Articolo metodologico

Misurazioni dell'elettroencefalografia in uistitì svegli che ascoltano vocalizzazioni conspecifiche

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DOI:

10.3791/66869

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26 luglio 2024

 ,  ,  , 
1Hakubi Center, Kyoto University, 2Center for the Evolutionary Origins of Human Behavior, Kyoto University, 3Center for Integrated Human Brain Science, Brain Research Institute, University of Niigata

In questo articolo

Sommario

Per studiare l'evoluzione del linguaggio, è importante confrontare i meccanismi cerebrali negli esseri umani con quelli dei primati non umani. Abbiamo sviluppato un metodo per misurare in modo non invasivo l'elettroencefalografia (EEG) degli animali svegli. Ci consente di confrontare direttamente i dati EEG tra esseri umani e animali a lungo termine senza danneggiarli.

Abstract

La comunicazione vocale svolge un ruolo cruciale nelle interazioni sociali dei primati, in particolare nella sopravvivenza e nell'organizzazione sociale. Gli esseri umani hanno sviluppato una strategia di comunicazione vocale unica e avanzata sotto forma di linguaggio. Per studiare l'evoluzione del linguaggio umano, è necessario indagare i meccanismi neurali alla base dell'elaborazione vocale negli esseri umani, nonché capire come si sono evoluti i meccanismi cerebrali confrontandoli con quelli dei primati non umani. In questo articolo, abbiamo sviluppato un metodo per misurare in modo non invasivo l'elettroencefalografia (EEG) di primati non umani svegli. Questo metodo di registrazione consente studi a lungo termine senza danneggiare gli animali e, soprattutto, ci consente di confrontare direttamente i dati EEG dei primati non umani con i dati umani, fornendo informazioni sull'evoluzione del linguaggio umano. Nel presente studio, abbiamo utilizzato il metodo di registrazione EEG del cuoio capelluto per studiare l'attività cerebrale in risposta alle vocalizzazioni specie-specifiche negli uistitì. Questo studio fornisce nuove intuizioni utilizzando l'EEG del cuoio capelluto per catturare rappresentazioni neurali diffuse negli uistitì durante la percezione vocale, colmando le lacune nelle conoscenze esistenti.

Introduzione

I primati usano vocalizzazioni specie-specifiche per trasmettere informazioni biologicamente importanti, come lo stato emotivo del chiamante o l'intenzione di mantenere legami sociali, la presenza di predatori o altre situazioni pericolose. L'indagine sui meccanismi neurali alla base della percezione della vocalizzazione nei primati non umani ricchi di voce può fornirci indizi critici per comprendere meglio le origini evolutive del linguaggio umano.

Gli uistitì comuni sono piccoli primati originari del Sud America. Negli ultimi anni, gli uistitì sono stati sempre più utilizzati come animali modello, insieme ai macachi, a causa della loro elevata riproduttività, della facilità d'uso dovuta alle loro piccole dimensioni e dello sviluppo di utili tecniche transgeniche 1,2,3. Oltre alla loro utilità come modelli di malattia, la ricca comunicazione vocale all'interno dei gruppi è un'altra caratteristica unica di questa specie 4,5,6,7. Gli uistitì si scambiano abitualmente segnali vocali per comunicare con i conspecifici invisibili nella foresta. Esaminando l'attività cerebrale coinvolta nella percezione e nella produzione vocale negli uistitì, possiamo determinare come elaborano le informazioni uditive dei loro richiami o conspecifici nel cervello e identificare quali circuiti neurali sono coinvolti. Studi precedenti hanno dimostrato l'attività neurale nella corteccia uditiva primaria 8,9,10,11,12 e nella corteccia frontale13,14 coinvolta nella produzione vocale negli uistitì. Inoltre, queste risposte neuronali eccitate e soppresse sono state modulate dalle interazioni uditivo-vocali nella corteccia uditiva primaria 8,10. Questi studi hanno fornito dati dettagliati sull'attività neurale a livello di singolo neurone utilizzando metodi di registrazione invasivi. Numerosi studi hanno ulteriormente esaminato l'attività neurale coinvolta nella produzione vocale dell'uistitì; Tuttavia, la percezione vocale rimane poco compresa 15,16.

Diversi studi di imaging cerebrale non invasivi hanno chiarito i meccanismi neurali dell'elaborazione vocale negli uistitì 17,18,19; La loro elevata risoluzione spaziale è un vantaggio, tuttavia, mantenere gli animali in stato di veglia durante la scansione richiede tecniche avanzate. Tuttavia, più recentemente, Jafari et al. hanno identificato le regioni frontotemporali coinvolte nella percezione vocale negli uistitì svegli utilizzando la risonanza magnetica funzionale (fMRI)19. Quasi tutti gli esperimenti per chiarire le funzioni cerebrali coinvolte nella percezione e nella produzione vocale negli esseri umani sono stati condotti utilizzando metodi non invasivi, come l'elettroencefalografia del cuoio capelluto (EEG), la magnetoencefalografia (MEG)20,21 e la fMRI 22,23,24. Numerosi studi sull'uomo hanno studiato l'attività cerebrale correlata alla percezione vocale utilizzando l'EEG. La maggior parte di questi studi si è concentrata sulle informazioni emotive 25,26,27 e sulla salienza delle parole emotive 28, con i risultati che rivelano cambiamenti nei potenziali correlati agli eventi durante la percezione vocale29. L'elettrocorticografia (ECoG) e le registrazioni di singoli neuroni utilizzando elettrodi impiantati per via intracranica nell'uomo sono state condotte solo in un numero limitato di esperimenti in pazienti sottoposti a trattamento neurochirurgico30,31.

