Articolo metodologico

Valutare obiettivamente la commozione cerebrale sportiva utilizzando potenziali evocati visivi

DOI:

10.3791/62082

⸱

27 aprile 2021

 ,  ,  ,  ,  ,  , 
1School of Aerospace, Mechanical and Mechatronic Engineering, Faculty of Engineering and Information Technologies, University of Sydney, 2HeadsafeIP, 3Department of Rehabilitation Medicine, Icahn School of Medicine at Mount Sinai, 4St Vincent's Clinical School, Faculty of Medicine, University of New South Wales

In questo articolo

Sommario

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Un sistema portatile in grado di misurare i potenziali evocati visivi allo stato stazionario è stato sviluppato e testato su 65 giocatori di rugby dilettanti per 18 settimane per studiare SSVEP come potenziale biomarcatore elettrofisiologico per la commozione cerebrale. Le linee di base dei giocatori sono state misurate prima della stagione, con un nuovo test per l'affidabilità, la commozione cerebrale e la valutazione del recupero condotti rispettivamente entro periodi di tempo controllati.

Abstract

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Un sistema portatile in grado di misurare i potenziali evocati visivi allo stato stazionario (SSVEP) è stato sviluppato per fornire un metodo oggettivo e quantificabile di test dell'elettroencefalogramma (EEG) a seguito di un evento traumatico. In questo studio, il sistema portatile è stato utilizzato su 65 giocatori di rugby sani durante una stagione per determinare se SSVEP è un biomarcatore elettrofisiologico affidabile per la commozione cerebrale. Prima della stagione agonistica, tutti i giocatori sono stati sottoposti a una valutazione SSVEP di base. Durante la stagione, i giocatori sono stati nuovamente testati entro 72 ore da una partita per l'affidabilità del test-retest o la valutazione post-infortunio. Nel caso di una commozione cerebrale diagnosticata dal medico, i giocatori sono stati rivalutati di nuovo una volta ritenuti recuperati da un medico. Il sistema SSVEP consisteva in uno smartphone alloggiato in un frame VR che forniva uno stimolo di sfarfallio a 15 Hz, mentre un auricolare EEG wireless registrava l'attività occipitale. I giocatori sono stati istruiti a fissare il punto di fissazione dello schermo rimanendo seduti e silenziosi. Gli elettrodi sono stati disposti secondo la nomenclatura di posizionamento EEG 10-20, con O1-O2 come canali di registrazione mentre P1-P2 come riferimenti e bias, rispettivamente. Tutti i dati EEG sono stati elaborati utilizzando un filtro passa-banda Butterworth, la trasformazione di Fourier e la normalizzazione per convertire i dati per l'analisi della frequenza. Le risposte SSVEP dei giocatori sono state quantificate in un rapporto segnale-rumore (SNR), con 15 Hz come segnale desiderato, e riassunte nei rispettivi gruppi di studio per il confronto. I giocatori con commozione cerebrale sono stati visti avere un SNR significativamente più basso rispetto alla loro linea di base; tuttavia, dopo il recupero, il loro SNR non era significativamente diverso dal basale. Test-retest ha indicato un'elevata affidabilità del dispositivo per il sistema portatile. Un sistema SSVEP portatile migliorato è stato anche convalidato rispetto a un amplificatore EEG consolidato per garantire che il progetto investigativo sia in grado di ottenere misurazioni EEG di qualità della ricerca. Questo è il primo studio a identificare le differenze nelle risposte SSVEP negli atleti dilettanti a seguito di una commozione cerebrale e indica il potenziale di SSVEP come aiuto nella valutazione e nella gestione della commozione cerebrale.

Introduzione

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Le persone oggi sono molto consapevoli della morbilità causata da lesioni cerebrali nello sport1. Una commozione cerebrale correlata allo sport (SRC) è una forma di lieve lesione cerebrale traumatica (mTBI) che viene frequentemente riportata negli sport di contatto come calcio, rugby e boxe 2,3,4. La trasduzione biomeccanica della forza impulsiva al cervello a seguito di un impatto sul campo provoca un'interruzione della funzione neuronale, portando a sintomi sia immediati che transitori che influenzano lo stato fisico, cognitivo ed emotivo di un atleta 1,5. Nella maggior parte dei casi, questi sintomi si attenuano entro un breve periodo di tempo, a condizione che l'atleta sia adeguatamente trattato e non esposto a ulteriori impatti6.

Poiché la CRS è dannosa per la salute neurologica dei giocatori, gli organi di governo dello sport affrontano la sfida di impiegare una diagnosi di commozione cerebrale accurata e tempestiva per consentire un protocollo di ritorno al gioco sicuro 5,7,8,9. Tuttavia, il rilevamento della commozione cerebrale può essere precluso dagli atleti che minimizzano o negano i sintomi per evitare una diagnosi di commozione cerebrale, accelerando così il loro ritorno al gioco. Queste azioni possono potenzialmente aumentare il rischio di sindrome da secondo impatto, una condizione in cui si forma un edema cerebrale rapido a seguito di un secondo trauma cranico durante la fase di recupero della commozione cerebrale10. Inoltre, a causa della mancanza di educazione sulla diagnosi di commozione cerebrale e della natura variabile della sua definizione fisiologica, non è raro che la SRC non venga segnalata o diagnosticata erroneamente11. Sfortunatamente, lunghi periodi di commozioni cerebrali ripetute e gestite in modo inappropriato possono portare a una serie di disturbi neurologici cronici, come l'encefalopatia traumatica cronica (CTE), che è fortemente associata a SRC 12,13,14.

Nel tentativo di combattere le sfide associate alla CRS, le organizzazioni sportive utilizzano una varietà di strumenti di valutazione della commozione cerebrale. Lo strumento più comunemente usato e accessibile, lo strumento di valutazione della commozione cerebrale sportiva (SCAT), è un test cartaceo standardizzato che incorpora valutazioni fisiche e cognitive in combinazione con la segnalazione dei sintomi in scala15,16. Tuttavia, studi precedenti hanno dimostrato che la segnalazione dei sintomi è soggettiva e inaffidabile identificando le differenze di genere all'interno dei gruppi mTBI e i valori anomali nel gruppo di controllo17,18. Strumenti più avanzati che vengono utilizzati a livello professionale, come l'Immediate Post-Concussion Assessment Tool (ImPACT), che opera come test neurocognitivo computerizzato (CNT), cadono anche vittima di manipolazione in quanto richiedono partecipazione attiva e sforzo da parte dell'atleta. Nonostante i controlli incorporati per la manipolazione nei CNT, la ricerca ha dimostrato che sono inclini a effetti di soffitto e soffrono di scarsa affidabilità19,20. I limiti di questi strumenti di valutazione esistenti in combinazione con una comprensione più pubblica degli effetti significativi sulla salute di SRC hanno portato a una necessità critica di un biomarcatore oggettivo in grado di diagnosticare in modo accurato e tempestivo una commozione cerebrale.

Un campo che ha mostrato risultati promettenti nell'identificare un biomarcatore oggettivo per la commozione cerebrale è l'elettrofisiologia. Vi sono prove emergenti che i potenziali correlati agli eventi, in particolare i potenziali evocati visivi (VEP) sono compromessi a seguito di una commozione cerebrale21,22. Un sottoinsieme di VEP; I potenziali evocati visivi allo stato stazionario (SSVEP) sono una fluttuazione oggettiva e quantificabile dell'attività elettrica che si verifica nel cervello in risposta a un insieme specifico di stimoli visivi, misurati dalla tecnologia dell'elettroencefalogramma (EEG)23,24. SSVEP offre una migliore resistenza agli artefatti di rumore e impedenza di contatto variabile alle misurazioni VEP convenzionali. Inoltre, a causa della frequenza controllata dello stimolo visivo, vi è una riduzione della sincronicità tra le registrazioni EEG e lo stimolo, con conseguente modello elettrico più semplificato25,26. Questo approccio è stato validato con frequenze comprese tra la gamma 12-15 Hz producendo una risposta ottimale di salienza per gli stimoli di tipo flicker27. Nel complesso, questi vantaggi significano che SSVEP offre una misurazione elettrofisiologica più robusta che può essere utilizzata in un ambiente non clinico come campi sportivi e studi medici. Questa possibilità di applicazione marginale in combinazione con i risultati positivi della tecnologia nella letteratura precedente la rende un candidato promettente per l'identificazione di un biomarcatore obiettivo per SRC.

L'obiettivo di questo studio era quello di indagare le potenziali differenze in SSVEP che sono state registrate da atleti che sono stati valutati da un medico sportivo esperto come sani, commozioni cerebrali o recuperati da una recente commozione cerebrale. La metodologia dello studio ha comportato che 65 giocatori dilettanti di rugby di sesso maschile venissero regolarmente valutati con un sistema SSVEP portatile per una stagione competitiva di 18 settimane. I giocatori devono essere valutati per una linea di base prima dell'inizio dell'allenamento a contatto completo e rivalutati entro 72 ore dopo le partite competitive. I giocatori che sono stati infortunati durante la stagione sono stati valutati per commozioni cerebrali dal medico della squadra e rivalutati con il sistema SSVEP per le letture post-infortunio e recupero. Inoltre, questo studio estende il suo protocollo per convalidare la capacità del sistema SSVEP portatile di ottenere letture EEG di qualità di ricerca che possono potenzialmente aiutare nella valutazione laterale di SRC.

Protocollo

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Le approvazioni per la prima parte del protocollo sono state ottenute dal South Eastern Sydney Local Health District (ESLHD) Human Research Ethics Committee (HREC). A tutti i giocatori sono state fornite schede informative dettagliate dei partecipanti e il consenso è stato ottenuto prima della partecipazione (numero di riferimento SESLHD-HREC: 17/039 HREC/17/POWH/91).

