Methodenartikel

Objectief beoordelen van sport hersenschudding met behulp van visueel opgewekte potentialen

DOI:

10.3791/62082

⸱

27 april 2021

 ,  ,  ,  ,  ,  , 
1School of Aerospace, Mechanical and Mechatronic Engineering, Faculty of Engineering and Information Technologies, University of Sydney, 2HeadsafeIP, 3Department of Rehabilitation Medicine, Icahn School of Medicine at Mount Sinai, 4St Vincent's Clinical School, Faculty of Medicine, University of New South Wales

In dit artikel

Samenvatting

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Een draagbaar systeem dat in staat is om steady-state visueel opgeroepen potentialen te meten, werd ontwikkeld en getest op 65 amateurrugbyspelers gedurende 18 weken om SSVEP te onderzoeken als een potentiële elektrofysiologische biomarker voor hersenschudding. De basislijnen van spelers werden voorafgaand aan het seizoen gemeten, waarbij hertesten op betrouwbaarheid, hersenschudding en herstelbeoordeling werden uitgevoerd binnen gecontroleerde tijdsperioden, respectievelijk.

Samenvatting

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Een draagbaar systeem dat in staat is om steady-state visual-evoked potentials (SSVEP) te meten, werd ontwikkeld om een objectieve, kwantificeerbare methode van elektro-encefalogram (EEG) testen na een traumatische gebeurtenis te bieden. In deze studie werd het draagbare systeem gebruikt bij 65 gezonde rugbyspelers gedurende een seizoen om te bepalen of SSVEP een betrouwbare elektrofysiologische biomarker is voor hersenschudding. Voorafgaand aan het competitieseizoen ondergingen alle spelers een baseline SSVEP-beoordeling. Tijdens het seizoen werden spelers binnen 72 uur na een wedstrijd opnieuw getest op test-hertestbetrouwbaarheid of beoordeling na blessures. In het geval van een medisch gediagnosticeerde hersenschudding werden spelers opnieuw beoordeeld zodra ze door een arts als hersteld werden beschouwd. Het SSVEP-systeem bestond uit een smartphone in een VR-frame die een flikkeringsprikkel van 15 Hz leverde, terwijl een draadloze EEG-headset occipitale activiteit registreerde. Spelers kregen de opdracht om naar het fixatiepunt van het scherm te staren terwijl ze stil en stil bleven. Elektroden werden gerangschikt volgens de 10-20 EEG-positioneringsnomenclatuur, waarbij O1-O2 de opnamekanalen waren en P1-P2 respectievelijk de referenties en bias. Alle EEG-gegevens werden verwerkt met behulp van een Butterworth-bandpassfilter, Fourier-transformatie en normalisatie om gegevens te converteren voor frequentieanalyse. De SSVEP-responsen van spelers werden gekwantificeerd in een signaal-ruisverhouding (SNR), waarbij 15 Hz het gewenste signaal was, en samengevat in respectievelijke studiegroepen voor vergelijking. Spelers met een hersenschudding bleken een significant lagere SNR te hebben in vergelijking met hun baseline; na herstel verschilde hun SNR echter niet significant van de uitgangswaarde. Test-hertest wees op een hoge betrouwbaarheid van het apparaat voor het draagbare systeem. Een verbeterd draagbaar SSVEP-systeem werd ook gevalideerd tegen een gevestigde EEG-versterker om ervoor te zorgen dat het onderzoeksontwerp in staat is om EEG-metingen van onderzoekskwaliteit te verkrijgen. Dit is de eerste studie die verschillen in SSVEP-reacties bij amateursporters na een hersenschudding identificeert en wijst op het potentieel voor SSVEP als hulpmiddel bij de beoordeling en het beheer van hersenschudding.

Inleiding

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Mensen zijn zich nu sterk bewust van de morbiditeit veroorzaakt door hersenletsel in sport1. Een sportgerelateerde hersenschudding (SRC) is een vorm van licht traumatisch hersenletsel (mTBI) die vaak wordt gemeld bij contactsporten zoals voetbal, rugby en boksen 2,3,4. De biomechanische transductie van impulsieve kracht naar de hersenen na een impact op het veld resulteert in een verstoring van de neuronale functie, wat leidt tot zowel onmiddellijke als voorbijgaande symptomen die de fysieke, cognitieve en emotionele toestand van een atleet beïnvloeden 1,5. In de meeste gevallen worden deze symptomen binnen een korte periode gedempt, op voorwaarde dat de atleet op de juiste manier wordt behandeld en niet wordt blootgesteld aan verdere effecten6.

Aangezien SRC schadelijk is voor de neurologische gezondheid van spelers, staan de bestuursorganen van de sport voor de uitdaging om een nauwkeurige en tijdige diagnose van hersenschudding te gebruiken om een veilig return-to-play-protocol mogelijk te maken 5,7,8,9. Hersenschuddingdetectie kan echter worden uitgesloten door atleten die symptomen minimaliseren of ontkennen om een hersenschuddingdiagnose te voorkomen, waardoor hun terugkeer naar het spel wordt versneld. Deze acties kunnen mogelijk hun risico op Second Impact Syndrome verhogen, een aandoening waarbij snel hersenoedeem ontstaat na een tweede hoofdletsel tijdens de hersenschudding herstelfase10. Bovendien, vanwege het gebrek aan voorlichting rond hersenschuddingdiagnose en de variabele aard van de fysiologische definitie, is het niet ongebruikelijk dat SRC niet wordt gerapporteerd of verkeerd wordt gediagnosticeerd11. Helaas kunnen lange perioden van herhaalde en ongepast beheerde hersenschuddingen leiden tot een reeks chronische neurologische stoornissen, zoals chronische traumatische encefalopathie (CTE), die sterk geassocieerd is met SRC 12,13,14.

In een poging om de uitdagingen in verband met SRC te bestrijden, gebruiken sportorganisaties een verscheidenheid aan hersenschuddingbeoordelingsinstrumenten. De meest gebruikte en toegankelijke tool, sports concussion assessment tool (SCAT), is een gestandaardiseerde papieren test die fysieke en cognitieve beoordelingen bevat in combinatie met geschaalde symptoomrapportage15,16. Eerdere studies hebben echter aangetoond dat symptoomrapportage subjectief en onbetrouwbaar is door genderverschillen binnen mTBI-groepen en uitschieters in de controlegroep17,18 te identificeren. Meer geavanceerde hulpmiddelen die op professioneel niveau worden gebruikt, zoals de Immediate Post-Concussion Assessment Tool (ImPACT), die werkt als een computergestuurde neurocognitieve test (CNT), worden ook het slachtoffer van manipulatie omdat ze actieve deelname en inspanning van de atleet vereisen. Ondanks ingebouwde controles op manipulatie in CNT's, heeft onderzoek aangetoond dat ze gevoelig zijn voor plafondeffecten en lijden aan slechte betrouwbaarheid 19,20. De beperkingen van deze bestaande beoordelingsinstrumenten in combinatie met een meer publiek begrip van de significante gezondheidseffecten van SRC hebben geresulteerd in een kritieke behoefte aan een objectieve biomarker die een hersenschudding nauwkeurig en tijdig kan diagnosticeren.

Een veld dat veelbelovend is gebleken bij het identificeren van een objectieve biomarker voor hersenschudding is elektrofysiologie. Er zijn steeds meer aanwijzingen dat gebeurtenisgerelateerde potentialen, in het bijzonder visueel opgewekte potentialen (VEP), verminderd zijn na een hersenschudding21,22. Eén subset van VEP; steady-state visual-evoked potentials (SSVEP) zijn een objectieve, kwantificeerbare fluctuatie van elektrische activiteit die optreedt in de hersenen als reactie op een specifieke set visuele stimuli, zoals gemeten door elektro-encefalogram (EEG) technologie23,24. SSVEP biedt een verbeterde weerstand tegen geluidsartefacten en variabele contactimpedantie voor conventionele VEP-metingen. Door de gecontroleerde frequentie van de visuele stimulus is er ook een vermindering van de synchroniciteit tussen EEG-opnames en stimulus, wat resulteert in een meer vereenvoudigd elektrisch model 25,26. Deze aanpak is gevalideerd met frequenties tussen het 12-15 Hz bereik die een optimale respons van salience produceren voor flikkering type stimuli27. Over het algemeen betekenen deze voordelen dat SSVEP een robuustere elektrofysiologische meting biedt die kan worden gebruikt in een niet-klinische omgeving zoals sportvelden en artsenpraktijken. Deze toepassingsmogelijkheid aan de zijlijn in combinatie met de positieve resultaten van de technologie in eerdere literatuur maakt het een veelbelovende kandidaat voor de identificatie van een objectieve biomarker voor SRC.

Het doel van deze studie was om potentiële verschillen in SSVEP te onderzoeken die werden geregistreerd van atleten die door een ervaren sportarts werden beoordeeld als gezond, hersenschudding of hersteld van een recente hersenschudding. De methodologie van de studie hield in dat 65 mannelijke amateur rugby union-spelers routinematig werden beoordeeld met een draagbaar SSVEP-systeem gedurende een competitief seizoen van 18 weken. Spelers moeten worden beoordeeld op een basislijn voorafgaand aan het begin van de full-contact training en opnieuw worden beoordeeld binnen 72 uur na competitieve wedstrijden. Spelers die tijdens het seizoen geblesseerd waren, werden door de arts van het team geëvalueerd op hersenschuddingen en opnieuw beoordeeld met het SSVEP-systeem voor post-blessure- en herstelmetingen. Bovendien breidt deze studie zijn protocol uit om het vermogen van het draagbare SSVEP-systeem te valideren om EEG-metingen van onderzoekskwaliteit te verkrijgen die mogelijk kunnen helpen bij de beoordeling van SRC aan de zijlijn.

Protocol

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Goedkeuringen voor het eerste deel van het protocol werden verkregen van de South Eastern Sydney Local Health District (ESLHD) Human Research Ethics Committee (HREC). Alle spelers kregen gedetailleerde deelnemersinformatiebladen en voorafgaand aan de deelname werd toestemming verkregen (SESLHD-HREC referentienummer: 17/039 HREC/17/POWH/91).

