Linfoma epatico primitivo con carcinoma epatocellulare: un caso clinico

Yunxi Tang; Yifei Zhan; Xiuying Xu; Hui Chen; Junwei Wang; Qingping Jiang; Yuguo Pan; Junyao Xu; Ting Li

Case report

Linfoma epatico primitivo con carcinoma epatocellulare: un caso clinico

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11 settembre 2026

Yunxi Tang^*¹^,²^,³ , Yifei Zhan^*²^,³^,⁴ , Xiuying Xu^*¹^,²^,³ , Hui Chen²^,³^,⁵ , Junwei Wang¹^,²^,³ , Qingping Jiang²^,³^,⁵ , Yuguo Pan¹^,²^,³ , Junyao Xu¹^,²^,³ , Ting Li¹^,²^,³

¹Department of Hepatobiliary Surgery, the Third Affiliated Hospital, Guangzhou Medical University, ²Guangdong Provincial Key Laboratory of Major Obstetric Diseases, ³Guangdong Provincial Clinical Research Center for Obstetrics and Gynecology, ⁴Department of Urology Surgery, the Third Affiliated Hospital, Guangzhou Medical University, ⁵Department of Pathology, the Third Affiliated Hospital, Guangzhou Medical University

^* These authors contributed equally

In questo articolo

Sommario

È importante essere vigili nei confronti del linfoma epatico primitivo (PHL) nei pazienti con carcinoma epatocellulare (HCC) che presentano caratteristiche cliniche atipiche e linfadenopatie multiple. Se durante l'intervento chirurgico le lesioni mostrano un'accentuazione inattesa con verde indocianina (ICG), si dovrebbe prendere in considerazione la resezione dopo una valutazione accurata.

Abstract

Questa relazione di caso evidenzia le difficoltà diagnostiche associate al LHP e delinea le corrispondenti strategie diagnostiche, sottolineando l'importanza che i clinici prestino attenzione al LHP nei pazienti con CHC, in particolare quando le manifestazioni cliniche e le caratteristiche radiologiche sono atipiche. Invece di prendere una decisione basandosi esclusivamente su un risultato positivo del ICG, si raccomanda ai clinici di valutare attentamente le caratteristiche delle nuove lesioni individuate mediante imaging con ICG durante l'intervento, le condizioni generali del paziente e i rischi chirurgici prima di decidere se resecarle. Abbiamo effettuato un'analisi retrospettiva di un caso confermato di LHP complicato da CHC. Indica che anche in caso di sospetto di CHC, la possibilità di LHP non deve essere esclusa nella diagnosi delle lesioni epatiche; pertanto, è necessario un attivo screening. L'imaging con ICG può rappresentare uno strumento complementare per migliorare il tasso di rilevamento delle lesioni durante l'intervento chirurgico; tuttavia, il suo valore clinico è limitato per lesioni di piccolo volume che non sono considerate idonee alla resezione chirurgica.

Introduzione

Il linfoma epatico primitivo (PHL) è un linfoma extranodale estremamente raro che origina dal tessuto linfatico epatico o dal tessuto ematopoietico residuo¹, rappresentando meno dello 0,016% di tutti i linfomi non-Hodgkin². A causa delle sue diverse manifestazioni radiologiche e della mancanza di sintomi clinici specifici, il PHL viene spesso diagnosticato erroneamente come carcinoma epatocellulare (HCC) o altre lesioni massive epatiche²^,³. La maggior parte dei pazienti presenta sintomi aspecifici come dolore nell'addome superiore, febbre e perdita di peso, e i comuni reperti di laboratorio includono livelli elevati di lattato deidrogenasi (LDH) e fosfatasi alcalina (ALP)⁴^,⁵.

La diagnosi differenziale tra LPH e CHC ha importanti implicazioni cliniche. Il CHC è il tumore epatico primitivo più comune a livello mondiale. Sia il CHC che la LPH possono presentarsi all’imaging come lesioni epatiche solitarie con enhancement arterioso, ma i loro regimi terapeutici sono molto diversi: il CHC viene trattato principalmente con resezione chirurgica, terapia interventistica o terapia mirata, mentre la LPH richiede chemioterapia sistemica⁶^,⁷. Una diagnosi errata può portare a trattamenti invasivi inutili o al ritardo del periodo ottimale per il trattamento. Sebbene siano stati occasionalmente riportati casi di coesistenza di LPH e CHC, la letteratura esistente si concentra principalmente sulla diagnosi istopatologica e vi è ancora una limitata discussione riguardo alle strategie diagnostica differenziale preoperatoria, al confronto delle caratteristiche radiologiche e ai percorsi decisionali clinici⁷^,⁸^,⁹.

Negli ultimi anni, l'imaging con fluorescenza dell'indocianina verde (ICG) si è diffuso sempre più in chirurgia epatica¹⁰. Il principio alla base di questa tecnica è che le cellule epatiche normali escretano rapidamente l'ICG attraverso i dotti biliari dopo il suo assorbimento tramite il trasportatore di anioni organici (OATP8), mentre il tessuto tumorale trattiene l'ICG a causa di un'escrezione biliare compromessa, generando un contrasto fluorescente¹¹. Nel carcinoma epatocellulare (HCC), le cellule tumorali ben differenziate mantengono parzialmente l'assorbimento mediato da OATP8 ma presentano un'escrezione compromessa, determinando una "fluorescenza neoplastica"; al contrario, il linfoma epatico primitivo (PHL), essendo un tumore del sistema linfopoietico, non possiede la capacità epatocitaria specifica di assorbire l'ICG. Il suo meccanismo di imaging potrebbe dipendere dalla compressione tumorale del tessuto epatico circostante, che porta a un ritardo nell'escrezione dell'ICG e alla formazione di una caratteristica "fluorescenza ad anello"¹²^,¹³.

