Artykuł metodologiczny

Niekończące się robaki najpiękniejsze: aktualne metody wykorzystania nicieni do badania ewolucyjnej biologii rozwoju

DOI:

10.3791/64594

10 sierpnia 2022

W tym artykule

Streszczenie

Loading...
$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

OMAWIANE ARTYKUŁY:

Tintori, SC, Sloat, SA, Rockman, M. V. Szybka izolacja dzikich nicieni przez lejek Baermanna. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (179) (2022).

Crombie, T. A., Tanny, R. E., Buchanan, C. M., Roberto, N. M., Andersen, E. C. Wysoce skalowalne podejście do przeprowadzania badań ekologicznych samozaradczych nicieni Caenorhabditis. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (181) (2022).

Ackley, C., Washiashi, L., Krishnamurthy, R., Rothman, J. H. Test grawitaksji na dużą skalę larw Caenorhabditis Dauer. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (183) (2022).

Woronik, A., Kiontke, K., Jallad, R. S., Herrera, R. A., Fitch, D. H. A. Mikrodysekcja laserowa do zastosowań jednotkankowych niezależnych od gatunków. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (181) (2022).

Cammalleri, SR, Knox, J., Roy, PJ Hodowla i badania przesiewowe pasożytniczego nicienia roślinnego Ditylenchus dipsaci. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (179) (2022).

Heryanto, C., Ratnappan, R., O'halloran, D. M., Hawdon, J. M., Eleftherianos, I. Hodowla i genetyczne manipulowanie nicieniami entomopatogenicznymi. Dziennik Eksperymentów Wizualnych. (181) (2022).

Artykuł redakcyjny

Loading...
$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

W latach sześćdziesiątych XX wieku Sydney Brenner był pionierem w stosowaniu Caenorhabditis elegans, a konkretnie szczepu N2 wyizolowanego z Bristolu w Wielkiej Brytanii, do badania neurobiologiii rozwoju zwierząt. Od tego czasu przełomowe odkrycia z tym laboratoryjnym szczepem referencyjnym odegrały zasadniczą rolę w rozwikłaniu regulacji podstawowych procesów, takich jak programowana śmierć komórki2, organogeneza 3,4,5, starzeniesię 6,7, regulacja genów przez niekodujące RNA 8,9,10,11, opis kompletnych dymorficznych płciowo konektomów nerwowych12 i wiele innych zjawisk w biologii molekularnej, komórkowej i rozwojowej. Uzupełniony kilkoma badaniami "omicznymi" w rozdzielczości pojedynczej komórki 13,14, N2 jest prawdopodobnie najbardziej kompletnie opisanym metazoanem. Bogactwo wiedzy zdobytej podczas badań nad N2 w ciągu ostatnich sześciu dekad stanowiło punkt wyjścia do zbadania ewolucyjnego zróżnicowania mechanizmu, który moduluje rozwój genetycznie odrębnych dzikich izotypów C. elegans, a także innych gatunków nicieni. Do tej pory wyizolowano ponad 500 izotypów C. elegans, z których każdy ma unikalny haplotyp, z całegoświata15. Postęp ten znacznie ułatwił identyfikację czynników genetycznych odpowiedzialnych za zmienność cech ilościowych16, w tym laboratoryjnych alleli w wielu genach, które modyfikują szereg cech behawioralnych i rozwojowych w N2 (np. Referencje 17,18,19,20). W związku z tym badanie dzikich robaków może dostarczyć ważnych informacji na temat tego, jak zwierzęta reagują na środowisko w sposób, który wpływa na rozwój, fizjologię i zachowania, a także rzucić światło na trajektorie ewolucyjne zwierząt. Wiele gatunków z rodzaju Caenorhabditis wydaje się praktycznie nie do odróżnienia morfologicznego od C. elegans21,22, co stanowi silną platformę do badania molekularnego mechanizmu dryfu systemu rozwojowego23,24; Warto jednak zauważyć, że morfologia C. elegans, który zamieszkuje gnijący materiał roślinny, różni się znacznie od swojego najbliższego znanego rodzeństwa, C. inopinata, znalezionego tylko na figach, prawdopodobnie w wyniku adaptacji niszowej25. Badania porównawcze wewnątrz- i międzygatunkowe pogłębią naszą wiedzę na temat historii ewolucji tych zwierząt. Mając na celu promowanie wykorzystania bogatych zasobów naturalnych, które oferują nicienie, do badania ważnych pytań w ewolucyjnej biologii rozwojowej i behawioralnej, ten zbiór artykułów zawiera przydatne techniki izolacji, hodowli i badania dzikich robaków i gatunków nicieni poza gatunkami C. elegans.