Goedkeuringen voor het gebruik van verbeterde draagbare systeemstudie werden verkregen van Bellberry Human Research Ethics Committee (HREC). Alle controlepersonen werden voorzien van gedetailleerde deelnemersinformatiebladen en voorafgaand aan deelname werd toestemming verkregen (HREC-referentienummer: 1802VEPEEG-CER).

1. Screening en toestemming van deelnemers

  1. Rekruteer deelnemers van een enkele rugbyclub voorafgaand aan het begin van een competitief seizoen. Deelnemers moeten gezonde, Engelssprekende, mannelijke volwassenen zijn (ouder dan 18 jaar) die lid zijn van een amateurrugbyteam (figuur 1).
    1. Vanwege het flikkerende karakter van de visuele stimuli, zorg ervoor dat de deelnemers niet voldoen aan een van de volgende strikte uitsluitingscriteria: diagnose of symptomen van epilepsie, bestaand en / of eerder hersenletsel of wettelijke blindheid.
    2. Informeer de deelnemers om eventuele symptomen na een blessure op het sportveld naar waarheid te melden aan de arts die de informatie doorstuurt naar de bijbehorende onderzoeker(s). De deelnemers moeten begrijpen dat de betrokkenheid bij het onderzoek minimaal twee SSVEP-testsessies tijdens het seizoen vereist, met het potentieel voor verdere tests in het geval van een hersenschudding.

2. Het instellen van SSVEP-apparatuur

  1. Plaats een geladen LCD-smartphone (Liquid Crystal Display) in een Virtual Reality (VR)-frame (Figuur 2A; zie Materialentabel).
    1. Genereer een .mp4 videobestand bestaande uit een reeks zwart-witschermen die afwisselend op een frequentie van 15 Hz werken, voor een totaal van 30 s. Plaats een willekeurig getal in het midden van het videoframe (dat minder dan 2% van het scherm in beslag neemt met een visuele hoek van 1,5°) zodat de deelnemers zich centraal kunnen concentreren tijdens de stimulatie. Zorg ervoor dat het getal met tussenpozen van 5 s wordt gewijzigd om aanhoudende aandacht aan te moedigen (figuur 2B).
    2. Upload het geconstrueerde videobestand naar de smartphone en geef het op volledige helderheid weer (minimaal ~ 490 nits), als de visuele stimulus van het SSVEP-systeem.
  2. Laad de draadloze 14-kanaals EEG-headset op, die wordt gebruikt als het primaire EEG-opnameapparaat (figuur 3A).
    1. Koppel de headset met een computer in de buurt via de meegeleverde universele USB-ontvanger (dongle). Plaats de dongle in de USB-poort van de computer, schakel de headset in via de aan/uit-knop, open de 14-kanaals EEG-headsetsoftware op een computer en selecteer de knop Verbinden in de toepassing naast de weergegeven headset-ID (zie Materiaaltabel).
  3. Verzadig de meegeleverde viltsensoren volledig met zoutoplossing.
    1. Installeer de verzadigde sensoren in de zwarte plastic armen van de headset door elke sensor voorzichtig met de klok mee te draaien totdat een "klik" wordt gevoeld en de sensor zich veilig voelt.

3. Beoordeling van de uitgangssituatie van de deelnemers

  1. Verkrijg toestemming van alle deelnemers die de screeningsvragen hebben doorstaan om betrokken te zijn bij het onderzoek voordat het rugbyseizoen begint.
  2. Vraag de deelnemers om in een stoel te zitten in een rustige afgesloten omgeving met natuurlijk omgevingslicht, zoals een kantoorruimte. Terwijl de deelnemers zitten, plaatst u de 14-kanaals EEG-headset op het hoofd van de deelnemers door de hoofdband vanaf de bovenkant van hun hoofd naar beneden te schuiven. Rangschik de elektroden volgens het International 10-20 systeem (Figuur 3B)28,29. Plaats de twee sensoren aan de voorkant van de headset in lijn met de haarlijn van de deelnemers of ongeveer drie vingerbreedtes boven de wenkbrauwen van de deelnemers.
    OPMERKING: Als de deelnemers dik haar hebben, werk de sensor dan onder het haar en voeg extra zoutoplossing toe. Als het onderwerp van de stationaire zittende positie beweegt of als er tijdens de beoordeling een verandering in de omgevingsinstellingen optreedt, kan een artefact (figuur 4) optreden en mogen de SSVEP-gegevens niet worden verzameld voor de analyse (weggegooid).
    1. Gebruik de occipitale elektroden (O1 en O2) als de belangrijkste opname-elektroden en de pariëtale elektroden (P3 en P4) als de grond- en common-mode (referentie) elektroden (figuur 3B).
  3. Zorg ervoor dat er een adequate verbinding is tussen de headset en het hoofd van de deelnemers door gebruik te maken van software voor contactkwaliteit voordat u doorgaat met testen. Groene elektroden geven een goede contactkwaliteit aan (<20 kOhms) volgens de normen van de fabrikant.
    1. In het geval dat niet voor alle relevante elektrodekanalen (O1, O2) een goede contactkwaliteit werd bereikt, verzadigt u de sensoren opnieuw met een zoutoplossing en controleert u de positionering opnieuw om ervoor te zorgen dat de sensoren zo vlak mogelijk tegen de hoofdhuid liggen.
      OPMERKING: Een goede contactkwaliteit moet worden verkregen om elektrische connectiviteit tussen de hoofdhuid en elektroden te garanderen, waardoor potentiële artefacten worden geminimaliseerd (figuur 4).
  4. Vraag de deelnemers om de testsmartphone binnen het VR-frame tot aan de ogen te houden, vlak tegen hun gezicht en neusbrug, zodat beide ogen volledig bedekt zijn.
    1. Laat de deelnemers bevestigen dat het brandpuntsgetal zichtbaar is in het midden van het scherm en dat het frame omgevingslicht blokkeert.
  5. Verwijder het VR-frame van het gezicht van de deelnemers en informeer hen dat de visuele stimulusvideo nu zal worden gestart. Geef ze vervolgens het VR-frame terug om opnieuw aan te brengen in dezelfde positie als stap 3.4.1.
    1. Herinner de deelnemers eraan dat ze zich moeten concentreren op het focale nummer en stil en stil moeten blijven tijdens de duur van de SSVEP-test.
  6. Start de visuele stimulusvideo door op de Play-knop op het smartphonescherm te drukken en laat de deelnemers vervolgens het VR-frame op zijn gezicht plaatsen (volgens stap 3.4).
  7. Vraag de deelnemers om te bevestigen dat ze het VR-frame in de juiste positie hebben volgens stap 3.4. Na bevestiging van de deelnemer begint u tegelijkertijd met een aftelstopwatch voor 30 s en selecteert u vervolgens de knop Opname starten op de 14-kanaals EEG-headsetsoftware om te beginnen met opnemen op de EEG-headset.
  8. Zodra de periode van 30 s voorbij is, stopt u de EEG-opname door de knop Stoppen te selecteren op de 14-kanaals EEG-headsetsoftware.
    1. Verwijder het VR-frame uit de ogen van de deelnemers en informeer hen dat de eerste SSVEP-beoordeling is voltooid.
  9. Sla de opgenomen SSVEP-reactie op het lokale account op door op de knop Opgeslagen sessies in de 14-kanaals EEG-headsetsoftware te klikken. Exporteer het opgeslagen bestand als EDF-bestand (European Data Format) naar een gewenst opslaghardwareapparaat.
    OPMERKING: EDF-bestanden moeten worden gelabeld met de initialen, datum, tijd en het type test dat is uitgevoerd (baseline, post-letsel of herstel) van de deelnemer voor identificatie- en opslagdoeleinden.
  10. Herhaal het SSVEP-beoordelingsprotocol (stappen 3.2 tot en met 3.9) snel na elkaar na stap 3.9.
    OPMERKING: Dit wordt uitgevoerd als de tweede lezing van de twee beoordelingen en levert een consistent duidelijkere EEG-meting op.
  11. Zodra het paar SSVEP-beoordelingen met succes zijn voltooid, laat de deelnemer het VR-frame uit zijn ogen verwijderen en de headset voorzichtig van de hoofden van de deelnemers verwijderen.
    1. Verwijder de elektrodesensoren uit de headset en bewaar ze in een geschikte beschermhoes tot het volgende gebruik om ervoor te zorgen dat de zoutoplossing de elektroden van de headset niet corrodeert.
    2. Reinig zowel de headset als de smartphone + het frame met isopropylalcohol (70%) doekjes voordat u beide apparaten in hun respectievelijke koffers bewaart tot hun volgende gebruik.
  12. Vraag de deelnemer of ze abnormale reacties op de stimulus hebben ervaren, waaronder de aanwezigheid van hoofdpijn of duizeligheid. Noteer de reactie in een onderzoekslogboek.
  13. Informeer de deelnemer dat hij zijn basislijntest heeft voltooid en binnen 72 uur na de volgende competitieve wedstrijd van het seizoen opnieuw zal worden beoordeeld.

4. Beoordeling na schade

  1. Zorg ervoor dat elke impact op het veld waarvan wordt vermoed dat het een hersenschudding is, wordt geregistreerd en gerapporteerd aan de onderzoeksonderzoeker door de teamarts of speler.
  2. Verkrijg beoordelingen na blessures van spelers die binnen 72 uur na het incident in stap 4.1 zijn gemeld met behulp van het SSVEP-protocol dat wordt beschreven in sectie 3.
  3. Zorg ervoor dat alle spelers een SSVEP-beoordeling na de blessure ondergaan, die wordt geëvalueerd door de teamarts (zie rubriek 5) om te bepalen wanneer de speler is hersteld van de blessure en kan terugkeren naar full-contact training en wedstrijden. Zorg ervoor dat de diagnose van de teamarts wordt geregistreerd voor onderzoeksdoeleinden.
    1. Informeer de speler dat ze opnieuw zullen worden beoordeeld met het SSVEP-systeem zodra ze door de teamarts als hersteld worden beschouwd.

