Sabe-se que campos magnéticos fortes, acima de 1 T, induzem tontura, vertigem e nistagmo, efeito denominado estimulação vestibular magnética (EVM)1,2,3. O sistema vestibular está localizado na orelha interna e mede a aceleração ao redor dos eixos rotacionais (bocejo, pitch e rolo) com três canais semicirculares e aceleração ao longo dos eixos translacionais (naso-occipital, interaural e cabeça-vertical) com dois órgãos maculais, o utrículo e o sáculo4 (ver Figura 1A). O surgimento do efeito MVS pode ser explicado por uma força de Lorentz induzida por corrente iônica atuando sobre a cúpula dos canais semicircularesdo sistema vestibular1,2.
O efeito da MVS aumenta com maiores intensidades de campo 3,5. A estimulação é causada por dois componentes diferentes. Em primeiro lugar, mover o participante para o furo através do campo B0 do scanner de ressonância magnética resulta em um campo magnético dinâmico que provoca forças de Lorentz atuando sobre a cúpula. Em segundo lugar, o campo magnético estático do scanner de ressonância magnética em que os participantes se deitam sem movimento durante os experimentos também causa uma força de Lorentz constante. Assim, em todos os experimentos com aparelhos de RM, o sistema vestibular do participante é constantemente estimulado pelo campo magnético estático. Isso inclui todos os estudos de RMf, especialmente aqueles em campos magnéticos ultra-altos (> 3 T).
O nistagmo é provocado por ser movido ou mover-se, bem como por repousar estaticamente em um forte campo magnético. As forças relacionadas ao movimento causam nistagmo forte, que decai após alguns minutos6. O nistagmo eliciado sob campos magnéticos estáticos é mais fraco e diminui gradualmente ao longo do tempo, mas não desaparece completamente durante a exposição. A direção do nistagmo depende da polaridade do campo magnético e se inverte com a retirada do campomagnético6,7,8. A SVM atua predominantemente nos canais horizontal e superior, resultando em movimentos oculares reflexivos, ou seja, nistagmo predominantemente horizontal e torcional e, em menor grau, nistagmovertical9. Nos pacientes vestibulares bilaterais não se observa nistagmo1, e nos vestibulares unilaterais estão presentes componentes nistagmoverticais maispronunciados10. Como o nistagmo é involuntário, é uma medida adequada para a força da estimulação vestibular. O nistagmo pode ser suprimido pela fixação visual; portanto, os movimentos oculares devem ser avaliados na escuridão completa.
Autopercepção não verídica de movimento, tontura e vertigem são frequentemente descritas pelos participantes ao serem movidos para dentro ou para fora do furo, especialmente em forças de campo acima de 3 T. Os perceptivos do automovimento têm sido descritos principalmente como rotações em rolagem e, em menor grau, em guinada e plano de inclinação7 (ver Figura 1A). Enquanto o nistagmo persiste durante todo o tempo de exposição, a percepção de movimento próprio geralmente desaparece após 1-3 min7. A parte constante da EVM é, por si só, um estímulo interessante, pois permite uma entrada vestibular prolongada que não é acompanhada pela percepção consciente do automovimento.
A partir de estudos que utilizaram estimulação vestibular calórica ou galvânica, movimento passivo ou microgravidade, sabe-se que a informação vestibular pode influenciar o desempenho em tarefas espaciais11,12 e seus correlatosneurais13. Tem sido relatado que ser movido ou mover-se dentro de campos magnéticos fortes influencia o desempenho cognitivo14,15. Um estudo descobriu que a SVM poderia levar a sintomas de desrealização devido à percepção não verídica do movimento16. Entretanto, estudos que investigaram a influência do repouso estaticamente em campos magnéticos não mostraram resultados conclusivos em tarefas neuropsicológicas, exceto uma deterioração replicada na acurácia visual17,18,19,20. Recentemente, foram encontradas as primeiras evidências de que a MVS pode alterar a atenção espacial ao induzir um viés de negligência21. Isso levanta a questão de se a MVS pode afetar o desempenho em tarefas comportamentais que medem funções cognitivas superiores. Por exemplo, não está claro até que ponto a MVS influencia o raciocínio espacial, ou seja, a capacidade de mentalizar objetos e rotações do próprio corpo.
Estudos de neuroimagem analisando a atividade do estado de repouso têm mostrado que a SVM pode induzir mudanças nas redes de modo padrão3,22, o que pode ser explicado pela orientação anatômica específica dos órgãos vestibulares em relação à direção do campo magnético 23. Em relação aos experimentos de RMf, os efeitos da MVS devem ser cuidadosamente considerados no desenho do estudo. Além disso, a SVM poderia interferir na estimulação galvânica ou vestibular utilizada em experimentos de RMf. Poderia atuar como fator de confusão em estudos de neuroimagem comparando participantes com sistemas vestibulares íntegros e disfuncionais, uma vez que os efeitos da SVM estão ausentesem pacientes vestibulares bilaterais1.
