Populacja badana i etyka
Było to jednorodne, prospektywne badanie obserwacyjne przeprowadzone w trzeciostopniowym szpitalu dydaktycznym między styczniem 2026 a kwietniem 2026 roku. Protokół został zatwierdzony pod numerem 2026HL-038, a od każdego uczestnika przed przystąpieniem do jakichkolwiek procedur badawczych uzyskano pisemną świadomą zgodę.
Do badania kolejno rekrutowano osoby dorosłe w wieku od 18 do 75 lat, którym w ramach rutynowej opieki klinicznej przeprowadzono diagnostyczną elastyczną bronchoskopię z płukaniem pęcherzykowym (BAL). Pacjentów przydzielono do grupy zakażonej lub kontrolnej bez zakażeń na podstawie ostatecznych diagnoz klinicznych i mikrobiologicznych. Przegląd zintegrowanego procesu wizualizacji, od rekrutacji pacjentów po zintegrowane wyniki wizualne, przedstawiono na Rysunku 1.

Rysunek 1: Przegląd zintegrowanego procesu wizualizacji profilowania rekrutacji neutrofili i odpowiedzi cytokin zapalnych w płycie BALF. Pięć etapów podsumowuje, od lewej do prawej: prospektywną rekrutację grup zakażonych i kontrolnych z przeprowadzeniem bronchoskopii i BAL, przygotowanie BALF poprzez wydzielenie osadu komórkowego i frakcji nadsączu, równoległe pomiary komórkowe (cytologia Wrighta-Giemsy i wieloparametrowa cytometria przepływowa) oraz rozpuszczalne (bead-based immunoassay 13-pleks), zunifikowany potok wizualizacji (UMAP z meta-klasteryzacją FlowSOM, hierarchiczna mapa ciepła, analiza głównych składowych i sieć korelacji Spearmana) oraz zintegrowany wynik wizualny. Skróty: BAL = bronchoalveolar lavage (płukanie oskrzelowo-pęcherzykowe); BALF = BAL fluid (płyn z BAL); UMAP = uniform manifold approximation and projection. Prosimy kliknąć tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.
Kryteria włączenia do grupy zakażonej były następujące: (1) pacjenci z rozpoznaniem zapalenia płuc nabytego poza szpitalem (CAP), zapalenia płuc nabytego w szpitalu (HAP) lub zapalenia płuc związanego z wentylacją mechaniczną (VAP) zgodnie z wytycznymi Infectious Diseases Society of America (IDSA) i American Thoracic Society (ATS); (2) wykrycie jednego lub więcej patogenów poprzez hodowlę BALF ≥104 jednostek tworzących kolonie (CFU)/mL, oddechowy multiplex polymerase chain reaction (PCR), metagenomiczne sekwencjonowanie następnej generacji BALF lub specyficzne testy antygenowo-przeciwciałowe z parowanych próbek z dróg oddechowych i surowicy.
Kryteria grupy kontrolnej były następujące: (1) nieinfekcyjne wskazania do bronchoskopii, obejmujące ocenę niejednoznacznego guzka płucnego, nieprawidłowe wyniki radiologiczne niewskazujące na infekcję lub badanie w kierunku przewlekłego kaszlu; (2) brak ostrej infekcji płuc potwierdzony ujemnymi wynikami badań mikrobiologicznych oraz brak jakichkolwiek oznak stanu zapalnego lub ogólnoustrojowej infekcji w momencie wykonywania bronchoskopii; oraz (3) brak stosowania antybiotyków w ciągu 30 dni przed udziałem w badaniu. Grupę kontrolną zrekrutowano spośród pacjentów poddawanych bronchoskopii z powodu innych klinicznie uzasadnionych schorzeń płuc, a nie spośród zdrowych ochotników, co odzwierciedla populację, w której rutynowo pobiera się BAL ze wskazań klinicznych w ośrodku badawczym.
