d’antibiotiques, ce qui est une stratégie clé pour ralentir le développement de la résistance. Par exemple, le resvératrol et la kanamycine retardent ensemble la croissance d’Aeromonas hydrophila 8, tandis que la N-acétylcystéine entre en synergie avec la tobramycine pour perturber les biofilms de Pseudomonas aeruginosa 5.

Avec la surutilisation d’antibiotiques et la stagnation du développement de médicaments, les approches antivirulences comme l’inhibition du QS offrent un changement de paradigme9. Au lieu de cibler la viabilité, ils ciblent les facteurs de virulence, ce qui rend les bactéries moins nocives et plus vulnérables à l’immunité de l’hôte ou aux antibiotiques5. Cette stratégie impose une pression sélective plus faible par rapport aux antibiotiques traditionnels, minimisant la résistance et préservant le microbiote bénéfique10,11. Malgré des résultats de laboratoire prometteurs, la validation dans le monde réel par le biais d’essais cliniques reste sous-explorée12. L’inhibition du QS représente un complément prometteur aux antibiotiques, mais sa traduction dans la pratique nécessite des preuves supplémentaires d’efficacité et d’innocuité dans des environnements biologiques complexes.

C. violaceum est une bêta-protéobactérie qui forme des colonies violettes avec une surface lisse et brillante. Ce sont des bacilles anaérobies facultatifs et ne forment pas de spores13. Le mécanisme du QS chez C. violaceum implique une boucle de rétroaction positive basée sur le système génique analogue au modèle lux d’Aliivibrio fisheri, qui contient les protéines CviI (homologues à LuxI) et CviR (homologues à LuxR ; Figure 1). La violacéine présente une activité biocide contre divers organismes, notamment les champignons, les bactéries, les nématodes et les virus, en particulier pendant la phase de croissance stationnaire microbienne, lorsque la densité de population est extrêmement élevée et que les nutriments sont presque épuisés. Par conséquent, la production de violacéine peut être considérée comme une stratégie compétitive pour prolonger la survie de la colonie microbienne14.

Les plantes produisent des composés issus du métabolisme secondaire, qui jouent un rôle crucial dans l’augmentation de leur capacité d’adaptation à des environnements défavorables. Ces métabolites, tels que les alcaloïdes, les phénols, les flavonoïdes, les quinones, les tanins, les terpènes et les lectines, sont largement reconnus comme des mécanismes de défense contre les herbivores et les micro-organismes15. Le potentiel des composés d’origine végétale en tant que QSI a attiré une attention particulière en raison des interactions dynamiques entre les plantes et les micro-organismes. Des études sur les interactions plantes-pathogènes dans la rhizosphère ont démontré que les plantes peuvent répondre aux auto-inducteurs bactériens en sécrétant des composés bioactifs capables d’agir comme inhibiteurs contre les agents pathogènes16.

Dans cette étude, nous décrivons une méthode pratique visant à quantifier la production de violacéine par C. violaceum, en mettant l’accent sur son inhibition par des composés bioactifs. Cette méthode sert d’outil de criblage initial pour la sélection de composés ayant des activités QSI potentielles. Il fournit une approche rapide et pratique pour le développement thérapeutique futur contre les bactéries pathogènes à Gram négatif. Ce protocole normalisé sera utile car il fournit une description détaillée qui n’a pas été faite dans les études précédentes et facilitera la comparaison entre les différentes études à l’avenir 17,18,19.

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Protocole

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1. Préparation de la culture (figure 2)

  1. Cultiver en éprouvette une culture de 5 mL de C. violaceum ATCC 12472 dans un bouillon Luria Bertani (LB : tryptone 10 g/L, extrait de levure 5 g/L, 5 g/L de NaCl) à 30 °C dans un incubateur à agiter (220 tr/min) pendant 24 h.
  2. Ajuster la culture à une DO595 de 0,1 dans le bouillon LB, ce qui correspond à environ 1 x 108 UFC/mL.