Una prospettiva evolutiva che confronta gli esseri umani con le scimmie è importante per comprendere i meccanismi neurali unici alla base della percezione e della produzione vocale che si sono sviluppati negli esseri umani. Per confrontare direttamente i meccanismi neurali coinvolti nella percezione del parlato e nella vocalizzazione nei primati non umani ricchi di voce, come l'uistitì, con gli esseri umani, è importante confrontare i dati tra le due specie utilizzando lo stesso metodo. La risonanza magnetica funzionale consente l'imaging dell'intero cervello e ha un'alta risoluzione spaziale. Ha il vantaggio di registrare l'attività perpendicolarmente al cranio o in regioni profonde che sono difficili da registrare con EEG o MEG. Tuttavia, la macchina per la risonanza magnetica è costosa da installare e mantenere e ci sono molte restrizioni sugli stimoli che possono essere presentati a causa della natura del dispositivo. In confronto, l'EEG, i potenziali evento-correlati (ERP) e il MEG hanno un'alta risoluzione temporale, il che li rende utili per analizzare l'elaborazione vocale delle serie temporali. In particolare, l'EEG presenta i vantaggi di un'elevata mobilità e della capacità di essere utilizzato in una varietà di contesti sperimentali, di un costo relativamente basso e della necessità di un solo operatore.

Poiché una grande quantità di dati EEG è già stata ottenuta nell'uomo, per i primati non umani sono necessari metodi di misurazione EEG che utilizzano paradigmi non invasivi. Il nostro gruppo di ricerca ha sviluppato un metodo di registrazione EEG non invasivo unico nel suo genere utilizzando i tubi32 per macachi e uistitì. Qui, riportiamo diverse nuove scoperte riguardanti l'elaborazione uditiva nei primati non umani 33,34,35,36,37. Per caratterizzare l'attività cerebrale in risposta alle vocalizzazioni specie-specifiche negli uistitì, abbiamo costruito un sistema sperimentale per registrare in modo non invasivo l'attività cerebrale utilizzando elettrodi posizionati sul cuoio capelluto. In questo studio, descriviamo il metodo di misurazione EEG per gli uistitì.

Protocollo

Tutti gli esperimenti sono stati approvati dal Comitato per la sperimentazione animale dell'EHUB (n. 2022-003, 2023-104) e condotti in conformità con la Guida per la cura e l'uso dei primati da laboratorio pubblicata dall'EHUB. Per l'esperimento sono stati utilizzati nove uistitì comuni (Callithrix jacchus, sei maschi e tre femmine, di età compresa tra 2 e 12 anni, del peso di 330-490 g).

1. Animali

  1. Alloggia gli uistitì in gabbie singole dotate di cassette nido, posatoi in legno e altri dispositivi di arricchimento.
  2. Mantenere gli ambienti sotto un ciclo luce-buio di 12 ore, con temperatura e umidità mantenute rispettivamente a 28 ± 2 °C e 40 ± 20%.
  3. Nutri gli animali con 14 g di pellet di scimmia del Nuovo Mondo due volte al giorno, integrati con cibo come gomma arabica e vermi della farina. Fornire acqua ad libitum.
  4. Esegui tutti gli esperimenti in una scatola insonorizzata in una stanza sperimentale.

2. Attrezzatura (Figura 1B e Tabella dei materiali)

  1. Utilizzare elettrodi d'argento da 4 mm. Il rivestimento AgCl sulla superficie dell'elettrodo impedisce la polarizzazione e garantisce una registrazione stabile.
  2. Utilizzare un amplificatore per registrare i segnali EEG. Filtro passa-banda (0,016-250 Hz) e campiona i dati a 1.000 Hz.
  3. Collegare una scatola di ingresso elettrodi a 64 canali all'amplificatore, posizionandolo di fronte al soggetto.
  4. Posizionare l'altoparlante a 30 cm dalla testa dell'uistitì e controllare il livello sonoro a 65-75 dB, misurato nella posizione dell'orecchio. Fornisci gli stimoli uditivi tramite questo altoparlante.
  5. Posizionare la telecamera di fronte al soggetto per monitorare le sue condizioni durante la registrazione EEG.
  6. La sedia per primati è costruita con lastre acriliche e montanti in resina sintetica. Per gli esperimenti, chiedi al ricercatore di tenere gli animali mentre si siedono sulla pedana; A questo punto, inserire un collare e fissarlo al pannello del collo, quindi inserire e fissare il girovita al pannello della vita. Assicurarsi che l'intero corpo di ogni uistitì sia fissato in modo lasco.

3. Anestesia

  1. Anestetizzare gli animali con un'iniezione intramuscolare di alfaxsolo (6-8 mg/kg) e atropina (0,05 mg/kg). Questo protocollo consente di mantenere l'anestesia per circa 20 minuti. Somministrare dosi aggiuntive di alfaxalone per prolungare la durata dell'anestesia se la procedura è più lunga. Somministrare preventivamente anche agenti antiemetici (Maropitant 1 mg/kg, iniezione sottocutanea) per contrastare la nausea, che è un effetto collaterale dell'alfaxalone.
    NOTA: Gli uistitì devono essere sottoposti ad anestesia per iniezione o inalazione durante le procedure e devono essere lasciati guarire immediatamente dopo la rasatura dei peli.
  2. Monitorare i parametri vitali con un pulsossimetro e somministrare una miscela ossigeno-aria (O2 0,5 L/min, aria 0,5 L/min) se necessario.
  3. Mantenere la temperatura ambiente al di sopra dei 27 °C e avvolgere un panno riscaldante intorno al corpo dell'uistitì per prevenire l'ipotermia.