W tym zbiorze metod, Tintori i wsp.26 oraz Crombie i wsp.27 przedstawiają uzupełniające się podejścia do izolowania dzikich nicieni. Tintori i wsp. opisują prostą, opłacalną metodę izolowania nicieni w terenie za pomocą lejka Baermanna. Takie podejście pozwala naukowcom, w bezstronny sposób, zebrać prawie całą populację nicieni z substratów (np. gnijących owoców, kwiatów i łodyg). Natomiast Crombie i in. przedstawiają metodę, która wzbogaca samozapładniające się gatunki Caenorhabditis, takie jak C. elegans, C. briggsae i C. tropicalis. Dodatkowo zawierają szczegółowe instrukcje dotyczące korzystania z aplikacji Fulcrum i oprogramowania R w celu skutecznego śledzenia i organizowania próbek nicieni, a także odpowiednich danych ekologicznych. Badanie nicieni w ich naturalnym kontekście dostarczy ważnych informacji na temat ich ekologii, która kształtuje złożone cechy tych gatunków.

Nicienie wykazują wewnątrz- i międzygatunkową zmienność zachowań, która ułatwia adaptację niszową, zapewniając doskonały paradygmat do badania genetycznych podstaw plastyczności behawioralnej i neuroróżnorodności 28,29,30. Ackley i wsp.31 opisują solidny test do badania grawitaksji, która może służyć jako mechanizm dyspersji u larw dauer różnych gatunków Caenorhabditis. Ponieważ na zachowanie grawitaktyczne mogą wpływać inne bodźce sensoryczne32, Ackley i wsp.31 zapewniają prosty i opłacalny sposób ochrony zwierząt przed światłem i polami elektromagnetycznymi, zapobiegając w ten sposób znanej interferencji tych wpływów środowiskowych na zachowanie grawitaktyczne. Test ten będzie przydatny do badania molekularnego mechanizmu integracji sensorycznej i ewolucji strategii dyspersji u nicieni.

Rozwój technik sekwencjonowania RNA pojedynczych komórek w ciągu ostatniej dekady zrewolucjonizował analizy transkryptomiczne, umożliwiając naukowcom badanie heterogeniczności komórkowej w organizmach wielokomórkowych w wysokiej rozdzielczości. U C. elegans izolacja różnych typów komórek opiera się na ekspresji specyficznych tkankowo markerów fluorescencyjnych i FACS33, które ograniczają jego zastosowanie do innych gatunków nicieni, dla których narzędzia transgeniczne nie są dostępne. Woronik i wsp.34 z powodzeniem wykorzystują mikrodysekcję laserową do izolowania tkanek od robaków przy braku markerów komórkowych. Izolują końcówki ogonów od samców C. elegans i hermafrodytów i przeprowadzają sekwencję RNA za pomocą CEL-Seq2 w celu zbadania mechanizmu morfogenezy ogona; Warto jednak zauważyć, że opisana metoda może być łatwo zastosowana do innych typów tkanek u różnych gatunków nicieni, umożliwiając porównawcze analizy transkryptomu w kontekście specyficznym dla tkanki.

C. elegans i wiele pasożytniczych nicieni ma podobne struktury. Ponadto między gatunkami zachowało się wiele głównych systemów sygnalizacyjnych i ścieżek rozwojowych35,36. Nicień łodygowy i cebulowy, Ditylenchus dipsaci, jest pasożytniczym nicieniem pasożytniczym na roślinach atakującym ponad 500 gatunków roślin na całym świecie, który powoduje niszczycielską utratę plonów żywności. Cammalleri i wsp.37 opisują skuteczną metodę rozmnażania dużej populacji D. dipsaci w roślinach grochu. Autorzy przedstawili również szczegółowy protokół identyfikacji kandydatów na małe cząsteczki, które mogą służyć jako nicienie, upośledzając ruchliwość robaków. Łatwość hodowli laboratoryjnej w połączeniu z niedawno dostępną sekwencją genomu38 sprawiają, że D. dipsaci jest użytecznym modelem do badań porównawczych z C. elegan, umożliwiając odkrycie nowych aspektów jego biologii i opracowanie skutecznych strategii kontroli biologicznej.

Wreszcie, Heryanto i wsp.39 podają metodę rozmnażania Heterorhabditis bacteriophora i Steinernema carpocapsae, które są entomofatetogennymi robakami, które infekują owady i wykazują wzajemny związek z bakteriami w ich jelitach. Heryanto i wsp. demonstrują również metody oznaczania RNAi w H. bacteriophora poprzez mikrowstrzykiwanie dsRNA do gonady. Poprzednie badanie wykazało, że zarodki Steinernema rozwijają się powoli, a przejście od matki do zygoty zachodzi wcześniej podczas embriogenezy u Steinernema niż u gatunków Caenorhabditis 40. Dalsze badania porównawcze z wykorzystaniem narzędzi genetycznych opisanych przez Heryanto i wsp.39 obiecują ujawnić podstawy ewolucyjnego zróżnicowania programów rozwojowych u tych daleko spokrewnionych gatunków, a także nowe spojrzenie na ewolucję pasożytnictwa.