5. Klinische hersenschudding evaluaties

  1. Zorg ervoor dat alle spelers binnen 72 uur na een mogelijke hersenschudding-genererende impact door de teamarts worden geëvalueerd.
    OPMERKING: De teamarts moet een erkende beoefenaar zijn met klinische ervaring in het beoordelen van sportgerelateerde blessures en goedgekeurd door het bestuursorgaan van een relevante sport.
    1. Laat de teamarts een neurologisch onderzoek uitvoeren naast het gebruik van elementen van de Sport Concussion Assessment Tool (SCAT) om de bewustzijnsstaat van de speler te bepalen, en de aanwezigheid van een van de meest voorkomende tekenen en symptomen geassocieerd met hersenschudding15.
      OPMERKING: Beoordelingen worden gemaakt met de typische houding en het gedrag van de speler als referentie.
  2. Volgens de Richtlijnen30 van Rugby Australia's Graduated Return to Play (GRTP) moet u ervoor zorgen dat de speler binnen 48 uur na een hersenschuddingsdiagnose opnieuw wordt geëvalueerd door dezelfde teamarts en opnieuw per oefensessie totdat hij wordt goedgekeurd om terug te keren naar play30.
  3. Zorg ervoor dat spelers een laatste evaluatie ondergaan met de arts van het team om te bepalen of ze klinisch zijn hersteld, voordat ze terugkeren naar full-contact training of wedstrijden. De arts moet de blessuretoestand van de speler bepalen op basis van de verbetering van SCAT-testen en vermindering van bijbehorende symptomen en atypisch gedrag, wat eerder werd opgemerkt.
    OPMERKING: Deze eindevaluatie moet plaatsvinden na een minimum van 12 dagen na het letsel volgens GRTP.
    1. Noteer de bepaling door de clinicus van de blessuretoestand van de speler (hersenschudding of hersteld) voor onderzoeksdoeleinden.

6. Beoordeling van de terugvordering

  1. Beoordeel de spelers die in stap 5.3 als hersteld werden beschouwd met behulp van het SSVEP-protocol dat wordt beschreven in sectie 3 om een herstel-SSVEP-respons te verkrijgen.

7. Test-hertest betrouwbaarheidsbeoordeling

  1. Zorg ervoor dat alle niet-gewonde deelnemers binnen 72 uur na elke competitieve wedstrijd van het seizoen opnieuw worden getest met het draagbare SSVEP-systeem in dezelfde omgeving als beschreven in sectie 3 om gegevens te verkrijgen voor de betrouwbaarheid van het systeem voor test-hertestbetrouwbaarheid.

8. SSVEP-gegevensverwerking

  1. Genereer een numeriek rekenscript dat alle geregistreerde EDF-gegevensbestanden uit secties 3-7 kan importeren en verwerken (zie Tabel met materialen).
    1. Pas een Butterworth band-pass filter met hoekfrequenties bij 5 Hz en 40 Hz toe op de ruwe SSVEP-spanningen die worden verkregen met de 14-kanaals EEG-headset om de effecten van ruis met een lagere frequentie, DC-spanningsverschuiving en netspanning31 te minimaliseren.
    2. Pas een Snelle fouriertransformatie (FFT) toe op de gefilterde SSVEP-waarden om gegevens in het frequentiedomein32 te analyseren.
    3. Normaliseer FFT-waarden van elektrodekanalen O1 en O2 om een enkele reeks waarden te genereren voor grafische plotting als een vermogensspectrumdichtheid (figuur 5).
  2. Zodra de EEG-gegevens zijn verwerkt, berekent u de signaal-ruisverhouding (SNR) van elk gegevensbestand door de magnitude bij 15 Hz te delen door de gemiddelde magnitude tussen 5-40 Hz. De SNR formule is:
    figure-protocol-1
    Waarbij:
    Amplitude15Hz = De spanning van de 15 Hz frequentieband (μV)
    Amplitudegemiddelde = De gemiddelde spanning van alle frequentiebanden tussen 5-40 Hz (μV)
  3. Zorg ervoor dat alle gegevens (onbewerkte EDF, verwerkte EDF, SNR-waarde, opmerkingen en datums van de blessurestatus van de speler) worden opgeslagen in de juiste gelabelde mappen voor onderzoeksdoeleinden.

9. Statistische analyse

  1. Combineer de gegevensbestanden van de spelers categorisch in een csv-blad (comma-separated values) (aparte kolommen voor baseline, hersenschudding en herstellezing).
    1. Gebruik de SNR van elke SSVEP-meting om de verschillende groepen te vergelijken. Druk alle samengevatte gegevens uit als medianen meteen 25e tot 75e interkwartielbereik (IQR), met een statistisch significantieniveau van alfa (α) = 0,05 set, en alle niveaus van variantie weergegeven in standaarddeviatie (± S.D.). Gebruik statistische analysesoftware (zie Tabel met materialen) voor analyse van de SNR-waarden van de groep.
    2. Evalueer de normaliteit van de SNR-waarden van alle spelers met behulp van een Shapiro-Wilk-test.
    3. Vergelijk de gemiddelde SNR tussen alle drie de beoordelingsgroepen met behulp van gepaarde t-tests (tussen baseline-hersenschuddingmetingen, hersenschudding-herstelde metingen en baseline-herstelde metingen) voor spelers die alle drie de soorten beoordelingen hebben meegemaakt. Zorg ervoor dat een meervoudige vergelijkingscorrectie wordt toegepast door gebruik te maken van een Bonferroni-correctie.
    4. Bereken de effectgrootte van de t-testvergelijkingen door gebruik te maken van Cohen's D32.
  2. Schat de betrouwbaarheid van de test-hertest met behulp van een model 3, type k intra-class correlation coefficient (ICC); ICC(3,k) met een 95% betrouwbaarheidsinterval (CI) om overeenstemming te onderzoeken tussen baseline en herhaalde tests gedurende het seizoen.
    OPMERKING: Het experiment kan hier worden gepauzeerd en op een later tijdstip opnieuw worden gestart.

10. Verbeterde draagbare SSVEP-systeemconfiguratie

OPMERKING: Het systeem dat in deze sectie wordt beschreven, is een alles-in-één opstelling die is ontworpen om een efficiënter meetproces mogelijk te maken, zowel sneller als met verbeterd comfort voor de deelnemer. Houd er rekening mee dat de opstelling die wordt beschreven in secties 2-6 een simplistisch prototype is dat bestaat uit talloze apparaten die zijn samengevoegd om een proof-of-concept-systeem te genereren. Het protocolschema met behulp van dit systeem is weergegeven in figuur 6.

  1. Verkrijg een draagbaar SSVEP-systeem dat een visuele stimulus- en elektrodeconfiguratie bevat die gelijkwaardig is aan het in rubriek 2 beschreven systeem (zie figuur 7A).
    1. Download de SSVEP-applicatie van het systeem uit de iOS app store naar een apparaat waarop iOS wordt gebruikt (zie Materiaaltabel).
  2. Zorg ervoor dat het onderzoeksteam vertrouwd is met de gebruiksaanwijzing (IFU) van het draagbare SSVEP-systeem en de meegeleverde iOS-applicatie, die de activering van het SSVEP-apparaat en de lokale opslag van de EEG-metingen mogelijk maakt.
    1. Genereer onderwerpaccounts in de iOS-toepassing door de gebruiksaanwijzing (IFU) van het draagbare SSVEP-systeem te volgen. Open de app, selecteer het tabblad Onderwerpen en druk op de knop Nieuw onderwerp toevoegen .

11. Eeg-systeem instellen

  1. Verkrijg een gevalideerde EEG-versterkereenheid van klinische kwaliteit met een modulaire elektrodeconfiguratie die geen visuele stimuluscomponent bevat (figuur 7C).
  2. Zorg ervoor dat het onderzoeksteam vertrouwd is met de gebruiksaanwijzing (IFU) van het klinische EEG-systeem en de meegeleverde softwaretoepassing voor klinische neurologie (zie Materiaaltabel), die activering van de versterker en lokale opslag van EEG-metingen mogelijk maken.