Il valore fondamentale della tecnologia ICG risiede nella sua capacità di rilevare lesioni occulte non identificate dall'imaging preoperatorio. Studi hanno dimostrato che l'imaging con fluorescenza ICG può rilevare lesioni microscopiche sulla superficie epatica con un diametro di appena 2 mm¹⁴. In questo studio, l'imaging intraoperatorio con fluorescenza ICG ha identificato con successo una lesione di PHL non rilevata dall'imaging convenzionale, confermandone il valore unico nel rilevamento di tumori epatici rari. Sebbene l'imaging con fluorescenza ICG sia altamente sensibile, le decisioni riguardo alla resezione di lesioni fluorescenti positive durante l'intervento chirurgico devono basarsi su una valutazione complessiva. La resezione di lesioni fluorescenti tipiche può essere considerata, mentre la decisione di resecare lesioni fluorescenti atipiche dovrebbe essere presa solo dopo un'attenta valutazione. Inoltre, nei pazienti con masse epatiche associate a numerosi linfonodi ingranditi, la PHL deve essere inclusa nella diagnosi differenziale.

Questo rapporto presenta un caso di carcinoma epatocellulare associato a lipomatosi epatica focale confermato istopatologicamente, concentrandosi sul valore dell'imaging fluorescente con ICG nel rilevamento di lesioni occulte e sui punti chiave per la diagnosi differenziale, al fine di guidare la diagnosi e la gestione di casi rari simili.

Presentazione del caso:

Questa analisi di caso riguarda un paziente maschio di 57 anni ricoverato nel nostro ospedale nel luglio 2024 dopo che una lesione epatica è stata individuata durante un esame fisico di routine. Il paziente è rimasto asintomatico, senza febbre, brividi, sintomi cardiovascolari o disturbi gastrointestinali come nausea, vomito o malessere addominale. L’anamnesi del paziente è risultata positiva per aldosteronismo primario con ipertensione secondaria durata un mese, insieme a una storia di 40 anni di fumo pesante (20 sigarette/giorno) e consumo cronico di alcol (60 g/giorno di etanolo).

Diagnosi, Valutazione e Piano:

La risonanza magnetica potenziata (Figura 1A,B) mostra una massa nel settore V/VIII del fegato, di dimensioni approssimative di 45 mm × 42 mm × 50 mm; le sue caratteristiche morfologiche sono compatibili con il carcinoma epatocellulare (HCC). Inoltre, è presente una massa nel lobo laterale sinistro che non mostra un potenziamento significativo nelle immagini con mezzo di contrasto; la tomografia computerizzata con potenziamento (Figura 2A,B) mostra che la massa nel lobo sinistro del fegato appare identica al parenchima epatico sia nella fase venosa che arteriosa, senza evidente potenziamento significativo. Questo conferma i risultati dell'esame mediante risonanza magnetica e suggerisce fortemente che la massa localizzata nei segmenti V/VIII del fegato sia un carcinoma epatocellulare. All'esame obiettivo, il reperto principale positivo del paziente era una lieve sensibilità nella parte superiore destra dell'addome; non sono state osservate altre anomalie significative. I risultati degli esami di laboratorio hanno mostrato i marcatori tumorali: antigene carcinoembrionario (CEA) a 6,83 ng/mL e alfa-fetoproteina (AFP) a 6,89 ng/mL. Tra i marcatori della funzionalità epatica, l'alanina aminotransferasi (ALT) era di 23,9 UI/L, la fosfatasi alcalina (ALP) era di 110,3 UI/L e la LDH era nei limiti della norma. I parametri della funzionalità renale mostravano una creatinina sierica di 64 µmol/L e una velocità di filtrazione glomerulare stimata (eGFR) di 119,59 mL/min/1,73 m²; tutti e otto gli esami dello screening per le malattie infettive erano negativi. (Tabella supplementare 1 riassume i risultati dei suddetti esami accessori.)

Sulla base delle evidenze sopra riportate, gli esami di imaging hanno evidenziato una lesione occupante spazio nei segmenti V e VIII del fegato, compatibile con le caratteristiche di carcinoma epatocellulare (HCC). Considerata la buona funzionalità epatica e renale del paziente, lo stato di salute generalmente buono e l'assenza di controindicazioni alla chirurgia, il paziente è stato sottoposto a intervento chirurgico il 21 agosto 2024.

Protocollo

L'operazione ha seguito procedure standard ed è stata approvata dal comitato etico. Lo studio è stato autorizzato dal Comitato Etico dell'Ospedale Affiliato N. 3 dell'Università Medica di Guangzhou (Numero di Approvazione del Comitato per l'Etica Medica: [2025] N. 038). È stato ottenuto il consenso scritto informato dal paziente. I contenuti e i metodi della ricerca hanno rispettato le norme e i requisiti dell'etica medica. I reagenti e l'attrezzatura utilizzati nello studio sono elencati nella Tabella dei Materiali.

