Artykuł metodologiczny

Funkcja autonomiczna po wstrząśnieniu mózgu u młodych sportowców: badanie zmienności rytmu serca przy użyciu 24-godzinnej metodologii nagrywania

10.3K wyświetleń

⸱

DOI:

10.3791/58203

⸱

21 września 2018

 ,  ,  ,  ,  ,  ,  , 
1Concussion Centre, Bloorview Research Institute, Holland Bloorview Kids Rehabilitation Hospital, 2Faculty of Kinesiology and Physical Education, University of Toronto, 3Rehabilitation Sciences Institute, Faculty of Medicine, University of Toronto, 4Department of Occupational Science and Occupational Therapy, Faculty of Medicine, University of Toronto

W tym artykule

Podsumowanie

Demonstrujemy metodologię rejestracji tętna przez 24 godziny, aby ocenić wpływ wstrząsu mózgu na trajektorię regeneracji u młodych sportowców, w ekologicznie uzasadnionym kontekście.

Streszczenie

Uczestnictwo w zorganizowanych zawodach sportowych znacząco przyczynia się do rozwoju młodzieży, ale naraża młodzież na większe ryzyko wystąpienia wstrząśnienia mózgu. Do tej pory podejmowanie decyzji o powrocie do aktywności opierało się na monitorowaniu zgłaszanych przez siebie objawów wstrząsu mózgu i testach neurokognitywnych. Potrzebne są jednak oceny multimodalne, które potwierdzają obiektywne pomiary fizjologiczne z tradycyjnym subiektywnym zgłaszaniem objawów, które mogą być cenne. Zmienność rytmu serca (HRV) jest nieinwazyjnym wskaźnikiem fizjologicznym autonomicznego układu nerwowego, ujmującym wzajemne oddziaływanie między współczulnym i przywspółczulnym układem nerwowym. Brakuje literatury badającej wpływ wstrząsu mózgu na HRV u młodych sportowców, a różnice rozwojowe wykluczają zastosowanie wyników badań u dorosłych w populacji pediatrycznej. Co więcej, obecny stan metodologii HRV obejmuje przede wszystkim krótkoterminowe (5-15 minut) zapisy, wykorzystujące testy stanu spoczynku lub krótkoterminowego wysiłku fizycznego w celu wyjaśnienia zmian po wstrząśnieniu mózgu. Nowością w wykorzystaniu 24-godzinnej metodologii nagrywania jest to, że ma ona potencjał do uchwycenia naturalnej zmienności funkcji autonomicznych, bezpośrednio związanej z czynnościami, które młody sportowiec wykonuje regularnie. W prospektywnym, podłużnym środowisku badawczym, to nowatorskie podejście do ilościowego określania funkcji autonomicznej może dostarczyć ważnych informacji na temat trajektorii powrotu do zdrowia, wraz z tradycyjnymi miarami objawów samoopisowych. Nasze cele dotyczące metodologii 24-godzinnego rejestrowania to (1) ocena fizjologicznych skutków wstrząsu mózgu u młodych sportowców oraz (2) opisanie trajektorii zmian fizjologicznych, przy jednoczesnym rozważeniu ustąpienia zgłaszanych przez siebie objawów po wstrząsie mózgu. Aby osiągnąć te cele, wdrożono nieinwazyjną technologię czujników. Uchwycone surowe interwały czasowe między uderzeniami można przekształcić w celu uzyskania miar w dziedzinie czasu i częstotliwości, które odzwierciedlają zdolność jednostki do adaptacji i elastyczności w ciągle zmieniającym się środowisku. Dzięki zastosowaniu nieinwazyjnej technologii pomiaru tętna, funkcja autonomiczna może być określona ilościowo poza tradycyjnymi kontrolowanymi warunkami badawczymi.

Wprowadzenie

Szacuje się, że cztery miliony dzieci na całym świecie zgłasza się na oddziały ratunkowe z wstrząśnieniem mózgu1,2,3. Rząd Kanady poinformował, że 64% wizyt na oddziale ratunkowym wśród osób w wieku 10-18 lat jest związanych z aktywnością fizyczną, zaangażowaniem i uczestnictwem w sporcie i rekreacji4. Co więcej, 39% tych wizyt na oddziale ratunkowym składa się z urazów głowy związanych ze sportem, a w szczególności wstrząsu mózgu. Wstrząśnienie mózgu to rodzaj urazowego uszkodzenia mózgu wywołanego siłami biomechanicznymi, spowodowanymi bezpośrednim uderzeniem w głowę lub ciałem generującym siłę działającą na głowę. Wstrząśnienie mózgu powoduje upośledzenie neurologiczne, które często ustępuje samoistnie3. Ważne jest, aby podkreślić, że wstrząśnienie mózgu jest urazem funkcjonalnym, a nie strukturalnym, przy czym standardowe badania obrazowania strukturalnego w dużej mierze wydają się niezwykłe3. Wstrząśnienie mózgu powoduje zbieg objawów fizycznych (np. bóle głowy, zawroty głowy, niewyraźne widzenie oraz wrażliwość na hałas i światło, zmniejszona siła i zdolności motoryczne), poznawczych (np. trudności z koncentracją i zapamiętywaniem, spowolnienie myślenia i ogólna mgła umysłowa), emocjonalnych (np. smutek, drażliwość i nerwowość) i zmęczenia (np. zbyt dużo lub zbyt mało snu i uczucie senności) 5.

Głównym czynnikiem w symptomatologii wstrząsu mózgu było podejrzenie dysfunkcji autonomicznego układu nerwowego (ANS)6. ANS składa się z dwóch oddziałów; przywspółczulny i współczulny układ nerwowy. Te dwie gałęzie działają wzajemnie, aby reagować na wymagania środowiskowe z własnymi specyfikami7. Przywspółczulny układ nerwowy ma mniejszy wpływ na naczynia obwodowe, ale jest aktywny w okresach przywracania energii, umożliwiając wnętrzności rozluźnienie (tj. zmniejszenie częstości akcji serca, promowanie motoryki przewodu pokarmowego). I odwrotnie, współczulny układ nerwowy jest aktywowany, gdy pojawiają się stresory i wywołuje reakcję "uciekaj lub walcz"8. Do oceny aktywności ANS po wstrząśnieniu mózgu zastosowano nieinwazyjną technikę zbierania tętna w celu ilościowego określenia zmienności rytmu serca (HRV)8,9,10. Współczulny i przywspółczulny układ nerwowy działają na węzeł zatokowo-przedsionkowy (naturalny elektryczny rozrusznik serca) w celu generowania zmian czasowych między uderzeniami (RR) w odpowiedzi na wewnętrzne i zewnętrzne stresory/bodźce. Wartość interwału dudnień do uderzeń w szeregach czasowych jest następnie używana do obliczania miar w dziedzinie czasu i częstotliwości. Zmienne w dziedzinie czasu rejestrują ogólną zmienność tętna, podczas gdy zmienne w dziedzinie częstotliwości rejestrują okresowe oscylacje tętna i dostarczają informacji o określonych gałęziach klasy ANS8,11,12.

