Articolo di ricerca

Effetti biochimici e istopatologici dell'irudoterapia in un modello ratto di stress fisiologico cronico indotto dall'esercizio

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DOI:

10.3791/70494

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22 maggio 2026

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1Faculty of Medicine, Department of Medical Parasitology, Kırşehir Ahi Evran University, 2Faculty of Medicine, Department of Histology and Embriyology, Kırşehir Ahi Evran University, 3Faculty of Sports Sciences, Department of Coaching Education, Kırşehir Ahi Evran University, 4Faculty of Medicine, Department of Medical Biochemistry, Kırşehir Ahi Evran University, 5Faculty of Medicine, Department of Physiology, Kırşehir Ahi Evran University

In questo articolo

Sommario

Questo protocollo stabilisce un modello di ratto dello stress fisiologico cronico indotto dall'esercizio per indagare le risposte allo stress. Consente una valutazione controllata delle interazioni irudoterapia–esercizio attraverso profilazione biochimica sierica e analisi istopatologica. Fornisce un quadro riproducibile per studiare i meccanismi di recupero post-esercizio.

Abstract

L'esercizio cronico può indurre stress fisiologico caratterizzato da danni muscolari, squilibri ossidatori e alterazioni ormonali, compromettendo potenzialmente il recupero e le prestazioni. L'irudoterapia, un intervento bioterapeutico tradizionale che contiene componenti antinfiammatori, antiossidanti e che migliorano la circolazione, ha suscitato interesse come potenziale strategia naturale di recupero. Questo studio mirava a valutare gli effetti biochimici e istopatologici dell'irudoterapia dopo l'esercizio cronico in un modello ratto di stress fisiologico indotto dall'esercizio. Trentadue maschi di ratti sono stati assegnati in quattro gruppi: controllo, irudoterapia, esercizio fisico e irudoterapia più esercizio. Sono stati analizzati parametri biochimici sierici e marcatori di stress ossidativo, e sono stati esaminati istopatologicamente i muscoli scheletrici e i tessuti epatici per valutare le alterazioni indotte dall'esercizio fisico e i potenziali effetti modulatori dell'irudoterapia. I ratti esposti a esercizio cronico hanno mostrato indicatori biochimici e strutturali di stress fisiologico. L'irudoterapia è stata associata a un'attenuazione parziale di queste alterazioni, in particolare nei risultati istopatologici, mentre le variazioni nei marcatori di stress ossidativo non sono state statisticamente significative. Questi risultati suggeriscono che l'irudoterapia possa esercitare un effetto modulatore sui processi di recupero post-esercizio; tuttavia, sono necessari ulteriori studi per chiarirne l'impatto sulle vie di stress ossidativo.

Introduzione

Le pratiche mediche tradizionali sono state utilizzate in una vasta gamma di contesti clinici per la gestione di varie condizioni acute e croniche 1,2. Tra queste, la terapia sanguisuga medicinale (irudoterapia) ha una lunga storia di utilizzo in diverse culture e sistemi medici. Negli ultimi anni, questo approccio tradizionale ha ritrovato interesse scientifico grazie ai suoi potenziali effetti terapeutici in varie condizioni cliniche, tra cui malattie infiammatorie, osteoartrite e disturbivascolari 1,2,3. Questi effetti sono principalmente attribuiti alla complessa miscela di molecole bioattive presenti nella saliva delle sanguisughe, che presentano proprietà anticoagulanti, antinfiammatorie e antimicrobiche 3,4,5. Inoltre, studi sperimentali su modelli animali hanno dimostrato che l'irudoterapia può esercitare effetti protettivi contro il danno tissutale attraverso meccanismi antiossidanti, antinfiammatori e anti-apoptotici6.

La saliva di Hirudo verbana, la specie più comunemente utilizzata in terapia, contiene una vasta gamma di componenti bioattivi, tra cui hirudin, bdellin, eglin e calin, oltre a enzimi come l'ialuronidasi e vari metaboliti a basso peso molecolare. Questi componenti mostrano attività anticoagulanti, antinfiammatorie, antiossidanti, fibrinolitiche, analgesiche eantitumorali 2,7. Questo ampio profilo di attività biologica suggerisce che la saliva della sanguisuga (LS) possa fungere da strumento terapeutico complementare nelle moderne applicazioni biomediche; tuttavia, i suoi effetti sistemici in specifiche condizioni di stress fisiologico rimangono incompletamentecompresi 3.