4. Depilazione

  1. Radere l'intera testina (anche dietro l'auricolare) con un rasoio elettrico.
  2. Applicare la crema depilatoria per pelli sensibili. Asciugare la crema con una garza bagnata dopo 5 minuti.

5. Preparazione della maschera

  1. Elabora in anticipo una maschera termoplastica per adattarla alle dimensioni della sedia della scimmia. Nello specifico, forare la parte dello schienale che sporge dalla lunghezza verticale della sedia con quattro fori per le viti in modo che possa essere fissata alla piastra del collo della sedia.
    NOTA: Le maschere termoplastiche sono sicure e possono essere utilizzate per immobilizzare la testa durante la radioterapia nei pazienti. Abbiamo usato una piccola maschera pensata per i bambini e l'abbiamo tagliata per adattarla alle dimensioni degli uistitì. Questa maschera si ammorbidisce se posta in acqua tiepida a 75 °C e si indurisce quando la temperatura si riduce quando viene rimossa dall'acqua.
  2. Per gli esperimenti, posiziona gli animali su una sedia per primati. Sostieni l'animale anestetizzato usando le piastre per il collo e la vita e fissa l'animale e queste piastre alla sedia.
  3. Scaldare la maschera in acqua calda e poi modellarla per adattarla alla testa dell'uistitì. Dopo aver rimosso la maschera dall'acqua calda, attendere che la temperatura scenda (approssimativamente nell'intervallo di 50 °C) per evitare ustioni, quindi posizionarla sulla testa del soggetto per modellare la maschera.
  4. Dopo il raffreddamento e l'indurimento, staccare la maschera dall'animale e ritagliare la parte superiore della testa e le parti dell'orecchio della maschera per esporre l'area per l'impostazione dell'elettrodo.
    NOTA: Una volta realizzata questa maschera, potrebbe essere utilizzata su altri individui.

6. Adattamento della sedia e della maschera (30 min/giorno per 3 giorni)

  1. Abituare l'animale alla sedia in condizioni di veglia mettendolo su una sedia e premiandolo per circa 30 minuti. Ripetere questa procedura per 3 giorni.
  2. Abituare l'animale alla fissazione della testa utilizzando la maschera per 2 giorni.
    NOTA: Questo processo di adattamento è stato personalizzato in base alle condizioni dell'individuo. Dopo l'adattamento, gli animali possono resistere temporaneamente durante la cattura e l'impostazione della maschera, ma una volta che si sono seduti sulla sedia e la loro testa è fissa, si calmano.
  3. Durante l'adattamento alla sedia, valutare i seguenti parametri comportamentali: i) emissione di rumori ansiosi o allarmanti, ii) rifiuto della ricompensa offerta e iii) movimenti violenti. Se si osserva uno di questi comportamenti, terminare la sessione per quel giorno, consentendo all'uistitì di adattarsi gradualmente all'ambiente sperimentale.