Kryteria wykluczenia obejmowały: (1) nowotwór złośliwy i/lub chemioterapię cytotoksyczną w ciągu ostatnich sześciu miesięcy; (2) seropozywność w kierunku HIV; (3) przeszczep narządu litego lub komórek macierzystych krwiotwórczych; (4) przewlekłą terapię immunosupresyjną z codzienną dawką ekwiwalentu prednizonu > 0,3 mg/kg przez ponad 3 tygodnie; (5) kobiety w ciąży/karmiące piersią; (6) nadkecalność krwawiczą w wywiadzie lub jakiekolwiek przeciwwskazania do elastycznej bronchoskopii; (7) istniejącą ciężką przewlekłą chorobę dróg oddechowych (przewlekła obturacyjna choroba płuc [COPD] w stadium III/IV według Global Initiative for Chronic Obstructive Lung Disease [GOLD], idiopatyczne włóknienie płuc, ciężka astma uporczywa lub klinicznie istotne rozstrzenie oskrzeli); (8) aktywną gruźlicę; (9) udział w innym badaniu interwencyjnym w ciągu ostatnich 30 dni. BAL wykonano podczas pierwszej bronchoskopii, w ciągu 72 h od przyjęcia z powodu infekcji oraz w ciągu 48 h od intubacji u pacjentów wentylowanych mechanicznie z infekcjami.
Obliczenia wielkości próby skupiły się na głównym punkcie końcowym na poziomie komórkowym: liczbie neutrofili w BALF pomiędzy grupami. Przy przewidywanej wielkości efektu wynoszącej 0,6 SD między drogami oddechowymi zainfekowanymi a niezainfekowanymi oraz przy uwzględnieniu 15% dopuszczalnego odsetka osób wycofujących się, do uzyskania dwustronnej wartości α = 0,05 przy 80% mocy statystycznej wymagana była minimalna wielkość próby wynosząca 45 obiektów na grupę. Spośród 156 kwalifikujących się kandydatów 27 nie spełniło kryteriów kwalifikowalności (18 nie spełniło kryteriów włączenia, głównie z powodu niemożności zidentyfikowania czynnika patogennego odpowiedzialnego za chorobę w określonym czasie lub braku zgody na samą procedurę; 9 spełniło kryteria wykluczenia, przede wszystkim ze względu na aktywny proces nowotworowy lub historię podawania chemioterapii, przewlekłe stosowanie kortykosteroidów, ciężką istniejącą przewlekłą chorobę płuc lub skłonność do krwawień). Pozostałych 129 uczestników poddano bronchoskopii. Następnie 17 obiektów wycofano z badania (7 z powodu niewystarczającej wydajności BALF < 40%; 4 z powodu wycofania zgody podczas hospitalizacji oraz 6 z powodu reklasyfikacji obiektów po końcowej ocenie mikrobiologicznej – 4 kandydatów z grupy kontrolnej zdiagnozowano z utajoną infekcją na podstawie wyników hodowli, a u 2 kandydatów z grupy infekcji zabrakło dowodów na infekcję po analizie hodowli). Ostateczna grupa badawcza objęła 112 uczestników: 64 z infekcją i 48 bez infekcji.
Pobieranie i wstępne przetwarzanie BALF
Bronchoskopię przeprowadzili doświadczeni operatorzy zgodnie ze standardowym protokołem instytucjonalnym, spójnym z opublikowanymi zaleceniami technicznymi dotyczącymi płukania oskrzelowo-pęcherzykowego12. Lidokainę zastosowano miejscowo, a pacjenci otrzymali umiarkowaną sedację dożylną przy jednoczesnym podawaniu tlenu uzupełniającego w celu utrzymania saturacji tlenem (SpO₂) >92%. Elastyczny bronchoskop wprowadzono i umieszczono w segmencie oskrzelowo-płucnym z nieprawidłowościami radiologicznymi. W przypadkach, gdy zmiany radiologiczne były rozlane lub niemożliwe do zlokalizowania, wybrano prawy płat środkowy lub segmenty języczkowe lewego płata. Po każdym wlewie wykonywano delikatne ssanie manualne z ciśnieniem ujemnym < 100 mmHg. Podano łącznie od trzech do pięciu wlewów sterylnej soli fizjologicznej o temperaturze 37 °C, po 20–40 mL każdy, co dało całkowitą objętość 100–150 mL. Współczynnik odzysku oszacowano jako objętość odzyskaną w stosunku do objętości wlanej; do analizy zakwalifikowano jedynie próbki o odzysku ≥40%.