Paradygmat oceny wyjściowej/przedurazowej był zazwyczaj stosowany do ilościowego określenia zmian w przypadku, gdy młody człowiek dozna wstrząsu mózgu. W tym przypadku standardem jest uzyskanie samooceny objawów wstrząśnienia mózgu u młodego człowieka, oprócz innych standardowych wskaźników, takich jak oceny neuropsychologiczne3, przed urazem. Po zdiagnozowanym wstrząśnieniu mózgu, wyniki przed urazem są wykorzystywane do porównania z wynikami po urazie, aby informować o powrocie do zdrowia i kierować decyzjami dotyczącymi powrotu do aktywności. Jednak w ostatnich zmianach mających na celu zbadanie obiektywnych wskaźników powrotu do zdrowia po wstrząśnieniu mózgu, wartość i nacisk na subiektywne zgłaszanie objawów były ostatnio przedmiotem dyskusji. Młodociani sportowcy mogą nie do końca rozumieć konsekwencje zgłaszania objawów wstrząsu mózgu i mogą zaniżać raporty, aby uniknąć dłuższej nieobecności w sporcie13,14. Co więcej, objawy wstrząsu mózgu są niespecyficzne i występują w szeregu innych stanów klinicznych, takich jak diagnozy zdrowia psychicznego15,16. Zastosowanie HRV w kontekście wstrząśnienia mózgu u młodych sportowców może potwierdzić tradycyjnie stosowane miary kliniczne (subiektywne objawy wstrząsu mózgu) i dostarczyć nowych informacji fizjologicznych (obiektywne HRV) na temat zrozumienia trajektorii po wstrząśnieniu mózgu.

Zgodnie z najnowszym międzynarodowym konsensusem w sprawie wstrząsu mózgu w sporcie, nie istnieje jedno "fizjologiczne okno czasowe" na powrót do zdrowia po wstrząśnieniu mózgu ze względu na różnice metodologiczne w ocenie środków fizjologicznych i projekcie badania3. Wiele badań sugerowało dysfunkcję fizjologiczną, która trwa dłużej niż kliniczne miary powrotu do zdrowia9,17,18, ale nie zostało to ostatecznie ustalone, zwłaszcza w populacji młodych sportowców. Grupa Zadaniowa Europejskiego Towarzystwa Kardiologicznego i Północnoamerykańskiego Towarzystwa Elektrofizjologii Stymulacji Serca12 dostarczają wytycznych dotyczących pomiaru i analizy HRV w warunkach klinicznych i badawczych. W ramach ograniczonej do tej pory literatury na temat wstrząsu mózgu, zdecydowana większość tych nowatorskich badań fizjologicznych została zbadana z udziałem sportowców dorosłych i w wieku studenckim w kontekście krótkoterminowych nagrań9,18,19. Nie zbadano jednak możliwości wykorzystania HRV jako obiektywnej miary powrotu do zdrowia w ramach metodologii długoterminowego rejestrowania (24 godziny), a także wśród młodych sportowców. Jest to problematyczne, ponieważ czynnik ciągłego rozwoju wyklucza ekstrapolację wyników uzyskanych w przypadku osób dorosłych na młodzież. Zgodnie z zaleceniami Task Force12 i obecnymi ograniczeniami w literaturze na temat wstrząsu mózgu u młodzieży, istnieją wystarczające przesłanki, aby zbadać metodologię 24-godzinnego nagrywania wstrząsu mózgu u młodzieży. To właśnie w ramach długoterminowych nagrań odpowiedzi ANS mogą być oceniane w odpowiedzi na rzeczywiste okoliczności, takie jak codzienne normalne czynności, urazy i efekt interwencji terapeutycznych, co jest kluczowe dla przewidywania rokowania20. Krótkoterminowe nagrania mogą nie odzwierciedlać dokładnie modulacji autonomicznych w sposób, który odzwierciedla dynamiczne fluktuacje naturalnych i oczekiwanych czynników stresogennych w codziennych czynnościach młodzieży (tj. szkole i aktywności fizycznej)21. Co więcej, zapis krótkoterminowy ma to ograniczenie, że nie mierzy fluktuacji w interwałach RR, zwłaszcza biorąc pod uwagę, że HRV reaguje dynamicznie na zaburzenia fizjologiczne. Miary w dziedzinie czasu, takie jak SDNN (odchylenie standardowe interwału RR), były używane w wielu badaniach z 24-godzinną metodologią nagrywania, ponieważ zależą od zapisów długoterminowych, aby odzwierciedlić dokładność w wyprowadzeniu ich wartości12. Biorąc pod uwagę eksploracyjny charakter tego podejścia do oceny wstrząsu mózgu u młodzieży oraz nadrzędny cel, jakim jest uchwycenie dynamicznych zmian, odpowiednie było zastosowanie metodologii rejestrowania, która odzwierciedlała dzienne wahania w repertuarze aktywności unikalnym dla tej populacji pediatrycznej.

Celem tego protokołu jest zbadanie niekontrolowanego, 24-godzinnego protokołu rejestrowania u młodych sportowców w wieku 13-18 lat, uczestniczących w normalnych codziennych czynnościach. Chociaż ten 24-godzinny protokół wprowadza zmienność w sygnale HRV, zdolność do wykrywania trendów pomimo tej zmienności może wskazywać na potencjalnie istotny sygnał, który może być bardziej ekologicznie uzasadniony20,22 podczas oceny fizjologicznej odpowiedzi na uraz wstrząsu mózgu w tej populacji.

Protokół

Wszystkie kroki podjęte w ramach tego protokołu zostały zatwierdzone zgodnie z Radą ds. Etyki Badań w Holland Bloorview Kids Rehabilitation Hospital. Wszyscy uczestnicy wyrazili zgodę przed udziałem w tym protokole badania/gromadzeniu danych.

