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Artigo de método

Modelagem da Rede Funcional para Navegação Espacial no Cérebro Humano

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DOI:

10.3791/65150

⸱

13 de outubro de 2023

 ,  ,  , 
1Department of Psychology and Behavioral Sciences, Zhejiang University, 2Department of Neuroscience, Max Planck Institute for Empirical Aesthetics, 3Department of Psychiatry of Sir Run Run Shaw Hospital, Zhejiang University School of Medicine

* These authors contributed equally

Neste artigo

Resumo

Este artigo apresenta uma abordagem integrativa para investigar a rede funcional para navegação espacial no cérebro humano. Esta abordagem incorpora um banco de dados meta-analítico de neuroimagem em larga escala, ressonância magnética funcional de repouso e modelagem de redes e técnicas teóricas de grafos.

Resumo

A navegação espacial é uma função complexa que envolve a integração e manipulação de informações multissensoriais. Usando diferentes tarefas de navegação, muitos resultados promissores foram alcançados nas funções específicas de várias regiões cerebrais (por exemplo, hipocampo, córtex entorrinal e área do lugar para-hipocampal). Recentemente, tem sido sugerido que um processo de rede não agregado envolvendo múltiplas regiões cerebrais interagindo pode caracterizar melhor a base neural dessa função complexa. Este artigo apresenta uma abordagem integrativa para a construção e análise de redes funcionalmente específicas para navegação espacial no cérebro humano. Resumidamente, essa abordagem integrativa consiste em três etapas principais: 1) identificar regiões cerebrais importantes para a navegação espacial (definição de nós); 2) estimar a conectividade funcional entre cada par dessas regiões e construir a matriz de conectividade (construção de rede); 3) investigar as propriedades topológicas (por exemplo, modularidade e pequena mundanidade) da rede resultante (análise de rede). A abordagem apresentada, a partir de uma perspectiva de rede, poderia nos ajudar a entender melhor como nosso cérebro suporta navegação flexível em ambientes complexos e dinâmicos, e as propriedades topológicas reveladas da rede também podem fornecer biomarcadores importantes para orientar a identificação precoce e o diagnóstico da doença de Alzheimer na prática clínica.

Introdução

A especificidade funcional é um princípio organizacional fundamental do cérebro humano, que desempenha um papel crucial na formação das funções cognitivas1. Anormalidades na organização da especificidade funcional podem refletir deficiências cognitivas marcantes e os fundamentos patológicos associados de grandes distúrbios cerebrais, como autismo e doença de Alzheimer 2,3. Embora as teorias e pesquisas convencionais tendam a se concentrar em regiões cerebrais únicas, como a área da face fusiforme (FFA) para reconhecimento facial4 e a área do lugar do parahipocampo (PPA)5 para processamento de cenas, um corpo crescente de evidências sugere que funções cognitivas complexas, incluindo navegação espacial e linguagem, requerem atividade coordenada em várias regiões cerebrais6. Investigar os mecanismos subjacentes às interações em apoio a funções cognitivas complexas é uma questão científica crítica que ajudará a lançar luz sobre a arquitetura funcional e o funcionamento do cérebro. Aqui, tomando a navegação espacial como exemplo, apresentamos um método integrativo para modelagem da rede funcional para navegação espacial no cérebro humano.

A navegação espacial é uma função cognitiva complexa, que envolve a integração e manipulação de múltiplos componentes cognitivos, como codificação visuoespacial, memória e tomada de decisão7. Com a ressonância magnética funcional (RMf), numerosos estudos fizeram avanços significativos na compreensão do processamento cognitivo subjacente e dos mecanismos neurais. Por exemplo, funções específicas têm sido associadas a diferentes regiões cerebrais usando várias tarefas de navegação: o processamento de cenas está especificamente associado à APP, e a transformação das estratégias de navegação está associada ao córtex retroesplenial (CRE)8,9. Esses estudos forneceram informações importantes sobre as bases neurais da navegação espacial. No entanto, a navegação é uma função internamente dinâmica e multimodal, e as funções de regiões isoladas não são suficientes para explicar grandes diferenças individuais na navegação espacial10 que são comumente observadas.

Com o surgimento da conectômica baseada em fMRI, os pesquisadores começaram a explorar como algumas regiões-chave do cérebro interagem entre si para apoiar a navegação espacial. Por exemplo, descobriu-se que a conectividade funcional entre os córtices entorrinal e cingulado posterior sustenta discrepâncias de navegação na doença de Alzheimer em risco11. Em outro estudo, propusemos pela primeira vez uma abordagem de rede integrando métodos de conectoma e quase todas as regiões (nós) funcionalmente relevantes para navegação espacial, e os resultados mostraram que as propriedades topológicas dessa rede mostraram associações específicas com comportamentos de navegação12. Este estudo fornece novos insights sobre teorias de como múltiplas regiões cerebrais interagem entre si para suportar comportamentos flexíveis de navegação10,13.