Zebrane próbki z drugiego i kolejnych płukań połączono, aby zmniejszyć zanieczyszczenie oskrzelowe i uzyskać próbkę wzbogaconą w komórki pęcherzyków płucnych. Połączony płyn z płukania bronchoalveolarnego (BALF) przechowywano w lodzie i przetwarzano w ciągu 2 h od pobrania, biorąc pod uwagę niedawne doniesienia dotyczące zmian w składzie komórkowym i różnicowaniu liczby komórek po przedłużonym przechowywaniu i ogrzewaniu próbek ludzkiego BALF13. Po filtracji przez sterylną nylonową siatkę o rozmiarze oczek 70 micronów w celu usunięcia śluzu, przeprowadzonej wyłącznie poprzez przejście mechaniczne bez dodawania środków mukolitycznych lub zapobiegających grudkowaniu, takich jak ditiotreitol (ponieważ testy pilotażowe wykazały, że jest to wystarczające do usunięcia grudek śluzu bez mierzalnej utraty integralności epitopów powierzchniowych w dalszych etapach), płyn poddano wirowaniu przy 400 × g przez 10 min w 4 °C. Nadpłyn odlano i podzielono na aliquoty w probówkach kriogenicznych o niskim wiązaniu białek do analizy cytokin, a komórki zawieszono w soli fizjologicznej buforowanej fosforanem (PBS) z 0,5% albuminy surowicy bydlęcej i 2 mM kwasu etylenodiaminotetraoctowego (EDTA), przy czym część z nich zachowano do badania cytologicznego i cytometrii przepływowej. Próbki cytokin zamrożono w ciekłym azotcie, przechowywano w temperaturze –80 °C i poddano nie więcej niż jednemu cyklowi zamrażania i rozmrażania przed użyciem.
Cytologia neutrofili i ilościowe oznaczanie metodą cytometrii przepływowej
W zakresie cytopatologii 100 µL zawiesiny komórkowej BALF naniesiono na szkiełko przedmiotowe za pomocą cytocentryfugi (patrz Tabela materiałów) przy 300 × g przez 5 min, wysuszono na powietrzu i zabarwiono metodą Wrighta-Giemsy. Różnicowe obliczenia wykonano przez technika hematologii nieznającego historii choroby pacjenta, który policzył minimum 400 komórek na szkiełku i obliczył wartości procentowe makrofagów, limfocytów, neutrofili i eozynofili. Procentowa zawartość neutrofili w BALF została uznana za główny parametr oceny w cytopatologii, biorąc pod uwagę aktualne dowody sugerujące ich użyteczność w rozróżnianiu zakaźnych i niezakaźnych chorób płuc u pacjentów z naciekami płucnymi14.
