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Article de méthode

L’évaluation du drainage lymphatique à l’aide de l’imagerie ICG dans le proche infrarouge et de l’échographie après fracture

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DOI :

10.3791/70466

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23 juin 2026

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1Longhua Hospital, Shanghai University of Traditional Chinese Medicine, 2Spine Institute, Shanghai University of Traditional Chinese Medicine, 3Key Laboratory of Theory and Therapy of Muscles and Bones, Ministry of Education (Shanghai University of Traditional Chinese Medicine), 4School of Traditional Chinese Medicine, Shanghai University of Traditional Chinese Medicine, 5Shanghai Pudong New Area Hospital of Chinese Traditional Medicine

* These authors contributed equally

Dans cet article

Résumé

Ce protocole évalue le drainage lymphatique après fracture en combinant l’imagerie proche infrarouge de l’indocyanine verte (ICG) avec l’échographie pour quantifier le dégagement plantaire de l’ICG et l’élargissement des ganglions lymphatiques poplités chez la souris.

Résumé

Les fractures traumatiques s’accompagnent souvent d’une fonction de drainage lymphatique altérée. Un drainage lymphatique réduit et un élargissement des ganglions après une fracture indiquent des processus dynamiques et continus de la réponse inflammatoire aiguë et du recrutement des cellules immunitaires. Cet article décrit une méthode dans laquelle 6 μL de 0,2 mg/mL d’indocyanine verte ont été injectés par voie intradermique dans la région plantaire de souris subissant une chirurgie simulée ou une fracture tibiale. L’imagerie fluorescente proche infrarouge quantifiait le signal ICG plantaire à 0 h et 24 h pour calculer le taux de dégagement sur 24 h sous forme d’affichage du drainage lymphatique murin. L’échographie a été utilisée simultanément pour reconstituer en 3D les ganglions lymphatiques poplités (PLN), comparer leur volume et évaluer l’élargissement induit par la fracture.  Les résultats ont montré qu’après la fracture, le taux de clairance lymphatique diminuait significativement, l’intensité de fluorescence de l’ICG dans la région plantaire était nettement plus élevée, et que le volume des PLN était significativement agrandi.  Comparée aux méthodes précédentes de mesure du système lymphatique, telles que les sections histopathologiques ou la lymphoscintigraphie, qui échouent souvent à obtenir une observation in vivo, dynamique et continue, cette méthode démontre une grande stabilité et reproductibilité. Notamment, il permet une surveillance dynamique in vivo de la fonction de drainage lymphatique, fournissant un soutien technique solide pour étudier les changements du reflux lymphatique dans les modèles de fractures.

