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Articolo metodologico

Modellazione della rete funzionale per la navigazione spaziale nel cervello umano

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⸱

DOI:

10.3791/65150

⸱

13 ottobre 2023

 ,  ,  , 
1Department of Psychology and Behavioral Sciences, Zhejiang University, 2Department of Neuroscience, Max Planck Institute for Empirical Aesthetics, 3Department of Psychiatry of Sir Run Run Shaw Hospital, Zhejiang University School of Medicine

* These authors contributed equally

In questo articolo

Sommario

Questo articolo presenta un approccio integrativo allo studio della rete funzionale per la navigazione spaziale nel cervello umano. Questo approccio incorpora un database meta-analitico di neuroimaging su larga scala, una risonanza magnetica funzionale in stato di riposo e tecniche di modellazione di rete e di teoria dei grafi.

Abstract

La navigazione spaziale è una funzione complessa che coinvolge l'integrazione e la manipolazione di informazioni multisensoriali. Utilizzando diversi compiti di navigazione, sono stati ottenuti molti risultati promettenti sulle funzioni specifiche di varie regioni cerebrali (ad esempio, ippocampo, corteccia entorinale e area del luogo paraippocampale). Recentemente, è stato suggerito che un processo di rete non aggregato che coinvolge più regioni cerebrali interagenti possa caratterizzare meglio le basi neurali di questa complessa funzione. Questo articolo presenta un approccio integrativo per la costruzione e l'analisi della rete funzionalmente specifica per la navigazione spaziale nel cervello umano. In breve, questo approccio integrativo consiste in tre fasi principali: 1) identificare le regioni cerebrali importanti per la navigazione spaziale (definizione dei nodi); 2) stimare la connettività funzionale tra ciascuna coppia di queste regioni e costruire la matrice di connettività (costruzione della rete); 3) studiare le proprietà topologiche (e.g., modularità e piccola mondanità) della rete risultante (analisi di rete). L'approccio presentato, dal punto di vista della rete, potrebbe aiutarci a capire meglio come il nostro cervello supporti la navigazione flessibile in ambienti complessi e dinamici, e le proprietà topologiche rivelate della rete possono anche fornire importanti biomarcatori per guidare l'identificazione precoce e la diagnosi della malattia di Alzheimer nella pratica clinica.

Introduzione

La specificità funzionale è un principio organizzativo fondamentale del cervello umano, che svolge un ruolo cruciale nel plasmare le funzioni cognitive1. Le anomalie nell'organizzazione della specificità funzionale possono riflettere i disturbi cognitivi distintivi e le basi patologiche associate ai principali disturbi cerebrali come l'autismo e il morbo di Alzheimer 2,3. Mentre le teorie e le ricerche convenzionali tendono a concentrarsi su singole regioni cerebrali, come l'area fusiforme del viso (FFA) per il riconoscimento facciale4 e l'area del posto del paraippocampo (PPA)5 per l'elaborazione della scena, un numero crescente di prove suggerisce che funzioni cognitive complesse, tra cui la navigazione spaziale e il linguaggio, richiedono un'attività coordinata tra più regioni cerebrali6. Indagare i meccanismi alla base delle interazioni a supporto di funzioni cognitive complesse è una questione scientifica critica che aiuterà a far luce sull'architettura funzionale e sul funzionamento del cervello. Qui, prendendo come esempio la navigazione spaziale, presentiamo un metodo integrativo per modellare la rete funzionale per la navigazione spaziale nel cervello umano.

La navigazione spaziale è una funzione cognitiva complessa, che comporta l'integrazione e la manipolazione di più componenti cognitive, come la codifica visuo-spaziale, la memoria e il processo decisionale7. Con la risonanza magnetica funzionale (fMRI), numerosi studi hanno fatto progressi significativi nella comprensione dell'elaborazione cognitiva sottostante e dei meccanismi neurali. Ad esempio, funzioni specifiche sono state collegate a diverse regioni cerebrali utilizzando vari compiti di navigazione: l'elaborazione della scena è specificamente associata alla PPA e la trasformazione delle strategie di navigazione è associata alla corteccia retrospleniale (RSC)8,9. Questi studi hanno fornito importanti informazioni sulle basi neurali della navigazione spaziale. Tuttavia, la navigazione è una funzione dinamica e multimodale internamente e le funzioni delle singole regioni non sono sufficienti a spiegare le grandi differenze individuali nella navigazione spaziale10 che si osservano comunemente.

