Wszystkie procedury eksperymentalne w niniejszym badaniu zostały przeprowadzone zgodnie z wytycznymi National Institutes of Health Guide for the Care and Use of Laboratory Animals i zostały zatwierdzone przez Instytucjonalny Komitet Opieki i Wykorzystania Zwierząt (numer zatwierdzenia IACUC-2023-0156).
Zwierzęta
Samice szczurów Sprague-Dawley (n = 24, w wieku 6 tygodni, masa ciała 180–200 g) pozyskano z Centrum Zwierząt Laboratoryjnych jednostki afiliowanej i utrzymywano w kontrolowanych warunkach środowiskowych (temperatura 22 ± 2°C, wilgotność 50 ± 10%, 12-godzinny cykl światła/ciemności) z dostępem ad libitum do standardowej karmy dla gryzoni i oczyszczonej wody. Po tygodniowym okresie aklimatyzacji zwierzęta randomly przydzielono do trzech grup eksperymentalnych (n = 8 na grupę): grupy kontrolnej, grupy modelu PCOS oraz grupy leczonej ZeLan. Wielkość próby określono na podstawie wcześniejszych badań nad zmianami mikrobioty jelitowej w modelach PCOS, przy czym analiza mocy wykazała, że 8 zwierząt na grupę zapewni 80% mocy do wykrycia 1,5-krotnej różnicy w indeksach różnorodności alfa przy α = 0,05.
Ustanowienie modelu PCOS i protokół leczenia
Model PCOS został ustanowiony zgodnie z dobrze zwalidowanym protokołem, obejmującym codzienne podskórne wstrzyknięcia dehydroepiandrosteronu (DHEA; Sigma-Aldrich, USA) rozpuszczonego w oleju sezamowym w okolicy grzbietowej karku w dawce 6 mg/100 g masy ciała przez 21 kolejnych dni. Zwierzęta kontrolne otrzymywały równoważne objętości nośnika w postaci oleju sezamowego. Cały harmonogram eksperymentu obejmował 7 dni aklimatyzacji, 21 dni indukcji modelu oraz 28 dni interwencji, z pobraniem próbek końcowych w 56. dniu protokołu, wliczając okres aklimatyzacji (Rysunek 1). Ekstrakt ZeLan przygotowano z uwierzytelnionego ziela Lycopus lucidus Turcz. poprzez ekstrakcję wodną i zestandaryzowano tak, aby zawartość całkowitych flawonoidów wynosiła nie mniej niż 2,5% w badaniu wysokosprawnej chromatografii cieczowej, co stanowiło kryterium chemicznej kontroli jakości ekstraktu roślinnego. Po zakończeniu ustanawiania modelu indukowanego DHEA, szczury w grupie ZeLan otrzymywały codziennie przez 28 kolejnych dni ekstrakt ZeLan podawany przez zgłębnik do żołądka w dawce 200 mg/kg masy ciała, natomiast grupy Kontrolnej i Modelu otrzymywały równoważne objętości wody destylowanej. Dawka 200 mg/kg została wybrana jako eksploracyjna dawka farmakologiczna w oparciu o wcześniejsze doświadczenia z użyciem ekstraktów roślinnych u zwierząt oraz wstępne rozważania dotyczące tolerancji; formalna ocena zależności dawka-odpowiedź nie była częścią obecnego projektu. Masę ciała rejestrowano co tydzień przez cały okres eksperymentu. W tym projekcie eksperymentalnym pomyślne ustanowienie modelu PCOS oceniano na podstawie protokołu indukcji DHEA wraz z końcowymi fenotypami endokrynologicznymi i metabolicznymi, w tym masą ciała, poziomem testosteronu w surowicy, stosunkiem LH/FSH oraz poziomem insuliny na czczo. Badanie histopatologiczne jajników, liczenie pęcherzyków, kwantyfikacja ciał żółtych oraz seryjne monitorowanie cyklu rujowego nie zostały uwzględnione jako punkty końcowe potwierdzające model, w związku z czym interpretacja dysfunkcji jajników opierała się na odczytach endokrynologicznych i metabolicznych, a nie na bezpośredniej ocenie na poziomie tkanki.