Para avaliar os efeitos da EVM e comparar as diferentes forças da SVM dentro dos participantes, descrevemos aqui um arranjo experimental e técnico para medir o nistagmo, a percepção de automovimento, o desempenho cognitivo e a posição anatômica dos canais dentro de um aparelho de RM de 7 T (ver Figura 2). O arranjo descrito pode ser adaptado e utilizado para experimentos que investiguem especificamente as funções vestibulares e cognitivas superiores sob EVM ou para avaliar e controlar os possíveis efeitos de confusão da SVM em estudos de RMf.
Curiosamente, a força da SVM pode ser modulada alterando-se a posição da cabeça e, portanto, alterando-se a orientação dos órgãos finais vestibulares em relação à direção do campo magnético. O efeito da MVS pode ser reduzido na maioria dos participantes inclinando-se a cabeça para frente em direção ao corpo (queixo para peito)1,24. Assim, a mudança da posição da cabeça no eixo de pitch permite comparar os efeitos mensuráveis da MVS sob diferentes forças de estimulação.
Nesse procedimento, a força da EVM foi manipulada dentro dos participantes comparando-se as medidas entre duas posições de cabeça (ver Figura 1B). Na condição que deveria provocar uma EVM mais forte, o participante estava deitado em decúbito dorsal no scanner com uma orientação aproximadamente terrestre vertical do plano de Reid (posição supina). Na condição que deveria provocar uma EVM mais fraca, a cabeça do participante foi inclinada aproximadamente 30° em pitch para frente (posição inclinada). Teoricamente é possível comparar a posição supina com uma posição nula onde não há nistagmo1. No entanto, a inclinação de pitch necessária para a posição nula é diferente para cada participante e demorada para determinar, pois isso requer várias instâncias de reposicionamento e movimentação do participante para dentro e para fora do scanner para testar a posição. Isso pode não ser viável para a maioria dos desenhos de estudo. As duas posições de cabeça, supina e inclinada, permitem comparar diferentes medidas, por exemplo, percepção de automovimento ou desempenho em tarefas entre e dentro dos participantes.

Figura 1: Eixos e planos da posição da cabeça no campo magnético . (A) Eixo cabeça-vertical (HV), inter-aural (IA) e naso-occipital (NO) da cabeça. A direção do campo magnético (B0) se alinha com o eixo cabeça-vertical (HV) quando os participantes se deitam dentro do furo em posição supina31. (B) As duas posições da cabeça durante o experimento, sendo que a posição supina (deitada reta) sabidamente provoca uma EVM mais forte na maioria dos participantes do que a posição inclinada (cabeça inclinada para cima no plano do pitch a aproximadamente 30°). Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
Para determinar como os órgãos vestibulares foram orientados durante as corridas experimentais sem imagem, acoplamos um magnetômetro 3D à cabeça dos participantes e medimos a orientação da sonda em relação ao eixo Z do campo magnético (Figura 3B). A orientação dos órgãos vestibulares no campo magnético foi avaliada com uma sequência anatômica 3D-CISS de alta resolução. Durante a aquisição das imagens, o magnetômetro foi substituído por uma pipeta de água (Figura 3D). Isso permitiu extrair a orientação do magnetômetro em relação à direção do eixo Z do campo magnético e alinhá-lo às estruturas da orelha interna. Podemos, então, tirar conclusões sobre a orientação dos órgãos vestibulares ao longo da duração do experimento.
O nistagmo foi rastreado com óculos de RM (Figura 3C). A SVM provoca não apenas nistagmo horizontal e, às vezes, vertical, mas também torcional; portanto, recomenda-se o uso de softwares que também possibilitem o rastreamento dos movimentos torcionais oculares 9,25.
Os perceptivos de automovimento podem ser avaliados durante a percepção7 (ao entrar e sair do furo) e após os perceptivos de automovimento desaparecerem, por exemplo, com questionários. É importante instruir bem os participantes, pois relatar verbalmente o automovimento não verídico é muitas vezes difícil para os participantes. Indicamos no protocolo onde a percepção de automovimento e o desempenho cognitivo poderiam ser medidos, mas não especificamos as tarefas ou questionários, pois dependem fortemente da pergunta de pesquisa. Nós, no entanto, fornecemos exemplos de questionários e paradigmas26.

Figura 2: Configuração técnica do experimento. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
Em síntese, a MVS pode ser utilizada para investigar a influência da estimulação vestibular sobre o nistagmo, a percepção e os processos cognitivos, bem como para estudar os processos de habituação em pacientes com disfunção vestibular. O efeito do campo magnético estático sobre a cúpula permanece constante durante toda a exposição ao campo magnético. Por simular uma aceleração rotacional constante, a MVS é um método interessante e adequado para investigar a função vestibular e sua influência na percepção e cognição27,28. Pode ser utilizado especificamente para abordar questões de pesquisa referentes à influência da informação vestibular nas funções cognitivas superiores, como o raciocínio espacial. Serve como um modelo não invasivo adequado para falhas unilaterais do sistema vestibular, o que possibilita o estudo dos processos compensatórios que podem surgir em pacientesvestibulares28. Além disso, é importante considerar os efeitos de confusão da SVM em estudos de RMf, uma vez que correlatos comportamentais e neurais podem ser alterados pela estimulação vestibular e também interferir na investigação de pacientes vestibulares em forte campo magnético estático.