Introduction

Les fractures traumatiques causent souvent des lésions tissulaires importantes et un gonflement, augmentant le risque de complications telles qu’une infection, une nécrose et une non-unionosseuse 1,2. Grzegorz Szczesny et al. ont montré que le dysfonctionnement du drainage lymphatique, conduisant à un œdème tissulaire, est lié à un retard deguérison 3. Les études indiquent que pendant le processus de guérison de la fracture, en plus de la réparation du tissu osseux, le système lymphatique au site de la fracture joue également un rôle important. Les vaisseaux lymphatiques sont responsables non seulement de l’évacuation du liquide interstitiel et de la prévention dugonflement, mais aussi de la régulation de la migration des cellules immunitaires et de l’élimination des déchets métaboliques. Cependant, aux premiers stades de la fracture, des facteurs pro-inflammatoires tels que le TNF-α, l’IL-1, l’IL-6 et le facteur stimulant de colonie de macrophages (MCSF) peuvent endommager les cellules endothélialeslymphatiques 5, entraînant des modifications pathologiques telles que la dégénérescence, l’œdème et lafibrose 6. Des études pertinentes ont montré la présence de cellules endothéliales lymphatiques dans l’os et le périoste, ainsi que dans les tissus adipeux et musculaires environnants. De plus, le drainage lymphatique participe également à la régulation du microenvironnement de l’hématome après une fracture ; un drainage lymphatique efficace facilite la survie des ostéoblastes et la prolifération des cellules souches mésenchymateuses de la moelle osseuse (BMSC)7. Lors d’une fracture, les facteurs pro-inflammatoires (TNF-α, IL-1 et IL-6) et les facteurs de croissance (TGFβ1 et PDGF) produits par les cellules immunitaires au site endommagé sont des facteurs régulateurs importants de l’apoptose des ostéoblastes et de la proliférationde la BMSC 8. Hüseyin Arslan et d’autres chercheurs ont confirmé l’impact négatif de l’œdème lymphatique sur les ostéoblastes. Ces résultats soulignent le rôle important du drainage lymphatique dans la cicatrisation des fractures. Les avancées récentes en imagerie à fluorescence proche infrarouge (NIR) de l’ICG ont facilité l’observation non invasive et en temps réel de la dynamique du flux lymphatique chez des modèles animaux et chezl’humain 9,10,11. Cette technique permet une évaluation quantitative de la contractilité des vaisseaux lymphatiques, de la vitesse de drainage et de l’intégrité desvoies 10,11. Une étude utilisant des modèles murins d’arthrite et d’inflammation a montré que l’imagerie ICG-NIR peut différencier les réponses lymphatiques aiguës et chroniques, mettant en évidence des schémas de drainage distincts lors des lésions tissulaires et de la récupération. De plus, l’imagerie lymphatique NIR s’est avérée efficace pour surveiller la récupération fonctionnelle après le drainage lymphatique manuel et pour évaluer l’efficacité des thérapies ciblant les lymphatiques. L’échographie offre une modalité quantitative complémentaire pour évaluer la morphologie et le volume des ganglions lymphatiques drainés, ainsi que l’œdème tissulaire associé à un drainage lymphatique altéré. L’intégration de l’imagerie par fluorescence NIR avec l’échographie permet une évaluation simultanée de la fonction lymphatique et des changements anatomiques, offrant une approche multimodale pour étudier la dynamique lymphatique in vivo. Malgré la reconnaissance croissante du rôle crucial du dysfonctionnement lymphatique dans la guérison post-traumatique, les méthodes standardisées et reproductibles pour évaluer le drainage lymphatique après fractures restent inexistantes. De nombreuses méthodes d’imagerie actuelles sont invasives, manquent de résolution spatiale adéquate ou ne surveillent pas dynamiquement le flux lymphatique. Par conséquent, le développement d’un protocole combinant ICG-NIR et imagerie par ultrasons devrait répondre à cette lacune méthodologique et fournir un outil efficace pour évaluer la récupération lymphatique et sa contribution à la réparation osseuse.

Cette étude présente un cadre innovant combinant l’imagerie fluorescente ICG-NIR avec une échographie haute résolution pour évaluer le drainage lymphatique après fractures tibiales chez la souris. Cette approche permet une analyse semi-quantitative de l’efficacité du drainage et mesure le volume des ganglions lymphatiques lors du processus de cicatrisation de la fracture. Il y a aussi quelques limites. Premièrement, l’ICG-NIR est principalement utilisé pour évaluer les vaisseaux lymphatiques superficiels, et sa capacité d’imagerie pour les structures plus profondes est limitée. Deuxièmement, bien que les variations du volume des ganglions lymphatiques fournissent certaines informations, elles manquent de spécificité et ne peuvent pas remplacer entièrement les mesures fonctionnelles directes. Cette méthodologie possède un potentiel translationnel important et améliore notre compréhension de la fonction lymphatique dans la régénération osseuse.

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Protocole

Les expériences animales ont été approuvées par le Comité institutionnel de soins et d’utilisation des animaux du Shanghai Model Organisms Center (Approbation n° NMB-SMP-IACUC-01-0002-R02-03). Des souris mâles C57 avec un modèle de fracture (6 à 8 semaines) ont été utilisés dans cette étude. Les réactifs et l’équipement utilisés sont listés dans le tableau des matériaux.

1. Soins préopératoires

  1. Acclimater les souris pendant au moins une semaine à l’improviste. Accès à la nourriture et à l’eau. Assignez aléatoirement les animaux au groupe fracture ou sham à l’aide d’une liste de randomisation générée par ordinateur.
  2. Placez les souris sur un tapis chauffant pour animaux et maintenez une température constante de 37 °C.
  3. Allumez la machine d’anesthésie gazeuse et placez la souris dans la chambre d’induction pendant 5 minutes à 2 % à 3 % d’isoflurane.
  4. Après l’induction, passer à l’isoflurane à 1 % à 2 % et maintenir l’anesthésie via un cône nasal jusqu’à la fin de l’intervention.