Protokół kwantyfikacji metodą cytometrii przepływowej oparto na niedawnej walidacji protokołu różnicowania leukocytów w płynie z wymywania oskrzelowo-pęcherzykowego (BALF) z wykorzystaniem czterech barwników15, uzupełniając go o dodatkowe markery służące do identyfikacji neutrofili. Konkretnie, około 5 × 105 komórek wyizolowanych z BALF blokowano odczynnikiem blokującym ludzkie receptory Fc (patrz Tabela materiałów) przez 10 min w temperaturze 4 °C, a następnie barwiono przez 20 min w 4 °C przeciwciałami przeciwko CD45 (klon HI30), CD66b (klon G10F5), CD15 (klon HI98), CD16 (klon 3G8), CD11b (klon ICRF44), CD14 (klon M5E2) oraz HLA-DR (klon L243), stosując dodatkowo barwnik do oceny żywotności z możliwością utrwalenia (patrz Tabela materiałów). Do lizy erytrocytów wykorzystano komercyjny roztwór do lizy erytrocytów (patrz Tabela materiałów) przez 10 min w temperaturze pokojowej. Po lizie erytrocytów komórki przemyto dwukrotnie w PBS uzupełnionym o 2% płodowej surowicy cielęcej i resuspenderowano w buforze do cytometrii, a następnie przeanalizowano za pomocą wielokolorowego cytometru przepływowego (patrz Tabela materiałów). Kompensację przeprowadzono z użyciem kulek kompensacyjnych barwionych pojedynczo (patrz Tabela materiałów), a dla każdego panelu uwzględniono próbki z pominięciem jednego fluorochromu (FMO) oraz próbki niebarwione.
Dla każdej próbki zarejestrowano co najmniej 1 × 105 zdarzeń CD45⁺. W pierwszej kolejności wyznaczono bramkę dla singletów na wykresie FSC-A/FSC-H, następnie dla żywych (barwnik żywotności⁻) leukocytów CD45⁺, po czym przeprowadzono wykluczenie monocytów-makrofagów CD14⁺HLA-DR⁺, aby wyselekcjonować granulocyty CD66b⁺ o wysokim rozproszeniu bocznym. Neutrofile zdefiniowano następnie w populacji granulocytów jako zdarzenia CD15⁺CD16⁺CD11b⁺. Główna bramka dla granulocytów CD66b⁺ została wyznaczona szeroko wokół wszystkich zdarzeń o wysokim rozproszeniu bocznym, a nie ograniczono jej do granicy CD15⁺CD16⁺CD11b⁺, tak aby neutrofile aktywowane (CD16-dim, CD11b-high) oraz inne mniej dojrzałe formy granulocytów pozostały w całkowitej zautomatyzowanej liczbie neutrofili; bardziej rygorystyczna definicja CD15⁺CD16⁺CD11b⁺ została zastosowana wyłącznie do charakterystyki podgrupy dojrzałych neutrofili, raportowanej oddzielnie w późniejszych analizach klastrowych. Liczbę neutrofili w BALF (komórki/µL) oszacowano na podstawie procentowej zawartości neutrofili oraz całkowitej liczby komórek jądrzastych określonej za pomocą zautomatyzowanego analizatora hematologicznego (patrz Tabela materiałów). Macierze kompensacji, strategia bramkowania oraz raporty kontroli jakości dla poszczególnych próbek zostały zarchiwizowane, a analitycy nie znali przydziału uczestników do grup podczas akwizycji i analizy.
Multiplexowe profilowanie cytokin zapalnych
Nadpłyny BALF rozmrożono raz na kruszonej lodzie, po czym krótko wymieszano w wortexie i klarowano poprzez wirowanie przy 10,000 × g przez 5 min w temperaturze 4 °C bezpośrednio przed analizą. Pomiar 13 analitów w trzech kategoriach funkcjonalnych przeprowadzono z wykorzystaniem platformy do multipleksowych testów immunoenzymatycznych opartych na kuleczkach, z zastosowaniem niestandardowego panelu kuleczek magnetycznych (patrz Tabela materiałów). Grupa prozapalna obejmowała IL-1β, IL-6, IL-17A oraz TNF-α; grupa chemokin obejmowała CXCL8/IL-8, CXCL1/GRO-α, CXCL10/IP-10, CCL2/MCP-1 oraz CCL3/MIP-1α; natomiast grupa regulacyjna obejmowała IL-10, IFN-γ, IL-1RA oraz G-CSF. Wybór analitów oparto na tych, które najczęściej opisywano jako informacyjne w analizach multipleksowych cytokin w BALF lub surowicy w badaniach nad zapaleniami płuc/ciężkimi infekcjami dróg oddechowych7,11. Współczynnik rozcieńczenia (1:2 w buforze do testu) określono na podstawie eksperymentu pilotażowego przeprowadzonego na reprezentatywnym podzbiorze próbek zakażonych i kontrolnych, aby zapewnić, że >90% pomiarów mieściło się w zakresie krzywej wzorcowej.