12. EEG-validatie van een verbeterd draagbaar SSVEP-systeem

  1. Rekruteer gezonde, Engelssprekende volwassen deelnemers met behulp van dezelfde uitsluitingscriteria die worden beschreven in sectie 1. Geef deze deelnemers toestemming voor het SSVEP-systeemvalidatieonderzoek.
  2. Wijs deelnemers willekeurig een nummer toe van 01 tot 20. Evalueer deelnemers met een oneven nummer dat eerst is toegewezen met het draagbare SSVEP-systeem en vervolgens met het klinische EEG-systeem (stappen 12.3-12.16). Omgekeerd voor deelnemers met even nummers (stappen 12.10-12.14, dan 12.3-12.9, dan 12.15-12.16) (figuur 6).
    1. Stel de SSVEP-headset in volgens de gebruiksaanwijzing (IFU): laad de headset volledig op en bluetooth koppel deze aan de SSVEPiOS-toepassing. Plaats de meegeleverde polyurethaan sensorcilinders in de elektrodekanalen en verzadig met een normale zoutoplossing.
  3. Plaats de SSVEP-headset op het hoofd van de deelnemer volgens de IFU van het systeem, met de inferieure van de achterste behuizing direct boven de inion van de deelnemer, de voorste vizierbehuizing veilig over hun ogen en neusbrug geplaatst en de headset aangespannen via de elastische verstelbanden en bevestigingsgespen.
  4. Controleer de impedantie-indicator van de SSVEP iOS-toepassing om ervoor te zorgen dat de headset en het hoofd van de deelnemer voldoende verbinding hebben voordat u gaat testen. Groene visuele indicatoren op de bijbehorende toepassing (impedantie <15 kOhms) geven een goede contactkwaliteit aan volgens de normen van de fabrikant.
    1. Als niet voor alle betrokken elektrodekanalen een goede contactkwaliteit wordt bereikt, verzadigt u de sensoren opnieuw met een normale zoutoplossing en controleert u de positionering opnieuw om ervoor te zorgen dat de sensoren zo vlak mogelijk tegen de hoofdhuid liggen.
      OPMERKING: Een goede contactkwaliteit moet worden verkregen om elektrische connectiviteit tussen de hoofdhuid en elektroden te garanderen, waardoor potentiële artefacten worden geminimaliseerd (figuur 4).
    2. Zorg ervoor dat de deelnemer zich op zijn gemak voelt. Instrueer hen om stil, kalm en stil te blijven terwijl ze zitten en naar voren staren in de lichten, en om alleen te knipperen wanneer dat nodig is. Als het onderwerp van stationaire zitpositie beweegt of als er tijdens de beoordeling een verandering in de omgevingsinstellingen optreedt, kan een artefact (figuur 4) optreden en mogen de SSVEP-gegevens niet worden verzameld voor de analyse (weggegooid).
  5. Start de visuele stimulus door op de knop Test starten in het iOS-programma te drukken. Wanneer u hierom wordt gevraagd, drukt u op de knop Doorgaan om naar de volgende testfase te gaan. De visuele stimulus wordt tweemaal uitgevoerd volgens de IFU van het systeem, waardoor een voorlopige en primaire SSVEP-meting wordt verkregen.
  6. Na voltooiing van de SSVEP-beoordeling verwijdert u de SSVEP-headset uit de hoofden van de deelnemer. Laat de proefpersonen minimaal 30 s ontspannen.
  7. Om een betrouwbaarheidswaarde voor de test-hertest te verkrijgen, herhaalt u het SSVEP-beoordelingsprotocol met het SSVEP-systeem (stappen 12.3 tot en met 12.7) na het einde van de rustperiode.
  8. Laat de deelnemers 5 minuten rusten voordat ze doorgaan met het volgende EEG-systeem.
  9. Stel de klinische EEG-versterker in volgens IFU: schakel de versterker in door verbinding te maken met een computer via een meegeleverde USB-dongle en voedingskabel, sluit vijf elektrodekabels aan op de respectieve 10-20 EEG-posities van 01, O2, OZ, P1 en P2, open klinische neurologie EEG-software op een computer en maak een nieuwe studie (via het tabblad Record ).
    1. Breng de hoofdhuidpreparaatgel aan op het achterhoofd van het hoofd van de deelnemer en wrijf de gel met de klok mee met vingers om zich in een dunne laag te verspreiden.
    2. Plaats de elektrodedop over het hoofd van de deelnemer volgens de IFU van het klinische EEG-systeem. Breng de geleidende gel voorzichtig en met schone handen aan op de vijf elektrodepleisters.
    3. Plaats de vijf elektrodepleisters op de hoofdhuid van de deelnemer in de respectievelijke O1-, O2-, O3-, P1- en P2-posities volgens de 10-20 EEG-positioneringsnomenclatuur.
  10. Controleer de impedantie-indicator van de klinische EEG-versterkersoftware om ervoor te zorgen dat de headset en het hoofd van de deelnemer voldoende verbinding hebben voordat u gaat testen. Impedantiewaarden van <15 kOhms worden aanvaardbaar geacht voor EEG-toepassing.
    1. In het geval wordt niet voor alle relevante elektrodekanalen een goede contactkwaliteit bereikt, breng de bereidingsgels opnieuw aan en controleer de positionering opnieuw om ervoor te zorgen dat de sensoren zo vlak mogelijk tegen de hoofdhuid liggen.
  11. Instrueer de deelnemer om het voorste vizier van het SSVEP-apparaat voor zijn ogen te houden volgens stap 12.4, terwijl een onderzoeksassistent de achterste behuizing uit de buurt van de hoofdhuid houdt.
    1. Herhaal de instructies in paragraaf 12.5.2.
  12. Start de opname van de EEG-versterker door op het rode recordsymbool in de linkerbovenhoek van de klinische neurologiesoftware te drukken. Start onmiddellijk na het starten van de opname de visuele stimulus door op de knop Test beginnen in de iOS-toepassing te drukken.
    1. Druk op het rode recordsymbool om de EEG-versterkeropname te stoppen zodra het SSVEP-systeem de eerste stimulusronde heeft stopgezet en wacht op de opdracht om door te gaan.
    2. Start de EEG-versterkeropname opnieuw door op het rode recordsymbool op de klinische neurologiesoftware te drukken en ga vervolgens door met de visuele stimulus door de knop Doorgaan in de SSVEP iOS-app te selecteren.
    3. Druk op het rode recordsymbool om de EEG-versterkeropname te stoppen zodra het SSVEP-systeem de visuele stimulus heeft stopgezet.
  13. Laat het onderwerp minimaal 30 s ontspannen. Om een betrouwbaarheidswaarde voor de test-hertest te verkrijgen, herhaalt u het SSVEP-beoordelingsprotocol met het klinische EEG-systeem (stappen 12.10 tot 12.13) na het einde van de rustperiode (twee totale tests: Test 1 / Test 2).
  14. Zodra het paar SSVEP-beoordelingen met succes zijn voltooid, laat de deelnemer het voorste vizier uit zijn ogen verwijderen en de elektrodepleisters voorzichtig van zijn hoofdhuid losmaken.
    1. Reinig zowel de SSVEP-headset als de elektrodekabels met isopropylalcohol (70%) doekjes voordat u beide apparaten in hun respectieve gevallen opbergt tot hun volgende gebruik.
  15. Vraag de deelnemer of ze abnormale reacties op de stimulus hebben ervaren, waaronder de aanwezigheid van hoofdpijn of duizeligheid. Noteer hun antwoorden in een onderzoekslogboek voordat u hen informeert dat ze hun deelname aan het onderzoek hebben voltooid.

13. Test-hertest betrouwbaarheidsberekening van het draagbare SSVEP-systeem

  1. Download de onbewerkte SSVEP-waarden van beide primaire SSVEP-testsets van het iOS-apparaat met behulp van een hulpprogramma voor mobiel beheer; resultaten worden uitgevoerd als CSV-bestanden (comma-separated value). Sla de bestanden voor identificatie- en opslagdoeleinden op met de volledige naam van de deelnemer, het type test dat is uitgevoerd en de datum.
  2. Wijzig het numerieke rekenscript dat in sectie 8 is gegenereerd om de CSV-bestanden te verwerken met een extra array van SSVEP-waarden uit het Oz-opnamekanaal .
  3. Verzamel de verwerkte gegevensbestanden in een reeks CSV-bladen, met waarden samengevat volgens hun respectieve categorie test 1 of test 2.
  4. Gebruik de SNR van elke SSVEP-meting om de resultaten van de verschillende tests te vergelijken. Schat de betrouwbaarheid van de test-hertest met behulp van een model 2, type 1 interklasse correlatiecoëfficiënt ICC (2,1) met een 95% betrouwbaarheidsinterval (CI) en α significantieniveau ingesteld op 0,05.

14. Test-hertestberekening van het klinische EEG-systeem

  1. Download de ruwe SSVEP-waarden van beide eeg-versterker primaire testsets van de klinische neurologiesoftware; resultaten worden uitgevoerd als CSV-bestanden. Sla de bestanden voor identificatie- en opslagdoeleinden op met de naam van het onderwerp en het type test dat is uitgevoerd.
  2. Herhaal paragraaf 13.2-13.4 met behulp van de gedownloade CSV-bestanden van de EEG-versterker om de test-hertestbetrouwbaarheid van het klinische EEG-systeem te schatten.

15. Overeenkomstberekening van de draagbare SSVEP- en klinische EEG-systemen

  1. Schets de criteria om te bepalen of een SSVEP is gedetecteerd door het EEG-systeem (aanbevolen criteria: als de hoofdsignaalpieken tussen 5-35 Hz 15 ± 0,1 Hz zijn en als de Z-score van de hoofdpiek hoger is dan 5).
  2. Wijzig het numerieke rekenscript dat is gegenereerd in secties 12 en 13 om bovendien de piekfrequentie en Z-score te bepalen van de SSVEP-bestanden die worden verwerkt. Formule voor Z-score is.
    figure-protocol-2
    Waar:
    Amplitudepiek = De spanning op de piekfrequentie (μV)
    Amplitudegemiddelde = De gemiddelde spanning van alle frequentiebanden tussen 5-35 Hz (μV)
  3. Voer een binomiale analyse uit van het vermogen van de EEG-systemen om met succes een SSVEP te detecteren met behulp van de geschetste criteria, waarbij de binomiale waarschijnlijkheid (%) moet worden beschouwd als de overeenkomst tussen de twee systemen. Voorlopige en primaire registraties voor elk systeem moeten worden gebruikt om het niveau van overeenstemming over respectievelijk twee sets gegevens te berekenen.
  4. Gebruik de Z-score van elke SSVEP-meting om de verschillende EEG-systemen te vergelijken. Druk alle samengevatte gegevens uit als medianen meteen 25e tot 75e interkwartielbereik (IQR). Gebruik statistische analysesoftware voor statistische analyse van de verwerkte waarden van het systeem.
  5. Wijzig het numerieke rekenscript dat is gegenereerd in secties 12 en 13 om bovendien de gemiddelde SNR te bepalen voor elke frequentie die resulteerde in een gegevenspunt variërend van 0-25 Hz, van ALLE (voorlopige en primaire) SSVEP-bestanden die zijn gegenereerd door het SSVEP- en klinische EEG-systeem.
    1. Maak een power spectrum density (PSD) van beide systemen genormaliseerde gemiddelde SNR resultaten tussen 0-25 Hz (zie Representatieve resultaten).
      OPMERKING: Maak een afzonderlijke gegevensreeks voor elk EEG-systeem en leg deze over dezelfde PSD.

Resultaten

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Een totaal van 65 mannelijke rugbyspelers (20,9 ± 2,3 jaar oud) werden met succes ingeschreven in het eerste deel van deze studie, waarbij alle spelers een baseline SSVEP-beoordeling ondergingen (figuur 1). In de loop van het rugbyseizoen liepen 12 deelnemers een potentiële hersenschudding op het speelveld op en werden opnieuw geëvalueerd met het SSVEP-systeem voor een beoordeling na een blessure. De teamarts evalueerde deze spelers met behulp van een klinisch hersenschuddingsevaluatieprotocol en diagnosticeerde deze 12 deelnemers als hersenschudding. Alle twaalf werden door de arts als hersteld beschouwd binnen de GRTP-periode van 12dagen 30. Na de vaststelling van de arts dat de spelers hersteld waren, waren 8 spelers beschikbaar voor een extra SSVEP; gecategoriseerd als een herstelbeoordeling. Tweeëntwintig spelers die geen hersenschudding hadden, werden in de loop van het seizoen opnieuw getest voor de betrouwbaarheid van het onderzoek. De overige deelnemers die niet opnieuw werden getest, gingen verloren voor follow-up. Er werden geen bijwerkingen na SSVEP-stimulatie gemeld voor de duur van het onderzoek. De betrouwbaarheid van het SSVEP-systeem dat op de rugbyspelers werd gebruikt, werd bevestigd door een hoge intra-class correlatiecoëfficiënt (ICC) met een betrouwbaarheidsinterval van 95%, gelijk aan 0,91 (0,79-0,96) voor de opnieuw geteste niet-geblesseerde spelers (n = 22) en 0,96 (0,74-0,99) voor de opnieuw geteste herstelde spelers33. Voor deze berekening is gekeken naar datasets waarin een goede contactkwaliteit is behaald. Dit is het gevolg van een paar gelegenheden waarbij het haar- of huidpotentieel van de deelnemers van invloed was op het vermogen van de EEG-systemen om schone SSVEP te verkrijgen (figuur 4).