Le approvazioni per l'uso di uno studio di sistema portatile migliorato sono state ottenute dal Bellberry Human Research Ethics Committee (HREC). A tutti i soggetti di controllo sono state fornite schede informative dettagliate dei partecipanti e il consenso è stato ottenuto prima della partecipazione (numero di riferimento HREC: 1802VEPEEG-CER).

1. Screening e consenso dei partecipanti

  1. Recluta partecipanti da un singolo club di rugby union prima dell'inizio di una stagione competitiva. I partecipanti devono essere adulti maschi sani, madrelingua inglese (di età superiore ai 18 anni) che sono membri di una squadra amatoriale di rugby union (Figura 1).
    1. A causa della natura tremolante degli stimoli visivi, assicurarsi che i partecipanti non soddisfino nessuno dei seguenti rigorosi criteri di esclusione: diagnosi o sintomi di epilessia, lesioni cerebrali esistenti e / o precedenti o cecità legale.
    2. Informare i partecipanti di segnalare qualsiasi sintomo a seguito di un infortunio sul campo sportivo in modo veritiero al medico che inoltra le informazioni allo sperimentatore o agli sperimentatori dello studio associati. I partecipanti devono capire che il coinvolgimento dello studio richiede un minimo di due sessioni di test SSVEP durante la stagione, con il potenziale per ulteriori test in caso di lesione concussiva.

2. Configurazione dell'apparecchiatura investigativa SSVEP

  1. Inserire uno smartphone LCD (Display a cristalli liquidi) caricato in un frame di realtà virtuale (VR) (Figura 2A; vedere Tabella dei materiali).
    1. Genera un file video .mp4 costituito da una sequenza di schermi in bianco e nero alternati ad una frequenza di 15 Hz, per un totale di 30 s. Posiziona un numero casuale al centro del fotogramma video (che occupa meno del 2% dello schermo con un angolo visivo di 1,5 °) in modo che i partecipanti possano concentrarsi centralmente durante la stimolazione. Assicurarsi che il numero sia alterato a intervalli di 5 s per incoraggiare un'attenzione costante (Figura 2B).
    2. Carica il file video costruito sullo smartphone e visualizzalo a piena luminosità (minimo ~ 490 nits), fungendo da stimolo visivo del sistema SSVEP.
  2. Caricare l'auricolare EEG wireless a 14 canali, che verrà utilizzato come dispositivo di registrazione EEG principale (Figura 3A).
    1. Associare l'auricolare a un computer nelle vicinanze tramite il ricevitore USB universale (dongle) in dotazione. Inserire il dongle nella porta USB del computer, accendere l'auricolare tramite il pulsante di accensione, aprire il software dell'auricolare EEG a 14 canali su un computer e selezionare il pulsante Connetti sull'applicazione accanto all'ID auricolare visualizzato (vedere Tabella dei materiali).
  3. Saturare completamente i sensori in feltro in dotazione con soluzione salina.
    1. Installare i sensori saturi nei bracci di plastica nera dell'auricolare ruotando delicatamente ciascun sensore in senso orario fino a quando non si avverte un "clic" e il sensore si sente sicuro.

3. Valutazione di base dei partecipanti

  1. Ottenere il consenso di tutti i partecipanti che hanno superato le domande di screening per essere coinvolti nello studio prima dell'inizio della stagione di rugby.
  2. Chiedi ai partecipanti consenzienti di essere seduti su una sedia in un ambiente tranquillo e chiuso con luce ambientale naturale, come una stanza da ufficio. Mentre i partecipanti sono seduti, montare l'auricolare EEG a 14 canali sulla testa dei partecipanti facendo scorrere l'archetto verso il basso dalla parte superiore della testa. Disporre gli elettrodi secondo il sistema internazionale 10-20 (Figura 3B)28,29. Posizionare i due sensori anteriori dell'auricolare in linea con l'attaccatura dei capelli dei partecipanti o circa tre dita sopra le sopracciglia dei partecipanti.
    NOTA: se i partecipanti hanno i capelli folti, lavorare il sensore sotto i capelli e aggiungere ulteriore soluzione salina. Se il soggetto si sposta dalla posizione stazionaria seduta o c'è un cambiamento nelle impostazioni ambientali durante la valutazione, può verificarsi un artefatto (Figura 4) e i dati SSVEP non devono essere raccolti per l'analisi (scartati).
    1. Utilizzare gli elettrodi occipitali (O1 e O2) come elettrodi di registrazione principali e gli elettrodi parietali (P3 e P4) come elettrodi di terra e di modo comune (riferimento) (Figura 3B).
  3. Assicurarsi che vi sia una connessione adeguata tra l'auricolare e la testa dei partecipanti utilizzando un software di qualità del contatto prima di procedere con il test. Gli elettrodi verdi indicano una buona qualità di contatto (<20 kOhms) secondo gli standard del produttore.
    1. Nel caso in cui non sia stata raggiunta una buona qualità di contatto per tutti i canali elettrodici di interesse (O1, O2), risaturare i sensori con soluzione salina e ricontrollare il posizionamento per garantire che i sensori siano il più possibile a filo contro il cuoio capelluto.
      NOTA: È necessario ottenere una buona qualità di contatto per garantire la connettività elettrica tra il cuoio capelluto e gli elettrodi, riducendo al minimo i potenziali artefatti (Figura 4).
  4. Chiedi ai partecipanti di tenere lo smartphone di prova all'interno della cornice VR fino agli occhi, a filo contro i loro volti e il ponte nasale, assicurandoti che entrambi gli occhi siano completamente coperti.
    1. Chiedi ai partecipanti di confermare che il numero focale è visibile al centro dello schermo e che la cornice sta bloccando la luce ambientale.
  5. Rimuovi il fotogramma VR dal volto dei partecipanti e informali che il video di stimolo visivo verrà ora avviato. Quindi restituisci loro il fotogramma VR per riapplicarli nella stessa posizione del passaggio 3.4.1.
    1. Ricorda ai partecipanti che devono concentrarsi sul numero focale e rimanere fermi e silenziosi durante la durata del test SSVEP.
  6. Avvia il video di stimolo visivo premendo il pulsante Riproduci sullo schermo dello smartphone, quindi chiedi ai partecipanti di posizionare il fotogramma VR sul suo viso (come da passaggio 3.4).
  7. Chiedi ai partecipanti di confermare di avere il telaio VR nella posizione corretta come da passaggio 3.4. Dopo la conferma del partecipante, avviare contemporaneamente un cronometro per il conto alla rovescia per 30 s e quindi selezionare il pulsante Avvia registrazione sul software dell'auricolare EEG a 14 canali per iniziare la registrazione sull'auricolare EEG.
  8. Una volta terminato il periodo di 30 s, interrompere la registrazione EEG selezionando il pulsante Stop sul software delle cuffie EEG a 14 canali.
    1. Rimuovi il fotogramma VR dagli occhi dei partecipanti e informali che la prima valutazione SSVEP è completa.
  9. Salva la risposta SSVEP registrata nell'account locale facendo clic sul pulsante Sessioni salvate sul software delle cuffie EEG a 14 canali. Esportare il file salvato come file EDF (European Data Format) in un dispositivo hardware di archiviazione preferito.
    NOTA: i file EDF devono essere etichettati con le iniziali, la data, l'ora e il tipo di test condotto (baseline, post-infortunio o recupero) del partecipante a fini di identificazione e archiviazione.
  10. Ripetere il protocollo di valutazione SSVEP (passaggi da 3.2 a 3.9) in rapida successione dopo il passaggio 3.9.
    NOTA: questo è condotto come seconda lettura dalle due valutazioni e produce una lettura EEG costantemente più chiara.
  11. Una volta che la coppia di valutazioni SSVEP è stata completata con successo, chiedi al partecipante di rimuovere il fotogramma VR dai propri occhi e di rimuovere con cura l'auricolare dalla testa dei partecipanti.
    1. Rimuovere i sensori degli elettrodi dall'auricolare e conservarli in un'apposita custodia protettiva fino al loro prossimo utilizzo per garantire che la soluzione salina non corroda gli elettrodi dell'auricolare.
    2. Pulire sia l'auricolare che lo smartphone + cornice con salviette di alcool isopropilico (70%) prima di riporre entrambi i pezzi di equipaggiamento nei rispettivi casi fino al loro prossimo utilizzo.
  12. Chiedi al partecipante se ha avuto reazioni anormali allo stimolo, inclusa la presenza di mal di testa o vertigini. Registrare la risposta in un registro di studio.
  13. Informare il partecipante che ha completato i test di base e sarà nuovamente valutato entro 72 ore dalla prossima partita competitiva della stagione.

4. Valutazione post-pregiudizio

  1. Assicurarsi che qualsiasi impatto sul campo sospettato di essere una commozione cerebrale sia registrato e segnalato allo sperimentatore dello studio dal medico o dal giocatore della squadra.
  2. Ottenere valutazioni post-infortunio di tutti i giocatori che sono stati segnalati nella fase 4.1 entro 72 ore dall'incidente utilizzando il protocollo SSVEP dettagliato nella sezione 3.
  3. Assicurarsi che tutti i giocatori siano sottoposti a una valutazione SSVEP post-infortunio, che viene valutata dal medico della squadra (vedere la sezione 5) per determinare quando il giocatore si è ripreso dall'infortunio e può tornare all'allenamento e alle partite a pieno contatto. Assicurarsi che la diagnosi del medico del team sia registrata a scopo sperimentale.
    1. Informare il giocatore che saranno rivalutati con il sistema SSVEP una volta ritenuti recuperati dal medico della squadra.