1. Uzyskaj profil demograficzny i objawowy uczestnika przed urazem

  1. Upewnij się, że wszystkie materiały są przygotowane i działają do zbierania danych (pasek na klatkę piersiową, czujnik i zegarek; patrz Tabela materiałów), a także odpowiednie gromadzenie danych demograficznych, skala objawów wstrząsu mózgu i formularze aktywności fizycznej. Przed przyjazdem uczestnika przypomnij mu o założeniu wygodnego stroju, w skład którego wchodzi lekka koszulka.
  2. Po uzyskaniu zgody rodziców i uczestnika poproś uczestnika o wypełnienie formularza zbierania danych demograficznych, który obejmuje wiek, płeć, zdiagnozowane trudności w uczeniu się, inne diagnozy medyczne oraz wcześniejszą historię wstrząsu mózgu (liczba i czas trwania urazów).
  3. Poinstruuj uczestnika, aby wypełnił Kwestionariusz Ćwiczeń w Czasie Wolnym Godina (GLTE)23.
  4. Poinstruuj uczestnika, aby wypełnił Inwentarz Objawów po Wstrząsie Mózgu (PCSI)24.
    UWAGA: Istnieją różne wersje PCSI, które odpowiadają odpowiednim zakresom wieku rozwojowego (tj. 5 do 12 lat; 13 do 18 lat).
  5. Mierz i rejestruj wzrost i wagę uczestników.
  6. Oceniaj i nagrywaj GLTE i PCSI. Oceniając PCSI, zapisz zarówno wynik całkowity, jak i cztery wyniki domeny (tj. fizyczne, poznawcze, emocjonalne, zmęczenie).
  7. Wprowadź wszystkie informacje demograficzne, aktywność fizyczną i skalę objawów do bazy danych.

2. Uzyskaj profil fizjologiczny uczestnika przed urazem

UWAGA: Ważne jest, aby pamiętać, że wyznaczenie dnia tygodnia w stosunku do weekendu lub określonej pory dnia dla zbierania danych nie zawsze jest wykonalne, biorąc pod uwagę napięty harmonogram szkolny i sportowy młodego sportowca. Protokoły powinny dokładać wszelkich starań, aby zapewnić spójność lub uwzględniać porę dnia w analizach danych, aby uwzględnić naturalne zmiany w funkcjonowaniu autonomicznego układu nerwowego. Ponadto, jeśli uczestnik dozna wstrząśnienia mózgu, ale jego wartość wyjściowa została zebrana później niż rok po dacie wstrząsu mózgu, wartość wyjściowa nie powinna być uważana za dokładną do celów porównań przed post25.

  1. Wybierz odpowiedni rozmiar pasa piersiowego (XS/S lub M/XXL), w zależności od obwodu tułowia uczestnika.
    1. Aby zapewnić dokładne ułożenie paska na klatkę piersiową, umieść pasek wokół tułowia uczestnika (uwaga: gdy uczestnik jest ubrany w koszulkę) i wyreguluj pasek, aby odzwierciedlić ciasne, ale wygodne dopasowanie.
    2. Upewnij się, że pasek jest bezpiecznie dopasowany wokół mostka, na wyrostku mieczykowatym. Nie instruuj uczestnika, aby w tym czasie zakładał pasek bezpośrednio na skórę.
  2. Podłącz nadajnik na klatkę piersiową do paska na klatkę piersiową, zabezpieczając przyciski przypinane, upewniając się, że czujnik jest skierowany prawą stroną do góry.
  3. Używając hipoalergicznego żelu do elektrod, nałóż niewielką/niewielką ilość żelu na przewodzącą plastikową powierzchnię paska na klatkę piersiową.
  4. Poinstruuj uczestnika, aby uzyskał dostęp do prywatnej strefy lub toalety, aby uczestnik mógł założyć pasek na klatkę piersiową bezpośrednio na swoją skórę.
    1. Ustaw uczestnika na zapięciu paska na klatkę piersiową, aby zapewnić łatwe zamocowanie paska.
    2. Poinstruuj uczestnika, aby upewnił się, że czujnik powinien być umieszczony bezpośrednio na wyrostku mieczykowatym mostka i prawą stroną do góry, aby zapewnić optymalny zapis tętna.
  5. Przekaż uczestnikowi zegarek, instruując go, aby nie zdejmował zegarka przez cały czas trwania nagrania.
  6. Przekaż uczestnikowi instrukcję rozwiązywania problemów (w przypadku przypadkowego zatrzymania nagrywania przez zegarek). Instrukcja rozwiązywania problemów powinna wyraźnie określać, jak ponownie rozpocząć nagrywanie zegarka i jak ponownie nałożyć czujnik tętna za pomocą żelu do elektrod, wyregulować pasek i upewnić się, że czujnik jest skierowany właściwą stroną do góry. Biorąc pod uwagę długość czasu nagrywania i możliwość niespójnej długości nagrania u uczestników, należy zastosować rygorystyczne metody analizy danych, aby przefiltrować i uwzględnić tę rozbieżność; zobacz Paniccia i wsp.26, aby uzyskać więcej informacji na temat tych podejść.
    1. Dołącz do tego arkusza instrukcji miejsce, w którym uczestnik będzie mógł zapisać, kiedy poszedł spać i kiedy się obudził. Zachęcaj również uczestników do zgłaszania innych aktywności fizycznych, które wykonują podczas noszenia sprzętu do pomiaru tętna (np. chodzenie na długi spacer).
  7. Przypomnij uczestnikowi, że uprawianie sportów kontaktowych, pływanie i kąpiel są niedozwolone podczas noszenia technologii pomiaru tętna. Uczestnik może jednak wziąć prysznic w tych przedmiotach.
    1. Zachęć uczestnika do wykonywania typowych czynności tak, jak robiłby to na co dzień.

3. Przeprowadzanie oceny kontrolnej po wstrząśnieniu mózgu

  1. Umów się na ocenę kontrolną w tym samym dniu, w którym uczestnik lub opiekun prawny / opiekun wskaże uraz wstrząsu mózgu (lub tak szybko, jak to możliwe). Poinstruuj uczestnika, aby otrzymał diagnozę wstrząsu mózgu od lekarza, jeśli jeszcze tego nie zrobił.
  2. Upewnij się, że wszystkie materiały są przygotowane i działają do zbierania danych, w tym sprzęt do rejestrowania tętna (pasek na klatkę piersiową, czujnik i zegarek) oraz odpowiednie dane demograficzne, skala objawów i formularze aktywności fizycznej. Przed przyjazdem uczestnika przypomnij mu o założeniu wygodnego stroju, w skład którego wchodzi lekka koszulka.
  3. Wypełnij formularz oceny ostrego wstrząsu mózgu5, aby zebrać informacje na temat mechanizmu urazu i następstw pourazowych (np. utrata przytomności, amnezja wsteczna).
  4. Podawaj GLTE, aby uchwycić zmiany w repertuarze aktywności fizycznej.
  5. Podaj PCSI, aby określić liczbę i nasilenie objawów.
  6. Zbierz dane HRV i powtórz kroki od 2.1 do 2.7.
  7. Gdy u uczestnika występują objawy, zaplanuj cotygodniowe oceny kontrolne i ponownie podaj PCSI oraz zbierz dane dotyczące HRV (kroki 3.3 i kroki 2.1 do 2.7).
  8. Gdy objawy uczestnika ustąpią (powrócą do poziomu wyjściowego), należy zaplanować 1-, 3- i 6-miesięczne oceny kontrolne. W tych punktach czasowych ponownie podaj GLTE, PCSI i zbierz dane HRV (kroki 3.4 i 3.5 oraz kroki 2.1 do 2.7).