2. Procédure expérimentale

REMARQUE : Standardiser les paramètres d’anesthésie, la dose et le volume de l’ICG, le site et la profondeur d’injection, le temps d’exposition, la définition du ROI et les paramètres d’échographie sur toutes les séances afin de minimiser la variabilité entre animaux.

  1. Imagerie NIR-ICG
    REMARQUE : La procédure étape par étape pour l’imagerie ICG dans le proche infrarouge est illustrée à la Figure 1.
    1. Pèser 0,2 mg d’indocyanine vert (ICG), transférer dans un tube microcentrifuge de 1,5 mL, puis le dissoudre dans 1 mL de PBS pour préparer une solution ICG à 0,2 mg/mL. Enroulez le tube avec du papier aluminium pour le protéger de la lumière.
    2. Activez le système d’imagerie et ouvrez FluoBeam v1.46. Ajustez la hauteur de la caméra selon les besoins.
    3. Humidifier un coton-tige à 75 % d’éthanol et désinfecter la surface plantaire de la patte postérieure modélisée.
    4. À l’aide d’une microseringue de 10 μL, aspirez 6 μL de la solution ICG. Insérez l’aiguille d’environ 1 mm dans la surface plantaire et injectez la solution à un débit constant jusqu’à ce que le volume complet soit délivré.
    5. Dans le logiciel, activez à la fois les fonctions « caméra » et « laser ». Cliquez sur « modifier » pour créer un nouveau dossier et définissez-le comme répertoire de sauvegarde. Gardez le temps d’exposition identique pour l’acquisition d’image à 0 h et 24 h.
    6. Placez la souris sous l’appareil photo en position couchée avec le membre postérieur modélisé centré dans le champ de vision. Assurez-vous que le membre postérieur modélisé est centré dans le champ de vision.
    7. Réglez le temps d’exposition à 30 ms et gardez-le identique pour les images à 0 h et 24 h. Obtenir des images du même ROI d’injection plantaire à 0 h et 24 h après injection pour mesurer l’intensité du signal ICG. Gardez le temps d’exposition identique à 0 h et 24 h.
    8. Lorsque les vaisseaux lymphatiques du membre postérieur sont clairement visibles dans le champ de vision, cliquez sur « photo » pour capturer les images.
    9. Après l’acquisition de l’image, exportez les données et utilisez un logiciel d’analyse d’image pour quantifier l’intensité de fluorescence à 0 h et 24 h, puis calculez le taux de dégagement de fluorescence.
    10. Ouvre le logiciel d’analyse d’image.
    11. Importez les images de fluorescence en cliquant sur Fichier → Ouvrir, puis ouvrez l’image plantaire à 0 h correspondant au même animal et au même jour d’examen (puis ouvrez ensuite l’image correspondante sur 24 h).
    12. Sélectionnez Ovale, puis cliquez sur Modifier → Sélection → Spécifier ; Définissez Largeur = 30 et Hauteur = 30, choisissez Ovale, puis cliquez sur OK.
    13. Place le cercle sur une zone en arrière-plan.
    14. Cliquez sur Analyser → Mesurer, et notez la valeur moyenne dans la fenêtre des résultats comme intensité de fluorescence à 0 h de fond (FI0hbg).
    15. Placez le cercle au-dessus du site d’observation de la cible, cliquez sur Analyser → Mesure, et notez la valeur moyenne dans la fenêtre des résultats sous forme FI0h.
    16. Calculez l’intensité de fluorescence corrigée à 0 h comme FI0h corrigé = FI0h − FI0hbg.
    17. Ouvrez l’image correspondante sur 24 heures et répétez les étapes 3 à 7 pour obtenir la FI24h corrigée.
    18. Calculer le taux de dégagement en utilisant l’intensité de fluorescence corrigée en arrière-plan comme suit : Taux de dégagement = [(FI0h − FI0hbg) − (FI24h − FI24hbg)] / (FI0h − FI0hbg) × 100 %.
  2. Échographie en mode B
    REMARQUE : La procédure étape par étape pour l’imagerie par échographie et la délimitation des ganglions lymphatiques est présentée dans Figure 2.
    1. Allumez le système d’échographie, connectez le transducteur et positionnez la souris de façon à ce que le membre postérieur soit clairement visible. Sous anesthésie continue, placez la souris en position couchée sur l’étage d’imagerie, la tête orientée à l’opposé de l’opérateur et la queue vers l’opérateur. Fléchir le genou de façon à ce que la fosse poplitée soit orientée vers le haut et légèrement latéralement, puis positionner le transducteur au-dessus de la dépression de la fosse poplitée.
    2. Appliquez du gel de couplage à ultrasons sur le membre postérieur modélisé.