2. Préparation du composé

  1. Dans une plaque à fond plat à 96 puits, ajoutez le bouillon LB et le composé bioactif selon un calcul de dilution en série, en suivant la description ci-dessous. En fonction de leur solubilité, les composés bioactifs sont généralement dilués dans du DMSO pur ou une solution de DMSO : eau (1:1).
    REMARQUE : Dans les méthodologies d’évaluation de la QSI, il est crucial de s’assurer que les concentrations utilisées sont inférieures à la concentration minimale inhibitrice (sous-CMI), ce qui signifie qu’elles n’affectent pas la croissance bactérienne. Par conséquent, il est recommandé d’effectuer des tests de courbe de croissance à différentes concentrations pour confirmer que le composé inhibe spécifiquement la communication entre cellules plutôt que la viabilité microbienne. Veuillez consulter la figure supplémentaire 1 pour les dosages de la courbe de croissance des composés bioactifs testés utilisés dans ce protocole.
  2. Pour calculer la concentration en composés bioactifs dans le puits, en considérant une solution mère de farnésol et de linalol à 20 mg/mL et une concentration cible de 200 μg/mL dans le puits, ainsi que du resvératrol à 2,5 mg/mL dans la solution mère et à 25 μg/mL dans le puits, effectuez le calcul comme suit :
    C1V1 = C2V2
    20 000 μg/mL x V1 = 200 μg/mL x 200 μL
    V1 = 40 000/20 000 μL
    V1 = 2 μL
    où C1 = Concentration en solution mère (20 mg/mL, ce qui équivaut à 20 000 μg/mL) ; V1 = volume de solution mère à ajouter ; C2 = concentration finale souhaitée (200 μg/mL) ; V2 = volume final dans le puits (200 μL).

3. Dilution en série20 et préparation de la plaque (Figure 3)

REMARQUE : La dilution en série est utilisée pour évaluer rapidement une gamme de concentrations d’un composé testé. Dans ce processus, le composé est successivement dilué dans un rapport constant, dans ce cas 1:2. Chaque dilution réduit la concentration du composé de moitié par rapport à la concentration précédente, ce qui entraîne une plage de concentrations décroissantesde 20.

  1. Dans la première colonne de la dilution en série, ajoutez 196 μL de bouillon LB (dans notre exemple, les colonnes 3, 5 et 7). Sur les puits suivants de la dilution en série, ajoutez 100 μL de bouillon LB (dans notre cas, colonnes 4, 6 et 8).
  2. Ensuite, ajoutez 2 fois la quantité de composé bioactif calculée à l’étape précédente (2.2) pour effectuer une dilution en série. Le calcul a abouti à 2 μL de chaque composé testé pour atteindre la concentration finale dans le premier puits, donc ajoutez 4 μL du composé (colonnes 3, 5 et 7).
  3. Transférez la moitié du volume total du puits (100 μL) dans la colonne suivante (dans notre cas, les colonnes 4, 6 et 8), et ainsi de suite jusqu’à la dernière concentration souhaitée, si vous effectuez une dilution en série. N’oubliez pas de bien mélanger le contenu avant le transfert.
    REMARQUE : Dans cette configuration expérimentale, nous n’avons utilisé que deux concentrations pour plus de simplicité et tous les composés tiennent dans une seule plaque.
  4. Effectuez l’expérience en au moins trois exemplaires par concentration de chaque composé. Trois répétitions biologiques sont également recommandées. Changez l’embout et répétez la procédure jusqu’à la dernière concentration souhaitée. Dans la dernière colonne (dans notre cas, 4, 6 et 8), prélevez-en 100 μL et jetez-le.
  5. Ajouter 80 μL de bouillon LB dans tous les puits, pour un total de 180 μL (rangées B à D). Ajouter ensuite 20 μL de la culture de C. violaceum normalisée à l’étape 1.2, en assurant un volume final de 200 μL par puits (rangées B à D). Assurez-vous de changer les pointes de pipette chaque fois que vous changez de puits pour éviter que des concentrations plus élevées ne se propagent entre les puits ou ne soient contaminés.
  6. Si le composé est dissous dans n’importe quel type de solvant, assurez-vous de préparer le contrôle avec ce solvant. Nous avons utilisé le DMSO. Dans ce cas, préparez un témoin de solvant, qui sera le témoin non traité - UC (sans composé bioactif ; colonne 9). Ajouter 2 μL de DMSO par puits de contrôle. Cela donne une concentration maximale de 1 % de DMSO dans le test.
    REMARQUE : Le DMSO à 1 % n’affecte pas la croissance bactérienne21,22.
  7. Préparez le blanc, ou contrôlez la couleur si vous utilisez des composés pigmentés, sans bactéries. Après avoir ajouté 80 μL de bouillon LB dans tous les puits, pour un total de 180 μL (rangées B à D, comme décrit précédemment), ajoutez 20 μL de bouillon LB dans les puits vides correspondants, pour un total de 200 μL (rangées E à G). Cela est dû au fait qu’il y a une coloration de fond du violet cristallin qui doit être soustraite des lectures de DO, comme décrit à l’étape 5 de ce protocole.
  8. Si une colonne reste vide, remplissez-la de 200 μL de bouillon LB ou d’eau distillée stérile (colonnes 1, 2, 10, 11 et 12). Cette étape est importante pour éviter un dessèchement excessif du milieu dans l’incubateur.