4. Zbieraj dopasowane dane uczestników kontrolnych w różnych punktach czasowych oceny

uzupełniającej
  1. Korzystając z zestawu danych wyjściowych/sprzed urazu, wygeneruj listę potencjalnych uczestników, w wieku i płci dopasowaną do uczestników ze wstrząśnieniem mózgu. Upewnij się, że data urodzenia potencjalnego uczestnika grupy kontrolnej przypada w ciągu 6 miesięcy od uczestnika ze wstrząśnieniem mózgu.
  2. Skontaktuj się z uczestnikami kontrolnymi i zaplanuj oceny kontrolne, nie później niż 3-4 dni od daty obserwacji uczestnika ze wstrząśnieniem mózgu.
  3. Powtórzyć powyższy protokół testowy do dopasowanej kontroli (tj. ta sama liczba ocen uzupełniających).
    1. Podczas pierwszej oceny uzupełniającej powtórz kroki od 1.1 do 1.7 i od 2.1 do 2.7.
    2. Przy kolejnych ocenach uzupełniających powtórz kroki od 3.1 do 3.7 (z wyłączeniem kroku 3.3).

5. Przesyłanie i przetwarzanie danych HRV

  1. Podłącz zegarek do komputera za pomocą dostarczonego USB Transfer i prześlij dane tętna do oprogramowania dostarczonego z czujnikiem. Następnie przenieś ten konkretny plik (.hrm) i prześlij dane do oprogramowania do analizy danych (patrz Spis materiałów).
  2. Aby filtrować dudnienia ektopowe i korygować artefakty, wybierz filtr "bardzo niski"; jest to najniższy poziom korekcji, aby zachować integralność surowych danych. Wizualna inspekcja plików danych jest wysoce zalecana w przypadku małych zbiorów danych i analiz wewnątrzpartykularnych.
  3. Zgodnie z zaleceniami Grupy Zadaniowej Europejskiego Towarzystwa Kardiologicznego oraz Północnoamerykańskiego Towarzystwa Stymulacji i Elektrofizjologii12, upewnij się, że zmienne szerokości pasma w dziedzinie częstotliwości są wybrane w następujący sposób: HF (0,15 do 0,4 Hz); LF (od 0,04 do 0,15 Hz).
    1. Wybierz ramę okna 300 s, 50% zachodzenia na siebie.
    2. Wybierz częstotliwość interpolacji 4 Hz.
    3. Wybierz szybką transformację Fouriera do analizy widmowej mocy.
  4. Zapisz dane HRV jako plik hrm do potencjalnej analizy danych w solidnym oprogramowaniu statystycznym.

Wyniki

Konfiguracja technologii RS800CX

Stosując przedstawioną tutaj procedurę, należy podkreślić, że prawidłowe umiejscowienie i stabilizacja pasa na klatce piersiowej są kluczowe, aby zapobiec jego zsunięciu się lub nadmiernemu przesuwaniu podczas 24-godzinnego okresu rejestracji, co w konsekwencji ma wpływ na uzyskanie dokładnego zapisu. Rycina 1 przedstawia optymalne rozmieszczenie technologii pomiaru tętna, wskazując, że pas na klatkę piersiową oraz czujnik są stabilnie zamocowane i wycentrowane na mostku młodego człowieka (wyrostek xifoidalny).

Czujnik tętna z paskiem na klatkę piersiową i zegarkiem, schemat technologii ubieralnej do fitnessu.
Rysunek 1: Schemat technologii pomiaru tętna, przedstawiający optymalne rozmieszczenie paska na klatkę piersiową, czujnika i zegarka. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.

Dane wyjściowe zmienności rytmu serca

Rysunek 2 przedstawia wynik z programu Kubios dla 24-godzinnego zapisu tętna uczestnika po wstrząśnieniu mózgu. Obraz surowej serii RR pozwala badaczowi zwizualizować zmiany w czasie, wyróżniając kluczowe momenty wzrostu (np. aktywność fizyczna) lub spadku (np. odpoczynek, sen), które są istotne dla interpretacji danych. Zmienne w dziedzinie czasu i częstotliwości reprezentują odpowiednio ogólną zmienność sygnału fizjologicznego oraz gałęzie ANS. Tabela 1 zawiera zestawienie jednostek miary dla zmiennych HRV w dziedzinie czasu i częstotliwości oraz ich znaczenie fizjologiczne.

Analiza zmienności rytmu serca; wyniki w dziedzinie czasu/częstotliwości; odstęp RR, HR, widmo FFT, widmo AR.
Rysunek 2: Przykładowy wynik danych z 24 h przedstawiający surową serię RR, zmienne w dziedzinie czasu oraz zmienne w dziedzinie częstotliwości. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.

Zmienna (jednostki)DefinicjaZnaczenie fizjologiczne
Dziedzina czasu
SDNN (ms)Odchylenie standardowe odstępów między uderzeniami sercaGlobalny indeks funkcji AŃS
RMSSD (ms)Średnia kwadratowa kolejnych różnic; obliczana poprzez podniesienie do kwadratu odstępów między uderzeniami sercaGlobalny wskaźnik funkcji autonomicznego układu nerwowego
pNN50 (%)Odsetek odstępów między uderzeniami serca różniących się o więcej niż 50 msWskazujący na aktywność przywspółczulną
NN50zmienna licznikowa;Wskazujący na aktywność przywspółczulną
liczba par sąsiednich odstępów NN różniących się o więcej niż 50 ms
standardowe HR (s)Odchylenie standardowe wartości chwilowego tętnaGlobalny indeks funkcji autonomicznego układu nerwowego
Metody geometryczne
Wskaźnik Trójkąta RRCałkowita liczba wszystkich odstępów NN podzielona przez wysokość histogramu wszystkich odstępów NNGlobalny wskaźnik funkcji autonomicznego układu nerwowego
mierzone w skali dyskretnej (tj. liczba wszystkich odstępów NN podzielona przez maksimum rozkładu gęstości)
TINN (ms)Szerokość podstawy rozkładu mierzona jako podstawa trójkąta, przybliżająca rozkład odstępów NNGlobalny wskaźnik funkcji autonomicznego układu nerwowego
Dziedzina częstotliwości
HF (ms2)Moc (amplituda) w zakresie wysokich częstotliwości, 0,15–0,4 HzWskaźnik aktywności przywspółczulnej serca w oparciu o rytmiczne cykle oddechowe
HFnu (%)moc HF w jednostkach znormalizowanych, jako stosunek do mocy całkowitej; [HF/(HF+LF)] x 100Udział aktywności przywspółczulnej
LF (ms2)*Moc (amplituda) w zakresie niskich częstotliwości, 0,04–0,15 HzPomiar aktywności współczulnej i/lub przywspółczulnej
LFnu (%)*moc LF w jednostkach znormalizowanych, jako stosunek do mocy całkowitej; [LF/(HF+LF)] x 100Pomiar aktywności współczulnej i/lub przywspółczulnej
LF/HF (ms2)*Stosunek mocy niskich częstotliwości do mocy wysokich częstotliwościPomiar aktywności współczulnej i/lub przywspółczulnej
Całkowita moc (ms2)Wariancja wszystkich odstępów RRCałkowita amplituda zmienności w obrębie ANS; zdolność układu ANS do elastyczności i adaptacji