1. Preparazione preoperatoria:

Digiuno e restrizione dei liquidi: L'assunzione di cibi solidi è stata sospesa per 8 h e quella di liquidi chiari per 2 h prima dell'induzione, al fine di ridurre il rischio di pneumonite da aspirazione¹⁵.
Preparazione meccanica dell'intestino: A partire dalle 14:00 del giorno precedente l'intervento, sono stati ingeriti 2000 mL di soluzione di polietilene glicole ed elettroliti fino a quando l'effluente non è diventato limpido.
Detersione e disinfezione cutanea: Sono stati effettuati due bagni completi la sera prima dell'intervento e nuovamente la mattina dell'intervento, prestando particolare attenzione all'ombelico; la mattina è stata indossata una tunica sterile.
Somministrazione del contrasto fluorescente: Due giorni prima dell'intervento, l'infermiere del reparto ha iniettato per via endovenosa 0,2 mg/kg di verde indocianina per garantire un'adeguata imaging a fluorescenza nell'infrarosso vicino, mantenendo prontamente disponibile l'equipaggiamento per la rianimazione d'emergenza a causa del rischio di anafilassi¹⁶.
Consenso informato: Il chirurgo responsabile ha ribadito l'estensione della resezione, i rischi della navigazione con fluorescenza e la gestione di eventuali lesioni aggiuntive; successivamente il paziente o il rappresentante legale ha firmato il consenso operatorio.
Controlli preliminari all'ingresso: Sono stati rimossi protesi dentarie amovibili, orologi, collane, orecchini e occhiali; la vescica è stata svuotata e il paziente è stato accompagnato nella zona chirurgica riservata.

2. Procedura chirurgica:

Anestesia e posizionamento.
1. Anestesia generale con intubazione endotracheale.
2. Decubito supino, gambe divaricate, posizione in contro-Trendelenburg di 20°, inclinazione verso sinistra di 15°, senza ponte renale.
Pneumoperitoneo e posizionamento dei trocar.
1. È stato creato un pneumoperitoneo a 12 mmHg mediante ago di Veress inserito 1 cm al di sopra dell'ombelico, verificando la corretta posizione intraperitoneale prima dell'insufflazione per prevenire un'insufflazione extraperitoneale¹⁷.
2. Sono stati inseriti cinque port (5/12 mm) utilizzando una tecnica a cinque trocar e collegati a un rubinetto a tre vie e a un tubo di insufflazione.
Mappatura con fluorescenza e punti di verifica: Entrambi i punti di verifica intraoperatori (segmenti V/VIII e segmento IV) sono stati definiti in via prospettica prima dell'intervento chirurgico sulla base degli esiti preoperatori delle immagini e sono stati applicati in modo costante durante l'intervento.
1. Primo punto di verifica (segmenti V/VIII): è stata identificata un'area di tessuto ipoechogeno di 55 mm × 40 mm, compatibile con una marcata fluorescenza di ICG tipica del carcinoma epatocellulare (HCC). Il tessuto presentava consistenza dura. L'area è stata marcata con un bisturi ultrasonico per la successiva resezione.
2. Secondo punto di verifica (segmento IV): è stata rilevata incidentalmente un'area di fluorescenza anomala di 20 mm × 30 mm, con intensità del segnale superiore a quella del parenchima epatico circostante, suggerendo che la natura di questa lesione differisca da quella della lesione primaria; durante l'intervento, l'area si è rivelata dura e compatta al tatto ed è stata marcata con un bisturi ultrasonico per la successiva resezione.
3. Criteri di visibilità: Le lesioni devono essere chiaramente visibili ad occhio nudo in modalità fluorescenza, con un diametro minimo rilevabile di ≥20 mm.
Controllo dell'afflusso epatico.
1. Il legamento epatoduodenale è stato dissezionato e circondato con un nastro.
2. Manovra di Pringle intermittente: cicli di 15 minuti di occlusione seguiti da 5 minuti di riperfusione.
Transezione del parenchima.
1. Il parenchima epatico è stato sezionato progressivamente mediante bisturi ultrasonico abbinato a coagulazione bipolare, e il parenchima epatico e i vasi intraepatici sono stati recisi utilizzando un appositore (dimensione delle puntate: 35 mm × 2.5 mm).
2. Le strutture di diametro ≥ 2 mm sono state clampate e legate con sutura 3-0; quelle di diametro < 2 mm sono state clipate.
Recupero del campione.
1. Il campione del segmento 5/8 è stato inserito in un sacchetto da 130 mL, il campione del segmento 4 in un sacchetto da 60 mL.
2. Entrambi sono stati estratti integri attraverso il port da 12 mm per evitare la disseminazione tumorale a livello della ferita.
Gestione della superficie cruenta: L'emorragia attiva è stata controllata mediante elettrocoagulazione bipolare; le breccie più ampie sono state chiuse con suture barbute e sigillate con colla fibrinica e adesivo medico vascolare riassorbibile (modello: 2 mL).
Drenaggio e chiusura.
1. Un tubo di drenaggio è stato posizionato nello spazio sottodiaframmatico destro e un altro nel letto del segmento 4; entrambi sono stati portati all'esterno attraverso la parete addominale laterale destra e fissati con sutura 7-0 in seta.
2. Dopo aver effettuato il conteggio degli strumenti e delle garze per verificarne l'esattezza, i difetti fasciali sono stati chiusi e la cute è stata avvicinata sottocutaneamente.
Registro dei parametri chirurgici.
1. Tempo operatorio totale: 300 min.
2. Perdita ematica intraoperatoria: 200 mL.
3. Trasfusione ematica: Nessuna.