    3. Faites pivoter le transducteur de sorte que son angle reste parallèle à l’axe longitudinal du membre postérieur.
    4. Réglez la distance de balayage à 4 mm et la taille du pas à 0,04 mm. Identifiez le ganglion lymphatique poplité sur l’image selon sa position anatomique.
    5. Stabilisez la souris en tenant la queue et le membre postérieur modélisé avec les deux mains. Ne déplacez pas l’animal pendant que le transducteur est en train de scanner.
    6. Acquérir des images. Identifier le ganglion lymphatique poplité comme un petit nodule ovale ou légèrement en forme de haricot avec une échogénicité intermédiaire à faible, légèrement inférieure à celle de la graisse environnante, et clairement délimité par rapport au muscle strié plus sombre adjacent.
    7. Exportez les images vers un logiciel de reconstruction 3D pour un traitement d’image en trois dimensions.
    8. Après avoir terminé le scan 3D sur la console du système d’imagerie à ultrasons, enregistrez le scan sous forme de jeu de données 3D, et notez l’identification animal, le code de groupe et le moment (0 h / 24 h).
    9. Exporter les données brutes de la console d’acquisition vers l’ordinateur d’analyse, en gardant la structure de dossiers originale inchangée ; Utilisez un dossier pour chaque animal à chaque moment autant que possible.
    10. Ouvre le logiciel de reconstruction 3D.
    11. Cliquez sur « Étudier » pour entrer le module, puis sélectionnez « Importer ».
    12. Cliquez sur le dossier des données , vérifiez les données à importer, puis double-cliquez pour l’ouvrir.
    13. En mode affichage, sélectionnez « Traitement d’image » → « Charger en 3D » → « Vue transversale » → « Mesure de volume » → « Démarrer ».
    14. Vérifiez que l’orientation de la tranche et les paramètres de pas (« voxel/espacement ») sont cohérents avec les paramètres d’acquisition.
    15. Utilisez la molette de la souris ou le curseur de tranche pour faire défiler de l’extrémité proximale à l’extrémité distale, et identifier la première tranche dans laquelle apparaît le PLN (il apparaît généralement sous forme d’ovale ou de haricot, légèrement hypoéchoïque par rapport à la graisse environnante, avec une limite relativement nette).
    16. Commencez à tracer sur la première tranche où apparaît le PLN en faisant un clic gauche pour commencer le contour.
    17. Tracez un contour fermé point par point le long du bord du ganglion lymphatique, en gardant le contour aussi proche que possible de la capsule externe et en évitant l’inclusion de la lumière graisse ou vasculaire environnante.
    18. Utilisez la molette de la souris pour accéder à la tranche montrant la section transversale maximale du PLN, puis répétez l’étape 10 pour compléter le second contour.
    19. Utilisez la molette de la souris pour passer à la tranche juste avant que le PLN ne disparaisse, puis répétez l’étape 10 pour compléter le troisième contour.
    20. Cliquez sur « Terminer » pour générer le volume segmenté en 3D et générer la mesure de volume.
    21. Enregistrez le volume PLN (mm3) dans le panneau des résultats.
    22. Dans le panneau des résultats de mesure, sélectionnez « Exporter » et exportez les résultats en fichier .csv ou .xls.
    23. Sélectionnez le type de fichier et exportez l’image en TIFF Image Area (.tif).
    24. Maintenir l’aveuglement pendant l’analyse en affichant uniquement le code animal et le point temporel, sans montrer l’attribution de groupe (fracture/simule), jusqu’à ce que toute l’extraction de volume soit terminée et que les groupes soient décodés pour l’analyse statistique.
  3. Analyse statistique utilisant un logiciel d’analyse statistique
    1. Sélectionnez Nouvelle table et graphique, choisissez Groupé.
    2. Réglez le format de saisie de données sur Saisi les valeurs répliquées, empilées en sous-colonnes.
    3. Entrez les valeurs brutes pour 1 / 7 / 14 et Sham / Fracture. - Ouvrez le graphique.
    4. Changez le type de graphique en Dispersion (valeurs individuelles) + moyenne + barres d’erreur.
    5. Formatez les axes : définissez l’axe Y et changez le titre de l’axe.
    6. Cliquez sur Analyser et effectuez une ANOVA bidirectionnelle.
    7. Comparez Sham vs Fracture à chaque moment.
    8. Ajoutez les résultats de signification au graphique.