Tabela 1: Opis zmiennych HRV w dziedzinie czasu i częstotliwości.

UWAGA: symbol „*” oznacza ostrożną interpretację zmiennych związanych z LF, ponieważ użyteczność kliniczna i trafność tego pomiaru są kontrowersyjne. Postulowano, że LF nie jest reprezentatywne dla autonomicznej modulacji sympatycznej27, a ponadto wykazuje słabą zależność od aktywacji nerwów sympatycznych28. W związku z tym odczytanie fizjologicznych podstaw tego pomiaru jest trudne.

Wizualizacja wyników subiektywnych i obiektywnych

Biorąc pod uwagę nowatorski charakter metodologii rejestracji 24-godzinnej, wizualizacja wyników wzdłuż trajektorii powrotu do zdrowia ma kluczowe znaczenie dla interpretacji znalezisk w kontekście mapowania „powrotu klinicznego” względem potencjalnego „powrotu fizjologicznego”. Należy zauważyć, że w celu zapewnienia rzetelności zachowano spójność w zakresie osoby badacza interpretującego trendy wizualne. W tym konkretnym protokole wszystkie trendy zagregowane zostały zinterpretowane przez głównego autora, biegłego w dziedzinie neurofizjologii. Interpretacja tych trendów została następnie zweryfikowana w interdyscyplinarnym kontekście ekspertów w zakresie wstrząśnień mózgu u dzieci, fizjologii teoretycznej oraz fizjologii wysiłku. Zatem rzetelne podejście do wizualizacji jest kluczowe dla wyciągnięcia wstępnych wniosków dotyczących trajektorii powrotu do zdrowia. Rysunek 3 przedstawia zależność między pNN50 a całkowitym wynikiem PCSI w dniach po urazie, z rozbiciem na płeć. W ramach podłużnego modelu badawczego gromadzenie danych z wielokrotnych pomiarów może dostarczyć bogatych danych HRV. Rysunek 3 jest przykładem trajektorii powrotu do zdrowia przy porównaniu młodych mężczyzn z młodymi kobietami. W tym przypadku trajektoria powrotu do zdrowia wydaje się podobna zarówno u mężczyzn (A), jak i kobiet (B), gdzie obserwuje się początkowy spadek do 30. dnia, po którym następują wzrosty aż do 75. dnia u mężczyzn i 90. dnia u kobiet, a następnie następuje plateau.

Wykres trajektorii powrotu do zdrowia; analiza pNN50 w funkcji oceny objawów po urazie u samców (A) i samic (B).
Rycina 3: Wizualizacja trajektorii powrotu do zdrowia w kolejnych dniach po urazie, z rozbiciem według płci. Należy pamiętać, że termin „Total” w legendzie odnosi się do całkowitej oceny w skali PCSI. Kliknij tutaj, aby wyświetlić rycina w większym rozmiarze.

Dyskusja

Badania kliniczne wykazały, że ocena sportowca nie powinna ograniczać się jedynie do katalogu objawów wstrząsu mózgu17. W związku z tym obiektywne miary fizjologiczne, takie jak HRV, mogą być przydatne w rozwikłaniu wielu czynników, które odgrywają rolę w subiektywnym zgłaszaniu objawów, i wyjaśnieniu fizjologicznej trajektorii powrotu do zdrowia, która może wyglądać inaczej niż trajektoria powrotu do zdrowia klinicznego. Protokół ten stanowi pierwszy krok w badaniu roli metodologii 24-godzinnego rejestrowania w warunkach badań nad wstrząsem mózgu u młodzieży, przy jednoczesnym uwzględnieniu znaczącego HRV przed urazem i obserwacji młodych sportowców (tych ze wstrząsem mózgu i z grupy kontrolnej) w wielu punktach czasowych.

Ocena wstrząśnienia mózgu jest tradycyjnie zakotwiczona w ocenie i rozwiązywaniu objawów zgłaszanych przez samych pacjentów. Istnieją jednak bariery dla tego tradycyjnego modelu, co ogranicza zdolność społeczności badawczej i klinicznej do stosowania bardziej obiektywnych podejść do oceny powrotu do zdrowia. Na przykład, jeśli młody człowiek doświadcza objawów podczas oceny po wstrząśnieniu mózgu i nie jest w stanie ukończyć badań kontrolnych, ocena jest zwykle przerywana z powodu niemożności oceny, w jaki sposób wpłynęło to na jego wydajność w porównaniu z poziomem wyjściowym29. Co więcej, ocena objawów u młodego człowieka niekoniecznie koreluje z jego zdolnością do wykonywania codziennych czynności; Młody człowiek może zgłaszać zmniejszenie objawów powstrząsowych, ale doświadczać zaostrzenia objawów (np. mgła umysłowa, trudności z koncentracją, zmęczenie, ból głowy) po powrocie do pełnego dnia szkolnego 29,30,31 lub przy próbie zbyt wczesnego powrotu do sportu lub aktywności fizycznej 32,33. Możliwe, że bardziej obiektywne pomiary mogą uchwycić wrażliwość związaną z dalszym powrotem do zdrowia, pomimo klinicznego ustąpienia objawów. Podsumowując, badanie nieinwazyjnego i obiektywnego środka może przyczynić się do odkrycia i stosowania bezpiecznej i bardziej czułej miary powrotu do zdrowia dla młodych sportowców po wstrząśnieniu mózgu.