Con l'emergere della connettomica basata sulla fMRI, i ricercatori hanno iniziato a esplorare il modo in cui alcune regioni chiave del cervello interagiscono tra loro per supportare la navigazione spaziale. Ad esempio, è stato scoperto che la connettività funzionale tra la corteccia entorinale e quella cingolata posteriore è alla base delle discrepanze di navigazione nella malattia di Alzheimer a rischio11. In un altro studio, abbiamo proposto per la prima volta un approccio di rete integrando i metodi del connettoma e quasi tutte le regioni funzionalmente rilevanti (nodi) per la navigazione spaziale, e i risultati hanno mostrato che le proprietà topologiche di questa rete mostravano associazioni specifiche con i comportamenti di navigazione12. Questo studio fornisce nuove intuizioni sulle teorie di come più regioni del cervello interagiscono tra loro per supportare comportamenti di navigazione flessibili10,13.

Il presente lavoro illustra una versione aggiornata dell'approccio integrativo per la modellazione della rete funzionale. In breve, sono stati inclusi due aggiornamenti: 1) Mentre i nodi definiti nello studio originale sono stati identificati sulla base di un database precedente e più piccolo (55 studi con 2.765 attivazioni, consultato nel 2014), la presente definizione si è basata sul database più recente (77 studi con 3.908 attivazioni, consultato nel 2022); 2) per aumentare l'omogeneità funzionale di ciascun nodo, oltre all'originale atlante anatomico AAL (Anatomical Automatic Labeling)14, abbiamo applicato una nuova parcellazione cerebrale, che ha una risoluzione molto più fine e una maggiore omogeneità funzionale (vedi sotto). Ci aspettavamo che entrambi gli aggiornamenti avrebbero migliorato la modellazione della rete funzionale. Questo protocollo aggiornato fornisce una procedura dettagliata per studiare le basi neurali della navigazione spaziale dal punto di vista della rete e aiuta a comprendere le variazioni individuali nei comportamenti di navigazione in salute e malattia. Una procedura simile potrebbe essere utilizzata anche per la modellazione di reti per altri costrutti cognitivi (ad esempio, il linguaggio e la memoria).

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Protocollo

NOTA: Tutto il software utilizzato qui è mostrato nella Tabella dei materiali. I dati utilizzati in questo studio a scopo dimostrativo provengono dallo Human Connectome Project (HCP: http://www. humanconnectome.org)15. Tutte le procedure sperimentali sono state approvate dall'Institutional Review Board (IRB) dell'Università di Washington. I dati di imaging nel set di dati HCP sono stati acquisiti utilizzando uno scanner 3T Siemens Skyra modificato con una bobina di testa a 32 canali. Altri parametri di acquisizione delle immagini sono descritti in dettaglio in un precedente articolo16. Per la dimostrazione, che ha completato le seguenti fasi di pre-elaborazione, sono stati scaricati dati pre-elaborati minimi: correzione della distorsione del gradiente, correzione del movimento, pre-elaborazione della mappa di campo, correzione della distorsione spaziale, normalizzazione spaziale nello spazio del Montreal Neurological Institute (MNI), normalizzazione dell'intensità e rimozione del campo di polarizzazione. Possono essere utilizzati anche i dati fMRI in stato di riposo provenienti dai progetti dei ricercatori.