4. Incubation et extraction de la violacéine

  1. Recouvrez la plaque d’un couvercle ou d’un film d’étanchéité (comme spécifié dans le tableau des matériaux) pour éviter l’évaporation, selon le spectrophotomètre utilisé.
  2. Incuber la plaque à 30 °C avec agitation à 130 tr/min pendant 24 h. Ensuite, retirez la plaque de l’incubateur, placez-la dans un incubateur de séchage à 60 °C, retirez le couvercle et laissez la plaque sécher complètement (environ 8 h).
  3. Une fois la plaque sèche, retirez-la de l’incubateur et ajoutez 200 μL de DMSO pur dans chaque puits, puis couvrez-la. Placez la plaque dans un incubateur à 25°C tout en secouant à 130 tr/min pendant 30 min pour dissoudre le pigment violacéine.
  4. Après ce temps, retirez la plaque de l’incubateur et transférez 100 μL dans une autre microplaque, en évitant le contact entre la pointe et les parois du puits.

5. Quantification de la production de violacéine

  1. Quantifier la quantité de violacéine produite en mesurant l’absorbance à 595 nm à l’aide d’un spectrophotomètre à plaques approprié (Tableau des matériaux). L’inhibition du pigment violacéine est proportionnelle aux lectures d’absorbance plus faibles.
  2. Quantifier la production de violacéine à l’aide d’un témoin négatif (témoin non traité) comme référence pour la production de violacéine à 100 % (tableau 1). Tout d’abord, soustrayez la valeur d’absorbance du blanc de chaque répétition de traitement pour obtenir l’absorbance correspondant uniquement au pigment de violacéine (à l’exclusion de l’interférence du bouillon ou de la couleur du composé). Ensuite, calculez le pourcentage de production de violacéine pour chaque traitement, à l’aide de l’équation suivante.
    % de production de violacéine = (DO du composé bioactif / DO du témoin non traité) x 100
  3. Calculez les analyses statistiques en trois répétitions. Les résultats peuvent être soumis à ANOVA, suivi du test de Tukey à l’aide du logiciel GraphPad Prism 8.0. La valeur de p <0,05 a été considérée comme statistiquement significative.

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Résultats

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Pour les résultats présentés ici, trois composés bioactifs précédemment étudiés par notre groupede recherche 8, le resvératrol, le farnésol et le linalol, ont été utilisés. Chaque composé a été testé pour sa capacité à inhiber la production de violacéine chez C. violaceum ATCC 12472, un phénotype régulé par le système QS sur l’opéron23 vioABCDE.

Les résultats valident l’efficacité de notre protocole dans la quantification de la ...

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Discussion

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La première méthode d’extraction et de caractérisation de la violacéine de C. violaceum est apparue dans les années 1990, en se concentrant sur l’identification de sources de carbone appropriées pour la synthèse des pigments. Dans ce processus, la violacéine - ainsi que les cellules et le milieu de culture - a été séchée, remise en suspension dans de l’éthanol, puis séparée par extraction surnageante. La violacéine, maintenant dissoute dans l’éthanol, a ensuite été séchée à nouv...

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Déclarations de divulgation

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Les auteurs déclarent qu’ils n’ont pas d’intérêts financiers concurrents.

Remerciements

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Nous tenons à remercier le Conseil National pour le Développement Scientifique (CNPQ) à travers les subventions #403661/2023-4 et #444794/2024-7 et la bourse #306685/2022-1, et la Fondation de Recherche de São Paulo (FAPESP) pour les subventions #2024/05158-6 et 2023/17090-4 et le soutien financier au Centre de Recherche Alimentaire (FoRC) #2013/07914-8.

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Matériaux

Liste des matériaux utilisés dans cet article
NomEntrepriseNuméro de catalogueCommentaires
DMSO  ;Synthé
FarnesolSigma-AldrichF20395%
LinalolSigma-AldrichN° L260297%
Luria-Bertani MediumDifco244620
Film adhésif optiqueThermo Fisher4311971MicroAmp
ResvératrolSigma-AldrichR5010&ge ; 99 % (HPLC)
Lecteur multimode Synergy HTXBiotek
Plaques de culture tissulaire 96 puitsKasviRéférence K12-096

Références

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Mots-clés

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