Krzywe wzorcowe wyznaczono przy użyciu siedmiopunktowych rozcieńczeń seryjnych rekombinowanych standardów producenta, przygotowanych w dwóch powtórzeniach na każdej płytce, wraz z jedną studnią kontrolną (blank) w celu odjęcia tła. Dopasowanie krzywej przeprowadzono za pomocą regresji logistycznej pięcioparametrowej (5PL) przy użyciu autorskiego oprogramowania do akwizycji i analizy danych urządzenia (patrz Tabela materiałów). Dolną granicę oznaczalności (LLOQ) obliczono jako najmniejszą ilość standardu dającą odzysk z dopasowania wstecznego (back-fit recovery) w zakresie od 80% do 120% oraz wewnątrzseryjny współczynnik zmienności (CV) ≤ 20%. Wartości poniżej LLOQ zastąpiono wartością LLOQ/√2. Dwie połączone próbki kontroli jakości płynu z przemywania oskrzelowo-pęcherzykowego (BALF), pochodzące odpowiednio od reprezentatywnego pacjenta zakażonego oraz od osoby zdrowej, zostały podzielone na alikwoty i dodane do każdej płytki w celu monitorowania długoterminowej wydajności. Standardy zapewnienia jakości oparto na zaleceniach dotyczących najlepszych praktyk wynikających z 12-letniego wieloośrodkowego programu oceny biegłości w badaniach multiplex opartych na koralikach16, obejmujących wymogi takie jak CV wewnątrzanalizy ≤ 10% w studniach powtórzonych, CV między płytkami ≤ 20% dla kontroli jakości oraz minimalna liczba koralików ≥ 50 na analityt w studni. Płytki, które nie spełniły powyższych kryteriów, poddano ponownemu badaniu. Analizę przeprowadzono w jednej serii w ciągu czterech tygodni, przy użyciu jednej partii zestawu, z randomizowanym przeplataniem próbek zakażonych i kontrolnych.
Procedura analizy wizualizacji
Pliki standardu cytometrii przepływowej (FCS) przeanalizowano wstępnie za pomocą komercyjnego oprogramowania do cytometrii przepływowej (patrz Tabela materiałów>) w celu kompensacji i wyznaczenia bramek dla żywych singletów CD45⁺, a następnie wyeksportowano do obiektywnej analizy w programie R v4.4. Dla każdej próbki pobrano podpróbkę 10 000 zdarzeń CD45⁺ i połączono je, a intensywność sygnału przekształcono za pomocą funkcji arcsinh z współczynnikiem 150. Redukcję wymiarowości i projekcje UMAP przeprowadzono przy użyciu pakietu uwot dla 15 najbliższych sąsiadów i minimalnej odległości 0,1, wraz z równoległymi osadzeniami t-SNE przy użyciu pakietu Rtsne z perplexity 3010. Klastry fenotypowe zidentyfikowano za pomocą FlowSOM z 100 węzłami samoorganizującej się mapy, a następnie podzielono na 12–15 klastrów poprzez meta-klasteryzację, stosując podejście oparte na optymalizacji, które zostało niedawno zwalidowane dla wielowymiarowych danych cytometrycznych17. Każdy klaster zaanotowano na podstawie mediany ekspresji markerów linii i aktywacji, a następnie zweryfikowano w odniesieniu do bramkowanych ręcznie populacji.