1. Pre-elaborazione dei dati

  1. Controllare la qualità dei dati ed escludere i partecipanti con dati di ripetizione mancanti e movimento eccessivo della testa (3 mm in traslazione e 3° in rotazione).
    NOTA: Cinque partecipanti sono stati rimossi e 38 giovani adulti (22-35 anni) sono stati inclusi nelle analisi principali.
  2. Aprire la casella degli strumenti GRETNA (Graph Theoretical Network Analysis)17 in MATLAB per eseguire ulteriori passaggi di pre-elaborazione. Fare clic sul batch di FC Matrix Construction. Selezionare il percorso del set di dati funzionali per caricare i documenti NIFTI ed eseguire i passaggi seguenti, come mostrato nell'opzione pipeline nella Figura 1:
    1. Per rimuovere le prime 10 immagini, fare doppio clic su Numero punto temporale da rimuovere in Rimuovi prime immagini e immettere 10.
    2. Spazialmente liscio (larghezza completa a metà massimo [FWHM] = [4 4 4] facendo doppio clic su FWHM (mm) in Spazialmente liscio e immettendo [4 4 4]).
    3. Regressione delle covariate. Scegliete Segnali di sostanza bianca, Segnali CSF e Movimento della testa come TRUE. Selezionare la maschera appropriata in base alla dimensione effettiva del voxel, ad esempio, maschera con 2 mm qui, e scegliere i parametri Friston-24 per Head Motion.
    4. Filtra temporalmente. Immettere il valore di TR in base al tempo di ripetizione della scansione MRI (ad esempio, 720 ms qui) e rimuovere il rumore ad alta e bassa frequenza facendo doppio clic su Banda (Hz) e inserendo [0.01 0.1].
      NOTA: Di seguito sono riportati i risultati con e senza regressione dei segnali dell'intero cervello. Quando si utilizzano dati non pre-elaborati, si consiglia anche pipeline consolidate come fMRI-prep18 e Data Processing Assistant for Resting-State fMRI (DPARSF)19 .

figure-protocol-1
Figura 1: Stima del pre-processo Rs-fMRI e della connettività funzionale della rete. Le impostazioni di pre-processo (rimozione delle prime 10 immagini, livellamento spaziale con FWHM di 4 mm, detrending temporale lineare, regressione dei segnali di sostanza bianca, segnali del liquido cerebrospinale (CSF) e movimento della testa con 24 parametri, filtraggio della banda di 0,01-0,1 HZ) e la correlazione statica con la Z di Fisher trasformata. Abbreviazioni: Rs-fMRI = risonanza magnetica funzionale a riposo; FWHM = larghezza totale a metà massimo; CSF = liquido cerebrospinale. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

2. Costruzione e analisi della rete

NOTA: Il flusso di lavoro generale per la costruzione e l'analisi della rete di navigazione è riassunto in tre fasi principali (Figura 2).

figure-protocol-2
Figura 2: Flusso di lavoro generale per la costruzione e l'analisi della rete di navigazione. (A) Scegliere navigazione come termine da cercare nel database Neurosynth. (B) È possibile generare un elenco di coordinate di attivazione. (C) Eseguire una meta-analisi utilizzando le funzioni del Neurosynth per ottenere diverse mappe cerebrali. (D,E) Incorporando la mappa meta-analitica e un atlante di parcellazione dell'intero cervello (AICHA), è possibile generare i nodi (ROI). (F) La costruzione di una rete di navigazione utilizzando i nodi di navigazione risultanti e la loro connettività funzionale (Connectivity Estimation and Network Analysis). Abbreviazioni: ROI = regione di interesse; AICHA = atlante della connettività intrinseca delle aree omotopiche. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

  1. Definizione del nodo di rete
    1. Scarica l'ultimo database Neurosynth (neurosynth.org)20 digitando il comando in Python:
         
      >Importa neurosynth come NS
      >ns.dataset.download (percorso='./', decomprimere = True)
         
      NOTA: l'archivio del set di dati ('current_data.tar.gz') contiene due file: 'database.txt' e 'features.txt'. Questi contengono tutte le coordinate di attivazione degli articoli di neuroimaging e dei tag di meta-analisi che si verificano ad alta frequenza in quell'articolo, rispettivamente.
    2. Generare una nuova istanza Dataset dal database.txt e aggiungere funzionalitàa questi dati digitando il comando:
         
      > dal set di dati di importazione neurosynth.base.dataset
      > dataset = Set di dati('dati/database.txt')
      > dataset.add_features(«dati/features.txt»)
         
    3. Eseguire una meta-analisi con il termine di interesse (ad esempio, 'navigazione') digitando il comando:
         
      > ids = dataset.get_ids_by_features ('navigazione', soglia=0,01)
      > ma = meta. Metaanalisi (set di dati, ids)
      > ma.save_results('.', 'navigazione')
         