7. Registrazione EEG (2 ore al giorno)

  1. Preparazione della materia
    1. Attacca una gabbia di trasferimento a una piccola finestra della gabbia di casa e sposta l'uistitì dalla gabbia di casa alla gabbia di trasferimento, di solito da solo. Coprire la gabbia di trasporto con un panno e trasferirla nella sala sperimentale.
    2. Fissaggio della testa
      1. Cattura l'uistitì usando guanti protettivi e posizionalo sull'apposita sedia.
      2. Posiziona la maschera preparata sulla testa dell'uistitì. Far passare il corpo della vite fissato alla sedia attraverso il foro della maschera e fissarlo utilizzando le viti a testa zigrinata.
      3. Fissare leggermente la testa e la maschera con una fascia appena sotto la nasione.
        NOTA: Non è stato necessario fissare completamente la testa del soggetto finché gli elettrodi non sono stati rimossi con il movimento. Pertanto, abbiamo utilizzato la stessa maschera per tutti i soggetti.
    3. Definizione della posizione degli elettrodi
      1. Utilizzare la nasion, l'inione e i lobi delle orecchie come punti di riferimento anatomici per determinare la posizione degli elettrodi secondo il metodo internazionale 10-20 32,33,34,35,36,37. Misurare la distanza tra la nasion e l'inion nella linea mediana con un metro a nastro. Definisce la posizione di Cz al centro della distanza. Posizionare gli altri elettrodi (Fz, Pz, Oz, F3 o F4) con il 20% della lunghezza inion-neion come spaziatura degli elettrodi. Segnare le posizioni degli elettrodi sul cuoio capelluto utilizzando un dermatografo a base di olio.
    4. Preparazione della pelle
      1. Strofina l'area contrassegnata con un batuffolo di cotone sottile imbevuto di alcol denaturato per rimuovere lo sporco e il sebo dal cuoio capelluto.
  2. Impostazioni degli elettrodi
    NOTA: Eseguire i passaggi 7.2.1-7.2.3 in tutte le posizioni degli elettrodi per posizionare gli elettrodi su Fz, Cz, C3, C4, Pz, A1, A2 e F3 (o F4).
    1. Utilizzando un tagliatubi, tagliare un pezzo di tubo in silicone con un diametro interno di 4 mm e un diametro esterno di 7 mm in una lunghezza di circa 20 mm.
    2. Applicare l'adesivo sui bordi del tubo tagliato e farlo aderire al cuoio capelluto.
    3. Riempire l'interno del tubo con gel EEG utilizzando una siringa e un ago per siringa non appuntito.
    4. Collegare l'elettrodo di riferimento a Pz e gli elettrodi di terra a F3 o F4 (Figura 1C).
    5. Inserire gli elettrodi nel tubo e collegare il cavo dell'elettrodo alla scatola di ingresso.
    6. Avvia l'applicazione per le registrazioni EEG per misurare l'impedenza degli elettrodi e regola i parametri per assicurarti che tutti gli elettrodi siano inferiori a 5 kΩ.
    7. Raggruppare i cavi degli elettrodi per ridurre il rumore.
  3. Premia durante la procedura di immobilizzazione della testa e tra le sessioni di attività somministrando manualmente 1-3 ml di ricompensa liquida (gomma o nutrizione) utilizzando una siringa.
  4. Specificare il file da salvare sul software di registrazione EEG e premere il pulsante Avvia registrazione . Eseguire lo script per la presentazione dello stimolo subito dopo l'avvio della registrazione EEG. Premere il pulsante di arresto sulla registrazione EEG quando l'esecuzione dello script di presentazione dello stimolo è completa per terminare tutte le registrazioni. Al termine della registrazione, rimuovere gli elettrodi e la maschera per la testa.
  5. Cattura gli animali e riportali nelle loro gabbie. Lasciare i tubi sul cuoio capelluto; Tutti i tubi sono caduti naturalmente in circa 1 giorno.
    NOTA: Nei primi periodi, abbiamo usato l'acetone per sciogliere la colla adesiva e rimuovere il tubo dopo le sessioni di registrazione; tuttavia, ci sono stati casi di lesioni cutanee; Pertanto, abbiamo successivamente riportato gli animali nelle loro gabbie domestiche senza rimuovere il tubo. Nelle decine di esperimenti che abbiamo condotto finora, gli uistitì non hanno mostrato alcun interesse per le tube rimosse, e non si è mai verificata alcuna ingestione accidentale.
  6. Stimolo
    1. Registra i richiami naturali, semplici e composti nella stanza in cattività o sperimentale dagli uistitì che non vengono utilizzati nelle successive registrazioni EEG. Estrai tre richiami semplici e composti specie-specifici (Phee, Tsik-Ek e Tsik-String5 ) dai file registrati.
    2. Oltre agli stimoli di chiamata, crea rumore bianco utilizzando una funzione nel software di programmazione e usala come stimolo.
    3. Per seguire questo protocollo, utilizzare tre file uditivi (16 bit, 48 kHz) di richiami di uistitì nell'esperimento. Controllare l'attività utilizzando uno script personalizzato.
      NOTA: Ogni blocco contiene 50 chiamate per ogni stimolo, per un totale di 200 chiamate. Ogni blocco di registrazione durerà circa 10 minuti. Ogni partecipante deve eseguire due blocchi. L'intervallo tra le chiamate è di 3 s. Dei quattro file di stimolo audio (vedi File supplementare 1), lo stimolo di chiamata Phee era lungo circa 2 secondi, mentre gli altri tre erano lunghi circa 1 secondo. Ciò è dovuto al fatto che un singolo richiamo di Phee è ancora un richiamo di lunga durata (Figura 1D).
    4. In ogni file di stimolo sonoro, il canale destro contiene i dati relativi al richiamo dell'uistitì o al rumore e il canale sinistro contiene il segnale di attivazione per l'inizio dello stimolo. Inviare questo segnale di attivazione al sistema di registrazione EEG tramite un dispositivo di sincronizzazione e registrarlo come ora dell'evento.

8. Analisi dei dati

NOTA: Il codice originale scritto nel software di programmazione e nella cassetta degli attrezzi è stato utilizzato per la post-elaborazione dei dati EEG, come descritto di seguito (File supplementare 2)37.

  1. Preelaborazione
    1. Rifare riferimento al riferimento dell'orecchio collegato.
    2. Filtro passa-alto a 2 Hz.
    3. Epoca da 100 ms prima a 1000 ms dopo l'insorgenza dello stimolo.
    4. Basale corretto rispetto alla media del periodo di prestimolo di 100 ms. Scartare gli artefatti utilizzando un criterio di ±150 μV.
  2. Rappresentazione grafica del potenziale evento-correlato (ERP)
    1. Calcola la media di tutti i dati dello studio per ciascun soggetto.
    2. Ottieni forme d'onda medie di gruppo calcolando la media di tutti i soggetti.
    3. Per confrontare gli ERP medi tra i tipi di chiamata e gli stimoli di rumore, applicare un'analisi della varianza unidirezionale (ANOVA) con gli stimoli come fattore tra i soggetti nella risposta Cz.
    4. Applicare l'analisi di confronto multiplo post hoc con il metodo di Tukey.
  3. Rappresentazione grafica della perturbazione spettrale correlata agli eventi (ERSP)
    1. Calcolare l'ERSP per visualizzare la variazione media correlata all'evento della potenza spettrale nel tempo in un'ampia gamma di frequenze utilizzando l'equazione (1). Fk (f,t) è la stima spettrale della prova k alla frequenza f e al tempo t:
      figure-protocol-1(1)
    2. Applicare la scomposizione tempo-frequenza alle attività utilizzando trasformate wavelet sinusoidali, con tre cicli di lunghezza alla frequenza più bassa (10 Hz), aumentando linearmente con la frequenza fino a 32 cicli alla frequenza più alta (120 Hz).
    3. Definire le risposte iniziali e transitorie in un periodo di 150 ms dopo l'insorgenza dello stimolo a 2-30 Hz e le risposte sostenute in un periodo di 800 ms da 151 a 950 ms dopo l'insorgenza dello stimolo a 40-100 H.
    4. Per testare le differenze nelle risposte iniziali e sostenute in Fz e Cz tra l'età del soggetto e i tipi di chiamata, eseguire un'ANOVA bidirezionale utilizzando il tipo di chiamata come fattore all'interno del soggetto e l'età come fattore tra i soggetti.