3. Cura postoperatoria:

Monitoraggio del recupero.
1. Osservazione di 1 h nella sala di risveglio post-anestetico (PACU); ritorno al reparto quando il punteggio di Steward ≥4.
2. Monitoraggio continuo dell'ECG e della SpO₂ per 24 h.
Gestione dei drenaggi.
1. Entrambi i drenaggi sono stati collegati a sacche sterili chiuse; l'output giornaliero e le caratteristiche sono state registrate.
2. Criteri di rimozione: < 20 mL/giorno di liquido non bilioso. Il drenaggio da 22 Fr è stato rimosso al quinto giorno post-operatorio (POD 5), quello da 14 Fr al sesto giorno post-operatorio (POD 6).
Mobilizzazione precoce e alimentazione.
1. Riposizionamento nel letto a 6 h; deambulazione entro 24 h.
2. L'alimentazione è stata progressivamente aumentata da liquidi chiari a liquidi completi fino ad arrivare al cibo solido entro 48 h, integrata con 500 kcal/giorno di nutrizione enterale.
Follow-up di laboratorio.
1. Emocromo completo (CBC) e profili epatico/renale controllati al primo, terzo e quinto giorno post-operatorio (POD 1, 3, 5).
2. Se ALT/AST < 100 U/L, bilirubina totale (TBil) normale e assenza di infezione, è stato avviato il percorso per la dimissione.
Criteri di dimissione.
1. Afebbre da almeno 72 h, ferite asciutte, rimozione di entrambi i drenaggi, capacità di deambulare in modo autonomo.
2. Dimissione al decimo giorno post-operatorio (POD 10); rimozione dei punti in ambulatorio dopo 7 giorni, con invio all'oncologia medica per chemioterapia adiuvante.

4. Regime di Chemioterapia Postoperatoria:

Primo ciclo di chemioterapia.
1. Giorno 1: Prima della chemioterapia, verificare l'emocromo completo e la funzionalità epatica di base, poiché la neutropenia grave e la diarrea sono tossicità dose-limitanti che richiedono la sospensione del trattamento¹⁸; quindi eseguire l'angiografia peritoneale e dell'arteria epatica guidata da catetere + chemioembolizzazione transarteriosa (TACE) + cateterizzazione dell'arteria epatica per stabilire un accesso all'arteria epatica; lo stesso giorno, somministrare 130 mg di ossaliplatino, 0,65 g di fluorouracile e 400 mg di folinato di calcio mediante infusione attraverso il catetere arterioso epatico, e iniziare un'infusione continua per 48 ore di 3,6 g di fluorouracile.
2. Giorno 2: Continuare l'infusione di fluorouracile attraverso il catetere arterioso epatico, completando il volume totale dell'infusione di 48 ore.
3. Giorno 3: Chemioterapia sistemica con irinotecan 275 mg somministrato tramite vena periferica.
4. Giorno 4: Sintilimab somministrato tramite vena periferica. L'intervallo tra i cicli era di circa 1 mese.
Secondo ciclo di chemioterapia: Il regime completo del primo ciclo di chemioterapia è stato ripetuto.

5. Controllo postoperatorio con TC: una scansione TC è stata eseguita 8 mesi dopo l'intervento chirurgico.

Risultati

Il protocollo è stato eseguito come previsto. I seguenti risultati corrispondono a ciascun passaggio principale del protocollo. L'immagine fluorescente intraoperatoria ha identificato una massa solida di dimensioni pari a 20 x 30 mm alla periferia del lobo esterno sinistro del fegato (Figura 3A,B; vedere Video Supplementare 1 per la procedura intraoperatoria). Inoltre, una lesione tumorale è stata identificata nel segmento V/VIII del fegato ed è stata anch'essa resecata mediante guida fluorescente intraoperatoria. L'esame istopatologico ha confermato che la lesione nei segmenti epatici V/VIII era un carcinoma epatocellulare moderatamente differenziato, con dimensioni di circa 50 mm x 40 mm x 40 mm (Figura 4A,B,C). I tipi istologici consistono in forma trabecolare, che rappresenta circa il 70%, e forma pseudoghiandolare, che corrisponde a circa il 30%. In particolare, non sono stati osservati noduli satelliti, invasione microvascolare né invasione nervosa. Immunohistochimica: AFP (−), CD10 (−), CD34 (indicativa di capillarizzazione dei sinusoidi epatici), GS (focale, debole +), GPC-3 (+), HEP-1 (+), HBsAg (−) e indice Ki-67 del 60%. Una biopsia di un linfonodo periferico ha mostrato alterazioni reattive, senza evidenza di malignità (0/1). Il margine del collo della colecisti non presentava malignità. Lo stadio patologico del tumore era pT1bN0M0.

Nei risultati dell'esame istopatologico della massa aggiuntiva nel lobo laterale sinistro (Figura 5A,B,C), i linfociti mostravano un'iperplasia nodulare fino a stratificata. I linfociti erano uniformemente piccoli. Sulla base dei risultati dell'immunohistochimica, la principale ipotesi diagnostica era un linfoma/leucemia B a basso grado nel fegato. Immunohistochimica: CD21 (reti FDC scarse +), CD20/CD19/CD79a (positività diffusa per cellule B), CD23 (positività focale), CD5 (positività diffusa), CD3/CD43 (positività per cellule T), Kappa (intensa), Lambda (positività dispersa), Ki-67 (positività nel 5%), CD38 (plasmacellule sparse +), Cyclin D1 (negativo), BCL-2 (positivo).

Per determinare la causa dell'ipergammaglobulinemia policlonale, l'immagine con PET-FDG non ha mostrato un aumento del captazione di FDG, e non vi era evidenza di linfoadenopatia o splenomegalia. L'esame del prelievo midollare (Integrativo Figura 1A,B,C) hanno dimostrato che le tre linee cellulari ematopoietiche (eritroide, mieloide e megacariocitica) erano attivamente proliferanti, e non è stata osservata alcuna evidenza di infiltrazione da cellule linfomatose o di proliferazione clonale. Test di riarrangiamento genico delle cellule B e immunofenotipizzazione dei linfociti su aspirato midollare (Supplementare Figura 2 e Supplementare Figura 3A, B) non hanno mostrato anomalie.