Do analizy danych dla wielu cytokin (multiplex) zastosowano najpierw transformację log₁₀ wartości surowych, a następnie ustandaryzowano je pomiędzy analitytami za pomocą oceny z przed przeprowadzeniem dalszych analiz. Zarówno analityty, jak i pacjenci zostali poddani klasteryzacji hierarchicznej z wykorzystaniem odległości euklidesowej i metody łączenia Ward.D2; wyniki przedstawiono na mapie ciepła z klasteryzacją wierszy i kolumn. Takie podejście zastosowano w celu wykrycia współwyrażanych modułów cytokin i klasyfikacji podgrup pacjentów w kohortach zapalnych analizowanych metodą multiplex9. Macierze korelacji dla wszystkich komórkowych i rozpuszczalnych biomarkerów wygenerowano, stosując parzyste korelacje rang Spearmana. Mapy ciepła macierzy korelacji sporządzono wraz z siecią, w której węzły odpowiadają biomarkerom, a krawędzie wskazują korelacje, które pozostały istotne po korekcie na wielokrotne testowanie metodą Benjamini–Hochberg (BH). Szerokość krawędzi skalowano zgodnie z wartością bezwzględną współczynnika korelacji |ρ|, a krawędzie uwzględniono tylko wtedy, gdy |ρ| ≥ 0.30 i p < 0.05 po korekcie. Analizę głównych składowych (PCA) przeprowadzono na ustandaryzowanej macierzy zawierającej komórki i cytokiny, używając funkcji prcomp() ze skalowaniem wariancji jednostkowej. Uczestników rzutowano na dwie pierwsze główne składowe z nałożeniem grup zakażonych i kontrolnych. Spójne próbkowanie w dół (downsampling) oraz standaryzacja wszystkich analiz zapewniły porównywalność odczytów biomarkerów komórkowych i rozpuszczalnych we wszystkich wizualizacjach.
Analiza statystyczna
Zmienne ciągłe opisano za pomocą mediany (rozstęp międzykwartylowy, IQR) w przypadku rozkładu nienormalnego według testów Shapiro-Wilka oraz średniej (odchylenie standardowe, SD) w pozostałych przypadkach. Zmienne kategoryczne opisano za pomocą częstości i proporcji. Porównania między grupami przeprowadzono za pomocą testu U Manna-Whitneya, gdy zmienne ciągłe miały rozkłady nienormalne, testu t Welcha, gdy zmienne ciągłe miały rozkład normalny, oraz testu chi-kwadrat/dokładnego testu Fishera w przypadkach odpowiednich dla zmiennych kategorycznych. Zależności między zmiennymi ciągłymi oceniono za pomocą współczynnika korelacji rang Spearmana. Aby uwzględnić stopień fałszywych odkryć (FDR) w analizach korelacji i analizach multipleksowych cytokin, wartości p skorygowano metodą Benjamini-Hochberga z wartością graniczną q < 0,05. W wszystkich analizach głównych za statystycznie istotne uznano dwustronne p < 0,05. Tam, gdzie było to możliwe, przypadki z brakującymi danymi w poszczególnych zmiennych zachowano i poddano analizie przypadków kompletnych dla danej zmiennej, natomiast w celu przeprowadzenia analizy wrażliwości zastosowano wielokrotną imputację za pomocą równań łańcuchowych (m = 20). Krzywe charakterystyki operacyjnej odbiornika (ROC) oraz odpowiadająca im powierzchnia pod krzywą (AUC) zostały wygenerowane dla poszczególnych cytokin przy użyciu pakietu pROC w całej kohorcie badania; nie zastosowano oddzielnej zewnętrznej kohorty walidacyjnej. Wstępnie określone analizy wrażliwości powtórzyły główne porównania grup po wykluczeniu uczestników, którzy otrzymali antybiotyki w ciągu 72 h przed bronchoskopią, oraz po stratyfikacji grupy infekcyjnej ze względu na stan wentylacji mechanicznej i podtyp zapalenia płuc (pozyszpitalne, szpitalne lub związane z wentylacją mechaniczną). Analizy przeprowadzono przy użyciu pakietów rstatix, FlowSOM, uwot, ComplexHeatmap, igraph, pROC oraz mice w programie R v4.4. Rysunki wygenerowano przy użyciu komercyjnego oprogramowania do wykresów naukowych (patrz Tabela materiałów).