Risultati

In primo luogo, abbiamo tracciato i potenziali medi correlati agli eventi (ERP) per ogni stimolo uditivo negli uistitì (Figura 2). Il potenziale evocato uditivo (AEP) era prominente nella condizione di rumore , riflettendo la chiara insorgenza degli stimoli (vedi Figura 1D). Per confrontare gli ERP medi tra i tipi di chiamata e gli stimoli di rumore, abbiamo applicato un'analisi unidirezionale della varianza (ANOVA) con gli stimoli come fattore tra i soggetti nella risposta Cz. Abbiamo riscontrato un effetto principale significativo degli stimoli sull'attività di Cz a 13-18 ms, 28-36 ms e 45-88 ms dopo l'insorgenza dello stimolo, rispettivamente (p < 0,05). L'analisi di confronto multiplo post hoc con il metodo di Tukey ha mostrato che la differenza era tra il rumore e altri richiami (p < 0,05), ma non c'era differenza tra i tipi di richiamo dell'uistitì. Il risultato suggerisce che le differenze nell'attività cerebrale per tipo di richiamo non possono essere osservate dai soli potenziali correlati all'evento.

Successivamente, abbiamo condotto un'analisi tempo-frequenza per ogni soggetto. La Figura 3 mostra un esempio delle mappe tempo-frequenza per il richiamo della stringa Tsik ottenute dal soggetto R (più anziano, Figura 3A) e dal soggetto Y (più giovane, Figura 3B). Abbiamo scoperto che la potenza spettrale correlata agli eventi aumentava a una frequenza più bassa di circa 20-50 Hz subito dopo l'insorgenza dello stimolo. Queste risposte sono state osservate in modo prominente nella Cz. Al contrario, la potenza della gamma gamma (oltre 30 Hz) è diminuita dopo l'insorgenza dello stimolo rispetto al periodo basale. Inoltre, questo calo è durato per 1 s. Non è stata osservata alcuna diminuzione della potenza correlata agli eventi negli individui anziani di età superiore agli 8 anni. In questi esempi, gli individui più anziani hanno avuto una risposta iniziale più forte al richiamo nella regione del vertice (Cz), mentre gli individui più giovani hanno mostrato una diminuzione sostenuta dell'attività in banda γ durante la presentazione del richiamo. I risultati suggeriscono che ci sono differenze nelle risposte iniziali e sostenute a seconda dell'età del soggetto.

Infine, abbiamo studiato la relazione tra l'età del soggetto e la potenza della perturbazione spettrale correlata agli eventi (ERSP) nella risposta transitoria iniziale (Figura 4A) e nella risposta sostenuta (Figura 4B). È stata condotta un'ANOVA a due vie con il tipo di stimolo come fattore all'interno del soggetto e l'età come fattore tra i soggetti per determinare il contributo del tipo di stimolo uditivo e l'età del soggetto all'attività EEG. Le risposte iniziali transitorie nella Fz hanno mostrato effetti principali significativi del tipo di stimolo (F (3,24) = 9,020, p < 0,001) e dell'età (F (8,24) = 3,934, p = 0,004). Tuttavia, non c'è stata alcuna interazione significativa tra il tipo di stimolo e l'età (p = 0,144). Nelle risposte transitorie in Cz, c'era un effetto principale significativo del tipo di stimolo (F (3,24) = 8,533, p < 0,001), ma nessun effetto dell'età (F (8,24) = 2,215, p = 0,073) e nessuna interazione (p = 0,228). Per le risposte sostenute, ci sono stati effetti principali significativi sia del tipo di stimolo che dell'età (F (3,24) = 9,020, p < 0,001; F (8,24) = 3,934, p = 0,004, rispettivamente) su Fz. Non è stata osservata alcuna interazione significativa (P = 0,144). Le risposte sostenute in Cz hanno mostrato un effetto principale significativo del tipo di stimolo (F (3,24) = 8,533, p < 0,001) ma nessun effetto principale dell'età (F(8,24) = 2,215, p = 0,073) o dell'interazione (p = 0,228). Questi risultati suggeriscono che nell'area medio-frontale (Fz), le risposte transitorie iniziali agli stimoli del richiamo e del rumore variavano notevolmente con l'aumentare dell'età e le risposte sostenute erano soppresse nei gruppi di età più giovani. Questi possono riflettere la maturazione funzionale della regione frontale.