Artykuły zawarte w tym zbiorze metod dostarczają próbek potężnego systemu, jaki nicienie oferują do przyszłych badań porównawczych i mechanistycznych. Bardzo interesujące jest zrozumienie, w jaki sposób różne procesy biologiczne są dostrojone podczas ewolucji, aby zamanifestować "nieskończone formy, najpiękniejsze i najwspanialsze" Karola Darwina.

Oświadczenia

Loading...
$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Autorzy nie mają nic do ujawnienia.

Podziękowania

Loading...
$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Autorzy przyznają finansowanie z National Institutes of Health (# R01GM143771 i # R01HD081266).

Bibliografia

Loading...
$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,
  1. Brenner, S. The genetics of Caenorhabditis elegans. Genetics. 77 (1), 71-94 (1974).
  2. Conradt, B., Wu, Y. C., Xue, D. Programmed cell death during Caenorhabditis elegans development. Genetics. 203 (4), 1533-1562 (2016).
  3. Sharma-Kishore, R., White, J. G., Southgate, E., Podbilewicz, B. Formation of the vulva in Caenorhabditis elegans: a paradigm for organogenesis. Development. 126 (4), 691-699 (1999).
  4. Gaudet, J., Mango, S. E. Regulation of organogenesis by the Caenorhabditis elegans FoxA protein PHA-4. Science. 295 (5556), 821-825 (2002).
  5. Maduro, M. F., Rothman, J. H. Making worm guts: The gene regulatory network of the Caenorhabditis elegans endoderm. Developmental Biology. 246 (1), 68-85 (2002).
  6. Kenyon, C., Chang, J., Gensch, E., Rudner, A., Tabtiang, R. A C. elegans mutant that lives twice as long as wild type. Nature. 366 (6454), 461-464 (1993).
  7. Lin, K., Hsin, H., Libina, N., Kenyon, C. Regulation of the Caenorhabditis elegans longevity protein DAF-16 by insulin/IGF-1 and germline signaling. Nature Genetics. 28 (2), 139-145 (2001).
  8. Ambros, V., Lee, R. C., Lavanway, A., Williams, P. T., Jewell, D. MicroRNAs and other tiny endogenous RNAs in C. elegans. Current Biology. 13 (10), 807-818 (2003).
  9. Lee, R. C., Ambros, V. An extensive class of small RNAs in Caenorhabditis elegans. Science. 294 (5543), 862-864 (2001).
  10. Lee, R. C., Feinbaum, R. L., Ambros, V. The C. elegans heterochronic gene lin-4 encodes small RNAs with antisense complementarity to lin-14. Cell. 75 (5), 843-854 (1993).
  11. Reinhart, B. J., et al. The 21-nucleotide let-7 RNA regulates developmental timing in Caenorhabditis elegans. Nature. 403 (6772), 901-906 (2000).
  12. Cook, S. J., et al. Whole-animal connectomes of both Caenorhabditis elegans sexes. Nature. 571 (7763), 63-71 (2019).
  13. Taylor, S. R., et al. Molecular topography of an entire nervous system. Cell. 184 (16), 4329-4347 (2021).
  14. Cao, J., et al. Comprehensive single-cell transcriptional profiling of a multicellular organism. Science. 357 (6352), 661-667 (2017).
  15. Cook, D. E., Zdraljevic, S., Roberts, J. P., Andersen, E. C. CeNDR, the Caenorhabditis elegans natural diversity resource. Nucleic Acids Research. 45, 650-657 (2017).
  16. Evans, K. S., Wijk, M. H., van McGrath, P. T., Andersen, E. C., Sterken, M. G. From QTL to gene: C. elegans facilitates discoveries of the genetic mechanisms underlying natural variation. Trends in Genetics. 37 (10), 933-947 (2021).
  17. Duveau, F., Félix, M. A. Role of pleiotropy in the evolution of a cryptic developmental variation in Caenorhabditis elegans. PLOS Biology. 10 (1), 1001230(2012).
  18. Sterken, M. G., Snoek, L. B., Kammenga, J. E., Andersen, E. C. The laboratory domestication of Caenorhabditis elegans. Trends in Genetics. 31 (5), 224-231 (2015).
  19. Andersen, E. C., et al. A powerful new quantitative genetics platform, combining Caenorhabditis elegans high-throughput fitness assays with a large collection of recombinant strains. G3: Genes|Genomes|Genetics. 5 (5), 911(2015).
  20. McGrath, P. T., et al. Quantitative mapping of a digenic behavioral trait implicates globin variation in C. elegans sensory behaviors. Neuron. 61 (5), 692-699 (2009).