Pobieranie i przetwarzanie próbek
Próbki (surowica i kał) pobrano od wszystkich trzech grup (n = 8 na grupę) do późniejszych analiz biochemicznych, mikrobioty i metabolomicznych. Pobrania końcowe przeprowadzono rano po nocnym poście, aby ograniczyć zmienność związaną z rytmem dobowym i karmieniem. Próbki krwi pobrano z aorty brzusznej w znieczuleniu i wirowano przy 3,000 × g przez 15 minut w temperaturze 4°C w celu uzyskania surowicy, którą rozdzielono na alykwouty i przechowywano w -80°C do czasu analiz hormonów i metabolomiki. Świeże próbki kału pobrano bezpośrednio z kątnicy w warunkach aseptycznych do sterylnych probówek kriogenicznych, transportowano w suchym lodzie, zamrażano gwałtownie w ciekłym azocie w ciągu 10 minut od pobrania i przechowywano w -80°C do czasu sekwencjonowania genu 16S rRNA.
Pomiary poziomu hormonów w surowicy
Stężenia testosteronu, hormonu luteinizującego (LH), hormonu folikulotropowego (FSH) oraz insuliny w surowicy oznaczono przy użyciu dostępnych komercyjnie zestawów do testów ELISA (Cusabio Biotech, Wuhan, Chiny) zgodnie z instrukcjami producenta. Stosunek LH/FSH obliczono jako złożony wskaźnik zaburzeń gonadotropin charakterystyczny dla PCOS. Wszystkie próbki analizowano w dubletach, a pomiary z współczynnikiem zmienności dubletów przekraczającym 15% powtarzano. Wymagano, aby współczynniki zmienności wewnątrz- i międzyseryjnej pozostawały odpowiednio poniżej 10% i 15%. Potencjalne wartości odstające weryfikowano z zapisami źródłowymi i informacjami o wydajności testu; żadna wartość nie została wykluczona wyłącznie na podstawie statystycznej bez udokumentowanej przyczyny technicznej.
Sekwencjonowanie genu 16S rRNA i analiza bioinformatyczna
Całkowite bakteryjne DNA genomowe wyekstrahowano z treści kąkielnika za pomocą zestawu QIAamp DNA Stool Mini Kit (Qiagen, Niemcy) zgodnie z protokołem producenta. Jakość i ilość DNA oceniono za pomocą spektrofotometrii NanoDrop oraz elektroforezy w żelu agarozowym, a ekstrakty DNA przechowywano w temperaturze -80°C przed przygotowaniem biblioteki. Regiony hiperzmienne V3-V4 genu 16S rRNA amplifikowano przy użyciu uniwersalnych starterów 338F (5'-ACTCCTACGGGAGGCAGCA-3') i 806R (5'-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3') z sekwencjami adapterów Illumina. Biblioteki amplikonów zostały przygotowane, oczyszczone, skwantyfikowane, połączone w stężeniach ekimolarnych i zsekwencjonowane na platformie Illumina NovaSeq 6000 (Novogene, Pekin, Chiny) z wykorzystaniem odczytów par końcowych 250 bp.
Surowe odczyty sekwencjonowania przetworzono przy użyciu potoku QIIME2 (wersja 2022.2). Odczyty parzyste zostały poddane demultipleksowaniu, scaleniu oraz filtracji jakościowej z progiem wyniku Phred wynoszącym co najmniej 20, a następnie przetworzone programem DADA2 w celu usunięcia sekwencji chimerycznych i wygenerowania wariantów sekwencji amplikonów (ASVs). Klasyfikację taksonomiczną przeprowadzono w oparciu o bazę referencyjną SILVA 138 przy użyciu naiwnego klasyfikatora Bayesa. W celu oceny różnorodności i bogactwa wewnątrzpróbek obliczono wskaźniki alfa-różnorodności, w tym indeks Shannon, indeks Simpson oraz estymator Chao1. Wyniki głębokości sekwencjonowania, w tym podsumowania odczytów, tabele liczebności ASV, pokrycie Good's oraz pliki krzywych rzadkości, potraktowano jako część zbioru danych mikrobiomu opisanego w sekcji Dostępność danych. Do identyfikacji taksonów związanych z chorobą w porównaniu grupy Kontrolnej z grupą Modelową wykorzystano analizę wielkości efektu dyskryminanta liniowego (LEfSe), stosując próg wyniku LDA większy niż 2.0 oraz P < 0.05; odwrócenie efektów związane z ZeLan oceniono poprzez porównanie kierunku zmian w liczebności taksonów w grupie ZeLan w stosunku do grupy Modelowej.