5. Valutazioni cliniche della commozione cerebrale

  1. Assicurati che tutti i giocatori siano valutati dal medico della squadra entro 72 ore da un potenziale impatto che genera commozione cerebrale.
    NOTA: il medico della squadra deve essere un professionista autorizzato con esperienza clinica nella valutazione delle lesioni legate allo sport e approvato dall'organo di governo di uno sport pertinente.
    1. Chiedi al medico della squadra di eseguire un esame neurologico oltre a utilizzare elementi dello Sport Concussion Assessment Tool (SCAT) per determinare lo stato di coscienza del giocatore e la presenza di uno qualsiasi dei segni e sintomi comuni associati alla commozione cerebrale15.
      NOTA: Le valutazioni vengono effettuate con il comportamento e il comportamento tipici del giocatore come riferimento.
  2. Secondo le linee guida30 del Graduate Return to Play (GRTP) di Rugby Australia, assicurati che il giocatore venga rivalutato dallo stesso medico della squadra entro 48 ore da una diagnosi di commozione cerebrale, e di nuovo una volta per sessione di allenamento fino a quando non viene autorizzato a tornare a giocare30.
  3. Assicurati che i giocatori si sottopongano a una valutazione finale con il medico della squadra per determinare se si sono ripresi clinicamente, prima di consentire loro di tornare alla pratica o alle partite a pieno contatto. Il medico deve determinare lo stato di lesione del giocatore in base al miglioramento dei test SCAT e alla riduzione dei sintomi associati e di qualsiasi comportamento atipico, che è stato precedentemente notato.
    NOTA: Questa valutazione finale deve avvenire dopo un minimo di 12 giorni dopo l'infortunio come da GRTP.
    1. Registrare la determinazione del clinico dello stato di lesione del giocatore (commozione cerebrale o recuperato) a scopo investigativo.

6. Valutazione del recupero

  1. Valutare i giocatori che sono stati ritenuti recuperati nel passaggio 5.3 utilizzando il protocollo SSVEP dettagliato nella sezione 3 per ottenere una risposta SSVEP di recupero.

7. Valutazione dell'affidabilità test-retest

  1. Assicurarsi che tutti i partecipanti non infortunati siano nuovamente testati entro 72 ore dopo ogni partita competitiva della stagione con il sistema SSVEP portatile nella stessa impostazione come descritto nella sezione 3 per ottenere dati per l'affidabilità del test-retest del sistema.

8. Trattamento dei dati SSVEP

  1. Generare uno script di calcolo numerico in grado di importare ed elaborare tutti i file di dati EDF registrati dalle sezioni 3-7 (vedere Tabella dei materiali).
    1. Applicare un filtro passa-banda Butterworth con frequenze angolari a 5 Hz e 40 Hz alle tensioni SSVEP grezze ottenute con l'auricolare EEG a 14 canali per ridurre al minimo gli effetti del rumore a bassa frequenza, dell'offset della tensione CC e dell'alimentazione di rete31.
    2. Applicare una trasformazione FFT (Fast Fourier Transformation) ai valori SSVEP filtrati per analizzare i dati nel dominio di frequenza32.
    3. Normalizzare i valori FFT dai canali degli elettrodi O1 e O2 per generare una singola matrice di valori per il plottaggio grafico come densità dello spettro di potenza (Figura 5).
  2. Una volta elaborati i dati EEG, calcolare il rapporto segnale-rumore (SNR) di ciascun file di dati dividendo la magnitudine a 15 Hz per la magnitudine media tra 5-40 Hz. La formula SNR è:
    figure-protocol-1
    Dove:
    Ampiezza15Hz = La tensione della banda di frequenza 15 Hz (μV)
    Media di ampiezza = La tensione media di tutte le bande di frequenza tra 5-40 Hz (μV)
  3. Assicurati che tutti i dati (EDF grezzo, EDF elaborato, valore SNR, commenti e date dello stato di infortunio dei giocatori) siano salvati in cartelle opportunamente etichettate per scopi investigativi.

9. Analisi statistica

  1. Combina categoricamente i file di dati dei giocatori in un foglio con valori delimitati da virgole (CSV) (colonne separate per la linea di base, la commozione cerebrale e la lettura del recupero).
    1. Utilizzare l'SNR di ogni lettura SSVEP per confrontare i diversi gruppi. Esprimere tutti i dati riepilogati come mediane con intervallo interquartile dal 25° al 75° (IQR), con un livello di significatività statistica di alfa (α) = 0,05 impostato e tutti i livelli di varianza visualizzati in deviazione standard (± S.D.). Utilizzare un software di analisi statistica (vedi Tabella dei materiali) per l'analisi dei valori SNR del gruppo.
    2. Valuta la normalità dei valori SNR di tutti i giocatori usando un test Shapiro-Wilk.
    3. Confronta l'SNR medio tra tutti e tre i gruppi di valutazione utilizzando t-test accoppiati (tra letture concusse al basale, letture recuperate con commozione cerebrale e letture recuperate al basale ) per i giocatori che hanno sperimentato tutti e tre i tipi di valutazioni. Assicurarsi che venga applicata una correzione di confronto multipla utilizzando una correzione Bonferroni.
    4. Calcola la dimensione dell'effetto dei confronti t-test utilizzando il D32 di Cohen.
  2. Stimare l'affidabilità del test-retest utilizzando un modello 3, tipo k coefficiente di correlazione intra-classe (ICC); ICC (3,k) con un intervallo di confidenza del 95% (CI) per esaminare l'accordo tra test di base e ripetuti durante la stagione.
    NOTA: l'esperimento può essere messo in pausa qui e riavviato in un secondo momento.

10. Configurazione del sistema SSVEP portatile migliorata

NOTA: Il sistema descritto in questa sezione è un set up all-in-one che è stato progettato per consentire un processo di misurazione più efficiente, sia più rapido che con un maggiore comfort per il partecipante. Si prega di notare che il set up descritto nelle sezioni 2-6 è un prototipo semplicistico costituito da numerosi pezzi di attrezzature unite per generare un sistema proof-of-concept. Lo schema di protocollo che utilizza questo sistema è presentato nella Figura 6.

  1. Ottenere un sistema SSVEP portatile che contenga uno stimolo visivo e una configurazione dell'elettrodo equivalente al sistema descritto nella sezione 2 (vedere figura 7A).
    1. Scarica l'applicazione SSVEP del sistema dall'app store iOS su un dispositivo che utilizza iOS (vedi Tabella dei materiali).
  2. Assicurarsi che il team investigativo abbia familiarità con le istruzioni per l'uso (IFU) del sistema SSVEP portatile e della sua applicazione iOS in dotazione, che consente l'attivazione del dispositivo SSVEP e l'archiviazione locale delle letture EEG.
    1. Genera account oggetto sull'applicazione iOS seguendo le istruzioni per l'uso (IFU) del sistema SSVEP portatile. Apri l'app, seleziona la scheda Soggetti , quindi premi il pulsante Aggiungi nuovo oggetto .

11. Configurazione del sistema EEG di riferimento

  1. Ottenere un'unità amplificatore EEG di grado clinico convalidata con una configurazione di elettrodo modulare che non contenga una componente di stimolo visivo (Figura 7C).
  2. Assicurarsi che il team investigativo abbia familiarità con le istruzioni per l'uso (IFU) del sistema EEG clinico e la sua applicazione software di neurologia clinica fornita (vedere Tabella dei materiali), che consentono l'attivazione dell'amplificatore e la memorizzazione locale delle letture EEG.