I risultati del drenaggio postoperatorio hanno soddisfatto i criteri predeterminati di rimozione: l'output giornaliero era < 20 mL e i liquidi erano non biliari in entrambi i drenaggi, consentendo la rimozione al quinto giorno postoperatorio (drenaggio da 22-Fr) e al sesto giorno (drenaggio da 14-Fr) come previsto dal protocollo.

I traguardi del recupero postoperatorio sono stati raggiunti secondo il protocollo: il paziente si è girato nel letto a 6 h, ha iniziato a camminare entro 24 h ed è passato da liquidi chiari a cibo normale entro 48 h.

La TAC postoperatoria (Figura 6) ha mostrato numerosi nuovi noduli epatici e linfonodi ilari confluenti ingranditi con enhancement ad anello, compatibili con metastasi tumorali. È stato inoltre osservato un sospetto trombo tumorale della vena porta. Questi reperti indicavano una prognosi sfavorevole.

Sulla base di questi risultati, al paziente è stata diagnosticata una LAF nel segmento IV e un carcinoma epatocellulare nei segmenti V/VIII. Il paziente aveva una prognosi sfavorevole ed è deceduto circa un anno dopo l'intervento chirurgico.

Confronto di scansioni RM del fegato; frecce annotate; analisi di immagini diagnostiche.
Figura 1: Reperti alla risonanza magnetica del fegato nelle fasi arteriosa e porto-venosa. (A) L'immagine della fase arteriosa mostra una lesione nei segmenti V/VIII (freccia bianca) che presenta iper-rimforzo in fase arteriosa. Una lesione distinta nel lobo esterno sinistro (freccia rossa) non mostra alcun rimforzo. (B) L'immagine della fase porto-venosa mostra un rapido washout della lesione del segmento V/VIII (freccia bianca). La lesione del lobo esterno sinistro (freccia rossa) rimane non rimforzata. Sono stati osservati diversi linfonodi lievemente ingranditi a livello della regione ilare e dello spazio retroperitoneale. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Tomografia computerizzata che mostra immagini del fegato con frecce che indicano possibili anomalie; analisi diagnostica.
Figura 2: Tomografia computerizzata (TC) del paziente. (A) L'immagine nella fase arteriosa mostra una lesione nei segmenti V/VIII (freccia bianca) che presenta iper-rimforzo in fase arteriosa. Una lesione distinta nel lobo esterno sinistro (freccia rossa) non mostra un potenziamento significativo. (B) L'immagine nella fase venosa portale mostra un rapido washout della lesione nel segmento V/VIII (freccia bianca). La lesione nel lobo esterno sinistro (freccia rossa) rimane senza significato nella fase venosa portale. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Vista laparoscopica dell'identificazione del dotto biliare; tecnica di imaging a fluorescenza per il supporto chirurgico.
Figura 3: Imaging intraoperatorio a fluorescenza con ICG. (A) Segnali di fluorescenza verde sono visibili nel campo chirurgico (frecce bianche). (B) Dall'esplorazione dell'area fluorescente emerge una massa consistente al margine del lobo laterale sinistro del fegato, corrispondente al segnale fluorescente. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Lamine di istopatologia che mostrano cambiamenti nel tessuto epatico, ingrandimento elevato, analisi al microscopio.
Figura 4: Esame patologico dei tumori nei segmenti V/VIII del fegato e della colecisti. (A) La colorazione ematossilina-eosina ad alto ingrandimento della massa epatica nei segmenti V/VIII mostra cellule tumorali marcatamente atipiche con nuclei ingranditi ipercromatici, nucleoli prominenti e figure mitotiche patologiche. (B) La massa è stata diagnosticata come carcinoma epatocellulare da moderatamente a scarsamente differenziato, con pattern a trama fine (70%) e pseudoghiandolare (30%). (C) Il tessuto epatico non mostrava noduli satelliti né coinvolgimento microvascolare o nervoso. Le barre della scala sono approssimative e basate sull'ingrandimento stimato. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Confronto istologico di campioni di tessuto A, B, C; immagini al microscopio, analisi della struttura cellulare.
Figura 5: Esame patologico della massa aggiuntiva nel lobo laterale sinistro del fegato. (A) Colorazione con ematossilina-eosina del tessuto epatico proveniente dalla massa del lobo laterale sinistro, che mostra il parenchima epatico periportale con strutture di dotti biliari adiacenti e infiltrati linfocitari. (B) Nell'area portale si osservano numerosi aggregati di linfociti, di dimensioni variabili da piccoli noduli a piccole chiazze. (C) I linfociti negli aggregati linfocitari sono di piccole dimensioni, con morfologia lieve e senza evidente atipia. Le barre della scala sono approssimative e basate sulla magnificazione stimata. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Immagine di tomografia computerizzata che mostra una sezione trasversale addominale; analisi di immagini mediche.
Figura 6: Le scansioni TC postoperatorie hanno rivelato numerosi nuovi noduli nel fegato, nonché linfonodi ingranditi e fusi nella regione della vena porta e nel retroperitoneo con un enhancement ad anello, suggerente una metastasi tumorale e una prognosi sfavorevole. Cliccare qui per visualizzare una versione ingrandita di questa figura.