3. Soins post-opératoires

  1. À la fin de l’expérience, placez la souris sur une bouillotte et laissez-la récupérer de l’anesthésie.
  2. Surveillez son état de près et, si aucune anomalie n’est observée, ramenez-le dans la cage pour un hébergement continu.

4. Évaluation

REMARQUE : Faites réaliser l’acquisition d’images et des analyses quantitatives par un chercheur aveuglé sur l’allocation de groupe, et gardez tous les ensembles de données codés jusqu’à la fin des analyses statistiques.

  1. Imagerie NIR-ICG
    1. Utilisez un logiciel d’analyse d’images pour effectuer une analyse quantitative relative de l’intensité de fluorescence dans des images ICG collectées sur des coussinets de souris.
      REMARQUE : La formule de calcul du taux de résolution de l’ICG dans les tapis de souris est la suivante :
      Taux de résolution ( %) = [(FI0h – FI24h) / (FI0h)] × 100 %
    2. Utilisez la même méthode pour enregistrer le taux de clairvoyance de chaque mesure, et analysez la relation entre le taux de clairvoyance lymphatique et le temps à l’aide d’un logiciel d’analyse statistique.
  2. Échographie en mode B
    1. Analysez les images en mode B et en trois dimensions à l’aide d’un logiciel de reconstruction 3D pour déterminer le volume des PLN.
    2. Évaluez les variations du drainage lymphatique et du volume des ganglions au fil du temps en créant des nuages de points avec un logiciel d’analyse statistique.
  3. Analyse statistique
    1. Analysez les mesures répétées obtenues les jours 1, 7 et 14 à l’aide d’ANOVA à mesures répétées bidirectionnelles.

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Résultats

Les jours 1, 7 et 14 après l’établissement du modèle de fracture, l’intensité de fluorescence plantaire ICG (FI24h) sur 24 heures dans le groupe fracture était constamment plus élevée que dans le groupe de chirurgie simulée (Figure 3). L’analyse quantitative relative de l’intensité de fluorescence de l’ICG à partir d’images plantaires collectées a montré que le taux de délambée de l’ICG lymphatique dans le groupe fracturé était significativement i...

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Discussion

Le protocole comprend plusieurs détails facilement négligés. Par exemple, le temps d’exposition n’est pas fixe et doit être déterminé en fonction de l’intensité de fluorescence spécifique. Cependant, le temps d’exposition pour le même groupe de souris à 0 h et 24 h doit rester constant ; sinon, les résultats peuvent être peu fiables. Lors de l’utilisation d’une échographie pour l’observation, il est essentiel de recouvrir entièrement les membres inférieurs de la souris avec un agent de c...

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Déclarations de divulgation

Les auteurs n’ont aucun conflit d’intérêts à déclarer.

Remerciements

Cette étude a été financée par la National Natural Science Foundation (82174407 à YJZ), le programme de formation des chefs de discipline de la Commission de santé de la nouvelle région de Shanghai Pudong (PWRd2020-05), le projet de chef de discipline du Comité de santé de la nouvelle région de Pudong (PWRq2020-56), et le projet Sanming de médecine de Shenzhen (n° SZZYSM202311006).