Un'attività fisica intensa o prolungata può indurre danni microstrutturali alle membrane muscolari, portando a aumenti significativi dei livelli sierici di enzimi come creatina chinasi (CK), lattato deidrogenasi (LDH) e aspartato aminotransferasi (AST). L'alanina aminotransferasi (ALT) può anch'essa aumentare in risposta a lesioni muscolari, sebbene tipicamente in misura minore rispettoall'AST 5,8,9. Inoltre, l'esercizio ad alta intensità o di lunga durata provoca innescamenti del cortisolo, un ormone chiave dello stress, con risposte che variano in base all'intensità, alla durata e allo stato fisiologicoindividuale 10,11. Possono verificarsi anche aumenti della glicemia post-esercizio, in gran parte causati dalla gluconeogenesi mediata dal cortisolo, che rappresenta un segno distintivo della risposta allo stressmetabolico 12. Collettivamente, questi risultati dimostrano che sia i marcatori biochimici di danno muscolare sia gli indicatori di stress metabolico tendono ad aumentare dopo un esercizio fisicointenso 5.

Sono state studiate varie strategie, tra cui massaggi, immersione in acqua fredda e integratori nutrizionali ricchi di antiossidanti (ad esempio, polifenoli, estratto di ciliegia acida e curcumina), per il loro potenziale di supportare il recupero post-esercizio. Revisioni sistematiche suggeriscono che questi interventi possano influenzare i parametri di stress ossidativo e danni muscolari; tuttavia, la loro efficacia varia notevolmente tra gli individui e potrebbe non fornire costantemente una protezione biochimicasufficiente 13,14,15. Di conseguenza, cresce l'interesse nell'esplorare approcci alternativi o complementari che possano offrire benefici aggiuntivi in condizioni di stress fisiologico indotto dall'esercizio fisico. In questo contesto, sono stati segnalati che i composti bioattivi presenti nella saliva delle sanguisughe modulano lo stress ossidativo e le risposteinfiammatorie 7. Inoltre, osservazioni cliniche suggeriscono che l'irudoterapia possa ridurre dolore e infiammazione, in particolare nelle condizioni muscoloscheletriche evascolari 1.

Diversi composti identificati nella LS, tra cui flavonoidi, molecole fenoliche e altri costituenti bioattivi, contribuiscono all'attenuazione delle risposte infiammatorie attraverso la modulazione delle vie di stress ossidativo. Queste proprietà antiossidanti possono agire in sinergia con altri componenti salivari, aumentando il potenziale antinfiammatorio complessivo dell'irudoterapia 7,16. Inoltre, inibitori della proteasi come bdellin ed eglin hanno dimostrato di ridurre l'attività degli enzimi derivati dai neutrofili, limitando così i dannitissutali 4. Inoltre, vari peptidi e molecole derivate dai lipidi identificati nei tessuti delle sanguisughe sono stati segnalati come avendo effetti inibitori sulle vie di segnalazioneinfiammatorie 17.

Nonostante questi risultati, il ruolo potenziale dell'irudoterapia nello stress fisiologico indotto dall'esercizio rimane insufficientemente esplorato, in particolare nei modelli sperimentali controllati 1,2,4. Sebbene studi precedenti abbiano dimostrato i suoi effetti antinfiammatori, anticoagulanti e microcircolatori, e l'esercizio fisico sia noto per indurre danni muscolari e risposte di stressossidativo, gli studi che integrano esiti biochimici, ormonali e istopatologici all'interno di un unico quadro sperimentale sono limitati.

Pertanto, il presente studio è stato progettato per fornire una valutazione sperimentale completa dell'irudoterapia in un modello controllato dello stress fisiologico indotto dall'esercizio, integrando esiti biochimici, ormonali e istopatologici. Questo approccio multidimensionale mira a contribuire alla comprensione dei potenziali effetti modulatori dell'irudoterapia e a fornire un quadro riproducibile per la valutazione degli interventi bioterapeutici complementari.

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Protocollo

Tutte le procedure sperimentali sono state condotte in conformità con le linee guidaARRIVE 19. Il protocollo dello studio è stato esaminato e approvato dal Comitato Etico Locale per gli Esperimenti con Animali dell'Università Kırşehir Ahi Evran (Approvazione: 06/03/2025-05-1, Turchia). Tutte le procedure rispettavano le linee guida istituzionali per la cura e l'uso degli animali da laboratorio. I reagenti e le attrezzature utilizzate sono elencati nella Tabella dei Materiali.