12. Convalida EEG di un sistema SSVEP portatile migliorato

  1. Reclutare partecipanti adulti sani e di lingua inglese utilizzando gli stessi criteri di esclusione descritti nella sezione 1. Consentire a questi partecipanti lo studio di convalida del sistema SSVEP.
  2. Assegna in modo casuale ai partecipanti un numero compreso tra 01 e 20. Valutare i partecipanti con un numero dispari assegnato prima con il sistema SSVEP portatile e poi con il sistema EEG clinico (passaggi 12.3-12.16). Viceversa per i partecipanti assegnati con numeri pari (passi 12.10-12.14, poi 12.3-12.9, poi 12.15-12.16) (Figura 6).
    1. Configurare l'auricolare SSVEP secondo le istruzioni per l'uso (IFU): caricare completamente l'auricolare e bluetooth associarlo all'applicazione SSVEPiOS. Inserire i cilindri del sensore in poliuretano in dotazione nei canali degli elettrodi e saturare utilizzando la normale soluzione salina.
  3. Posizionare l'auricolare SSVEP sulla testa del partecipante secondo l'IFU del sistema, con la parte inferiore dell'unità abitativa posteriore situata direttamente sopra l'ione del partecipante, l'alloggiamento della visiera anteriore posizionato saldamente sopra gli occhi e il ponte nasale e l'auricolare stretto tramite le cinghie di regolazione elastica e le fibbie di fissaggio.
  4. Controllare l'indicatore di impedenza dell'applicazione SSVEP iOS per garantire una connessione adeguata tra l'auricolare e la testa del partecipante prima del test. Gli indicatori visivi verdi sull'applicazione associata (impedenza <15 kOhms) indicano una buona qualità di contatto secondo gli standard del produttore.
    1. Se non si ottiene una buona qualità di contatto per tutti i canali elettrodici di interesse, risaturare i sensori con la normale soluzione salina e ricontrollare il posizionamento per garantire che i sensori siano il più possibile a filo contro il cuoio capelluto.
      NOTA: È necessario ottenere una buona qualità di contatto per garantire la connettività elettrica tra il cuoio capelluto e gli elettrodi, riducendo al minimo i potenziali artefatti (Figura 4).
    2. Assicurati che il partecipante sia a suo agio. Istruiscili a rimanere fermi, calmi e silenziosi mentre sono seduti e guardano in avanti verso le luci, e a battere le palpebre solo quando necessario. Se il soggetto si sposta dalla posizione stazionaria seduta o c'è un cambiamento nelle impostazioni ambientali durante la valutazione, può verificarsi un artefatto (Figura 4) e i dati SSVEP non devono essere raccolti per l'analisi (scartati).
  5. Avvia lo stimolo visivo premendo il pulsante Inizia test sull'applicazione iOS. Quando richiesto, premere il pulsante Continua per passare alla fase successiva del test. Lo stimolo visivo viene eseguito due volte secondo l'IFU del sistema, ottenendo una lettura SSVEP preliminare e primaria.
  6. Dopo aver completato la valutazione SSVEP, rimuovere l'auricolare SSVEP dalla testa del partecipante. Permettere ai soggetti di rilassarsi per un minimo di 30 s.
  7. Per ottenere un valore di affidabilità test-retest, ripetere il protocollo di valutazione SSVEP con il sistema SSVEP (passaggi da 12.3 a 12.7) dopo la fine del periodo di riposo.
  8. Consentire ai partecipanti di riposare per 5 minuti prima di procedere con il prossimo sistema EEG.
  9. Impostare l'amplificatore EEG clinico secondo IFU: accendere l'amplificatore collegandosi a un computer tramite dongle USB fornito e cavo di alimentazione, collegare cinque conduttori dell'elettrodo nelle rispettive posizioni EEG 10-20 di 01, O2, OZ, P1 e P2, aprire il software EEG di neurologia clinica su un computer e creare un nuovo studio (tramite la scheda Registra ).
    1. Applicare il gel di preparazione del cuoio capelluto sulla regione occipitale della testa del partecipante, strofinando il gel in senso orario con le dita per diffonderlo in uno strato sottile.
    2. Montare il cappuccio dell'elettrodo sopra la testa del partecipante secondo l'IFU del sistema EEG clinico. Applicare il gel conduttivo sui cinque cerotti per elettrodi con attenzione e con le mani pulite.
    3. Posizionare i cinque cerotti per elettrodi sul cuoio capelluto del partecipante nelle rispettive posizioni O1, O2, O3, P1 e P2 secondo la nomenclatura di posizionamento EEG 10-20.
  10. Controllare l'indicatore di impedenza dell'applicazione software dell'amplificatore EEG clinico per garantire una connessione adeguata tra l'auricolare e la testa del partecipante prima del test. Valori di impedenza di <15 kOhm sono considerati accettabili per l'applicazione EEG.
    1. Nel caso in cui non si raggiunga una buona qualità di contatto per tutti i canali elettrodici di interesse, riapplicare i gel di preparazione e ricontrollare il posizionamento per garantire che i sensori siano il più possibile a filo contro il cuoio capelluto.
  11. Istruire il partecipante a tenere la visiera anteriore del dispositivo SSVEP sopra gli occhi come al passaggio 12.4, mentre un assistente investigativo tiene l'unità abitativa posteriore lontana dal cuoio capelluto.
    1. Ripetere le istruzioni di cui al paragrafo 12.5.2.
  12. Avviare la registrazione dell'amplificatore EEG premendo il simbolo rosso Record situato nell'angolo in alto a sinistra del software di neurologia clinica. Subito dopo l'avvio della registrazione, avviare lo stimolo visivo premendo il pulsante Inizia test sull'applicazione iOS.
    1. Premere il simbolo rosso Record per interrompere la registrazione dell'amplificatore EEG una volta richiesto che il sistema SSVEP ha cessato il primo round di stimolo ed è in attesa del comando per continuare.
    2. Riavviare la registrazione dell'amplificatore EEG premendo il simbolo rosso Record sul software di neurologia clinica, quindi continuare lo stimolo visivo selezionando il pulsante Continua sull'app SSVEP iOS.
    3. Premere il simbolo rosso Record per interrompere la registrazione dell'amplificatore EEG una volta richiesto che il sistema SSVEP ha cessato lo stimolo visivo.
  13. Lasciare che il soggetto si rilassi per un minimo di 30 s. Per ottenere un valore di affidabilità test-retest, ripetere il protocollo di valutazione SSVEP con il sistema EEG clinico (passaggi da 12.10 a 12.13) dopo la fine del periodo di riposo (due test totali: Test 1 / Test 2).
  14. Una volta che la coppia di valutazioni SSVEP è stata completata con successo, chiedi al partecipante di rimuovere la visiera anteriore dai propri occhi e di staccare con cura i cerotti degli elettrodi dal cuoio capelluto.
    1. Pulire sia l'auricolare SSVEP che i conduttori degli elettrodi con salviette di alcool isopropilico (70%) prima di conservare entrambe le apparecchiature nei rispettivi casi fino al loro prossimo utilizzo.
  15. Chiedi al partecipante se ha avuto reazioni anormali allo stimolo, inclusa la presenza di mal di testa o vertigini. Registrare le loro risposte in un registro di studio prima di informarli che hanno completato la loro partecipazione allo studio.

13. Test-retest calcolo dell'affidabilità del sistema SSVEP portatile

  1. Scaricare i valori SSVEP non elaborati di entrambi i set di test primari SSVEP dal dispositivo iOS utilizzando un software di utilità di gestione mobile; i risultati verranno visualizzati come file con valori delimitati da virgole (CSV). Ai fini dell'identificazione e dell'archiviazione, salvare i file utilizzando il nome completo del partecipante, il tipo di test condotto e la data.
  2. Modificare lo script di calcolo numerico generato nella sezione 8 per elaborare i file CSV con una matrice aggiuntiva di valori SSVEP dal canale di registrazione Oz .
  3. Raccogliere i file di dati elaborati in una matrice di fogli CSV, con valori riepilogati in base alla rispettiva categoria di Test 1 o Test 2.
  4. Utilizzare l'SNR di ogni lettura SSVEP per confrontare i risultati dei diversi test. Stimare l'affidabilità del test-retest utilizzando un modello 2, il coefficiente di correlazione interclasse di tipo 1 ICC (2,1) con un intervallo di confidenza del 95% (CI) e il livello di significatività α impostato su 0,05.

14. Calcolo test-retest del sistema EEG clinico

  1. Scaricare i valori SSVEP grezzi di entrambi i set di test primari dell'amplificatore EEG dal software di neurologia clinica; i risultati verranno visualizzati come file CSV. Ai fini dell'identificazione e dell'archiviazione, salvare i file utilizzando il nome del soggetto e il tipo di test condotto.
  2. Ripetere la sezione 13.2-13.4 utilizzando i file CSV dell'amplificatore EEG scaricati per stimare l'affidabilità del test-retest del sistema EEG clinico.

15. Calcolo dell'accordo dei sistemi SSVEP portatili e EEG clinici

  1. Delineare i criteri per determinare se un SSVEP è stato rilevato dal sistema EEG (criteri consigliati: se i picchi di segnale principali tra 5-35 Hz sono 15 ± 0,1 Hz e se il punteggio Z del picco principale è superiore a 5).
  2. Modificare lo script di calcolo numerico generato nelle sezioni 12 e 13 per determinare inoltre la frequenza di picco e il punteggio Z dei file SSVEP elaborati. Formula per Z-score è.
    figure-protocol-2
    Dove:
    Picco di ampiezza = La tensione alla frequenza di picco (μV)
    Media di ampiezza = La tensione media di tutte le bande di frequenza tra 5-35 Hz (μV)
  3. Condurre un'analisi binomiale della capacità dei sistemi EEG di rilevare con successo un SSVEP utilizzando i criteri delineati, con probabilità binomiale (%) da prendere come accordo tra i due sistemi. Le registrazioni preliminari e primarie per ciascun sistema devono essere utilizzate per calcolare il livello di accordo su due insiemi di dati, rispettivamente.
  4. Utilizzare il punteggio Z di ogni lettura SSVEP per confrontare i diversi sistemi EEG. Esprimere tutti i dati riepilogati come mediane con intervallo interquartile dal 25° al 75° (IQR). Utilizzare software di analisi statistica per l'analisi statistica dei valori elaborati dal sistema.
  5. Modificare lo script di calcolo numerico generato nelle sezioni 12 e 13 per determinare ulteriormente l'SNR medio per ogni frequenza che ha portato a un punto dati compreso tra 0 e 25 Hz, di TUTTI i file SSVEP (preliminari e primari) generati dal sistema SSVEP e Clinical EEG.
    1. Creare una densità dello spettro di potenza (PSD) di entrambi i sistemi normalizzando i risultati SNR medi tra 0-25 Hz (vedere Risultati rappresentativi).
      NOTA: creare una serie di dati separata per ogni sistema EEG e sovrapporla allo stesso PSD.

Risultati

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Un totale di 65 giocatori di rugby maschi (20,9 ± 2,3 anni) sono stati arruolati con successo nella prima sezione di questo studio, con tutti i giocatori sottoposti a una valutazione SSVEP di base (Figura 1). Nel corso della stagione di rugby, 12 partecipanti hanno subito un potenziale infortunio concussivo sul campo di gioco e sono stati rivalutati con il sistema SSVEP per una valutazione post-infortunio. Il medico del team ha valutato questi giocatori utilizzando un protocollo di valutazione della commozione cerebrale clinica e ha diagnosticato questi 12 partecipanti come commozione cerebrale. Tutti e dodici sono stati ritenuti recuperati dal medico entro il periodo di tempo GRTP di 12giorni 30. In seguito alla determinazione del medico che i giocatori sono stati recuperati, 8 giocatori erano disponibili per un ulteriore SSVEP; classificato come valutazione del recupero. Ventidue giocatori che non sono stati sottoposti a commozione cerebrale sono stati nuovamente testati per motivi di affidabilità dello studio nel corso della stagione. I restanti partecipanti che non sono stati sottoposti a nuovo test sono stati persi per il follow-up. Non sono stati riportati eventi avversi dopo stimolazione SSVEP per tutta la durata dello studio. L'affidabilità del sistema SSVEP utilizzato sui giocatori di rugby è stata confermata da un elevato coefficiente di correlazione intra-classe (ICC) con un intervallo di confidenza del 95%, pari a 0,91 (0,79-0,96) per i giocatori non infortunati ritestati (n = 22) e 0,96 (0,74-0,99) per i giocatori recuperati ritestati33. Per questo calcolo sono stati presi in considerazione set di dati in cui è stata raggiunta una buona qualità di contatto. Questo è il risultato di alcune occasioni in cui il potenziale dei capelli o della pelle dei partecipanti ha influito sulla capacità dei sistemi EEG di ottenere SSVEP pulito (Figura 4).