Om te bepalen of de via dit onderzoekssysteem geproduceerde SSVEP kan worden gebruikt als biomarker voor hersenschudding, werden de SNR-waarden van de verwerkte resultaten gegroepeerd in baseline (controle), hersenschudding en herstelbeoordelingen voor vergelijking (figuur 1). Over het algemeen was de mediane SNR voor alle controlespelers (n = 65) 4,80 [IQR: 4,07-5,68], waarbij het gemiddelde verwerkte EEG van de controlegroep een duidelijk pieksignaal van 15 Hz in het respectieve frequentiespectrum33 liet zien. Een vergelijkbare respons werd gezien wanneer de gemiddelde SSVEP-waarden van een afzonderlijke controlegroep (n = 20; gezonde algemene bevolking) geproduceerd door dezelfde visuele stimulus maar geregistreerd met een ander EEG-systeem, werden weergegeven als een vermogensspectrumdichtheid (figuur 5). Deze mediane verdeling en vermogensspectrumdichtheid maakten het mogelijk om een duidelijke controle in te stellen voor een SSVEP-respons van een niet-gewonde (niet-hersenschudding) speler op de onderzoeksopstelling (figuur 2, figuur 3). De mediane SNR van alle spelers met een hersenschudding (n = 12) en de herstelde spelers met beschikbare SSVEP-beoordelingen (n = 8), was 2,00 [IQR: 1,40-2,32] en 4,82 [IQR: 4,13-5,18], respectievelijk33. De pilotstudie observeerde significante verschillen in mediane SNR-waarden (+4,03; p < 0,0001) tussen de controle (baselined) en hersenschuddingspelers. Een hersenschudding had een groot effect op een SSVEP-signaal (Cohens, d = 4,03). Interessant is dat de herstelde groep spelers een minuscule SNR-variantie (+0,02; p = 0,0495) had, net op significantie (α < 0,05), met triviaal effect in vergelijking met de controlegroep (Cohens, d = 0,17)33. Dit geeft aan dat na een volledig herstel, volgens de GRTP-richtlijnen30, SSVEP-waarden gelijkwaardig zijn voor een speler met een hersenschudding en niet-geblesseerde speler. Verder bleek de mediane SNR significant te verschillen (+2,80; p = 0,0002) tussen de hersenschudding en herstelde groep spelers, wat aantoont dat de herstelperiode een groot effect heeft gehad op het SSVEP-signaal van de hersenschuddingspeler (Cohens, d = 3,60)33.

Een vergelijkbare respons in mediane SNR-variantie werd gezien bij het vergelijken van alleen de spelers die alle drie de vormen van testen ondergingen (n = 8; baselines, hersenschudding en herstel). Een significante verandering tussen baselines versus hersenschudding (-2,34; p = 0,0001) en hersenschudding versus herstel (-2,72; p = 0,0002) werd waargenomen, terwijl kleine afwijking werd waargenomen tussen baselines versus herstel (+ 0,28; p = 0,0495), met een triviaal effect tussen deze groepen (Cohens d = 0,17). Deze bevindingen werden versterkt bij het nemen van de gemiddelde SNR-waarden van de spelers die alle drie de vormen van testen ondergingen. De gemiddelde SNR van de baseline-, hersenschudding- en herstelmetingen van deze spelers was respectievelijk 4,45, 2,20 en 4,33. Er werd een significant verschil gezien tussen baseline versus hersenschudding (p = 0,0001) en hersenschudding versus herstelgroepen (p = 0,0002). De variatie in gemiddelde SNR-waarden tussen de herstel- en baselinegroep was klein, maar net bij significantie (p = 0,0495). Over het algemeen was de respons op de stimulus lager bij spelers met een hersenschudding in vergelijking met hun basisbeoordeling. Na een gecontroleerde herstelperiode waren deze spelers uiteindelijk in staat om een respons te genereren die gelijkwaardig was aan hun initiële (baseline) beoordeling33. Dit toont aan dat een sportgerelateerde hersenschudding een impact heeft op het vermogen van een individu om SSVEPs te genereren gedurende een minimale periode van 12 dagen. Als de SSVEP-respons van een persoon routinematig werd gemeten op een vergelijkbare manier als dit protocol (figuur 1): baseline, post-letsel, herstel, zou een gezondheidswerker de SSVEPs mogelijk kunnen gebruiken als een biomarker voor hersenschudding.

Het alles-in-één draagbare SSVEP-systeem (figuur 7A) werd gebruikt bij (n = 20) gezonde controlepersonen uit de algemene bevolking, niet gespecificeerd voor de rugbysport. Aangezien dit een onderzoeksapparaat is met een ander elektrodesysteem (figuur 7B) en enigszins gevarieerde stimuli dan de oorspronkelijke SSVEP-opstelling, waren de mediane en gemiddelde SNR-waarden niet geldig voor vergelijking (tabel 1). Evenzo, aangezien deelnemers niet aan sport deden met een hoge mate van hersenschudding, werd het SSVEP-systeem niet beoordeeld als een SSVEP-marker voor hersenschudding. In plaats daarvan werd een test-hertest betrouwbaarheidsstudie uitgevoerd om het systeem te valideren voor toekomstig gebruik in grootschalige onderzoeken (figuur 6). Het SSVEP-systeem retourneerde een hoge correlatie van 0,81 (CI: 0,59-0,92), wat aangeeft dat het apparaat betrouwbaar is in het verkrijgen van SSVEPs (tabel 2). Bovendien werd de nauwkeurigheid van de EEG-technologie van het systeem gevalideerd door middel van een overeenkomststudie tegen een traditioneel EEG-systeem van klinische kwaliteit (figuur 7C), dat een vergelijkbare ICC-waarde van 0,83 (CI: 0,63-0,93) retourneerde (tabel 2). De eerste herhaling van testen (voorlopig) resulteerde in 18/20 deelnemers die een overeenkomst vertoonden over beide systemen voor een binomiale waarschijnlijkheid van 95%. Voor één deelnemer waren de apparaten het er niet mee eens omdat het SSVEP-systeem een prominenter alfaritme detecteerde dan de gewenste 15 Hz-signaalrespons (figuur 8). Voor de andere deelnemer werd geen SSVEP geïdentificeerd met het klinische EEG-systeem (figuur 9). In de tweede herhaling (primair) hadden alle 20 deelnemers echter een overeenkomst over beide systemen voor een binomiale waarschijnlijkheid van 100%. De algehele nauwkeurigheid van de twee systemen om een SSVEP te produceren wordt geïllustreerd in figuur 10, die beide systemen weergeeft met een prominente SNR uitsluitend op de gestimuleerde frequentie: 15 Hz. Dit valideert het draagbare systeem als functioneel gelijkwaardig aan apparaten van klinische kwaliteit die worden gebruikt om EEG-signalen op te nemen. Wanneer het wordt genomen in combinatie met de draagbaarheid en het gebruiksgemak van het SSVEP-systeem, opent het een verscheidenheid aan toepassingen voor het vastleggen van SSVEP van onderzoekskwaliteit buiten de klinische setting, zoals in een grootschalige SRC-casestudy.