1. Selezione e alloggio degli animali

Sono stati utilizzati trentadue maschi di ratti albini Wistar (RRID: RGD_2308852; 8–12 settimane, 200–250 g). Gli animali venivano ospitati singolarmente in gabbie in policarbonato (40 cm × 25 cm × 20 cm) con lettiere da rasatura in legno. Le condizioni ambientali sono state mantenute a 22–24 °C con un ciclo di 12 ore di luce e 12 ore di buio. Cibo e acqua venivano forniti ad libitum.

È stato eseguito un periodo di acclimatazione di 1 settimana prima della sperimentazione. Durante questo periodo, gli animali venivano monitorati quotidianamente per l'assunzione di cibo, lo stato di idratazione, il comportamento di toelettatura e l'attività locomotoria. Nello studio sono stati inclusi solo animali che mostrano un comportamento fisiologico normale.

2. Gruppi sperimentali e randomizzazione

Gli animali sono stati assegnati casualmente a quattro gruppi sperimentali (n = 8 per gruppo) utilizzando una sequenza di randomizzazione generata al computer. L'occultamento dell'allocazione è stato garantito assegnando agli animali identificatori numerici prima dell'assegnazione dei gruppi. I gruppi sperimentali erano costituiti dal gruppo di controllo (C), che non ricevette alcun intervento; il gruppo di esercizio (E), che ha effettuato solo esercizi su tapis roulant; il gruppo di irudoterapia (H), che riceveva solo irudoterapia tre volte a settimana; e il gruppo combinato irudoterapia più esercizio fisico (HE), che ha sottoposto entrambi gli interventi secondo il protocollo dello studio. Tutti gli interventi sono stati condotti nell'arco di due settimane. Per minimizzare la variabilità circadiana, tutte le procedure sono state eseguite tra le 09:00 e le 11:00.

3. Protocollo di esercizio cronico

L'esercizio veniva eseguito utilizzando un tapis roulant motorizzato per roditori dotato di una griglia di stimolazione elettrica regolabile. Gli animali sono stati posizionati nelle singole corsie del tapis roulant (Figura 1). Una fase di adattamento di 2 giorni è stata condotta a una velocità di 15 m/min per 15 minuti al giorno. Dopo il periodo di adattamento, l'intensità dell'esercizio è aumentata a 20 m/min e gli animali sono stati sottoposti a sessioni di corsa giornaliere di 45 min/giorno per 2 settimane. Un lieve stimolo elettrico (1,0 mA) veniva applicato tramite la rete quando necessario per mantenere un funzionamento continuo.

  1. Criteri di esaurimento
    L'esaurimento era definito come l'incapacità di lasciare la griglia di urto per tre stimolazioni consecutive (~5 s ciascuna). Gli animali che raggiungevano questa soglia venivano immediatamente rimossi. Questo protocollo è stato adattato da modelli di esercizio su tapis roulant per roditori precedentemente consolidati con criteri definiti di adattamento, progressione di intensità e esaurimento20.
  2. Applicazione dell'irudoterapia
    Sanguisughe medicinali (Hirudo verbana, ~2 g) sono state ottenute da una fonte certificata istituzionalmente. Prima dell'applicazione, la regione dorsale di ogni animale veniva rasata con un tagliacapelli elettrico e la pelle veniva delicatamente pulita con soluzione salina sterile, senza antisettici, per evitare che l'attacco delle sanguisughe fosse scoraggiato. Gli animali venivano poi inseriti in un tubo di contenimento acrilico trasparente per limitare i movimenti e ridurre al minimo lo stress. Un singolo sanguisuga è stato posizionato sulla linea mediana dorsale e l'attacco riuscito è stato visivamente confermato dalla fissazione orale per succhione. L'alimentazione è stata permessa per 10 minuti (Figura 2). Dopo il periodo di applicazione, le sanguisughe venivano staccate esponendo l'area di attacco al 70% di vapore di etanolo utilizzando un applicatore di cotone tenuto a circa 1–2 cm dal sito. Dopo il distacco, il sanguinamento locale veniva controllato con garze sterili usando una pressione leggera per circa 1–2 minuti, senza sutura applicata. Le domande venivano effettuate tre volte a settimana per 2 settimane. Questa procedura è stata condotta sulla base dei protocolli sperimentali e clinici di irudoterapia precedentemente descritti con parametri di applicazionestandardizzati 21.