Figura supplementare 1: Risultati della puntura del midollo osseo. (A) L'esame microscopico del prelievo midollare ha rivelato che la zona ematopoietica rappresentava circa il 40%; il rapporto tra granulociti e globuli rossi era ridotto; i granulociti erano presenti in tutti gli stadi di sviluppo (prevalentemente cellule mature); e la serie eritroide era composta principalmente da normoblasti di stadio intermedio e tardivo. (B) Il numero di megacariociti era adeguato e presentavano prevalentemente segmentazione. (C) È stata osservata una proliferazione linfocitaria focale; questi linfociti erano di piccole dimensioni, mostravano caratteristiche morfologiche poco definite e non presentavano atipie significative. Le barre della scala sono approssimative e basate sull'ingrandimento stimato.Cliccare qui per scaricare il file.

Figura supplementare 2: Immunofenotipizzazione dei linfociti su aspirato midollare. La citometria a flusso del midollo osseo ha mostrato circa il 7,1% di cellule B monoclonali mature, positive per CD5 e negative per CD10.Cliccare qui per scaricare questo file.

Figura supplementare 3: Risultati del test di riarrangiamento genico delle cellule B da aspirato midollare. (A) Regione Vκ-Jκ del gene IGK: viene osservato un riarrangiamento monoclonale a 284 bp; (B) Regione Vκ-Kde+intron-Kde del gene IGK: vengono osservati riarrangiamenti monoclonali a 279 bp e 231 bp.Cliccare qui per scaricare il file.

Video supplementare 1: Epatetomia laparoscopica guidata da fluorescenza ICG. Questo video illustra i passaggi chiave della resezione epatica laparoscopica guidata dall'imaging a fluorescenza con ICG, inclusa l'identificazione del segnale fluorescente, la delimitazione dei margini della lesione e la resezione precisa. Durata totale: 11 min e 33 s.Cliccare qui per scaricare il file.

Tabella supplementare 1: Esame ausiliarioCliccare qui per scaricare il file.

Discussione

Il LEP è estremamente raro². La diagnosi di LEP richiede il soddisfacimento di tre criteri: (1) manifestazioni cliniche di disfunzione epatica; (2) assenza di linfadenopatia palpabile ed evidenza radiologica di linfadenopatia a distanza; (3) assenza di leucemia nel frotto ematico periferico¹⁹. Può manifestarsi a qualsiasi età, con un rapporto maschi:femmine di circa 2–3:1. La patogenesi del LEP non è ancora del tutto chiara, ma è associata a infezioni quali EBV (virus di Epstein-Barr), HCV (virus dell'epatite C), HIV (virus dell'immunodeficienza umana), HTLV (virus linfotropo umano a cellule T), cirrosi epatica, lupus eritematoso sistemico e terapia immunosoppressiva. In particolare, l'infezione da HCV è strettamente associata al LEP²⁰. Studi indicano che la prognosi per i pazienti con LEP è più favorevole rispetto a quanto riportato in precedenza, con un tasso di sopravvivenza a 5 anni del 77–83%²¹. I fattori prognostici sfavorevoli includono un'estesa infiltrazione epatica, un alto indice di proliferazione, età avanzata, sintomi sistemici, elevato volume tumorale, sottotipi istologici sfavorevoli, livelli elevati di LDH, cirrosi epatica e livelli aumentati di β2-microglobulina²².

Il LFP presenta diverse caratteristiche radiologiche. Tali caratteristiche sono osservabili alla TC (tomografia computerizzata) o alla RM (risonanza magnetica) e comprendono: (1) masse singole (omogenee o eterogenee): alle scansioni TC, queste mostrano una bassa densità uniforme. La maggior parte delle lesioni mostra un minimo o nullo enhancement in tutte le fasi; alla TC con mezzo di contrasto, appare come masse di densità relativamente bassa. (2) Lesioni multiple, con o senza lesioni distinte, possono presentarsi con un pattern miliare caratterizzato da numerosi piccoli noduli discreti. (3) Infiltrazione diffusa (con o senza epatomegalia): l'infiltrazione delle cellule tumorali nei settori portali e nei senoidi è rara nel LFP. Quando si verifica, può indicare una prognosi sfavorevole per il paziente. (4) Masse periporali: questa presentazione appare come un tessuto molle a forma di «mantello» attorno alla vena porta o come una massa mal definita. (5) Forme rare prive di modalità radiologiche specifiche, come masse nella regione gastroepatica con minima infiltrazione epatica focale e un componente extraepatico predominante, che infiltrano la regione pilorica dello stomaco²³^,²⁴.

L'ELP presenta sintomi aspecifici e richiede la combinazione dei risultati di diversi indici per una valutazione completa. Dalla letteratura emerge che i pazienti con noduli epatici positivi alla PET con FDG e con livelli elevati di LDH dovrebbero sottoporsi a biopsia preoperatoria per escludere un'ELP²². Tuttavia, in questo caso i risultati erano esattamente opposti: la PET con FDG mostrava assenza di captazione, e i livelli sierici di LDH erano normali, dati non coerenti con la tipica presentazione metabolica dell'ELP. Tale discrepanza suggerisce che anche in assenza dei marcatori tipici alla PET con FDG e della LDH, l'ELP dovrebbe comunque essere considerata nei casi con lesioni epatiche multiple, livelli normali di AFP, reperti di imaging atipici e adenopatia ilare, e che la biopsia preoperatoria dovrebbe essere attivamente perseguita. Uno studio recente sottolinea l'efficacia dell'ecografia nella diagnosi di linfomi epatici isolati di piccole dimensioni, evidenziandone il ruolo fondamentale nel miglioramento dell'assistenza e degli esiti per il paziente²⁵.Tuttavia, il paziente non presentava manifestazioni cliniche tipiche come febbre notturna o perdita di peso; l'esame obiettivo ha rivelato solo una lieve sensibilità nella parte superiore destra dell'addome. I reperti alla TAC e alla risonanza magnetica erano aspecifici, suggerendo un carcinoma epatocellulare nei segmenti V e VIII del fegato. Inoltre, poiché lo scopo principale della visita del paziente era affrontare la massa da carcinoma epatocellulare, non sono stati eseguiti test preoperatori relativi all'ELP, come la biopsia della lesione. Tuttavia, la natura di questa massa rimane incerta, rappresentando una preoccupazione fondamentale per noi. Questa difficoltà diagnostica non è unica a questo caso². Il nostro protocollo, che combina la somministrazione preoperatoria di ICG (0,2 mg/kg due giorni prima dell'intervento), un processo di verifica intraoperatoria a due livelli e protocolli decisionali per lesioni fluorescenti inattese, può essere adattato da altri centri di chirurgia epatobiliare che si trovino in situazioni simili.