figure-results-1
Figuur 1: Flowchart methodologie van atleten deelname aan SRC-SSVEP studie. Het stroomdiagram beschrijft de screening op geschiktheid van deelnemers en groepstoewijzing gedurende de duur van de SRC-SSVEP-studie van amateurrugby union-spelers. SRC; sportgerelateerde hersenschudding. SSVEP; steady state visual evoked potentials. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-2
Figuur 2: Visuele stimuluscomponent van draagbaar SSVEP-systeem. (A) LCD-smartphone met video geladen en weergegeven, gemonteerd in een kartonnen VR-frame. De deelnemer moet het VR-frame vlak tegen zijn gezicht en neusbrug houden, zodat beide ogen volledig door het frame worden omsloten. B) Illustratie van de visuele stimulus; videoloop gemaakt van afwisselend wit (bovenste rij) en zwarte schermen (onderste rij) met een frequentie van 15 Hz. Elk scherm bevatte twee frames gescheiden door een verticale scheidingslijn uitgelijnd met het linker- en rechteroogveld van het VR-frame. Elk frame bevatte een brandpunt in de vorm van een getal in het midden dat afwisselend binnen een bereik van 1-9 met intervallen van 5 s lag. SSVEP; steady state visual evoked potentials. LCD-scherm; liquid crystal display. Vr; virtual reality. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-3
Figuur 3: Draadloze EEG-component van draagbaar SSVEP-systeem. (A) Een 14-kanaals EEG-headset die draadloos gegevens kan verzenden naar een nabijgelegen ontvanger die op een computer is aangesloten. (B) Een visuele kaart van de 14 elektrodeposities met betrekking tot het internationale 10-20 EEG-systeem voor elektrodeplaatsing in eeg-studies bij mensen. Twee occipitale elektroden (O1 en O2) werden gebruikt als opname-elektroden, terwijl twee pariëtale elektroden werden gebruikt als de common-mode aftrekking en aarde (respectievelijk P3 en P4) in de SRC-SSVEP-studie. EEG; elektro-encefalografie. SSVEP; steady state visual evoked potentials. SRC; sportgerelateerde hersenschudding. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-4
Figuur 4: Illustratie van het belang van contactkwaliteit bij SSVEP-metingen. SSVEP-responsen van een enkele controlepatiënt (gezonde algemene populatie) gemeten met het SSVEP-systeem, met een ingestelde stimulusfrequentie van 15 Hz en een bemonsteringsfrequentie van 250 Hz, wanneer: (A) atypische zoutoplossing wordt gebruikt op elektroden, (B) elektroden niet adequaat door het haar van het onderwerp worden gewerkt om contact te maken met de hoofdhuid, (C) elektroden worden verzadigd met zoutoplossing en door het haar worden gewerkt. Zoutoplossing is essentieel om elektrische connectiviteit tussen het hoofd en de elektroden van de patiënt te garanderen; zonder dit worden huidpotentiaalartefacten met grote amplitude op een harmonische manier waargenomen. Haar werkt als een weerstand die de elektrische connectiviteit tussen de hoofdhuid van de patiënt en de elektroden minimaliseert en resulteert dus in meer lawaai. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-5
Figuur 5: Gemiddelde SSVEP-respons van 20 controlepersonen in EEG-validatiestudie. SSVEP-responsen van controlepersonen (gezonde algemene populatie) (n = 20) gemeten met het SSVEP-systeem, met een ingestelde stimulusfrequentie van 15 Hz en een bemonsteringsfrequentie van 250 Hz. Individuele SSVEP-waarden werden gefilterd tussen 5-40 Hz voordat ze snel fourier getransformeerd en genormaliseerd werden. De gemiddelde SSVEP van de populatie wordt geïllustreerd als een vermogensspectrumdichtheid, waarbij de y-as signaalamplitude in microvolts (uV) vertegenwoordigt. SSVEP; steady state visual evoked potentials. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-6
Figuur 6: Flowchart methodologie van EEG validatie studie tussen twee systemen. Het stroomdiagram beschrijft de methodologie voor het valideren van een draagbaar EEG-systeem tegen een gevestigd EEG-referentiesysteem: respectievelijk de SSVEP- en klinische EEG-systemen. Controle (gezonde algemene populatie) deelnemers worden gescreend en krijgen willekeurig een testvolgorde en twee tests die op elk systeem worden uitgevoerd op een test-hertest-manier. EEG; elektro-encefalografie. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-7
Figuur 7: Elektrodeoverzicht voor EEG-validatiestudie tussen twee systemen. (A) Het verbeterde draagbare SSVEP-systeem. B) De gewijzigde combinatorische nomenclatuur internationale norm 10-20 EEG. C) Het vastgestelde klinische EEG-referentiesysteem. Het SSVEP-systeem meet EEG-signalen via zijn drie occipitale elektrodekanalen (O1, O2 en Oz) terwijl de twee partiële elektrodekanalen (P1 en P2) respectievelijk als referentie en bias worden gebruikt. Het klinische EEG-systeem maakt het mogelijk om EEG-signalen te meten via de 40-kanaals versterker, die handmatig kan worden gepositioneerd in dezelfde O1, O2, Oz, P1, P2-opstelling als het SSVEP-systeem voor vergelijking. EEG; elektro-encefalografie. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-8
Figuur 8: Vermogensspectrumdichtheid van een enkele controledeelnemer (deelnemer 09) SSVEP-respons zoals gemeten door twee EEG-systemen. (A) Het SSVEP-systeem. (B) Het klinische EEG-systeem. Beide metingen werden verkregen met behulp van dezelfde visuele stimulus (van het SSVEP-systeem): een 15 Hz flikkerende stimulus van witte LED's in een gesloten behuizing. Merk op hoe ondanks de prominente 15 Hz-respons die in beide systemen wordt gezien, de absoluut hoogste piek voor het SSVEP-systeem op 10,5 Hz lag in plaats van op de gestimuleerde 15 Hz. Volgens de criteria van de overeenkomststudie, waarbij de systemen de gestimuleerde frequentie als de piek (primaire) amplitude moeten detecteren, vormt dit een mislukking. SSVEP; steady state visual evoked potentials. LED; lichtgevende diodes. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-9
Figuur 9: Vermogensspectrumdichtheid van een enkele controle (gezonde algemene populatie) deelnemers '(deelnemer 19) SSVEP respons zoals gemeten door twee EEG-systemen. (A) Het SSVEP-systeem. (B) Het klinische EEG-systeem. Beide metingen werden verkregen met behulp van dezelfde visuele stimulus (van het SSVEP-systeem); een 15 Hz flikkerende stimulus van witte LED's in een afgesloten behuizing. Let op het ontbreken van een prominente 15 Hz-respons voor het klinische EEG-systeem omdat het wordt omringd door ruis van een vergelijkbare omvang. Volgens de criteria van de overeenkomststudie, waarbij de systemen een respons moeten produceren met een Z-score groter dan 5, is dit een mislukking. SSVEP; steady state visual evoked potentials. LED; lichtgevende diodes. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

figure-results-10
Figuur 10: Een visuele illustratie van overeenstemming tussen twee EEG-systemen die SSVEP van controledeelnemers meten. De gemiddelde SSVEP-respons van (n = 20) controlepersonen (gezonde algemene populatie) werd uitgezet als de SNR tegen het frequentiebereik van belang; 5-25 Hz voor metingen met de SSVEP (groen) en klinische EEG (rood) systemen. Elke controlepersoon produceerde twee datasets voor elk systeem in de EEG-validatiestudie en genereerde in totaal 40 SSVEP-datasets voor elk systeem. De geïllustreerde reacties van de twee systemen werden gesuperponeerd om te visualiseren hoe nauw ze overeenkomen in SSVEP-meting wanneer ze worden gestimuleerd door dezelfde visuele stimulus: witte LED's die flikkeren op 15 Hz gedurende 30 s. Het frequentiebereik wordt gefilterd tot onder de voorspelde harmonische 30 Hz om zich uitsluitend te richten op de primaire stimulusrespons. EEG; elektro-encefalografie. SSVEP; steady state visual evoked potentials. SNR; signaal-ruisverhouding. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.

EEG-systeemMinimumIqr 25MediaanIqr 75MaximumBedoelenStd. Dev.
Nc 14.4028.1879.82913.66720.70311.1484.577
Nc 24.5099.12311.05512.58623.22511.6154.213
Graël 1 Zoekertjes4.3357.9910.17113.23821.75811.364.897
Graël 2 Zoekertjes4.9799.00210.61912.66720.17711.223.865

Tabel 1: Statistische samenvatting van de SSVEP-deelnemers aan de controle, gemeten door twee EEG-systemen. Twee SSVEP-metingen werden uitgevoerd op (n = 20) controlepersonen (gezonde algemene populatie) met behulp van een draagbaar EEG-systeem en een gevestigd klinisch EEG-systeem; SNR-waarden werden berekend op basis van de SSVEP (waarbij 15 Hz als primair signaal werd genomen). Statistieken werden berekend voor elke meetdataset, inclusief het minimum, maximum, 25e en 75e interkwartielbereik (IQR), mediaan, gemiddelde en standaarddeviatie (std dev). EEG; elektro-encefalografie. SSVEP; steady state visual evoked potentials.

EEG-systeemGroepNICC (95% BI)Gemiddelde tijd tussen test (min)
NurochekBeheersen200.81 (0.59-0.92)0.5
GraëlBeheersen200.83 (0.63-0.93)0.5

Tabel 2: Test-hertestbetrouwbaarheid van het draagbare SSVEP-systeem en klinische EEG-systemen. Betrouwbaarheid van het geïntegreerde SSVEP- en klinische EEG-systeem werden berekend op basis van inter-class correlation coefficient (ICC) met een 95% betrouwbaarheidsinterval (CI) van twee tests die 30 s na elkaar werden uitgevoerd, met behulp van dezelfde set van controle (gezonde algemene populatie) individuen (n = 20); ICC (2,1). SNR-waarden (waarbij 15 Hz als primair signaal werd genomen) van de SSVEP-tests werden gebruikt als de parameter van belang voor de ICC-berekening. EEG; elektro-encefalografie. SSVEP; steady state visual evoked potentials.

Discussie

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Dit is de eerste studie die een protocol ontwikkelt dat verschillen in SSVEP-reacties identificeert bij gezonde mannelijke amateur-robijnuniespelers in de drie stadia van een hersenschudding; pre-letsel (baseline), hersenschudding en hersteld (figuur 1). De methode omvatte de werving en screening van 65 deelnemers die routinematig werden beoordeeld met een experimentele SSVEP-opstelling in de loop van een competitief seizoen. Omdat de SSVEP-opstelling relatief eenvoudig en draagbaar was, werden alle beoordelingen uitgevoerd in een niet-klinische omgeving, wat het potentiële gebruik als een point-of-care hersenschuddingbeoordeling aantoonde. De studie toonde met succes aan dat het vermogen van een individu om SSVEPs te genereren wordt verzwakt na een gediagnosticeerde hersenschudding. De depressieve impact van een hersenschudding bleek af te nemen na een gedefinieerde herstelperiode, zoals te zien was toen de SSVEP-waarden terugkeerden naar een pre-hersenschuddingsniveau voor elk individu. Statistische analyse tussen de deelnemersgroepen toonde een significantie in de SSVEP-dempingseffecten. De hoge test-hertestbetrouwbaarheid bij niet-hersenschuddingdeelnemers benadrukte de stabiliteit van de elektrofysiologische biomarker in eenvoudige en meer verfijnde draagbare SSVEP-systemen (tabel 2). Bovendien valideert de absolute overeenkomst tussen een SSVEP-systeem en een traditionele EEG-versterker de technologie voor gebruik als een medisch hulpmiddel dat eeg-signalen van onderzoekskwaliteit kan verkrijgen (figuur 10).