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Matériaux

Liste des matériaux utilisés dans cet article
NomEntrepriseNuméro de catalogueCommentaires
10 Microliter MicrosyringeHamilton Company80330/00La microseringue Hamilton 80330/00 est un instrument de précision avec une capacité de 10figure-materials-1L, dotée d'une aiguille de calibre 26s, d'une longueur de 51 mm et d'un style de point 2. Elle est conçue pour une distribution précise de petits volumes dans les applications de chromatographie, d'injection d'échantillons et de chimie analytique.
3D Ultrasound Vevo 3100 Imaging SystemVevo 2100Le Vevo 2100 est un système d'imagerie par ultrasons haute fréquence pour la recherche préclinique, offrant une visualisation 3D en temps réel des petits animaux. Il offre une résolution supérieure pour les études cardiovasculaires, oncologiques et de biologie du développement, intégrée au logiciel Vevo LAB pour l'analyse des données.
75% EthanolShanghai Titan Scientific Co., Ltd.G73537OL'éthanol à 75% est une solution désinfectante largement utilisée dans les laboratoires pour la stérilisation des surfaces, le nettoyage des équipements et l'antisepsie. Il tue efficacement les bactéries, les virus et les champignons par dénaturation des protéines et est couramment utilisé dans les milieux biologiques et cliniques.
Cotton SwabHebei Kangji Medical Equipment Co., Ltd.20250303Les tampons en coton sont des applicateurs stériles et absorbants utilisés pour la collecte précise d'échantillons, l'application de solutions ou le nettoyage dans les procédures médicales, diagnostiques et de laboratoire. Ils comportent des bâtonnets en bois ou en plastique avec des embouts en coton pour une manipulation hygiénique.
Coupling AgentTianjin Jinya Technology Development Co., Ltd.20241029L'agent de couplage, communément appelé gel pour ultrasons, est un milieu à base d'eau utilisé pour améliorer la transmission acoustique entre le transducteur à ultrasons et la peau. Il élimine les poches d'air pour une imagerie claire, est non irritant et fourni dans un contenant de 250 mL pour un usage médical et diagnostique.
Graphpad PrismGraphPad SoftwarePrism 10Un logiciel de graphiques scientifiques et d'analyse statistique utilisé pour l'analyse, la visualisation et la présentation des données.
Image JNational Institutes of HealthImageJ 1.54dUn programme d'analyse et de traitement d'images basé sur Java et de domaine public, largement utilisé pour l'analyse d'images biologiques et médicales.
indocyanine greenDandong Yichuang Pharmaceutical Co., Ltd.8305128L'indocyanine verte est un colorant anionique hydrosoluble utilisé dans les diagnostics médicaux pour déterminer le débit cardiaque, la fonction hépatique, le flux sanguin hépatique et l'angiographie ophtalmique. Il est fourni en flacons de 25 mg pour une administration intraveineuse et présente une fluorescence dans le spectre proche infrarouge à des fins d'imagerie.
isoflurance RWD R650-IEL'isoflurane est un anesthésique général inhalé. Il a un petit coefficient de partage sang/gaz. Lorsqu'il est utilisé pour l'anesthésie animale, il peut induire une anesthésie en douceur, rapidement et confortablement, avec un rétablissement rapide, une bonne relaxation musculaire et aucun effet excitateur sur le système nerveux sympathique. Le taux métabolique de l'isoflurane dans le foie est faible, il a donc peu de toxicité pour le foie, et il n'y a pas d'effets secondaires évidents même en cas d'utilisation répétée. Pour éviter les effets néfastes des gaz anesthésiques sur l'environnement et le personnel de laboratoire, il est recommandé de l'utiliser avec un système de récupération des gaz. 
MicrobalanceShanghai Precision Scientific Instrument Co., Ltd.FA1004BLa microbalance FA1004B est un instrument analytique de haute précision conçu pour la pesée précise de petits échantillons, offrant une lisibilité jusqu'à 0,0001 g et adaptée aux applications de laboratoire nécessitant des mesures précises dans la recherche et le contrôle de qualité.
Near-Infrared Imaging SystemOlympusMVX10Le MVX10 d'Olympus est un système de microscope à fluorescence macro zoom optimisé pour l'imagerie proche infrarouge. Il offre une visualisation haute résolution de grands spécimens avec une large plage de zoom, une optique avancée pour une pénétration profonde des tissus et une compatibilité avec les techniques de fluorescence en recherche biologique et sur les matériaux.
Vevo lab\Vevo LABUn progiciel d'analyse d'image utilisé pour l'analyse des données d'imagerie Vevo, y compris la mesure, le calcul et la génération de rapports.

Références

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  4. Thomas, C., Le, J. T., Benson, E. Managing lymphedema in fracture care: Current concepts and treatment principles. J Am Acad Orthop Surg. 28 (18), 737-741 (2020).
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