Precedenti studi neurofisiologici hanno riportato risposte neuronali nella corteccia uditiva primaria durante la vocalizzazione negli uistitì 9,38. Inoltre, più della metà di questi neuroni mostra una risposta inibitoria che persiste durante la vocalizzazione 9,38. Inoltre, precedenti studi elettrofisiologici su primati non umani e sull'uomo hanno dimostrato che un'elevata attività della banda gamma nel potenziale di campo locale (LFP) e nell'ECoG è ben correlata con i tassi di attivazione nei neuroni 39,40,41,42. L'EEG del cuoio capelluto è una versione levigata spaziotemporalmente dell'LFP, integrata su un'area di 1 cm2 o più43. Sebbene la componente ad alta gamma dell'EEG abbia una correlazione inferiore con le velocità di attivazione rispetto a LFP ed ECoG, si pensa che codifichi il segnale di uscita come un intervallo integrato di diversi centimetri. Pertanto, la diminuzione sostenuta della potenza della banda gamma osservata a Cz nei nostri esperimenti può riflettere l'attività dei cluster neuronali che mostrano un'attività soppressa durante l'emissione di richiamo, che si trova nelle cortecce uditive. Al contrario, precedenti studi elettrofisiologici hanno riportato che più neuroni nella corteccia frontale, principalmente nella corteccia premotoria, mostrano risposte eccitatorie durante la vocalizzazione del richiamo13. È interessante notare che nei nostri esperimenti è stata osservata un'attività inibitoria sostenuta anche quando l'Fz è stato posizionato nell'area frontale, sebbene siano stati osservati meccanismi neurali distinti tra la percezione e la produzione vocale. Un recente studio fMRI ha inoltre identificato diverse sottoregioni nella corteccia frontale, tra cui la corteccia cingolata anteriore e la corteccia premotoria, come "patch vocali" che rispondono ai richiami specie-specifici negli uistitì19. I nostri risultati riflettono l'attività cerebrale complessiva in queste regioni.

Nell'esperimento attuale, abbiamo utilizzato solo le posizioni della linea mediana per gli elettrodi di esplorazione (Fz, Cz, Pz e Oz); pertanto, non possiamo menzionare alcuna differenza tra l'attività EEG destra e sinistra dell'elaborazione uditiva. In futuro, avremo bisogno di studiare la lateralità dell'attività neurale alla base dell'elaborazione vocale.

Studi precedenti hanno riportato che una bassa attività gamma nella LFP e nell'ECoG è generata da input sinaptici alle cellule piramidali. Pertanto, un'elevata attività gamma riflette una componente del segnale più vicina all'uscita, mentre un'attività gamma bassa riflette quelle più vicine all'ingresso39. Nel presente studio, abbiamo osservato un'attività transitoria nelle bande beta e low-gamma immediatamente dopo l'esposizione a un richiamo. Queste risposte possono riflettere segnali di input sensoriali alla corteccia. Il vantaggio del nostro metodo è che può catturare l'attività cerebrale da diverse popolazioni neuronali come cambiamenti dinamici con un'alta risoluzione temporale. Per quanto ne sappiamo, questo è il primo studio a rivelare come i segnali EEG del cuoio capelluto cambiano durante la percezione vocale specie-specifica negli uistitì. I risultati attuali forniscono nuove intuizioni sull'integrazione delle rappresentazioni neurali attraverso le registrazioni di un'ampia gamma di regioni cerebrali.

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Figura 1: Configurazione sperimentale. (A) Un'immagine esemplare di un soggetto durante la registrazione. L'uistitì è seduto su una sedia e la testa è fissata alla sedia da una maschera. La bocca è mantenuta aperta per facilitare la respirazione e l'assunzione di liquidi di ricompensa e gli elettrodi sono stati attaccati alla parte superiore della testa. (B) Attrezzatura: gli stimoli sonori vengono presentati attraverso un altoparlante. Sono stati installati anche un amplificatore, una scatola di ingresso per elettrodi e una telecamera di monitoraggio. (C) Posizione degli elettrodi: gli elettrodi sono stati posizionati su Fz, Cz, Pz, Oz, A1 e A2 secondo il sistema internazionale 10-20. Abbiamo definito la posizione degli elettrodi utilizzando i punti inion, nasion e preauricolari bilaterali come punti di riferimento anatomici. L'elettrodo C3 o C4 è stato utilizzato come elettrodo di terra. (D) Ecografie (pannello di sinistra) e spettrogrammi (pannello di sinistra) per tutti gli stimoli audio. Il richiamo Phee è un singolo richiamo lungo che dura meno di 2 s. Il richiamo Tsik-Ek è un richiamo combinato di uno Tsik seguito da un Ek. Due serie del richiamo composto presentavano circa 1 s. Il richiamo della stringa Tsik è un richiamo ripetitivo di Tsik5, e quattro Tsik sono stati presentati approssimativamente per 1 s nello stimolo. Come stimolo non call, abbiamo utilizzato un segnale di rumore bianco generato da uno script personalizzato che è durato circa 1 s. Le latenze di insorgenza del suono sono state ispezionate visivamente su un editor audio digitale. Le frecce rosse indicano ogni latenza, la chiamata Phee 49 ms, la chiamata Tsik-Ek 35 ms, la chiamata stringa Tsik 16 ms e il rumore bianco 0 ms. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Figura 2: Potenziali correlati all'evento di media generale per i richiami e il rumore di Phee, Tsik-Ek e Tsik-string. (n = 9) L'attività è stata allineata all'inizio di ogni richiamo o rumore bianco. La freccia orizzontale nera indica il periodo per la presentazione dello stimolo. Il richiamo di Phee è durato circa 2 s, il resto è durato 1 s. Le linee orizzontali rosse in Cz indicano i periodi con differenze significative tra gli stimoli uditivi. Tutti questi erano tra il Noise e gli altri richiami, e non c'erano differenze tra i richiami. Clicca qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Figura 3: Esempio di mappe tempo-frequenza per le chiamate. (A) La mappa ERSP per la chiamata della stringa Tsik nel soggetto R (145 mesi); (B) La mappa EPSP per lo stesso richiamo di stringa Tsik nel soggetto Y (23 mesi). I pannelli sinistro e destro mostrano i dati registrati rispettivamente dagli elettrodi Fz e Cz. Le linee verticali rosse indicano il momento dell'insorgenza del file uditivo, non l'inizio della chiamata. Abbreviazione: EPSP = perturbazione spettrale correlata agli eventi. Clicca qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Figura 4: Relazione tra la potenza media correlata agli eventi e l'età dei soggetti. (A) Relazione tra la potenza media correlata agli eventi a α e alla β e l'età dei soggetti. La potenza media dell'ERSP è stata calcolata a 8-29 Hz da un periodo di 1-150 ms dall'inizio di ogni stimolo rispetto a quelli del periodo basale (da -200 a 0 ms prima dell'inizio dello stimolo). I pannelli sinistro e destro mostrano i dati registrati rispettivamente dagli elettrodi Fz e Cz. (B) Relazione tra la potenza media evento-correlata in banda γ e l'età dei soggetti. La potenza media dell'ERSP è stata calcolata a 30-100 Hz da un periodo di 151-950 ms dall'inizio di ogni stimolo rispetto a quelli del periodo basale (da -200 a 0 ms prima dell'inizio dello stimolo). Pertanto, valori di ERSP negativi indicano una diminuzione della potenza rispetto a quella precedente alla presentazione dello stimolo. Abbreviazione: ERSP = perturbazione spettrale correlata agli eventi. Clicca qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