Omdat deze studie afhankelijk was van deelnemers die zich vrijwillig aanmeldden voor post-blessures en herhaalde beoordelingen tijdens het rugbyseizoen, moesten er enkele logistieke aanpassingen aan de methode worden aangebracht. De geschatte tijdsperioden tussen baseline en hertests moesten flexibel zijn om tegemoet te komen aan de schema's van de deelnemer. Ondanks deze maatregelen waren sommige spelers nog steeds verloren om op te volgen om verschillende redenen, waaronder niet-gerelateerde blessures of gebrek aan interesse. Dit resulteerde in het gebruik van een uitgebreidere statistische berekening, ICC, voor de betrouwbaarheid van het apparaat gedurende weken. Er werden geen bijwerkingen voor de SSVEP-opstelling waargenomen. Er werden enkele logistieke problemen aangetroffen die kleine aanpassingen van het protocol vereisten: met name lang of dik haar bleek lastig bij het verkrijgen van goed contact tussen de headset en de hoofdhuid van de deelnemer. Omdat slecht contact de kwaliteit van de EEG-metingen zou verminderen (figuur 4), moesten deelnemers met lang of dik haar hun haar borstelen en omhoog houden en naar de zijkant van hun hoofd terwijl de sensoren werden geplaatst. Een extra uitsluitingscriterium werd gegenereerd vanwege dit probleem, waarbij personen met complexe kapsels (bijv. Dreadlocks) werden uitgesloten van deze studie.

Zoals eerder uiteengezet in dit artikel, zijn de huidige hersenschuddingbeoordelingsinstrumenten zeer subjectief en lopen ze het risico op manipulatie door een atleet die uiteindelijk het vermogen van een clinicus om een cruciaal belangrijke diagnose te stellen kan belemmeren34. Sommige atleten volgen studies hebben geprobeerd om een meer objectieve biomarker voor hersenschudding te onderzoeken door het gebruik van radiologische modaliteiten zoals magnetische resonantie beeldvorming (MRI) en computertomografie (CT). Deze methoden geven echter alleen informatie over macroscopische structurele letsels zoals bloedingen die afwijken van de definitie van hersenschudding als functioneel hersenletsel 6,35. De resultaten van deze studie worden ondersteund door eerdere studies die aantoonden dat VEP een functionele biomarker36 is, die wordt verzwakt of vertraagd in de aanwezigheid van een hersenschudding 21,37,38. Hoewel er overeenkomsten zijn in deze eerdere VEP-studiemethoden met betrekking tot onze fysieke opstelling en hypothese, breidt onze studie de literatuur uit via het gebruik van SSVEP over VEP. Bovendien varieert het protocol door real-time beoordelingen van spelers in de drie stadia van een hersenschudding te onderzoeken in vergelijking met traditionele controle versus hersenschudding case studies. Bovendien breidt de methode zijn onderzoekskracht uit door innovatieve en traditionele EEG-systemen te vergelijken om potentiële verschillen te onderscheiden die hun nauwkeurigheid bij het verkrijgen van objectieve elektrofysiologische metingen kunnen beperken. Het protocol dat in deze studie wordt gebruikt, biedt dus een unieke en waardevolle aanvulling op de bestaande literatuur over objectieve hersenschudding biomarkers.

Ondanks het algehele succes van dit protocol, zijn er verschillende beperkingen om op te merken. Er werd bijvoorbeeld een kleine mate van intra-deelnemer variabiliteit in achtergrond EEG-ruis voor beoordeling die onmiddellijk achter elkaar werd uitgevoerd, opgemerkt. Twee protocolontwerpbeperkingen kunnen de schuld zijn van deze eerste variabiliteit: de eerste is het gebrek aan high-fidelity impedantiefeedback van het 14-kanaals EEG-systeem en losse beperkingen voor de effecten van vermoeidheid en omgevingsinvloed op de aandacht van het onderwerp. Hoewel deze intra-deelnemer variabiliteit niet werd gezien met de andere EEG-systemen die in dit protocol worden gebruikt, is het de moeite waard om deze effecten in meer detail te onderzoeken om te bevestigen dat hun oorzaak een gevolg is van het ontwerp van de headset en niet van een ongeïdentificeerde natuurlijke gebeurtenis. Ten tweede hadden de meeste deelnemers grotere SSVEP-signalen na de tweede beoordeling versus de eerste (tabel 1). Dit kan het gevolg zijn van het feit dat deelnemers meer vertrouwd raken met het beoordelingsproces en de daaruit voortvloeiende gedragsaanpassingen aan de apparatuuropstelling, waaronder minder knipperen en rusteloosheid tijdens herhaalde stimuluspresentatie. Verdere studies zijn nodig om te bepalen of er inderdaad een vertrouwdheidseffect is met het SSVEP-protocol en, zo ja, welke mogelijke wijzigingen moeten worden aangebracht om het optreden ervan in toekomstige studies te verminderen. Ten slotte is het belangrijk op te merken dat vanwege de uitgebreide afhankelijkheid van vrijwilligers uit een relatief kleine populatie van individuen (degenen met een hoog risico op hersenschudding met de bereidheid om herhaald te worden onderzocht), deze studie beperkt was tot een kleine steekproefomvang van 65 deelnemers, van wie er 12 een hersenschudding opliepen. Studies met een grotere cohortgrootte zullen nodig zijn om de robuustheid van de beoordeling van hersenschudding door dit protocol te evalueren, met name de gevoeligheid en specificiteit ervan. Het zou ook interessant zijn om dit protocol gerepliceerd te zien in een reeks leeftijdsgroepen waarvan de hersenontwikkelingstoestanden variëren, van degenen die zich nog ontwikkelen (adolescenten) tot mensen met potentiële cognitieve achteruitgang (ouderen) en afbakenen of responsiviteit significant verschilt. Met betrekking tot het verbeterde SSVEP-systeem benadrukte de vergelijkende studie de ingebouwde beperkingen van het apparaat in vergelijking met traditionele EEG-systemen. Traditionele EEG-systemen nemen over het algemeen het volledige 10-20-systeem van montages over, die 21 elektrodeplaatsen omvatten (figuur 7B). Het SSVEP-systeem daarentegen gebruikt slechts drie elektrodekanalen (O1, O2 en Oz) die overeenkomen met de visuele cortex (figuur 7A). Deze vermindering van het vermogen betekent dat het systeem een beperkter bereik van EEG-toepassingen heeft en beperkt de potentiële analyse die kan worden uitgevoerd op de elektrofysiologische gegevens die binnen dit protocol zijn verkregen.

Zoals eerder vermeld, is verder onderzoek nodig om de beperkingen van dit protocol te overwinnen en de sterkte ervan te testen op een groter cohort om te beoordelen of de uitkomsten ervan kunnen worden gegeneraliseerd. Wat nog belangrijker is, aanvullende studies zijn nodig om de mechanismen die ten grondslag liggen aan onze bevinding in SSVEP-verzwakking beter te begrijpen. De veranderingen in SSVEP-respons die worden gevonden bij onze deelnemers aan een hersenschudding zijn bijvoorbeeld hoogstwaarschijnlijk representaties van verstoringen in de neuronale functie, maar het is nog niet vastgesteld of dit primaire (bijv. Beschadigde witte stof) of secundaire (bijv. Neuro-inflammatoire) verschijnselen zijn. Een mogelijke toekomstige toepassing van deze methode is het onderzoek naar de herstelperiode geassocieerd met neuronale depressie en hersenschudding geïndividualiseerd voor het onderwerp. Een dieper inzicht in deze herstelperiode kan leiden tot wijzigingen in de regels en voorschriften van sports return to play (RTP) die een geblesseerde atleet beter beschermen. Deze methode introduceert ook de bruikbaarheid van een draagbaar SSVEP-systeem dat wordt toegepast in niet-klinische omgevingen, zoals een hersenschuddingbeoordeling die op korte termijn aan de zijlijn van een sportveld wordt uitgevoerd. Dit heeft het potentieel om niet alleen medische professionals, maar ook coaches, atleten en hun respectieve families een aanzienlijk voordeel te bieden om de negatieve fysiologische effecten van hersenschudding en second impact syndrome aan te pakken10,11. De generatie van verbeterde SSVEP-systemen, zoals het draagbare SSVEP-systeem dat in deze studie wordt gebruikt, kan leiden tot meer geavanceerde apparatuur en technologische toepassingen op het gebied van neurofysiologie en SRC die gunstig zullen blijken voor het succes van toekomstige studies.

Samenvattend bleek dit protocol succesvol in zijn doel om SSVEP te identificeren als een objectieve biomarker voor hersenschudding bij contactsportatleten. De studie als geheel levert bewijs dat SSVEP aanzienlijk verzwakt zijn in de aanwezigheid van een hersenschudding en betrouwbaar kunnen worden geproduceerd op een onderzoekskwaliteitsniveau via een vereenvoudigd draagbaar EEG-systeem. Wij stellen daarom voor dat SSVEP kan worden gebruikt als aanvullend hulpmiddel voor de beoordeling van hersenschudding, in het bijzonder de beoordeling van SRC aan de zijlijn. Verdere studies met meer verfijnde protocollen, geavanceerde technieken en verbeterde apparatuur kunnen voortbouwen op deze studie en kritieke informatie bieden om de schadelijke effecten van hersenschuddingen op het leven van atleten te bestrijden.

Openbaarmakingen

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

De auteurs verklaren potentiële belangenconflicten en vermelden ze hieronder:

Adrian Cohen is directeur van HeadsafeIP Pty Ltd en staat bekend om patentaanvragen met betrekking tot technologie op dit gebied.

Dylan Mahony is een medewerker van HeadsafeIP. HeadsafeIP doet onderzoek, ontwikkeling en commercialisering van hersenschuddinggerelateerde technologieën. HeadsafeIP Pty. Ltd kan financieel profiteren als producten met betrekking tot dit onderzoek met succes op de markt worden gebracht.

Daryl Fong is een werknemer van Cryptych Pty Ltd. Cryptych Pty Ltd biedt adviesdiensten aan HeadsafeIP over de conforme productie van zijn apparaat met betrekking tot wettelijke vereisten.

David Putrino, Joseph Herrera en Rebecca Baron zijn medewerkers van de Icahn School of Medicine op de berg Sinaï en nemen deel aan gesponsord onderzoek naar de use-cases van het verbeterde SSVEP-apparaat.

Dankbetuigingen

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

De apparatuur die werd gebruikt in het eerste experiment (onderzoeks-SSVEP) werd geleverd door de School of Aerospace, Mechanical and Mechatronic Engineering aan de Universiteit van Sydney. Apparatuur die in de tweede helft van de studie werd gebruikt, de geïntegreerde SSVEP- en EEG-systemen, werden geleverd door HeadsafeIP.