  21. Zhao, Z., Boyle, T. J., Bao, Z., Murray, J. I., Mericle, B., Waterston, R. H. Comparative analysis of embryonic cell lineage between Caenorhabditis briggsae and Caenorhabditis elegans. Developmental Biology. 314 (1), 93-99 (2008).
  22. Levin, M., Hashimshony, T., Wagner, F., Yanai, I. Developmental milestones punctuate gene expression in the Caenorhabditis embryo. Developmental Cell. 22 (5), 1101-1108 (2012).
  23. Ewe, C. K., Torres Cleuren, Y. N., Rothman, J. H. Evolution and developmental system drift in the endoderm gene regulatory network of Caenorhabditis and other nematodes. Frontiers in Cell and Developmental Biology. 8, 170(2020).
  24. True, J. R., Haag, E. S. Developmental system drift and flexibility in evolutionary trajectories. Evolution and Development. 3 (2), 109-119 (2001).
  25. Kanzaki, N., et al. Biology and genome of a newly discovered sibling species of Caenorhabditis elegans. Nature Communications. 9 (1), 1-12 (2018).
  26. Tintori, S. C., Sloat, S. A., Rockman, M. V. Rapid isolation of wild nematodes by Baermann funnel. Journal of Visualized Experiments. (179), e63287(2022).
  27. Crombie, T. A., Tanny, R. E., Buchanan, C. M., Roberto, N. M., Andersen, E. C. A highly scalable approach to perform ecological surveys of selfing Caenorhabditis nematodes. Journal of Visualized Experiments. (181), e63486(2022).
  28. Andersen, E. C., Rockman, M. V. Natural genetic variation as a tool for discovery in Caenorhabditis nematodes. Genetics. 220 (1), 156(2022).
  29. Lee, D., et al. The genetic basis of natural variation in a phoretic behavior. Nature Communications. 8 (1), 1-7 (2017).
  30. Jovelin, R., Ajie, B. C., Phillips, P. C. Molecular evolution and quantitative variation for chemosensory behaviour in the nematode genus Caenorhabditis. Molecular Ecology. 12 (5), 1325-1337 (2003).
  31. Ackley, C., Washiashi, L., Krishnamurthy, R., Rothman, J. H. Large-scale Gravitaxis assay of Caenorhabditis Dauer larvae. Journal of Visualized Experiments. (183), e64062(2022).
  32. Ackley, C., et al. Parallel mechanosensory systems are required for negative gravitaxis in C. elegans. bioRxiv. , (2022).
  33. Kaletsky, R., et al. Transcriptome analysis of adult Caenorhabditis elegans cells reveals tissue-specific gene and isoform expression. PLOS Genetics. 14 (8), 1007559(2018).
  34. Woronik, A., Kiontke, K., Jallad, R. S., Herrera, R. A., Fitch, D. H. A. Laser microdissection for species-agnostic single-tissue applications. Journal of Visualized Experiments. (181), e63666(2022).
  35. Rosso, M. N., Jones, J. T., Abad, P. RNAi and functional genomics in plant parasitic nematodes. Annual Review of Phytopathology. 47, 207-232 (2009).
  36. Zheng, J., et al. The Ditylenchus destructor genome provides new insights into the evolution of plant parasitic nematodes. Proceedings. Biological Sciences. 283 (1835), 20160942(2016).
  37. Cammalleri, S. R., Knox, J., Roy, P. J. Culturing and screening the plant parasitic nematode Ditylenchus dipsaci. Journal of Visualized Experiments. (179), e63438(2022).
  38. Mimee, B., et al. The draft genome of Ditylenchus dipsaci. Journal of Nematology. 51 (1), 1-3 (2019).
  39. Heryanto, C., Ratnappan, R., O’halloran, D. M., Hawdon, J. M., Eleftherianos, I. Culturing and genetically manipulating entomopathogenic nematodes. Journal of Visualized Experiments. (181), e63885(2022).
  40. Macchietto, M., et al. Comparative transcriptomics of Steinernema and Caenorhabditis single embryos reveals orthologous gene expression convergence during late embryogenesis. Genome Biology and Evolution. 9 (10), 2681(2017).

Przedruki i uprawnienia

Poproś o pozwolenie na ponowne wykorzystanie tekstu lub ilustracji tego artykułu JoVE

Poproś o pozwolenie

Tagi

NematodesEvolutionary Developmental BiologyCaenorhabditisEcological SurveysGravitaxis AssayLaser MicrodissectionPlant Parasitic NematodeDitylenchus DipsaciEntomopathogenic NematodesJournal Of Visualized Experiments

Powiązane artykuły