Al fine di determinare se l'SSVEP prodotto tramite questo sistema investigativo può essere utilizzato come biomarcatore per la commozione cerebrale, i valori SNR dei risultati elaborati sono stati raggruppati in valutazioni di base (controllo), concusse e recupero per il confronto (Figura 1). Nel complesso, l'SNR mediano per tutti i giocatori di controllo (n = 65) era 4,80 [IQR: 4,07-5,68], con l'EEG medio elaborato del gruppo di controllo che mostrava un chiaro segnale di picco a 15 Hz nel rispettivo spettro di frequenza33. Una risposta simile è stata osservata quando i valori medi di SSVEP di un gruppo di controllo separato (n = 20; popolazione generale sana) prodotti dallo stesso stimolo visivo ma registrati con un diverso sistema EEG, sono stati rappresentati graficamente come densità dello spettro di potenza (Figura 5). Questa distribuzione mediana e la densità dello spettro di potenza hanno permesso di impostare un controllo chiaro per una risposta SSVEP di un giocatore non ferito (non concusso) alla configurazione investigativa (Figura 2, Figura 3). L'SNR mediano di tutti i giocatori con commozione cerebrale (n = 12) e dei giocatori recuperati con valutazioni SSVEP disponibili (n = 8), era rispettivamente di 2,00 [IQR: 1,40-2,32] e 4,82 [IQR: 4,13-5,18], rispettivamente33. Lo studio pilota ha osservato differenze significative nei valori mediani di SNR (+4,03; p < 0,0001) tra il controllo (basale) e i giocatori concussi. Una commozione cerebrale ha avuto un grande effetto su un segnale SSVEP (Cohens, d = 4.03). È interessante notare che il gruppo di giocatori recuperato è stato visto avere una variazione SNR minuto (+0,02; p = 0,0495) solo al significato (α < 0,05), con un effetto banale rispetto al gruppo di controllo (Cohens, d = 0,17) 33. Ciò indica che a seguito di un recupero completo, secondo le linee guida GRTP30, i valori SSVEP sono equivalenti per un giocatore concusso e non infortunato. Inoltre, l'SNR mediano è risultato significativamente diverso (+2,80; p = 0,0002) tra il gruppo di giocatori concussi e recuperati, dimostrando che il periodo di recupero ha avuto un grande effetto sul segnale SSVEP del giocatore concusso (Cohens, d = 3,60)33.

Una risposta simile nella varianza SNR mediana è stata osservata confrontando solo i giocatori sottoposti a tutte e tre le forme di test (n = 8; linee di base, commozione cerebrale e recupero). È stata osservata una variazione significativa tra basali vs concusse (-2,34; p = 0,0001) e commozione cerebrale vs recupero (-2,72; p = 0,0002), mentre è stata osservata una variazione minore tra basali vs recupero (+ 0,28; p = 0,0495), con un effetto banale tra questi gruppi (Cohens d = 0,17). Questi risultati sono stati rafforzati quando si prendono i valori medi SNR dei giocatori che hanno subito tutte e tre le forme di test. L'SNR medio delle letture di base, concusse e di recupero di questi giocatori è stato rispettivamente di 4,45, 2,20 e 4,33. Una differenza significativa è stata osservata tra i gruppi basali vs concussi (p = 0,0001) e concussi vs di recupero (p = 0,0002). La variazione dei valori medi di SNR tra il gruppo di recupero e il gruppo basale era piccola, ma solo significativa (p = 0,0495). Nel complesso, la risposta allo stimolo è stata inferiore nei giocatori con commozione cerebrale rispetto alla loro valutazione di base. Dopo un periodo di recupero monitorato, questi giocatori sono stati infine in grado di generare una risposta equivalente alla loro valutazione iniziale (di base)33. Ciò dimostra che una commozione cerebrale legata allo sport ha un impatto sulla capacità di un individuo di generare SSVEP per un periodo minimo di 12 giorni. Se la risposta SSVEP di un individuo è stata misurata di routine in modo simile a questo protocollo (Figura 1): basale, post-lesione, recupero, un operatore sanitario potrebbe potenzialmente utilizzare gli SSVEP come biomarcatore per la commozione cerebrale.

Il sistema SSVEP portatile all-in-one (Figura 7A), è stato utilizzato su (n = 20) soggetti di controllo sani della popolazione generale, non specificati per lo sport del rugby. Poiché si tratta di un dispositivo sperimentale con un sistema di elettrodi diverso (Figura 7B) e stimoli leggermente diversi dalla configurazione iniziale di SSVEP, i valori SNR mediano e medio non erano validi per il confronto (Tabella 1). Allo stesso modo, poiché i partecipanti non si sono impegnati in sport con un'alta incidenza di commozione cerebrale, il sistema SSVEP non è stato valutato come marcatore SSVEP per la commozione cerebrale. Invece, è stato condotto uno studio di affidabilità test-retest per convalidare il sistema per un uso futuro in studi su larga scala (Figura 6). Il sistema SSVEP ha restituito un'elevata correlazione di 0,81 (CI: 0,59-0,92), indicando che il dispositivo è affidabile nell'ottenere SSVEP (Tabella 2). Inoltre, l'accuratezza della tecnologia EEG dei sistemi è stata convalidata attraverso uno studio di accordo contro un sistema EEG di grado clinico tradizionale (Figura 7C), che ha restituito un valore ICC simile di 0,83 (CI: 0,63-0,93) (Tabella 2). La prima ripetizione del test (preliminare) ha portato 18/20 partecipanti a mostrare un accordo su entrambi i sistemi per una probabilità binomiale del 95%. Per un partecipante, i dispositivi non erano d'accordo a causa del sistema SSVEP che rilevava un ritmo alfa più prominente rispetto alla risposta del segnale a 15 Hz desiderata (Figura 8). Per l'altro partecipante, nessun SSVEP è stato identificato con il sistema EEG clinico (Figura 9). Tuttavia, nella seconda ripetizione (primaria), tutti i 20 partecipanti avevano un accordo su entrambi i sistemi per una probabilità binomiale del 100%. L'accuratezza complessiva dei due sistemi per produrre un SSVEP è illustrata nella Figura 10, che raffigura entrambi i sistemi con un SNR prominente esclusivamente alla frequenza stimolata: 15 Hz. Ciò convalida il sistema portatile come funzionalmente equivalente ai dispositivi di grado clinico utilizzati per registrare i segnali EEG. Se assunto in combinazione con la portabilità e la facilità d'uso del sistema SSVEP, apre una varietà di applicazioni per l'acquisizione di SSVEP di qualità di ricerca al di fuori del contesto clinico, ad esempio in un caso di studio SRC su larga scala.