Materialen

Lijst van materialen gebruikt in dit artikel
NaamBedrijfCatalogusnummerOpmerkingen
Ag-AgCl ElektrodenCompumedics97000153Wegneembaar EEG elektrode Draad
Cardboard VRGoogle87002823-01VR Frame
CaviWipesMetrex13-1100Desinfectiedoekjes
Emotiv XavierEmotivEMO-BCI-ONET-MAC-01EEG Headset Software / Contact Kwaliteit
EPOC Felt SensorsEmotivEMO-EPO-FELT-00EEG zachte elektrode contacten
USB Reciever Universal ModelEmotivEMO-EPO-USB-04Signaal Ontvanger voor 14 kanaals EEG Headset
EPOC+EmotivEPOC+ V1.1A14 kanaals EEG headset
Excel 2016MicrosoftKB4484437Spreadsheet Software
Grael 4K EEG VersterkerCompumedics928-0002-02Klinische EEG / 40 Kanaals EEG Versterker Unit
iPad 5th GeneratieAppleA1822iOS Apparaat
iPhone 6sAppleA1633iOS Apparaat
iTunesAppleV12.5.5.5Mobile Device Management Utility
MATLABMathWorks R2015bNumerieke Reken Software
Nurochek iOS AppHeadsafeIPHS02SSVEP iOS App Software
Nurochek SysteemHeadsafeIPHS01Draagbaar SSVEP Systeem
Polyurethaan Sensor CilindersHeadsafeHSIP01-213EEG zachte elektrode contacten
Profusion EEG 5CompumedicsAH744-00Klinische Neurologie Software voor EEG Versterker
Quik-Gel ElektrolytCompumedics92000016EEG Geleidende Gel
Renu Fresh SolutionBausch+Lomb435720Zoutoplossing
SPSS 24IBMCRZ0WMLStatistische Analyse Software
Ten20 PastaWeaver92100031EEG Huid Voorbereiding Gel/Paste
Vaio Pro 11SonySVP1132A1CLComputer / Laptop
Xperia Z1SonyC6906LCD Smartphone

Referenties

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,
  1. McCrory, P., et al. Consensus statement on concussion in sport-the 5(th) international conference on concussion in sport held in Berlin, October 2016. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 838-847 (2017).
  2. Kilcoyne, K. G., et al. Reported concussion rates for three division I football programs: an evaluation of the new NCAA concussion Policy. Sports Health. 6 (5), 402-405 (2014).
  3. Fuller, C. W., Taylor, A., Raftery, M. Epidemiology of concussion in men's elite Rugby-7s (Sevens World Series) and Rugby-15s (Rugby World Cup, Junior World Championship and Rugby Trophy, Pacific Nations Cup and English Premiership. British Journal of Sports Medicine. 49 (7), 478-483 (2015).
  4. Gardner, A. J., Iverson, G. L., Williams, W. H., Baker, S., Stanwell, P. A systematic review and meta-analysis of concussion in rugby union. Sports Medicine. 44 (12), 1717-1731 (2014).
  5. Rice, S. M., et al. Sport-related concussion and mental health outcomes in elite athletes: a systematic review. Sports Medicine. 48 (2), Auckland, N.Z. 447-465 (2018).
  6. Graham, R., Rivara, F. P., Ford, M. A., Spicer, C. M. Institute of Medicine (US) and National Research Council (U.S.). Committee on Sports-Related Concussions in Youth Board onChildren Youth and Families. Sports-Related Concussions in Youth: Improving the Science, Changing the Culture. , National Academies Press. USA. (2014).
  7. Partridge, B., Hall, W. Repeated head injuries in Australia's collision sports highlight ethical and evidential gaps in concussion management policies. Neuroethics. 8 (1), 39-45 (2015).
  8. Murray, I. R., Murray, A. D., Robson, J. Sports concussion: time for a culture change. Clinical Journal of Sport Medicine: Official Journal of the Canadian Academy of Sport Medicine. 25 (2), 75-77 (2015).
  9. Levin, H. S., Diaz-Arrastia, R. R. Diagnosis, prognosis, and clinical management of mild traumatic brain injury. The Lancet, Neurology. 14 (5), 506-517 (2015).
  10. Bey, T., Ostick, B. Second impact syndrome. The Journal of Emergency Medicine. 10 (1), 6-10 (2009).
  11. Meehan, W. P., Mannix, R. C., O'Brien, M. J., Collins, M. W. The prevalence of undiagnosed concussions in athletes. Clinical Journal of Sport Medicine: Official Journal of the Canadian Academy of Sport Medicine. 23 (5), 339-342 (2013).
  12. Weinstein, E., Turner, M., Kuzma, B. B., Feuer, H. Second impact syndrome in football: new imaging and insights into a rare and devastating condition. Journal of Neurosurgery, Pediatrics. 11 (3), 331-334 (2013).
  13. Stern, R. A., et al. Long-term consequences of repetitive brain trauma: chronic traumatic encephalopathy. PM & R. 3 (10), Suppl 2 460-467 (2011).
  14. Arciniegas, D. B. Clinical electrophysiologic assessments and mild traumatic brain injury: state-of-the-science and implications for clinical practice. International Journal of Psychophysiology. 82 (1), 41-52 (2011).
  15. Echemendia, R. J., et al. The Sport Concussion Assessment Tool 5th Edition (SCAT5): Background and rationale. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 848-850 (2017).
  16. Giza, C. C., et al. Summary of evidence-based guideline update: evaluation and management of concussion in sports: report of the Guideline Development Subcommittee of the American Academy of Neurology. Neurology. 80 (24), 2250-2257 (2013).
  17. Vander Werff, K. R., Rieger, B. Auditory and cognitive behavioral performance deficits and symptom reporting in postconcussion syndrome following mild traumatic brain injury. Journal of Speech, Language, and Hearing Research: JSLHR. 62 (7), 1-18 (2019).
  18. Asken, B. M., et al. Concussion-like symptom reporting in non-concussed collegiate athletes. Archives of Clinical Neuropsychology. 32 (8), 963-971 (2017).
  19. Echemendia, R. J., et al. What tests and measures should be added to the SCAT3 and related tests to improve their reliability, sensitivity and/or specificity in sideline concussion diagnosis? A systematic review. British Journal of Sports Medicine. 51 (11), 895-901 (2017).
  20. Ragan, B., Herrmann, S., Kang, M., Mack, M. Psychometric evaluation of the standardized assessment of concussion: evaluation of baseline score validity using item analysis. Athletic Training & Sports Health Care. 1, 180-187 (2009).
  21. Freed, S., Hellerstein, L. F. Visual electrodiagnostic findings in mild traumatic brain injury. Brain Injury. 11 (1), 25-36 (1997).
  22. Boutin, D., Lassonde, M., Robert, M., Vanassing, P., Ellemberg, D. Neurophysiological assessment prior to and following sports-related concussion during childhood: A case study. Neurocase. 14 (3), 239-248 (2008).
  23. Phurailatpam, J. Evoked potentials: Visual evoked potentials (VEPs): Clinical uses, origin, and confounding parameters. Journal of Medical Society. 28 (3), 140-144 (2014).
  24. Kothari, R., Bokariya, P., Singh, S., Singh, R. A Comprehensive review on methodologies employed for visual evoked potentials. Scientifica. 2016, 1-9 (2016).
  25. Dreyer, A. M., Herrmann, C. S. Frequency-modulated steady-state visual evoked potentials: a new stimulation method for brain-computer interfaces. Journal of Neuroscience Methods. 241, 1-9 (2015).
  26. Norcia, A. M., Appelbaum, L. G., Ales, J. M., Cottereau, B. R., Rossion, B. The steady-state visual evoked potential in vision research: A review. Journal of Vision. 15 (6), 4(2015).
  27. Herbst, S., Javadi, A. -H., Busch, N. How long depends on how fast - perceived flicker frequencies dilate subjective duration. Journal of Vision. 12, 141(2012).
  28. Handy, T. C. Event-related Potentials: A Methods Handbook. , A Bradford Book. (2005).
  29. Kappenman, E. S., Luck, S. J. The Oxford Handbook of Event-Related Potential Components. , Oxford library of Psychology. (2012).
  30. Rugby Australia. Rugby AU Codes and Policies, Safety and Welfare. Concussion Management. , Available from: https://australia.rugby/about/codes-and-policies/safety-and-welfare/concussion-management (2021).
  31. Moyer, J. T., et al. Standards for data acquisition and software-based analysis of in vivo electroencephalography recordings from animals. A TASK1-WG5 report of the AES/ILAE Translational Task Force of the ILAE. Epilepsia. 58, Suppl 4 53-67 (2017).
  32. Liu, Y., et al. IEEE International Conference on Virtual Environments Human-Computer Interfaces and Measurement Systems (VECIMS) Proceedings. , 34-37 (2012).
  33. Fong, D. H. C., et al. Steady-state visual-evoked potentials as a biomarker for concussion: a pilot study. Frontiers in Neuroscience. 14, 171(2020).
  34. Alsalaheen, B., Stockdale, K., Pechumer, D., Broglio, S. P. Validity of the Immediate Post Concussion Assessment and Cognitive Testing (ImPACT). Sports Medicine. 46 (10), 1487-1501 (2016).
  35. Slobounov, S. M., Sebastianelli, W. J. Concussions in Athletics: from Brain to Behaviour. , Springer. (2014).
  36. Drislane, F. W. The Clincal Neurophysiology Primer. , Humana Press. 461-473 (2007).
  37. Moore, R. D., Broglio, S. P., Hillman, C. H. Sport-related concussion and sensory function in young adults. Journal of Athletic Training. 49 (1), 36-41 (2014).
  38. Yadav, N. K., Ciuffreda, K. J. Objective assessment of visual attention in mild traumatic brain injury (mTBI) using visual-evoked potentials (VEP). Brain Injury. 29 (3), 352-365 (2015).

Herprints en machtigingen

Toestemming aanvragen om de tekst of afbeeldingen van dit JoVE-artikel te hergebruiken

Toestemming aanvragen

Trefwoorden

Steady State VEPDraagbaar EEG systeemSignaal ruisverhoudingTest hertestbetrouwbaarheidElektrodeplaatsingButterworth filterFrequentieanalyseNeurologische beoordeling

Gerelateerde artikelen