4. Eutanasia e raccolta del sangue

Al termine dell'esperimento (24 ore dopo l'ultimo intervento)6, gli animali sono stati anestetizzati intraperitonealmente con ketamina (75 mg/kg) e xilazina (10 mg/kg). Una profondità adeguata dell'anestesia è stata confermata dall'assenza di ritiro del pedale e riflessi corneali. La prelieva intracardiaca è stata quindi eseguita utilizzando una siringa sterile da 5 mL tramite puntura ventricolare sinistra. L'eutanasia si è completata con dissanguamento seguito da toracotomia. Successivamente, sono stati raccolti il muscolo gastrocnemio mediale e i tessuti epatici per ulteriori analisi. I campioni di sangue venivano processati entro 1 ora dalla raccolta trasferendoli in tubi attivatori di coaguli e centrifugandoli a 1.000 × g per 15 minuti a 4 °C. Il siero separato veniva poi alquotato in porzioni da 200 μL e conservato a −80 °C fino all'analisi.

5. Analisi biochimica ed ELISA

I parametri biochimici, tra cui ALT, AST, LDH, CK, glucosio, elettroliti e cortisolo, sono stati analizzati utilizzando un analizzatore biochimico automatico secondo procedure di laboratorio standardizzate. Tutti i test ELISA per CAT, SOD, MDA e GPX sono stati eseguiti secondo le istruzioni del produttore in condizioni standardizzate. I campioni di siero sono stati diluiti 1:5 con il buffer del campione quando richiesto dal protocollo del kit. Successivamente, sono stati aggiunti 50 μL di standard e 50 μL di campioni di siero ai pozzi designati e incubati a 37 °C per 60 minuti. Dopo l'incubazione, le piastre sono state lavate cinque volte utilizzando il buffer di lavaggio fornito per rimuovere i componenti non legati. L'anticorpo di rilevazione (50 μL) è stato poi aggiunto a ciascun pozzo e incubato a 37 °C per 30 minuti. Successivamente, veniva aggiunta la soluzione di substrato e la miscela reazionale veniva incubata per 10–15 minuti in condizioni di buio per permettere lo sviluppo del colore. La reazione veniva terminata aggiungendo 50 μL di soluzione di stop, e la densità ottica veniva misurata a 450 nm utilizzando un lettore di microplacche. Tutti i campioni sono stati analizzati in duplicato per garantire affidabilità analitica e riproducibilità.

6. Analisi istopatologica

Per la valutazione istopatologica, i campioni di tessuto sono stati processati secondo procedure istopatologiche standard22. I tessuti sono stati inizialmente fissati con formalina tamponata neutra al 10% per 72 ore, seguita da una disidratazione tramite una serie di etanolo classificato composta da 50%, 70%, 80%, 96% e 100% etanolo, con incubazione di 1 ora a ogni concentrazione. Dopo la disidratazione, i tessuti venivano purificati nello xilene per due periodi consecutivi di 30 minuti e successivamente inseriti in blocchi di paraffina. Le sezioni con uno spessore di 5 μm sono state ottenute utilizzando un microtomo rotante e colorate con Ematossilina ed Eosina (H&E) e Tricromo di Masson per l'esame istologico. Infine, le vetrine colorate sono state esaminate utilizzando un microscopio lucico dotato di un sistema di imaging digitale.

7. Analisi statistica

L'analisi dei dati è stata effettuata utilizzando software statistico. La distribuzione dei dati è stata valutata utilizzando il test di Kolmogorov–Smirnov. Per i dati normalmente distribuiti, è stato applicato l'ANOVA unidirezionale seguita dal test post hoc di Tukey. Per i dati non normalmente distribuiti, è stato utilizzato il test di Kruskal–Wallis seguito dal test Mann–Whitney U. Un p-valore < 0,05 è stato considerato statisticamente significativo.

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Risultati

Danni muscolari e parametri di fatica

I marcatori di danno muscolare sierico hanno rivelato che i livelli di creatina chinasi (CK) differivano significativamente tra i gruppi (p < 0,05). Sebbene i valori di LDH, AST e ALT abbiano mostrato tendenze al rialzo nel gruppo di esercizio (E), questi cambiamenti non sono stati statisticamente significativi (p > 0,05). Le concentrazioni di CK erano più alte nel gruppo E, mentre il gru...