figure-results-1
Figura 1: Metodologia del diagramma di flusso della partecipazione degli atleti allo studio SRC-SSVEP. Il diagramma di flusso descrive in dettaglio lo screening per l'idoneità dei partecipanti e l'assegnazione dei gruppi durante la durata dello studio SRC-SSVEP dei giocatori dilettanti di rugby union. CRS; commozione cerebrale correlata allo sport. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-2
Figura 2: Componente di stimolo visivo del sistema SSVEP portatile. (A) Smartphone LCD con video caricato e visualizzato, inserito all'interno di una cornice VR di cartone. Il partecipante è tenuto a tenere la cornice VR a filo contro il viso e il ponte nasale assicurando che entrambi gli occhi siano completamente racchiusi dalla cornice. (B) Illustrazione dello stimolo visivo; loop video creato da schermi alternati bianchi (riga superiore) e neri (riga inferiore) ad una frequenza di 15 Hz. Ogni schermo conteneva due fotogrammi separati da una linea di demarcazione verticale allineata con il campo visivo dell'occhio sinistro e destro del fotogramma VR. Ogni fotogramma conteneva un punto focale sotto forma di un numero al suo centro che si alternava all'interno di un intervallo di 1-9 a intervalli di 5 s. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. LCD; display a cristalli liquidi. VR; realtà virtuale. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-3
Figura 3: Componente EEG wireless del sistema SSVEP portatile. (A) Un auricolare EEG a 14 canali in grado di trasmettere dati in modalità wireless a un ricevitore vicino collegato a un computer. (B) Una mappa visiva delle 14 posizioni degli elettrodi rispetto al sistema internazionale 10-20 EEG per il posizionamento degli elettrodi negli studi EEG umani. Due elettrodi occipitali (O1 e O2) sono stati utilizzati come elettrodi di registrazione, mentre due elettrodi parietali sono stati utilizzati come sottrazione e messa a terra in modalità comune (P3 e P4, rispettivamente) nello studio SRC-SSVEP. EEG; elettroencefalografia. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. CRS; commozione cerebrale correlata allo sport. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-4
Figura 4: Illustrazione dell'importanza della qualità del contatto nelle misurazioni SSVEP. Risposte SSVEP di un singolo soggetto di controllo (popolazione generale sana) misurate con il sistema SSVEP, con una frequenza di stimolo impostata di 15 Hz e una frequenza di campionamento di 250 Hz, quando: (A) la soluzione salina atipica viene utilizzata sugli elettrodi, (B) gli elettrodi non vengono adeguatamente lavorati attraverso i capelli del soggetto per contattare il cuoio capelluto, (C) gli elettrodi sono saturi di soluzione salina e lavorati attraverso i capelli. La soluzione salina è essenziale per garantire la connettività elettrica tra la testa del paziente e gli elettrodi; senza di esso, gli artefatti a potenziale cutaneo di grande ampiezza sono osservati in modo armonico. I capelli agiscono come un resistore riducendo al minimo la connettività elettrica tra il cuoio capelluto del paziente e gli elettrodi e quindi si traduce in un aumento del rumore. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-5
Figura 5: Risposta media SSVEP di 20 soggetti di controllo nello studio di convalida EEG. Risposte SSVEP di soggetti di controllo (popolazione generale sana) (n = 20) misurate con il sistema SSVEP, con una frequenza di stimolo impostata di 15 Hz e una frequenza di campionamento di 250 Hz. I valori SSVEP individuali sono stati filtrati tra 5-40 Hz prima di essere trasformati e normalizzati rapidamente di Fourier. L'SSVEP medio della popolazione è illustrato come densità dello spettro di potenza, con l'asse y che rappresenta l'ampiezza del segnale in microvolt (uV). SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-6
Figura 6: Metodologia del diagramma di flusso dello studio di convalida EEG tra due sistemi. Il diagramma di flusso descrive in dettaglio la metodologia di convalida di un sistema EEG portatile rispetto a un sistema di riferimento EEG stabilito: i sistemi SSVEP e EEG clinici, rispettivamente. I partecipanti al controllo (popolazione generale sana) vengono sottoposti a screening e assegnati in modo casuale un ordine di test e due test condotti su ciascun sistema in modo test-retest. EEG; elettroencefalografia. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-7
Figura 7: Panoramica degli elettrodi per lo studio di convalida EEG tra due sistemi. (A) Il sistema SSVEP portatile migliorato. (B) La norma internazionale 10-20 EEG ha modificato il sistema di nomenclatura combinatoria. (C) Il sistema clinico di riferimento EEG stabilito. Il sistema SSVEP misura i segnali EEG attraverso i suoi tre canali elettrodici occipitali (O1, O2 e Oz) utilizzando i due canali dell'elettrodo parziale (P1 e P2) come riferimento e polarizzazione, rispettivamente. Il sistema EEG clinico consente la misurazione dei segnali EEG attraverso il suo amplificatore a 40 canali, che può essere posizionato manualmente nella stessa disposizione O1, O2, Oz, P1, P2 del sistema SSVEP per il confronto. EEG; elettroencefalografia. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-8
Figura 8: Densità dello spettro di potenza della risposta SSVEP di un singolo partecipante al controllo (partecipante 09) misurata da due sistemi EEG. (A) Il sistema SSVEP. B) Il sistema EEG clinico. Entrambe le misurazioni sono state ottenute utilizzando lo stesso stimolo visivo (dal sistema SSVEP): uno stimolo di scorrimento a 15 Hz di LED bianchi in un caso chiuso. Si noti come, nonostante la prominente risposta a 15 Hz osservata in entrambi i sistemi, il picco più alto in assoluto per il sistema SSVEP era a 10,5 Hz piuttosto che a 15 Hz stimolati. Secondo i criteri dello studio dell'accordo, in cui i sistemi devono rilevare la frequenza stimolata come ampiezza di picco (primaria), questo costituisce un fallimento. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. LED; diodi emettitori di luce. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-9
Figura 9: Densità dello spettro di potenza di un singolo controllo (popolazione generale sana) risposta SSVEP dei partecipanti (partecipante 19) misurata da due sistemi EEG. (A) Il sistema SSVEP. B) Il sistema EEG clinico. Entrambe le misurazioni sono state ottenute utilizzando lo stesso stimolo visivo (dal sistema SSVEP); uno stimolo di scorrimento a 15 Hz di LED bianchi in un case chiuso. Si noti la mancanza di una risposta prominente a 15 Hz per il sistema EEG clinico in quanto è circondato da un rumore di entità simile. Secondo i criteri dello studio dell'accordo, in cui i sistemi devono produrre una risposta con un punteggio Z maggiore di 5, questo costituisce un fallimento. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. LED; diodi emettitori di luce. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

figure-results-10
Figura 10: Un'illustrazione visiva dell'accordo tra due sistemi EEG che misurano SSVEP dei partecipanti al controllo. La risposta media SSVEP dei soggetti di controllo (n = 20) (popolazione generale sana) è stata tracciata come SNR rispetto alla gamma di frequenza di interesse; 5-25 Hz per le misurazioni con i sistemi SSVEP (verde) e clinico EEG (rosso). Ogni soggetto di controllo ha prodotto due set di dati per ciascun sistema nello studio di convalida EEG generando un totale di 40 set di dati SSVEP per ciascun sistema. Le risposte illustrate dei due sistemi sono state sovrapposte per visualizzare quanto strettamente concordano nella misurazione SSVEP quando stimolate dallo stesso stimolo visivo: LED bianchi tremolanti a 15 Hz per 30 s. La gamma di frequenza viene filtrata al di sotto dell'armonica a 30 Hz prevista per concentrarsi esclusivamente sulla risposta dello stimolo primario. EEG; elettroencefalografia. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario. SNR; rapporto segnale-rumore. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

Sistema EEGMinimoIQR 25 ·MedianoIQR 75 ·MassimoSignificareStd. Dev.
NC 1 ·4.4028.1879.82913.66720.70311.1484.577
NC 2 ·4.5099.12311.05512.58623.22511.6154.213
Grael 1 ·4.3357.9910.17113.23821.75811.364.897
Grael 2 ·4.9799.00210.61912.66720.17711.223.865

Tabella 1: Riepilogo statistico SSVEP dei partecipanti al controllo misurato da due sistemi EEG. Due misurazioni SSVEP sono state condotte su soggetti di controllo (n = 20) (popolazione generale sana) utilizzando un sistema EEG portatile e un sistema EEG clinico stabilito; I valori SNR sono stati calcolati dall'SSVEP (con 15 Hz presi come segnale primario). Le statistiche sono state calcolate per ciascun set di dati di misurazione, inclusi il minimo, il massimo, il 25° e il 75° intervallo interquartile (IQR), la mediana, la media e la deviazione standard (std dev). EEG; elettroencefalografia. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario.

Sistema EEGGruppoNICC (IC 95%)Tempo medio tra il test (min)
Nurochek ·Controllo200.81 (0.59-0.92)0.5
Grael ·Controllo200.83 (0.63-0.93)0.5

Tabella 2: Affidabilità test-retest del sistema SSVEP portatile e dei sistemi EEG clinici. L'affidabilità del sistema integrato SSVEP e clinico EEG, sono stati calcolati sulla base del coefficiente di correlazione interclasse (ICC) con un intervallo di confidenza del 95% (CI) da due test condotti a 30 s di distanza, utilizzando lo stesso insieme di individui di controllo (popolazione generale sana) (n = 20); CCI (2,1). I valori SNR (con 15 Hz presi come segnale primario) dei test SSVEP sono stati utilizzati come parametro di interesse per il calcolo ICC. EEG; elettroencefalografia. SSVEP; potenziali evocati visivi allo stato stazionario.

Discussione

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Questo è il primo studio a sviluppare un protocollo che identifica le differenze nelle risposte SSVEP nei giocatori sani di sesso maschile amatoriale di ruby union nelle tre fasi di una commozione cerebrale; pre-infortunio (basale), commozione cerebrale e recuperato (Figura 1). Il metodo ha incluso il reclutamento e lo screening di 65 partecipanti che sono stati regolarmente valutati con una configurazione SSVEP sperimentale nel corso di una stagione competitiva. Poiché la configurazione SSVEP era relativamente semplice e portatile, tutte le valutazioni sono state condotte in un ambiente non clinico, dimostrando il potenziale utilizzo come valutazione della commozione cerebrale point-of-care. Lo studio ha dimostrato con successo che la capacità di un individuo di generare SSVEP è attenuata a seguito di una commozione cerebrale diagnosticata. L'impatto depressivo di una commozione cerebrale è stato visto diminuire dopo un periodo di recupero definito, come si è visto quando i valori di SSVEP sono tornati a un livello pre-commozione cerebrale per ogni individuo. L'analisi statistica tra i gruppi di partecipanti ha mostrato una significatività negli effetti di attenuazione SSVEP. L'elevata affidabilità del test-retest nei partecipanti non commozione cerebrale ha evidenziato la stabilità del biomarcatore elettrofisiologico in sistemi SSVEP portatili semplici e più raffinati (Tabella 2). Inoltre, l'accordo assoluto tra un sistema SSVEP e un amplificatore EEG tradizionale, convalida la tecnologia per l'uso come ausilio medico in grado di ottenere segnali EEG di qualità di ricerca (Figura 10).

Poiché questo studio dipendeva dal volontariato dei partecipanti per il post-infortunio e da ripetute valutazioni durante la stagione di rugby, è stato necessario apportare alcune modifiche logistiche al metodo. I periodi di tempo stimati tra il basale e i nuovi test dovevano essere flessibili per adattarsi ai programmi del partecipante. Nonostante queste misure, alcuni giocatori sono stati ancora persi per il follow-up per una serie di motivi vari, tra cui infortuni non correlati o mancanza di interesse. Ciò ha comportato l'uso di un calcolo statistico più completo, ICC, per l'affidabilità del dispositivo per settimane. Non sono stati osservati eventi avversi alla configurazione di SSVEP. Sono stati riscontrati alcuni problemi logistici che hanno richiesto piccole modifiche al protocollo: i capelli lunghi o folti in particolare si sono rivelati problematici nell'acquisire un buon contatto tra l'auricolare e il cuoio capelluto del partecipante. Poiché uno scarso contatto avrebbe diminuito la qualità delle letture EEG (Figura 4), i partecipanti con capelli lunghi o folti erano tenuti a spazzolare e tenere i capelli su e fuori al lato della testa mentre i sensori erano posizionati. Un ulteriore criterio di esclusione è stato generato a causa di questo problema, in cui gli individui con acconciature complesse (ad esempio, dreadlocks) sono stati esclusi da questo studio.