In questo caso, l'imaging con fluorescenza di ICG ha dimostrato un chiaro valore per la navigazione chirurgica. Rispetto alla pratica standard, il nostro protocollo prevedeva quattro modifiche: somministrazione prolungata di ICG fino a 48 ore, introduzione di punti di verifica a due livelli, proposta di un algoritmo decisionale a tre livelli per lesioni atipiche (resezione/valutazione/osservazione) e utilizzo di una somministrazione preoperatoria di ICG in reparto anziché in sala operatoria. Dopo l'uso di ICG, una lesione nel segmento IV con un diametro minimo di 20 mm è stata individuata con successo durante l'intervento; la natura di questa lesione non poteva essere chiaramente determinata né con la TAC né con le risonanze magnetiche preoperatorie. I passaggi chiave sono stati: (1) somministrazione due giorni prima dell'intervento per garantire un adeguato accumulo nel parenchima epatico; (2) imaging intraoperatorio in infrarosso vicino per identificare le differenze nei segnali di fluorescenza (assenza di fluorescenza nei segmenti V e VIII rispetto alla concentrazione anomala di fluorescenza nel segmento IV); (3) marcatura in tempo reale per guidare una resezione precisa.

Tuttavia, l'imaging con fluorescenza di ICG presenta limitazioni in questo caso. Innanzitutto, le caratteristiche del segnale fluorescente di PHL e HCC non sono assolute, e il modello "tipico" osservato in questo caso potrebbe non essere universalmente applicabile. In secondo luogo, l'ICG non è in grado di distinguere tra tumori benigni e maligni; la diagnosi finale della lesione del segmento IV si basa ancora sulla patologia postoperatoria con inclusione in paraffina. Inoltre, nei pazienti con cirrosi o insufficienza epatica, un metabolismo anomalo dell'ICG può provocare una fluorescenza di fondo eccessivamente intensa o debole, compromettendo l'identificazione della lesione. Le strategie di risoluzione dei problemi includono l'aggiustamento del momento di somministrazione, il passaggio tra modalità a luce vicino-infrarossa e a luce bianca per effettuare confronti, e la combinazione dei risultati con la verifica mediante ecografia intraoperatoria²⁶.

L'uso dell'ICG in questo caso ha seguito rigorosamente le raccomandazioni indicate nelle linee guida: (1) Finestra temporale: somministrare una dose standard di ICG per via endovenosa 2 giorni prima dell'intervento chirurgico; il momento è appropriato; (2) Standardizzazione della dose: 0,2 mg·kg⁻¹ è la dose standard per bilanciare le prestazioni di imaging e l'interferenza di fondo; (3) Fusione multimodale: la combinazione della localizzazione preoperatoria con TC/RMN con la navigazione intraoperatoria in fluorescenza in tempo reale consente di ottenere una «triade di imaging, anatomia e patologia»; (4) Valore educativo: le differenze nei segnali di fluorescenza forniscono ai chirurghi in formazione una correlazione intuitiva tra patologia e imaging¹⁶.

Come illustrato dai punti di controllo di validazione gerarchici descritti nel Protocollo 2.3, questo esempio conferma il segnale tipico di CHC al "primo punto di verifica" e identifica una lesione anomala al "secondo punto di verifica", dimostrando la fattibilità del processo standardizzato.

Rispetto all'ecografia intraoperatoria convenzionale (IOUS), l'imaging con fluorescenza di ICG presenta una sensibilità comparabile nella rilevazione di lesioni superficiali (< 10 mm), ma la sua profondità di penetrazione è limitata per lesioni profonde (> 8 cm)²⁷^,²⁸. In questo caso, entrambe le lesioni erano situate in prossimità della superficie epatica, determinando un buon imaging con ICG. Nei pazienti con lesioni profonde o con anamnesi di cirrosi, si raccomanda di utilizzare l'ICG in combinazione con l'IUS per migliorare i tassi di rilevazione e ridurre i falsi negativi.

Lesioni inaspettate con schemi di fluorescenza tipici devono essere escisse immediatamente. Studi patologici hanno confermato che la fluorescenza del parenchima è una caratteristica distintiva del carcinoma epatocellulare. Una revisione sistematica ha mostrato che la percentuale complessiva di rilevamento dei tumori epatici mediante imaging fluorescente con ICG ha raggiunto l'87,4%¹⁰. Indipendentemente dal fatto che tali lesioni siano visibili nelle immagini preoperatorie, devono essere considerate sospette per malignità ed escisse completamente.