Niespecyficzna analiza metabolomiczna
Profilowanie metabolomiczne surowicy wykonano przy użyciu ultraszybkiej chromatografii cieczowej sprzężonej z tandemową spektrometrią mas z analizatorem czasu przelotu i quadrupolem (UHPLC-Q-TOF-MS; Agilent 1290 Infinity II/6550, USA). Próbki surowicy (100 μL) zmieszano z 400 μL zimnego roztworu metanol:acetonitryl (1:1, v/v) zawierającego standardy wewnętrzne, wymieszano w wortexie i inkubowano w temperaturze -20°C przez 1 godzinę w celu wytrącenia białek. Po wirowaniu przy 14 000 × g przez 15 minut nadfiltrات wysuszono w strumieniu azotu i rozpuszczono ponownie w 100 μL roztworu acetonitryl:woda (1:1, v/v) do analizy. Rozdział chromatograficzny przeprowadzono na kolumnie ACQUITY UPLC HSS T3 (2,1 × 100 mm, 1,8 μm) utrzymywanej w temperaturze 40°C, stosując wodę zawierającą 0,1% kwasu mrówkowego jako fazę ruchomą A oraz acetonitryl zawierający 0,1% kwasu mrówkowego jako fazę ruchomą B przy przepływie 0,30 mL/min. Do rozdziału metabolitów zastosowano program gradientowy zwiększający udział fazy organicznej od 5% do 95%, a następnie płukanie i reekswilibrację kolumny. Dane spektrometryczne zbierano w trybach dodatniej i ujemnej jonizacji z rozpylaniem elektrostatycznym w zakresie m/z 50–1200; parametry źródła obejmowały: napięcie kapilary 3,5 kV, przepływ gazu osuszającego 10 L/min, temperaturę gazu osuszającego 325°C, ciśnienie nebulizatora 35 psi oraz napięcie fragmentatora 120 V.
Surowe pliki danych przekonwertowano do formatu mzXML i przetworzono przy użyciu pakietu XCMS w programie R w celu detekcji piku, wyrównania czasów retencji oraz całkowania pól pod pikami. Próbki kontroli jakości, przygotowane poprzez połączenie równych alikwotów wszystkich ekstraktów surowicy, wprowadzano w całej sekwencji analitycznej w celu monitorowania stabilności instrumentu. Cechy z nadmierną liczbą brakujących danych lub niestabilną powtarzalnością w próbkach kontroli jakości zostały usunięte przed modelowaniem statystycznym. Identyfikację metabolitów przeprowadzono poprzez dopasowanie dokładnej masy, czasu retencji oraz wzorców fragmentacji MS/MS do bazy danych Human Metabolome Database (HMDB), METLIN oraz wewnętrznych bibliotek spektralnych. Wielowymiarowe analizy statystyczne wykonano za pomocą oprogramowania MetaboAnalyst 5.0. Cechy metabolitów zakwalifikowane do dalszego raportowania zostały wyłonione na podstawie kryterium łączonego, obejmującego wielowymiarowy wkład dyskryminacyjny, kierunek zmiany krotności (fold-change) oraz dowody statystyczne; wartości P skorygowano metodą Benjamini-Hochberg, aby uwzględnić wielokrotne testowanie. Pełna tabela z adnotacjami, zawierająca 52 cechy metabolitów, została przedstawiona jako Supplementary Table 1. Analizę wzbogacenia szlaków przeprowadzono z wykorzystaniem bazy danych Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG).
Analiza statystyczna
Wszystkie analizy statystyczne przeprowadzono przy użyciu programu SPSS w wersji 26.0 (IBM Corporation, Armonk, NY, USA) oraz oprogramowania R (wersja 4.2.1). Dane ciągłe przedstawiono jako średnią ± odchylenie standardowe (SD), a przed przeprowadzeniem testów inferencyjnych oceniono ich rozkład pod kątem normalności za pomocą testu Shapiro-Wilka. W przypadku danych o rozkładzie normalnym do porównań wielogrupowych zastosowano jednoczynnikową analizę wariancji (ANOVA), a następnie test post hoc Tukeya; w przypadku danych o rozkładzie nienormalnym zastosowano test Kruskala-Wallisa z testem post hoc Dunna. Korelacje między taksonami mikrobioty jelitowej a metabolitami surowicy oceniano za pomocą współczynnika korelacji rang Spearmana i wizualizowano w formie hierarchicznie klastrowanych map ciepła (heatmaps). Wartości P dla korelacji skorygowano pod kątem wielokrotnych porównań metodą kontrolowania współczynnika odkryć fałszywych Benjamini-Hochberga i interpretowano jedynie korelacje, które były spójne pod względem kierunku oraz istotne statystycznie. Dwustronną wartość P < 0,05 uznano za statystycznie istotną, chyba że określono inny próg skorygowanej wartości P.