Come precedentemente delineato in questo documento, gli attuali strumenti di valutazione della commozione cerebrale sono altamente soggettivi e sono a rischio di manipolazione da parte di un atleta che può in definitiva ostacolare la capacità di un clinico di fare una diagnosi di importanza cruciale34. Alcuni studi di monitoraggio degli atleti hanno tentato di indagare un biomarcatore più obiettivo per la commozione cerebrale attraverso l'uso di modalità radiologiche come la risonanza magnetica (MRI) e la tomografia computerizzata (TC). Tuttavia, questi metodi forniscono solo informazioni sulle lesioni strutturali macroscopiche come le emorragie che variano dalla definizione di commozione cerebrale come lesione cerebrale funzionale 6,35. I risultati di questo studio sono supportati da studi precedenti che hanno dimostrato che VEP è un biomarcatore funzionale36, che è attenuato o ritardato in presenza di commozione cerebrale 21,37,38. Mentre ci sono somiglianze in questi precedenti metodi di studio VEP rispetto alla nostra configurazione fisica e ipotesi, il nostro studio espande la letteratura attraverso l'uso di SSVEP su VEP. Inoltre, il protocollo varia indagando le valutazioni in tempo reale dei giocatori nelle tre fasi di una commozione cerebrale rispetto ai tradizionali casi di studio di controllo vs commozione cerebrale. Inoltre, il metodo estende il suo potere investigativo confrontando sistemi EEG innovativi e tradizionali per distinguere potenziali dissomiglianze che possono limitare la loro accuratezza nell'ottenere misurazioni elettrofisiologiche oggettive. Pertanto, il protocollo utilizzato in questo studio fornisce un'aggiunta unica e preziosa alla letteratura esistente sui biomarcatori oggettivi della commozione cerebrale.

Nonostante il successo complessivo di questo protocollo, ci sono diverse limitazioni da notare. Ad esempio, è stato notato un piccolo grado di variabilità all'interno dei partecipanti nel rumore EEG di fondo per la valutazione condotta in successione immediata. Due limitazioni di progettazione del protocollo possono rivelarsi in errore per questa prima variabilità: la prima è la mancanza di feedback di impedenza ad alta fedeltà del sistema EEG a 14 canali e vincoli allentati per gli effetti della fatica e dell'influenza ambientale sull'attenzione del soggetto. Mentre questa variabilità intra-partecipante non è stata osservata con gli altri sistemi EEG utilizzati in questo protocollo, vale la pena esplorare questi effetti in modo più dettagliato per confermare che la loro causa è il risultato del design dell'auricolare e non un evento naturale non identificato. In secondo luogo, la maggior parte dei partecipanti aveva segnali SSVEP più grandi dopo la seconda valutazione rispetto alla prima (Tabella 1). Questo può essere il risultato di una maggiore familiarità dei partecipanti con il processo di valutazione e dei conseguenti adattamenti comportamentali alla configurazione dell'apparecchiatura, tra cui una riduzione del battito delle palpebre e dell'irrequietezza durante la presentazione dello stimolo ripetuto. Sono necessari ulteriori studi per determinare se esiste effettivamente un effetto di familiarizzazione con il protocollo SSVEP e, in caso affermativo, quali potenziali modifiche devono essere apportate per ridurne l'insorgenza in studi futuri. Infine, è importante notare che a causa dell'ampia dipendenza da volontari provenienti da una popolazione relativamente piccola di individui (quelli ad alto rischio di insorgenza di commozione cerebrale con la volontà di essere esaminati ripetutamente), questo studio è stato limitato a una piccola dimensione del campione di 65 partecipanti, 12 dei quali hanno subito una commozione cerebrale. Saranno necessari studi con una dimensione di coorte più ampia al fine di valutare la robustezza della valutazione di questo protocollo della commozione cerebrale, in particolare la sua sensibilità e specificità. Sarebbe anche interessante vedere questo protocollo replicato in una gamma di gruppi di età i cui stati di sviluppo cerebrale variano, da quelli ancora in via di sviluppo (adolescenti) a quelli con potenziale declino cognitivo (anziani) e delineare se la responsività differisce significativamente o meno. Per quanto riguarda il sistema SSVEP migliorato, il suo studio comparativo ha evidenziato i limiti integrati del dispositivo rispetto ai sistemi EEG tradizionali. I sistemi EEG tradizionali generalmente adottano l'intero sistema di montaggi 10-20, che comprende 21 siti di elettrodi (Figura 7B). Il sistema SSVEP d'altra parte utilizza solo tre canali elettrodici (O1, O2 e Oz) corrispondenti alla corteccia visiva (Figura 7A). Questa riduzione di capacità significa che il sistema ha un ambito più ristretto di applicazioni EEG e limita l'analisi potenziale che può essere condotta sui dati elettrofisiologici ottenuti all'interno di questo protocollo.

Come accennato in precedenza, sono necessarie ulteriori ricerche per superare i limiti di questo protocollo e testarne la forza su una coorte più ampia per valutare se i suoi risultati sono in grado di essere generalizzati. Ancora più importante, sono necessari ulteriori studi per comprendere meglio i meccanismi alla base della nostra scoperta nell'attenuazione di SSVEP. Ad esempio, i cambiamenti nella risposta SSVEP riscontrati nei nostri partecipanti con commozione cerebrale sono molto probabilmente rappresentazioni di disturbi nella funzione neuronale, ma non è ancora stabilito se si tratti di fenomeni primari (ad esempio, sostanza bianca danneggiata) o secondari (ad esempio, neuroinfiammatori). Una potenziale applicazione futura di questo metodo è l'indagine sul periodo di recupero associato alla depressione neuronale e alla commozione cerebrale individualizzata al soggetto. Una visione più approfondita di questo periodo di recupero potrebbe vedere modifiche apportate alle regole e ai regolamenti del ritorno al gioco (RTP) dello sport che proteggono meglio un atleta infortunato. Questo metodo introduce anche la praticità di un sistema SSVEP portatile applicato in contesti non clinici, come una valutazione della commozione cerebrale consegnata opportunamente a bordo campo di un campo sportivo. Ciò ha il potenziale per fornire benefici significativi non solo ai professionisti medici, ma anche agli allenatori, agli atleti e alle rispettive famiglie per affrontare gli effetti fisiologici negativi della commozione cerebrale e della sindrome da secondo impatto10,11. La generazione di sistemi SSVEP migliorati, come il sistema SSVEP portatile utilizzato in questo studio, potrebbe vedere sorgere attrezzature e applicazioni tecnologiche più avanzate nel campo della neurofisiologia e della SRC che si riveleranno utili per il successo di studi futuri.

In sintesi, questo protocollo si è dimostrato efficace nel suo obiettivo di identificare SSVEP come biomarcatore oggettivo per la commozione cerebrale negli atleti di sport di contatto. Lo studio nel suo complesso fornisce la prova che gli SSVEP sono significativamente attenuati in presenza di una commozione cerebrale e sono in grado di essere prodotti in modo affidabile a un livello di qualità della ricerca attraverso un sistema EEG portatile semplificato. Proponiamo pertanto che la SSVEP possa essere utilizzata come aiuto supplementare per la valutazione delle lesioni concussive, in particolare la valutazione a margine della CRS. Ulteriori studi con protocolli più raffinati, tecniche avanzate e attrezzature migliorate possono basarsi su questo studio e fornire informazioni critiche per combattere gli effetti dannosi delle commozioni cerebrali sulla vita degli atleti.

Dichiarazioni

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Gli autori dichiarano potenziali conflitti di interesse e li dichiarano di seguito:

Adrian Cohen è un direttore di HeadsafeIP Pty Ltd ed è noto sulle domande di brevetto relative alla tecnologia in questo settore.

Dylan Mahony è un dipendente di HeadsafeIP. HeadsafeIP intraprende attività di ricerca, sviluppo e commercializzazione di tecnologie correlate alla commozione cerebrale. HeadsafeIP Pty. Ltd può beneficiare finanziariamente se i prodotti relativi a questa ricerca vengono commercializzati con successo.

Daryl Fong è un dipendente di Cryptych Pty Ltd. Cryptych Pty Ltd fornisce servizi di consulenza a HeadsafeIP sulla produzione conforme del suo dispositivo rispetto ai requisiti normativi.

David Putrino, Joseph Herrera e Rebecca Baron sono dipendenti della Icahn School of Medicine del Mount Sinai e partecipano a ricerche sponsorizzate che indagano sui casi d'uso del dispositivo SSVEP migliorato.

Ringraziamenti

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

L'attrezzatura utilizzata nell'esperimento iniziale (SSVEP investigativo) è stata fornita dalla School of Aerospace, Mechanical and Mechatronic Engineering dell'Università di Sydney. Le apparecchiature utilizzate nella seconda metà dello studio, i sistemi integrati SSVEP ed EEG, sono state fornite da HeadsafeIP.

Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
NomeAziendaNumero di catalogoCommenti
Ag-AgClElettrodi Compumedics97000153Elettrodo EEG monouso Fili
Cartone VRGoogle87002823-01VR Frame
CaviWipesMetrex13-1100Salviette disinfettanti
Emotiv XavierEMO-BCI-ONET-MAC-01EEG Headset Software / Qualità dei contatti
EPOC Sensori di feltroEmotivEMO-EPO-FELT-00Contatti elettrodo morbido EEG
Ricevitore USB Modello universaleEmotivEMO-EPO-USB-04Ricevitore di segnale per cuffie EEG a 14 canali
EPOC+EmotivEPOC+ V1.1ACuffie EEG a 14 canali
Excel 2016MicrosoftKB4484437Spreadsheet Software
Grael Amplificatore EEG 4KCompumedics928-0002-02EEG clinico / Unità amplificatore EEG a 40 canali
iPad 5a generazioneAppleA1822Dispositivo iOS
iPhone 6sAppleA1633Dispositivo iOS
iTunesAppleV12.5.5.5Utilità di gestione dei dispositivi mobili
MATLABMathWorks  R2015bSoftware di calcolo numerico
Nurochek iOS AppHeadsafeIPHS02SSVEP iOS App Software
Nurochek SystemHeadsafeIPHS01Portable SSVEP
System Poliuretano Sensor CilindriHeadsafeHSIP01-213EEG contatti elettrodo morbido
Profusion EEG 5CompumedicsAH744-00Software di neurologia clinica per EEG Amplificatore
Quik-Gel ElectrolyteCompumedics92000016EEG Gel conduttivo
Renu Fresh SolutionBausch+Lomb435720Soluzione salina
SPSS 24IBMCRZ0WMLSoftware di analisi statistica
Ten20 PasteWeaver92100031EEG Skin Prep Gel/Paste
Vaio Pro 11SonySVP1132A1CLComputer / Computer portatile
Xperia Z1SonyC6906LCD Smartphone
Emotiv

Riferimenti

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,
  1. McCrory, P., et al. Consensus statement on concussion in sport-the 5(th) international conference on concussion in sport held in Berlin, October 2016. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 838-847 (2017).
  2. Kilcoyne, K. G., et al. Reported concussion rates for three division I football programs: an evaluation of the new NCAA concussion Policy. Sports Health. 6 (5), 402-405 (2014).
  3. Fuller, C. W., Taylor, A., Raftery, M. Epidemiology of concussion in men's elite Rugby-7s (Sevens World Series) and Rugby-15s (Rugby World Cup, Junior World Championship and Rugby Trophy, Pacific Nations Cup and English Premiership. British Journal of Sports Medicine. 49 (7), 478-483 (2015).
  4. Gardner, A. J., Iverson, G. L., Williams, W. H., Baker, S., Stanwell, P. A systematic review and meta-analysis of concussion in rugby union. Sports Medicine. 44 (12), 1717-1731 (2014).
  5. Rice, S. M., et al. Sport-related concussion and mental health outcomes in elite athletes: a systematic review. Sports Medicine. 48 (2), Auckland, N.Z. 447-465 (2018).
  6. Graham, R., Rivara, F. P., Ford, M. A., Spicer, C. M. Institute of Medicine (US) and National Research Council (U.S.). Committee on Sports-Related Concussions in Youth Board onChildren Youth and Families. Sports-Related Concussions in Youth: Improving the Science, Changing the Culture. , National Academies Press. USA. (2014).
  7. Partridge, B., Hall, W. Repeated head injuries in Australia's collision sports highlight ethical and evidential gaps in concussion management policies. Neuroethics. 8 (1), 39-45 (2015).
  8. Murray, I. R., Murray, A. D., Robson, J. Sports concussion: time for a culture change. Clinical Journal of Sport Medicine: Official Journal of the Canadian Academy of Sport Medicine. 25 (2), 75-77 (2015).
  9. Levin, H. S., Diaz-Arrastia, R. R. Diagnosis, prognosis, and clinical management of mild traumatic brain injury. The Lancet, Neurology. 14 (5), 506-517 (2015).
  10. Bey, T., Ostick, B. Second impact syndrome. The Journal of Emergency Medicine. 10 (1), 6-10 (2009).
  11. Meehan, W. P., Mannix, R. C., O'Brien, M. J., Collins, M. W. The prevalence of undiagnosed concussions in athletes. Clinical Journal of Sport Medicine: Official Journal of the Canadian Academy of Sport Medicine. 23 (5), 339-342 (2013).
  12. Weinstein, E., Turner, M., Kuzma, B. B., Feuer, H. Second impact syndrome in football: new imaging and insights into a rare and devastating condition. Journal of Neurosurgery, Pediatrics. 11 (3), 331-334 (2013).
  13. Stern, R. A., et al. Long-term consequences of repetitive brain trauma: chronic traumatic encephalopathy. PM & R. 3 (10), Suppl 2 460-467 (2011).
  14. Arciniegas, D. B. Clinical electrophysiologic assessments and mild traumatic brain injury: state-of-the-science and implications for clinical practice. International Journal of Psychophysiology. 82 (1), 41-52 (2011).
  15. Echemendia, R. J., et al. The Sport Concussion Assessment Tool 5th Edition (SCAT5): Background and rationale. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 848-850 (2017).
  16. Giza, C. C., et al. Summary of evidence-based guideline update: evaluation and management of concussion in sports: report of the Guideline Development Subcommittee of the American Academy of Neurology. Neurology. 80 (24), 2250-2257 (2013).
  17. Vander Werff, K. R., Rieger, B. Auditory and cognitive behavioral performance deficits and symptom reporting in postconcussion syndrome following mild traumatic brain injury. Journal of Speech, Language, and Hearing Research: JSLHR. 62 (7), 1-18 (2019).
  18. Asken, B. M., et al. Concussion-like symptom reporting in non-concussed collegiate athletes. Archives of Clinical Neuropsychology. 32 (8), 963-971 (2017).
  19. Echemendia, R. J., et al. What tests and measures should be added to the SCAT3 and related tests to improve their reliability, sensitivity and/or specificity in sideline concussion diagnosis? A systematic review. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 895-901 (2017).
  20. Ragan, B., Herrmann, S., Kang, M., Mack, M. Psychometric evaluation of the standardized assessment of concussion: evaluation of baseline score validity using item analysis. Athletic Training & Sports Health Care. 1, 180-187 (2009).
  21. Freed, S., Hellerstein, L. F. Visual electrodiagnostic findings in mild traumatic brain injury. Brain Injury. 11 (1), 25-36 (1997).
  22. Boutin, D., Lassonde, M., Robert, M., Vanassing, P., Ellemberg, D. Neurophysiological assessment prior to and following sports-related concussion during childhood: A case study. Neurocase. 14 (3), 239-248 (2008).
  23. Phurailatpam, J. Evoked potentials: Visual evoked potentials (VEPs): Clinical uses, origin, and confounding parameters. Journal of Medical Society. 28 (3), 140-144 (2014).
  24. Kothari, R., Bokariya, P., Singh, S., Singh, R. A Comprehensive review on methodologies employed for visual evoked potentials. Scientifica. 2016, 1-9 (2016).
  25. Dreyer, A. M., Herrmann, C. S. Frequency-modulated steady-state visual evoked potentials: a new stimulation method for brain-computer interfaces. Journal of Neuroscience Methods. 241, 1-9 (2015).
  26. Norcia, A. M., Appelbaum, L. G., Ales, J. M., Cottereau, B. R., Rossion, B. The steady-state visual evoked potential in vision research: A review. Journal of Vision. 15 (6), 4(2015).
  27. Herbst, S., Javadi, A. -H., Busch, N. How long depends on how fast - perceived flicker frequencies dilate subjective duration. Journal of Vision. 12, 141(2012).
  28. Handy, T. C. Event-related Potentials: A Methods Handbook. , A Bradford Book. (2005).
  29. Kappenman, E. S., Luck, S. J. The Oxford Handbook of Event-Related Potential Components. , Oxford library of Psychology. (2012).
  30. Rugby Australia. Rugby AU Codes and Policies, Safety and Welfare. Concussion Management. , Available from: https://australia.rugby/about/codes-and-policies/safety-and-welfare/concussion-management (2021).
  31. Moyer, J. T., et al. Standards for data acquisition and software-based analysis of in vivo electroencephalography recordings from animals. A TASK1-WG5 report of the AES/ILAE Translational Task Force of the ILAE. Epilepsia. 58, Suppl 4 53-67 (2017).
  32. Liu, Y., et al. IEEE International Conference on Virtual Environments Human-Computer Interfaces and Measurement Systems (VECIMS) Proceedings. , 34-37 (2012).
  33. Fong, D. H. C., et al. Steady-state visual-evoked potentials as a biomarker for concussion: a pilot study. Frontiers in Neuroscience. 14, 171(2020).
  34. Alsalaheen, B., Stockdale, K., Pechumer, D., Broglio, S. P. Validity of the Immediate Post Concussion Assessment and Cognitive Testing (ImPACT). Sports Medicine. 46 (10), 1487-1501 (2016).
  35. Slobounov, S. M., Sebastianelli, W. J. Concussions in Athletics: from Brain to Behaviour. , Springer. (2014).
  36. Drislane, F. W. The Clincal Neurophysiology Primer. , Humana Press. 461-473 (2007).
  37. Moore, R. D., Broglio, S. P., Hillman, C. H. Sport-related concussion and sensory function in young adults. Journal of Athletic Training. 49 (1), 36-41 (2014).
  38. Yadav, N. K., Ciuffreda, K. J. Objective assessment of visual attention in mild traumatic brain injury (mTBI) using visual-evoked potentials (VEP). Brain Injury. 29 (3), 352-365 (2015).

Ristampe e permessi

Richiedi il permesso di riutilizzare il testo o le figure di questo articolo JoVE

Richiedi permesso

Tag

Visual Evoked PotentialsSports ConcussionSteady State VEPPortable EEG SystemSignal To Noise RatioTest Retest ReliabilityElectrode PositioningButterworth FilterFrequency AnalysisNeurological Assessment

Articoli correlati