File supplementare 1: un file zip contenente quattro file audio utilizzati negli esperimenti. Il file PH.wav include uno stimolo con un lungo richiamo di Phee ; TE.wav contiene due chiamate Tsik-Ek con un intervallo tra di loro; MB.wav contiene uno stimolo di chiamata con stringa Tsik con quattro Tsik consecutivi (chiamato anche richiamo di mobbing); NO.wav contiene un rumore gaussiano bianco generato dal programma. Clicca qui per scaricare questo file.

File supplementare 2: un file zip contenente il codice di post-elaborazione. Clicca qui per scaricare questo file.

Discussione

Punti da notare sull'anestesia
Sono state tentate sia la somministrazione di ketamina che quella di xilazina e, sebbene queste siano analgesiche e quindi adatte a compiti lunghi e dolorosi, gli uistitì tendono a sperimentare diminuzioni dei livelli di ossigeno nel sangue senza inalazione di ossigeno44. In breve, l'alfaxalon è probabilmente più adatto per attività indolori come la rasatura o la creazione di maschere. Inoltre, per la rasatura, che richiede solo 10-15 minuti, l'anestesia per inalazione sarebbe la più adatta. L'isoflurano non è stato utilizzato durante l'intubazione a causa della sua breve durata e della bassa concentrazione (circa l'1%).

Vantaggi della misurazione EEG
L'EEG del cuoio capelluto è un metodo di registrazione dell'attività cerebrale attraverso la pelle, il cranio e i tessuti sottocutanei, che ha una risoluzione spaziale inferiore rispetto ai metodi di registrazione mirati a singoli neuroni o elettrodi intracranici con risoluzione spaziale più elevata. Nonostante questi svantaggi, ci sono diversi vantaggi nel misurare l'EEG del cuoio capelluto nei primati non umani. Innanzitutto, il metodo non è invasivo e non ferisce gli animali. Ad esempio, si potrebbe voler misurare l'attività cerebrale di modelli animali molto preziosi di una malattia creati utilizzando una procedura di ingegneria genetica molto difficile. In questi casi, queste tecniche possono essere utilizzate in sicurezza per misurare l'attività cerebrale senza richiedere un intervento chirurgico. In effetti, questo metodo ci ha permesso di acquisire dati neurali dallo stesso soggetto per un lungo periodo senza lesioni. Inoltre, il numero di soggetti può essere aumentato rispetto ai metodi neurofisiologici invasivi perché è più facile e richiede meno tempo. In secondo luogo, i dati EEG ottenuti da primati non umani utilizzando questa tecnica possono essere confrontati direttamente con i dati EEG umani ottenuti in precedenza utilizzando lo stesso paradigma comportamentale degli esseri umani. Questo vantaggio ci ha permesso di esaminare l'attività neurale cognitiva da una prospettiva evolutiva. In terzo luogo, il nostro metodo di registrazione consente registrazioni di primati svegli. Gli agenti anestetici attenuano significativamente l'attività corticale, sebbene gli effetti dell'attenuazione, il grado e il modello di inibizione varino a seconda degli agenti. Questo metodo può registrare l'attività cerebrale durante la veglia, senza alcuna influenza di farmaci. Inoltre, somministrando farmaci che agiscono sul sistema nervoso centrale e osservando i cambiamenti nell'attività cerebrale, questa tecnica può essere applicata in esperimenti che coinvolgono meccanismi neurali.