      NOTA: La meta-analisi si traduce in diverse mappe cerebrali in formato NIFTI. È stata applicata una soglia di tasso di falsi di scoperta (FDR) di 0,01 per controllare il tasso di falsi positivi. In questa fase è necessaria la conoscenza archiviata per garantire che le regioni comunemente segnalate siano incluse nella mappa metaanalitica. Passaggi simili possono essere applicati per eseguire meta-analisi per altre funzioni cognitive come il linguaggio e la memoria.
    4. Definisci i cluster di interesse incorporando la mappa meta-analitica e un atlante di parcellizzazione dell'intero cervello digitando il comando da FSL:
         
      >fslmaths navigation_0.01.nii.gz -bin navi_bin.nii.gz
      >fslmaths navi_bin.nii.gz -mul AICHA/AAL.nii.gz navi_label_aicha/aal.nii.gz
      >fslmaths navi_label_aicha/aal.nii.gz -thr n -uthr n etichetta _n.nii.gz
      >cluster -i etichetta _n.nii.gz -t 0.2 -o cluster_n.nii.gz
      >fslmaths cluster_n.nii.gz -thr m -uthr m cluster_n_m.nii.gz
      >fslmaths cluster_n_m.nii.gz -bin -mul x node_x.nii.gz
      >fslmaths node_1.nii.gz -add ... -add node_x.nii.gz navi_AICHA/AAL_mask.nii.gz
         
      NOTA: In questo caso sono stati utilizzati due atlanti: AAL e AICHA. L'AAL è l'atlante utilizzato nello studio originale per la definizione del nodo12. Questo atlante è stato creato sulla base dei profili anatomici. L'atlante della connettività intrinseca delle aree omotopiche (AICHA)21 ha una risoluzione molto più fine e una maggiore omogeneità funzionale. Abbiamo definito le regioni di interesse utilizzando ciascuno degli atlanti.
    5. Script di digitazione in Python per controllare le dimensioni di ogni regione nella mappa:
         
      >per i in np.arange(n)+1:
      >____region_list.append(i)
      >____size1_list.append(np.sum(img_dat==i))
      >____size2_list.append(np.sum(aicha_img_dat==i))
      >____pct_list.append(np.sum(img_dat==i)/np.sum(aicha_img_dat==i))
         