Per lesioni incidentali con pattern di fluorescenza atipici, la decisione riguardo alla resezione deve essere presa solo dopo un'attenta valutazione. I pattern di fluorescenza atipici includono fluorescenza ad anello e segnali deboli e macchiati. Circa il 10,5% delle lesioni che mostrano enhancement con ICG viene infine confermato patologicamente come falso positivo¹⁰. Quando si incontrano tali lesioni, si dovrebbe utilizzare l'ecografia intraoperatoria per una valutazione ulteriore, esaminando contemporaneamente i marcatori tumorali del paziente e lo stato dei linfonodi. Sebbene il pattern di fluorescenza a forma di anello si osservi nel PHL, è più caratteristico delle metastasi epatiche da cancro colorettale. Uno studio di Piccolo et al. ha evidenziato che tutte le lesioni fluorescenti a forma di anello sono state confermate patologicamente come tumori metastatici²⁹. Quando la colorazione non corrisponde alle aspettative, si raccomanda di sfruttare appieno le informazioni fornite dalla colorazione fluorescente con ICG piuttosto che passare direttamente alla modalità luce bianca³⁰.

Per lesioni inaspettate con segnali di fluorescenza deboli, localizzate in profondità o vicine a strutture vascolari critiche, potrebbe essere preferibile un approccio di attesa e monitoraggio. A causa della limitata profondità di penetrazione tissutale della fluorescenza dell'ICG, il segnale fluorescente proveniente da lesioni profonde è spesso debole, rendendo difficile determinarne il significato clinico in tempo reale. Alcuni casi riportati hanno indicato che alcune aree fluorescenti intraoperatorie sono state confermate istopatologicamente come tessuto fibroso aspecifico, senza evidenza di malignità¹⁰^,³¹. Tali lesioni possono essere lasciate in sede, ma devono essere attentamente monitorate mediante imaging postoperatorio, e l'intervallo tra gli esami di controllo dovrebbe essere abbreviato.

In questo caso, abbiamo optato per la resezione della massa principalmente in base all'aspetto ad alta fluorescenza, alla localizzazione isolata e superficiale, e all'esclusione di un linfoma epatico primitivo tipico mediante test complementari. Tuttavia, va riconosciuto che la resezione diretta non è l'approccio più rigoroso; un processo decisionale standard dovrebbe invece dare priorità a una valutazione preoperatoria o intraoperatoria accurata.

Le direzioni future della ricerca includono: (1) la creazione di una banca dati sui segnali di fluorescenza specifici per il LHP ottenuti con ICG, al fine di chiarire le caratteristiche di imaging dei diversi sottotipi patologici; (2) l'esplorazione dell'uso dell'ICG in combinazione con altri agenti di contrasto mirati per migliorare l'accuratezza della diagnosi differenziale; (3) lo sviluppo di un sistema di analisi delle immagini a fluorescenza assistito da intelligenza artificiale per ridurre la variabilità nell'interpretazione soggettiva; (4) la conduzione di uno studio prospettico sull'impatto della biopsia guidata da ICG sul tasso diagnostico preoperatorio del LHP.

L'EPF si presenta spesso con manifestazioni cliniche e caratteristiche radiologiche, e il rischio di diagnosi errata può risultare aumentato. L'identificazione accurata delle lesioni epatiche è essenziale e dovrebbe integrare sia le manifestazioni cliniche sia i risultati degli esami di laboratorio. L'imaging intraoperatorio con fluorescenza di ICG ha un ruolo nel ridurre il rischio di diagnosi errata. In questo caso, è riuscito a rilevare una lesione di 20 mm non identificata nell'imaging preoperatorio; le due lesioni hanno mostrato caratteristiche distinte del segnale di fluorescenza e l'esame istopatologico postoperatorio le ha confermate rispettivamente come carcinoma epatocellulare e EPF. Pertanto, questo caso fornisce un modello trasferibile per affrontare dilemmi diagnostici simili nella chirurgia epatobiliare; è necessaria una validazione prospettica multicentrica per consolidarne ulteriormente la validità esterna.

Dichiarazioni

Tutti gli autori hanno dichiarato che non esistono conflitti di interessi.

Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
Nome	Azienda	Numero di catalogo
Tessuto non tessuto emostatico in cellulosa ossidata rigenerata assorbibile	Ethicon LLC	2082
coagulazione bipolare	Covidien Ltd.	LF1537
ago di collegamento	Zhejiang Sujia Medical Devices Co., Ltd.	Non applicabile
tubo di collegamento	Zhejiang Sujia Medical Devices Co., Ltd.	VL-1.4×500
clip endoscopica	Micro-Tech (Nanjing) Co., Ltd.	ROCC-D-26-195
filo fluorescente	Non applicabile	Non applicabile
tubo di drenaggio	Hubei Kangquan Medical Technology Co., Ltd.; Ethicon Endo-Surqery, LLC	F22, F14
clip legante	Guona Technology	J10-5
sacca di recupero da 130 ml	Qingdao Zhonghui Shengxi Bioengineering Co., Ltd.	ZHQWDB-130
sacca di recupero da 60 ml	Qingdao Zhonghui Shengxi Bioengineering Co., Ltd.	ZHQWDB-60
adesivo medico sigillante vascolare assorbibile	Saixes Biotechnology Co., Ltd.	2 mL
stapler35/magazzino chiodi35*2.5	Ethicon Endo-Surqery, LLC	CDH35A / VASECR35
filo di sutura	Ethicon, LLC; Covidien LP	PDP148, VCP1603, W8761, VLOCL,CL923
connessione a tre vie	Hangzhou Jingling Medical Equipment Co., Ltd.	ST02
coltello a ultrasuoni	Houkai (Tianjin) Medical Technology Co., Ltd.	USE36

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