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Discussione

Questo studio ha dimostrato che l'irudoterapia era associata a cambiamenti misurabili in parametri selezionati legati allo stress fisiologico indotto dall'esercizio fisico. Le elevazioni di CK, LDH, AST e ALT osservate nel gruppo di esercizio riflettono una disordinazione sarcolemmatica e una fuoriuscita enzimatica, coerenti con i precedenti rapporti che descrivevano questi marcatori come indicatori di stiramentomuscolare 23,24,25.

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Ringraziamenti

Ringraziamo il personale del Laboratorio di Ricerca Sperimentale dell'Università Kırşehir Ahi Evran per il loro supporto nella cura degli animali e nella raccolta dei campioni. Riconosciamo inoltre l'utile assistenza tecnica fornita dai Laboratori di Istologia e Biochimica durante la lavorazione dei tessuti e le analisi biochimiche. Questo studio è stato supportato dall'Unità di Coordinamento dei Progetti di Ricerca Scientifica (BAP) dell'Università Kırşehir Ahi Evran nell'ambito del Progetto n. TIP. A2.25.004.

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Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
NomeAziendaNumero di catalogoCommenti
-80°C; C Freezer (Modello DF590)Nü veDF590Memorizzazione del campione a − 80 e gradi; C
Tubo di contenimento acrilicoN/AN/AContenitore acrilico trasparente (6 cm di diametro, 20 cm di lunghezza) usato per l'immobilizzazione durante l'irudoterapia
Analizzatore Biochimico Automatizzato (Alinity)AbbottN/AUtilizzato per l'analisi biochimica dei parametri del siero
Processore Automatico di TessutiLeica BiosystemsN/ADisidratazione tissutale e infiltrazione di paraffina
Centrifuga (Modello FC5706)OHAUS CorporationFC5706Velocità massima: 6000 giri/min (≈ 4.000 e volte g, a seconda del raggio del rotore)
Fotocamera per microscopio digitale (Axiocam 208 a colori)Carl ZeissAxiocam 208 coloreAcquisizione di immagini per l'istopatologia
Eosina Y (giallastro)Merck / Sigma-Aldrich1.15935.0025H& Colorazione E (componente eosina)
Etanolo Assoluto (99,5%)Tekkim KimyaTK.200655.05001Utilizzato per serie di disidratazione da etanolo
Soluzione di formaldeide (~37%)Merck / Sigma-Aldrich1.04002.2500Utilizzato per la fissazione dei tessuti
Soluzione di Hematoxylin di HarrisBESTLABBS-002H& Colorazione E (componente ematossilina)
Cloridrato di ketaminaDi grado farmaceutico (fonte commerciale non specificata)N/AUtilizzato per anestesia intraperitoneale (75 mg/kg)
Microscopio luminoso (Primo Star)Carl ZeissPrimo StarImaging istopatologico
Masson' s Kit per la Colorazione TrichromeGBLREF 5022Utilizzato per la colorazione del tessuto connettivo
Tapis roulant motorizzato per roditoriColumbus InstrumentsExer-3/6Utilizzato per esercizi standardizzati su tapis roulant con velocità controllata e stimolazione elettrica
Kit ELISA per ratti di catalase (CAT)BT LABE0869Rapiastra a 96 pozzi; Misurazione dell'attività TAC sieroica
Kit ELISA per la Perossidasi di Glutatione per Ratti (GPX1)Reed BiotechRE2557Rpiastra a 96 pozzi; Misurazione dell'attività TAC sieroica
Kit ELISA per Malondialdeide di Ratto (MDA)BT LABE0156Rapiastra a 96 pozzi; Misurazione dell'attività TAC sieroica
Kit ELISA per Superossido di Ratto (SOD)BT LABE0168Rapiastra a 96 pozzi; Misurazione dell'attività TAC sieroica
Microtomo rotativo (Autocut)Leica BiosystemsRM AutocutTaglio 5 & mu; Sezioni a paraffina m
Scaldatore a slittaLeica BiosystemsHI1210Vetri istologici di essiccazione
Cloridrato di xilazinaDi grado farmaceutico (fonte commerciale non specificata)N/AUtilizzato per anestesia intraperitoneale (10 mg/kg)
Xilene (miscela di isomeri)Tekkim KimyaTK.090270.05003Pulizia dei tessuti prima dell'inserimento della paraffina

Riferimenti

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