W niniejszym protokole zaproponowano wartość wykorzystania nowatorskiego obiektywnego wskaźnika powrotu do zdrowia (tj. długoterminowego rejestrowania HRV). Jednak na funkcjonowanie autonomicznego układu nerwowego może mieć również wpływ stan zdrowia psychicznego danej osoby i jej zdolność do samoregulacji w kontekście stresu34,35. W tym badaniu nie uwzględniono możliwości, że zmiany HRV po wstrząśnieniu mózgu mogą wynikać z wtórnych problemów ze zdrowiem psychicznym, które pojawiają się, gdy młodzież jest ograniczona w angażowaniu się w znaczącą aktywność30, a następnie powoli wraca do zdrowia po wstrząsie mózgu. Rzeczywiście, wcześniejsze prace ujawniły związek między zmniejszeniem HRV u młodych ludzi z nieklinicznymi i klinicznymi postaciami depresji i lęku 15,16. W związku z tym przyszłe badania powinny opracować obecny protokół, aby uwzględnić środki, które uwzględniają zarówno wyjściowy stan zdrowia psychicznego przed urazem, jak i to, jak ten stan może się zmienić lub nie po wstrząśnieniu mózgu.

Kamins i wsp.36 przeprowadziło przegląd systematyczny, podkreślając, że zakres fizjologicznej rekonwalescencji po wstrząśnieniu mózgu obejmował aktywność fizyczną, równowagę, funkcje poznawcze i dysfunkcję okoruchową. Chociaż to 24-godzinne podejście do rejestracji zostało uznane za ekologicznie uzasadnione podejście do oceny zmian w funkcji autonomicznej37, częstotliwość i intensywność aktywności fizycznej może ograniczać zakres, w jakim można interpretować zmiany HRV. Poziomy aktywności fizycznej prawdopodobnie różnią się w zależności od wieku, co może przyczyniać się do dużych odchyleń obserwowanych w zmiennych HRV. Obiektywne uchwycenie i ilościowe określenie aktywności fizycznej nie zostało przedstawione w tym protokole; W związku z tym możliwe jest, że niektórzy młodzi sportowcy byli w fazie rywalizacji, fazie treningu, a nawet poza sezonem. Badania wykazały istotny związek między aktywnością fizyczną a HRV, przy czym zwiększona sprawność fizyczna wiązała się ze zwiększonym HRV 38,39,40. W próbie nastolatków chłopców w wieku 14-19 lat wyższe zgłaszane poziomy aktywności fizycznej były pozytywnie związane zarówno z pomiarami HRV w dziedzinie czasu, jak i częstotliwości41. Aby wypełnić tę lukę, przyszłe badania mogą wykorzystywać technologię aktygrafii do uchwycenia rodzaju, częstotliwości i intensywności aktywności fizycznej, przy jednoczesnym zbieraniu HRV. Równie ważne do rozważenia jest rola popytu/aktywności poznawczej w życiu codziennym (tj. wymagania akademickie, zajęcia pozalekcyjne). Chociaż w badaniu tym nie zebrano informacji w formie dziennika poznawczego ani nie zastosowano innych form śledzenia aktywności poznawczej, ważne jest, aby rozważyć te środki kliniczne, aby umożliwić pełną interpretację autonomicznego układu nerwowego. Wreszcie, chociaż funkcja okoruchowa nie została uchwycona w obecnym protokole, Hunt i wsp.42 stwierdziło, że pomiary sakkad, płynnego pościgu i wergencji mogą być przydatne w wykrywaniu zmian związanych ze wstrząsem mózgu. Klinicyści i badacze są kierowani do szerszego protokołu oceny multimodalnej opublikowanego przez Reeda i wsp.29 W celu uzyskania informacji na temat równowagi i oceny poznawczej po urazie wstrząsu mózgu.

Wyzwaniem w obecnym protokole, chociaż dostarcza on bogatych danych fizjologicznych, jest niemożność bezpośredniego porównania wyników z innymi podobnymi badaniami wstrząsu mózgu. W większości badań nad wstrząsem mózgu HRV zastosowano protokół pozycji w stanie spoczynku 9,19 lub zaobserwowano zmiany HRV w zależności od wysiłku wysiłkowego 43,44,45. Przedstawiony tutaj 24-godzinny protokół nagrywania był otwarty w tym sensie, że młodzież została poinstruowana, aby wykonywać swoje normalne codzienne czynności. Ponadto, podczas gdy młodzież została poinstruowana, aby dokumentować czas snu i czuwania, subiektywne raporty nie zapewniają jasnego wskaźnika jakości snu. Czynniki związane ze snem mogą znacząco wpływać na to, jak dana osoba wykonuje swoje codzienne czynności i mogą służyć jako pętla sprzężenia zwrotnego do ANS w celu regulacji reakcji na stres46. W związku z tym potrzebna jest ustandaryzowana ocena (tj. kwestionariusz snu i aktygrafia) w celu ilościowego określenia tych czynników snu w celu uzyskania bardziej solidnych interpretacji tego 24-godzinnego zapisu.

Ostatnią kwestią, którą należy wziąć pod uwagę w obecnym protokole, jest wpływ menstruacji na HRV przy rozważaniu porównań przed i po wstrząśnieniu mózgu. Chociaż czynnik ten nie został zebrany w ramach niniejszego protokołu, potencjalny wpływ menstruacji jest ważny do uwzględnienia, ponieważ badania wykazały, że funkcja autonomicznego układu nerwowego zmienia się podczas cyklu miesiączkowego, w którym zmiana hormonów jajnikowych może być odpowiedzialna za zmiany obserwowane w HRV47,48. Nie jest jednak jasne, w jaki sposób cykl menstruacyjny mógł odgrywać rolę w zgłaszaniu objawów lub zmianach HRV w tej badanej próbie 13-18 lat. Uchwycenie etapu rozwojowego wraz z oceną fazy cyklu miesiączkowego prawdopodobnie dostarczy dodatkowych informacji na temat wyjaśnienia potencjalnych zmian po wstrząśnieniu mózgu.

Podsumowując, protokół ten zapewnia klinicznie istotny sposób oceny zmian w ramach obiektywnej miary fizjologicznej w niedostatecznie zbadanej populacji. Idąc dalej, ważne będzie również zbadanie roli czynników przedstawionych powyżej, wraz z postrzeganym codziennym stresem i osobistymi cechami sportowca, aby rozszyfrować, czy wstrząs mózgu wpływa na ANS w stopniu wykraczającym poza to, czego można by oczekiwać od stresującego wydarzenia życiowego.

Oświadczenia

Nie stwierdzono konfliktu interesów.