L'imaging cerebrale funzionale è un altro metodo non invasivo per esplorare i meccanismi cerebrali associati all'elaborazione vocale negli esseri umani e nei primati non umani. I recenti progressi tecnologici hanno permesso l'applicazione della fMRI negli animali in stato di veglia. L'imaging cerebrale funzionale ha il vantaggio di consentire l'esplorazione dell'intero cervello con un'alta risoluzione spaziale. Tuttavia, l'attrezzatura e i suoi costi di gestione sono costosi da installare e mantenere. Al contrario, l'EEG ha il vantaggio di un'alta risoluzione temporale e rivela un'attività cerebrale più dinamica specifica per la frequenza. Inoltre, l'apparecchiatura ha un costo relativamente basso e un'elevata portabilità e può essere eseguita da un singolo sperimentatore. Inoltre, si potrebbero facilmente introdurre vari stimoli e attrezzature. Sfruttare questi metodi e integrare i risultati di diverse tecniche fornirà una comprensione più dettagliata dei meccanismi neurali coinvolti nella percezione vocale negli uistitì.

Confronto con dati sull'uomo o sui macachi
Nell'EEG, i segnali generati nel cervello devono passare attraverso la dura madre, il tessuto sottocutaneo e il cranio prima di essere registrati sul cuoio capelluto. Questi tessuti agiscono come filtri passa-basso. In particolare, le componenti ad alta frequenza come i picchi sono significativamente attenuate rispetto alle componenti della banda alfa e beta. Pertanto, a differenza dell'elettrocorticografia (ECoG), alcuni componenti dell'attività cerebrale non possono essere rilevati sul cuoio capelluto. Questa è una limitazione dell'EEG del cuoio capelluto. Gli uistitì hanno crani, tessuti sottocutanei e dura madre più sottili rispetto ai macachi e agli esseri umani, mentre anche le dimensioni della testa sono più piccole. Pertanto, è necessario prestare attenzione quando si confrontano i risultati ottenuti nell'uomo e nei macachi. Ad esempio, i segnali che hanno origine nel cervello profondo, come il tronco encefalico, possono essere registrati sul cuoio capelluto come segnali relativamente grandi a causa del tasso di attenuazione più basso e della distanza relativamente ravvicinata tra la sorgente del segnale e gli elettrodi.

Inoltre, gli uistitì hanno pochissimi, se non nessuno, solchi cerebrali poco profondi. Questo li rende abbastanza distinti dagli esseri umani, che hanno molti solchi e in cui la corteccia è interiorizzata come il giro. Il numero e la profondità dei solchi cerebrali differiscono tra gli esseri umani, i macachi e gli uistitì. I segnali elettrici sono generati perpendicolarmente alla corteccia e misurati utilizzando elettrodi posizionati sopra il giro cerebrale, dove i dendriti apicali dei neuroni piramidali, che sono le principali fonti di segnali EEG, sono allineati perpendicolarmente agli elettrodi. Nei solchi i segnali vengono attenuati e proiettati su elettrodi distanti perché generati orizzontalmente rispetto alla superficie cerebrale. Quando si confrontano i risultati nell'uomo con quelli nei macachi e negli uistitì, è necessario considerare la posizione delle registrazioni EEG e l'anatomia dell'area.

Dichiarazioni

Gli autori non hanno conflitti di interesse da rivelare.

Ringraziamenti

Questo lavoro è stato sostenuto dal Progetto Hakubi dell'Università di Kyoto, Grant-in-Aid for Challenging Research (Pioneering) (No.22K18644), Grant-in-Aid for Scientific Research (C) (No. 22K12745), Grant-in-Aid for Scientific Research (B) (No. 21H02851) e Grant-in-Aid for Scientific Research (A) (No. 19H01039). Vorremmo ringraziare Editage (www.editage.jp) per l'editing in lingua inglese.

Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
NomeAziendaNumero di catalogoCommenti
AlfaxaloneMeiji Salute degli animaliAlfaxan
AmplifierProdotti per il cervelloBrainAmp
AtropinaFuso Industrie farmaceuticheIniezione di atropina solfato Editor
audioAdobeAdobe Audition
Software di elaborazione datiMathWorksMATLABversione R2023a
Cassetta degli attrezzi per l'elaborazione dei datiUniversity of California-SanDiegoEEGLAB
Toolbox per l'elaborazione dei datiUniversity of California-DavisERPLAB
Rasoio elettricoPanasonicER803PPA
ElettrodoUnique MedicalUL-3010rivestito in AgCl (personalizzato)
Gel perelettrodi Neurospec AGV16 SuperVisc
di input per elettrodiProdotti per il cervelloEIB64-DUO64ch
Colla3MScotch 7005S
Crema per la rimozione dei capelliKracieepilat per pelli
IsofluranoBussan Salute degli animalids isoflurano Gomma liquida
San-ei Yakuhin BoekiChiamata araba SSGomma arabica + acqua
NutrizioneliquidaNestlé Società di scienze della saluteIsocal 1.0 Juniorformula polimerica
MaropitantZoetis iniettabile Cerenia
Monitor CameraIntelRealSense LiDAR Camera L515
Pellet di scimmiaLievito orientaleSPS
Sedia per primatiNatsume SeisakushoPulsossimetri
CovidentNellcorPM10N
Pasta per la preparazione della pelle.Mammendorfer Institut fü r Physik und MedizinNeuPrep
Tubo SliconAsONEΦ 4 x 7mm
AltoparlanteFostexPM0.3
Dispositivo di sincronizzazioneBrain VisionStimTrak
Maschera termoplasticaCIVCOMTAPU Tipo Uniframe Maschera termoplastica 2.4mm
Scatola sensibiliSoluzione

Riferimenti

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