      NOTA: Il numero intero n nello script indica il numero totale di regioni all'interno della parcellazione AICHA e AAL (rispettivamente 384 e 128). Per evitare gli effetti dei cluster spuri, si suggerisce di rimuovere cluster con dimensioni relativamente piccole (ad esempio, 100 voxel). L'atlante AICHA qui utilizzato è generato utilizzando i dati di connettività funzionale, con ogni regione che mostra l'omogeneità dell'attività temporale funzionale al suo interno.
  2. Stima della connettività di rete
    NOTA: Il toolbox GRETNA viene utilizzato per la stima della connettività e l'analisi della rete.
    1. Fare clic sul batch di FC Matrix Construction. Caricare i dati rs-fMRI pre-elaborati selezionando il percorso del set di dati funzionali. Fare clic sull'opzione di correlazione statica . Caricare il nodo ottenuto nel passaggio precedente come atlante per calcolare la correlazione statica dei segnali rs-fMRI di ogni coppia di regioni e trasferirli nei punteggi z di Fisher per migliorare la normalità.
      NOTA: L'operazione dettagliata è mostrata nella Figura 1. Le matrici della rete di navigazione di N × N (N rappresenta il numero di nodi) per ogni partecipante sarebbero ottenute in .txt formato.
    2. Ottenere una rete positiva e ponderata con i passaggi seguenti, come illustrato nella Figura 3.
      1. Fare clic sul batch di Analisi di rete. Aggiungere le matrici di rete nella finestra Matrice di connettività Brain e scegliere una directory di output per la preparazione.
      2. Per l'opzione pipeline di Configurazione di rete, selezionare positivo nel segno della matrice, che imposterà le connessioni negative nella matrice di connessione della funzione su 0 ed eliminerà le connessioni ambigue22. Scegliere il tipo di rete come ponderato per ottenere la rete ponderata non orientata.
        NOTA: Oltre alle reti pesate, si potrebbero anche binarizzare le reti per creare reti binarie per analisi successive (con approcci diversi), ma quella pesata è spesso considerata per mostrare una maggiore affidabilità23,24.
  3. Analisi di rete
    1. Aggiungi small world, efficienza globale, coefficiente di clustering, lunghezza del percorso più breve, centralità dei gradi ed efficienza locale alla pipeline di analisi metrica della rete GRETNA, come mostrato nella Figura 3.
      NOTA: Small World ed efficienza globale sono due metriche di rete globali. In particolare, la rete con un mondo di piccole dimensioni può massimizzare l'efficienza del trasferimento delle informazioni a un costo di cablaggio relativamente basso. L'efficienza globale riflette le informazioni parallele sull'efficienza di trasmissione nella rete di trasporto. Per le metriche di rete nodale, il grado di centralità misura il numero di collegamenti connessi a un nodo. La lunghezza del percorso più breve, come dice il nome, è una base per misurare l'integrazione. Il coefficiente di clustering indica il grado in cui i nodi adiacenti sono correlati tra loro. L'efficienza locale è l'efficienza della comunicazione con il nodo e i suoi vicini (la formula dettagliata e l'uso sono mostrati in questi documenti) 17,25. Per il calcolo delle metriche di rete è possibile utilizzare anche il Brain connectivity toolbox (BCT)25 e altri toolbox.
    2. Selezionare Sparsità di rete nel metodo di soglia per escludere gli effetti confondenti delle connessioni spurie e immettere una serie di sequenze di soglia (ad esempio, 0,05, 0,1, 0,15, 0,2, 0,25, 0,3, 0,35, 0,4, 0,45, 0,5 viene utilizzato qui) per determinare ulteriormente la soglia appropriata in base ai risultati statistici.
      NOTA: il rapporto tra gli archi e il numero massimo di archi in una rete con il numero campione di nodi è noto come soglia di sparsità. Una soglia di sparsità garantisce che individui diversi abbiano lo stesso numero di bordi. Abbiamo scelto di esplorare diverse soglie per la validazione, che potrebbero fornire dati utili per la scelta di una soglia ottimale in studi futuri.
    3. Impostare il numero di rete casuale su 1.000 per generare reti casuali utilizzando un algoritmo di cablaggio Markov26. Fare clic su Esegui per eseguire la pipeline in GRETNA dopo aver impostato tutti i passaggi.
      NOTA: Analogamente alle reti cerebrali autentiche, le reti casuali mantengono lo stesso numero di nodi, bordi e distribuzione dei gradi. Per determinare se sono costruiti topologicamente in modo non casuale, saranno confrontati con le reti cerebrali. Dopo aver eseguito la pipeline, viene ottenuto un gruppo di punteggi per le metriche di rete per ciascuna delle soglie per ulteriori analisi statistiche.
    4. Determinare il numero ottimale di moduli nella rete in quattro passaggi.
      1. Calcola la media della rete di navigazione. Fare clic sul bagno di Confronto metrico e scegliere Connessione. Caricare le matrici di rete ottenute in precedenza e scegliere l'operazione Media (Funzionale). Selezionare una direzione di output per mantenere la matrice di rete mediata; vedere la Figura 4 per ulteriori dettagli.
      2. Dividi la rete media ottenuta dal passaggio precedente in 2, 3, 4 e 5 moduli utilizzando la funzione spectralcluster in MATLAB.
      3. Calcolare la proporzione di nodi divisi nello stesso modulo in REST 1 e REST 2 dopo aver allineato le divisioni dei moduli utilizzando lo script procrustes_alignment.m. Utilizzare la proporzione come indice di ripetibilità della partizione del modulo.
      4. Selezionare il numero di moduli con la massima ripetibilità.
  4. Analisi statistiche
    NOTA: Le seguenti analisi sono principalmente a scopo di convalida e non sono necessarie quando si applica questo protocollo a singoli studi di variazione.
    1. Esaminare la somiglianza di queste metriche di rete tra due reti con diversi tipi di strategie per la definizione dei nodi (ad esempio, quella nuova generata nel presente studio, definita come NaviNet_AICHA e quella precedente di Kong et al., definita come NaviNet_AAL)12. Calcola la correlazione di Pearson utilizzando la funzione corrcoef in MATLAB e ripeti le analisi per ogni soglia di sparsità.
      NOTA: Dopo aver estratto le metriche di rete, è possibile condurre tutte le analisi statistiche a cui si è interessati.
    2. Verificare l'affidabilità test-retest di queste metriche di rete utilizzando la funzione ICC in MATLAB27,28, che implementa il calcolo dell'Intraclass Correlation Coefficient.
      NOTA: I valori p originali non corretti sono stati riportati nella sezione dei risultati rappresentativi. 0,2 < ICC < 0,4 è interpretato come indicativo di una discreta affidabilità test-retest e ICC > 0,4 è interpretato come affidabilità da moderata a buona test-retest29,30. I punteggi ICC negativi sono stati impostati a zero, dato che la presenza di ICC negativi è priva di significato e difficile da interpretare31.