Podziękowania

Ta praca została sfinansowana przez Canadian Institutes of Health Research (#127048), Ontario Neurotrauma Foundation i Ontario Brain Institute. Ontario Brain Institute jest niezależną korporacją non-profit, finansowaną częściowo przez rząd Ontario. Opinie, wyniki i wnioski są opiniami autorów i nie ma na celu ani nie należy wnioskować o wsparciu ze strony Ontario Brain Institute. Praca ta została pierwotnie przedstawiona w pracy doktorskiej pierwszego autora, jako część większej pracy na temat zmienności neurofizjologicznej (Paniccia, 2018, [University of Toronto, niepublikowana praca doktorska]). Autorzy dziękują Instytutowi Nauk o Rehabilitacji Uniwersytetu w Toronto za wsparcie przez cały okres trwania studiów doktoranckich. Chcielibyśmy również wyrazić uznanie dla wysiłków członków zespołu CIHR "NeuroCare" oraz członków Centrum Wstrząsów Mózgu (Bloorview Research Institute), w szczególności Talii Dick i Katherine Mah. Jesteśmy wdzięczni młodzieży i rodzinom za udział w tych badaniach.

Materiały

Lista materiałów użytych w tym artykule
NazwaFirmaNumer katalogowyKomentarze
Żel elektrodowy Spectra 360PARKER LABORATORIES, INC.12-02Bezsolny, hipoalergiczny
zegarek Polar RS800CXPolarRS800CX
H3 Polar
Polar Pro Polar
ProtrainerPolar
Kubios 2.0Oprogramowanieanalizy biosygnałów i obrazowania medycznego
R Podstawowe programowanieThe R FoundationDarmowe oprogramowanie do analizy danych
Polar Polar Belt Polar C346W80693039 do

Bibliografia

  1. Aubry, M., et al. Summary and agreement statement of the First International Conference on Concussion in Sport, Vienna 2001. Recommendations for the improvement of safety and health of athletes who may suffer concussive injuries. British Journal of Sports Medicine. 36 (1), 6-10 (2002).
  2. McCrory, P. Summary and agreement statement of the 2nd International Conference on Concussion in Sport, Prague 2004. British Journal of Sports Medicine. 39 (Supplement 1), i78-i86 (2005).
  3. McCrory, P., et al. Consensus statement on concussion in sport-the 5th international conference on concussion in sport held in Berlin, October 2016. British Journal of Sports Medicine. , (2017).
  4. Government of Canada. Concussions. , Available from: http://canada.pch.gc.ca/eng/1465244566173 (2017).
  5. Gioia, G., Collins, M. Acute Concussion Evaluation. , Available from: https://www.cdc.gov/headsup/pdfs/providers/ace-a.pdf (2006).
  6. Leddy, J. J., Kozlowski, K., Fung, M., Pendergast, D. R., Willer, B. Regulatory and autoregulatory physiological dysfunction as a primary characteristic of post concussion syndrome: implications for treatment. NeuroRehabilitation. 22 (3), 199-205 (2007).
  7. Leddy, J. J., Kozlowski, K., Fung, M., Pendergast, D. R., Willer, B. Regulatory and autoregulatory physiological dysfunction as a primary characteristic of post concussion syndrome: implications for treatment. NeuroRehabilitation. 22 (3), 199-205 (2007).
  8. Esterov, D., Greenwald, B. Autonomic Dysfunction after Mild Traumatic Brain Injury. Brain Sciences. 7 (8), (2017).
  9. Hutchison, M. G., Mainwaring, L., Senthinathan, A., Churchill, N., Thomas, S., Richards, D. Psychological and Physiological Markers of Stress in Concussed Athletes Across Recovery Milestones. The Journal of Head Trauma Rehabilitation. 32 (3), E38-E48 (2017).
  10. Willer, B., Leddy, J. J. Management of concussion and post-concussion syndrome. Current Treatment Options in Neurology. 8 (5), 415-426 (2006).
  11. Aubert, A. E., Seps, B., Beckers, F. Heart rate variability in athletes. Sports Medicine. 33 (12), Auckland, N.Z. 889-919 (2003).
  12. Task Force of the European Society of Cardiology and the North American Society of Pacing and Electrophysiology. Heart rate variability: standards of measurement, physiological interpretation and clinical use. Circulation. 93 (5), 1043-1065 (1996).
  13. Bailey, C. M., Echemendia, R. J., Arnett, P. A. The impact of motivation on neuropsychological performance in sports-related mild traumatic brain injury. Journal of the International Neuropsychological Society: JINS. 12 (4), 475-484 (2006).
  14. Echemendia, R. J., Putukian, M., Mackin, R. S., Julian, L., Shoss, N. Neuropsychological test performance prior to and following sports-related mild traumatic brain injury. Clinical Journal of Sport Medicine: Official Journal of the Canadian Academy of Sport Medicine. 11 (1), 23-31 (2001).
  15. Koenig, J., Kemp, A. H., Beauchaine, T. P., Thayer, J. F., Kaess, M. Depression and resting state heart rate variability in children and adolescents - A systematic review and meta-analysis. Clinical Psychology Review. 46, 136-150 (2016).
  16. Paniccia, M., Paniccia, D., Thomas, S., Taha, T., Reed, N. Clinical and non-clinical depression and anxiety in young people: A scoping review on heart rate variability. Autonomic Neuroscience. , (2017).
  17. Ellis, M. J., Leddy, J., Willer, B. Multi-Disciplinary Management of Athletes with Post-Concussion Syndrome: An Evolving Pathophysiological Approach. Frontiers in Neurology. 7, (2016).
  18. Leddy, J., Baker, J. G., Haider, M. N., Hinds, A., Willer, B. A Physiological Approach to Prolonged Recovery From Sport-Related Concussion. Journal of Athletic Training. 52 (3), 299-308 (2017).
  19. Senthinathan, A., Mainwaring, L. M., Hutchison, M. Heart Rate Variability of Athletes Across Concussion Recovery Milestones: A Preliminary Study. Clinical Journal of Sport Medicine. 27 (3), 288-295 (2017).
  20. Kleiger, R. E., Stein, P. K., Bigger, J. T. Heart rate variability: measurement and clinical utility. Annals of Noninvasive Electrocardiology. The Official Journal of the International Society for Holter and Noninvasive Electrocardiology, Inc. 10 (1), 88-101 (2005).
  21. Biswas, A. K., Scott, W. A., Sommerauer, J. F., Luckett, P. M. Heart rate variability after acute traumatic brain injury in children. Critical Care Medicine. 28 (12), 3907-3912 (2000).
  22. Eckberg, D. L. Parasympathetic cardiovascular control in human disease: a critical review of methods and results. The American Journal of Physiology. 239 (5), H581-H593 (1980).
  23. Godin, G., Shepard, R. Godin leisure-time Exercise questionnaire. Medicine & Science in Sports & Exercise. 29 (29), S36-S38 (1997).
  24. Sady, M. D., Vaughan, C. G., Gioia, G. A. Psychometric characteristics of the postconcussion symptom inventory in children and adolescents. Archives of Clinical Neuropsychology: The Official Journal of the National Academy of Neuropsychologists. 29 (4), 348-363 (2014).
  25. Moser, R. S., Schatz, P., Grosner, E., Kollias, K. One year test-retest reliability of neurocognitive baseline scores in 10- to 12-year olds. Applied Neuropsychology: Child. 6 (2), 166-171 (2017).
  26. Paniccia, M., et al. Heart rate variability in non-concussed youth athletes: Exploring the effect of age, sex and concussion-like symptoms. Frontiers in Neurology. 8, 753(2018).
  27. Goldstein, D. S., Bentho, O., Park, M. -Y., Sharabi, Y. Low-frequency power of heart rate variability is not a measure of cardiac sympathetic tone but may be a measure of modulation of cardiac autonomic outflows by baroreflexes: Low-frequency power of heart rate variability. Experimental Physiology. 96 (12), 1255-1261 (2011).
  28. Billman, G. E. The LF/HF ratio does not accurately measure cardiac sympatho-vagal balance. Frontiers in Physiology. 4, (2013).
  29. Reed, N., et al. A Multi-Modal Approach to Assessing Recovery in Youth Athletes Following Concussion. Journal of Visualized Experiments. (91), (2014).
  30. Paniccia, M. J., Reed, N. P. Dove and hawk profiles in youth concussion: Rethinking occupational performance: Voir le rendement occupationnel sous un angle différent en utilisant les profils de la « et du « pour aborder les commotions chez les jeunes. Canadian Journal of Occupational Therapy. , (2017).
  31. Reed, N. Sport-Related Concussion and Occupational Therapy: Expanding the Scope of Practice. Physical & Occupational Therapy in Pediatrics. 31 (3), 222-224 (2011).
  32. Carson, J. D., et al. Premature return to play and return to learn after a sport-related concussion: physician's chart review. Canadian Family Physician Medecin De Famille Canadien. 60 (6), e312-e315 (2014).
  33. Leddy, J. J., Kozlowski, K., Donnelly, J. P., Pendergast, D. R., Epstein, L. H., Willer, B. A Preliminary Study of Subsymptom Threshold Exercise Training for Refractory Post-Concussion Syndrome. Clinical Journal of Sport Medicine. 20 (1), 21-27 (2010).
  34. Friedman, B. H. An autonomic flexibility-neurovisceral integration model of anxiety and cardiac vagal tone. Biological Psychology. 74 (2), 185-199 (2007).
  35. Friedman, B. H., Thayer, J. F. Anxiety and autonomic flexibility: a cardiovascular approach. Biological Psychology. 49 (3), 303-323 (1998).
  36. Kamins, J., et al. What is the physiological time to recovery after concussion? A systematic review. British Journal of Sports Medicine. 51 (12), 935-940 (2017).
  37. Bornas, X., Balle, M., Dela Torre-Luque, A., Fiol-Veny, A., Llabrés, J. Ecological assessment of heart rate complexity: Differences between high- and low-anxious adolescents. International Journal of Psychophysiology. 98 (1), 112-118 (2015).
  38. Buchheit, M., Platat, C., Oujaa, M., Simon, C. Habitual Physical Activity, Physical Fitness and Heart Rate Variability in Preadolescents. International Journal of Sports Medicine. 28 (3), 204-210 (2007).
  39. Gutin, B., Howe, C., Johnson, M. H., Humphries, M. C., Snieder, H., Barbeau, P. Heart rate variability in adolescents: relations to physical activity, fitness, and adiposity. Medicine and Science in Sports and Exercise. 37 (11), 1856-1863 (2005).
  40. Nagai, N., Moritani, T. Effect of physical activity on autonomic nervous system function in lean and obese children. International Journal of Obesity. 28 (1), 27-33 (2003).
  41. Farah, B. Q., Barros, M. V. G., Balagopal, B., Ritti-Dias, R. M. Heart Rate Variability and Cardiovascular Risk Factors in Adolescent Boys. The Journal of Pediatrics. 165 (5), 945-950 (2014).
  42. Hunt, A. W., Mah, K., Reed, N., Engel, L., Keightley, M. Oculomotor-Based Vision Assessment in Mild Traumatic Brain Injury: A Systematic Review. The Journal of Head Trauma Rehabilitation. , (2015).
  43. Abaji, J. P., Curnier, D., Moore, R. D., Ellemberg, D. Persisting Effects of Concussion on Heart Rate Variability during Physical Exertion. Journal of Neurotrauma. 33 (9), 811-817 (2016).
  44. Gall, B., Parkhouse, W., Goodman, D. Heart rate variability of recently concussed athletes at rest and exercise. Medicine and Science in Sports and Exercise. 36 (8), 1269-1274 (2004).
  45. Voss, A., Schroeder, R., Heitmann, A., Peters, A., Perz, S. Short-Term Heart Rate Variability-Influence of Gender and Age in Healthy Subjects. PLOS One. 10 (3), (2015).
  46. Kim, H. -S., Yoon, K. -H., Cho, J. -H. Diurnal Heart Rate Variability Fluctuations in Normal Volunteers. Journal of Diabetes Science and Technology. 8 (2), 431-433 (2014).
  47. Saeki, Y., Atogami, F., Takahashi, K., Yoshizawa, T. Reflex control of autonomic function induced by posture change during the menstrual cycle. Journal of the Autonomic Nervous System. 66 (1-2), 69-74 (1997).
  48. Sato, N., Miyake, S., Akatsu, J., Kumashiro, M. Power spectral analysis of heart rate variability in healthy young women during the normal menstrual cycle. Psychosomatic Medicine. 57 (4), 331-335 (1995).

Przedruki i uprawnienia

Tagi

autonomiczny uk ad nerwowyrekonwalescencja po wstrz nieniu m zguanaliza w dziedzinie czasuanaliza w dziedzinie cz stotliwo cioprogramowanie Kubiosczujnik na pas piersiowyobjawy powstrz nieniowe
Funkcja autonomiczna po wstrząśnieniu mózgu u młodych sportowców: badanie zmienności rytmu serca przy użyciu 24-godzinnej metodologii nagrywania
Skontaktuj się z nami
Poleć bibliotece

Prywatność

Warunki Korzystania

Zasady

Copyright © 2026 MyJoVE Corporation. Wszelkie prawa zastrzeżone.