figure-protocol-3
Figura 3: Analisi delle metriche di rete. Questa analisi definisce le reti positive ponderate con 10 soglie. Calcola due metriche di rete globali di parola minuscola ed efficienza, quattro metriche di rete nodale di coefficiente di clustering, lunghezza del percorso più breve, efficienza e centralità del grado. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Figura 4: Calcolo delle reti di navigazione medie. L'operazione mediata (funzionale) aiuta a calcolare le reti medie di tutti i partecipanti. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Risultati

Le reti di navigazione
Il presente studio ha identificato 27 regioni cerebrali, che sono associate alla navigazione spaziale, incorporando l'ultimo database di neuroimaging di meta-analisi e l'atlante AICHA. Queste regioni erano costituite dalle regioni mediale, temporale e parietale che sono state comunemente riportate negli studi di neuroimaging di navigazione. La distribuzione spaziale di queste regioni è mostrata nella Figura 5A e nella Fi...

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Discussione

Ci si aspetta che le neuroscienze di rete aiutino a capire come la rete cerebrale supporta le funzioni cognitive umane32. Questo protocollo dimostra un approccio integrativo allo studio della rete funzionale per la navigazione spaziale nel cervello umano, che può anche ispirare la modellazione di reti per altri costrutti cognitivi (ad esempio, il linguaggio).

Questo approccio consisteva in tre fasi principali: definizione del nodo, costruzione della rete e analisi della...

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Dichiarazioni

Gli autori dichiarano che non vi è alcun conflitto di interessi.

Ringraziamenti

Xiang-Zhen Kong è stato sostenuto dalla National Natural Science Foundation of China (32171031), STI 2030 - Major Project (2021ZD0200409), Fundamental Research Funds for the Central Universities (2021XZZX006) e Information Technology Center of Zhejiang University.

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Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
NomeAziendaNumero di catalogoCommenti
Cassetta degli attrezzi per la connettività cerebrale (BCT)Mikail Rubinov & Olaf Sporns2019Il Brain Connectivity Toolbox (brain-connectivity-toolbox.net) è un toolbox MATLAB per l'analisi di reti complesse (grafi) di set di dati strutturali e funzionali sulla connettività cerebrale.
GRETNAJinhui Wang et al.2GRETNA è un toolbox per l'analisi teorica dei grafi che consente ai ricercatori di eseguire analisi complete sulla topologia del connettoma cerebrale integrando la maggior parte delle misure di rete studiate nell'attuale campo delle neuroscienze.
MATLABMathWorks2021aMATLAB è una piattaforma di programmazione e calcolo numerico utilizzata da milioni di ingegneri e scienziati per analizzare i dati, sviluppare algoritmi e creare modelli.
PitoneGuido van Rossum et al.3.8.6Python è un linguaggio di programmazione che ti permette di lavorare più velocemente e di integrare i tuoi sistemi in modo più efficace.
Mappatura Parametrica Statistica (SPM)Karl Friston et.al 12Mappatura parametrica statistica  Si riferisce alla costruzione e alla valutazione di processi statistici spazialmente estesi utilizzati per testare ipotesi sui dati di imaging funzionale.

Riferimenti

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