O presente trabalho demonstra uma versão atualizada da abordagem integrativa para modelagem de redes funcionais. Resumidamente, duas atualizações foram incluídas: 1) Enquanto os nós definidos no estudo original foram identificados com base em uma base de dados anterior e menor (55 estudos com 2.765 ativações, acessados em 2014), a presente definição foi baseada na base de dados mais recente (77 estudos com 3.908 ativações, acessados em 2022); 2) para aumentar a homogeneidade funcional de cada nódulo, além do atlas anatômico original AAL (Anatomical Automatic Labeling)14, aplicamos uma nova parcelação cerebral, que tem uma resolução muito mais fina e maior homogeneidade funcional (veja abaixo). Esperávamos que ambas as atualizações melhorassem a modelagem da rede funcional. Este protocolo atualizado fornece um procedimento detalhado para investigar a base neural da navegação espacial a partir de uma perspectiva de rede e ajuda a entender as variações individuais nos comportamentos de navegação em saúde e doença. Um procedimento semelhante também poderia ser usado para modelagem de rede para outros construtos cognitivos (por exemplo, linguagem e memória).

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Protocolo

NOTA: Todo o software usado aqui é mostrado na Tabela de Materiais. Os dados utilizados neste estudo para fins de demonstração foram do Projeto Conectoma Humano (HCP: http://www. humanconnectome.org)15. Todos os procedimentos experimentais foram aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP) da Universidade de Washington. Os dados de imagem no conjunto de dados do HCP foram adquiridos usando um scanner 3T modificado Siemens Skyra com uma bobina de cabeça de 32 canais. Outros parâmetros de aquisição de imagens estão detalhados em um trabalho anterior16. Dados mínimos pré-processados foram baixados para a demonstração, que terminou as seguintes etapas de pré-processamento: correção de distorção de gradiente, correção de movimento, pré-processamento de mapa de campo, correção de distorção espacial, normalização espacial para o espaço do Montreal Neurological Institute (MNI), normalização da intensidade e remoção do campo de viés. Dados de RMf em repouso de projetos de pesquisadores também podem ser usados.

1. Pré-processamento de dados

  1. Verifique a qualidade dos dados e exclua os participantes com dados de reteste ausentes e movimento excessivo da cabeça (3 mm em translação e 3° em rotação).
    NOTA: Cinco participantes foram removidos, e 38 adultos jovens (22-35 anos) foram incluídos nas análises principais.
  2. Abra a caixa de ferramentas de análise teórica de rede gráfica (GRETNA)17 no MATLAB para executar etapas adicionais de pré-processamento. Clique no lote de FC Matrix Construction. Selecione o caminho do conjunto de dados funcional para carregar os documentos NIFTI e execute as seguintes etapas, conforme mostrado na opção de pipeline na Figura 1:
    1. Remova as primeiras 10 imagens clicando duas vezes em Número do Ponto de Tempo para Remover em Remover Primeiras Imagens e inserindo 10.
    2. Espacialmente suave (largura total na metade do máximo [FWHM] = [4 4 4] clicando duas vezes em FWHM (mm) em Espacialmente suave e digitando [4 4 4]).
    3. Regressar covariáveis. Escolha Sinais de substância branca, sinais de CSF e movimento de cabeça como TRUE. Selecione a máscara apropriada de acordo com o tamanho real do voxel, por exemplo, máscara com 2 mm aqui, e escolha os parâmetros Friston-24 para Movimento da cabeça.
    4. Filtro temporal. Insira o valor do TR de acordo com o tempo de repetição do exame de RM (por exemplo, 720 ms aqui) e remova o ruído de alta e baixa frequência clicando duas vezes em Banda (Hz) e digitando [0,01 0,1].
      NOTA: Os resultados com e sem regressão de sinais cerebrais inteiros são apresentados abaixo. Ao usar dados não pré-processados, pipelines bem estabelecidos, como fMRI-prep18 e Data Processing Assistant for Resting-State fMRI (DPARSF)19 , também são recomendados.

figure-protocol-1
Figura 1: Estimativa do pré-processo e da conectividade de rede funcional do Rs-fMRI. As configurações de pré-processamento (remoção das primeiras 10 imagens, suavização espacial com FWHM de 4 mm, destendência temporal linear, regressão dos sinais da substância branca, sinais do líquido cefalorraquidiano (LCR) e movimento da cabeça com 24 parâmetros, filtrando a banda de 0,01-0,1 HZ) e a correlação estática com o Z de fisher transformado. Abreviações: Rs-fMRI = ressonância magnética funcional em repouso; FWHM = largura total na metade-máximo; LCR = líquido cefalorraquidiano. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

2. Construção e análise de redes

NOTA: O fluxo de trabalho geral para a construção e análise da rede de navegação é resumido em três etapas principais (Figura 2).

figure-protocol-2
Figura 2: Fluxo de trabalho geral para a construção e análise da rede de navegação. (A) Escolha navegação como o termo a ser pesquisado no banco de dados Neurosynth. (B) Uma lista de coordenadas de ativação pode ser gerada. (C) Execute uma meta-análise usando funções do Neurosynth para obter vários mapas cerebrais. (D,E) Ao incorporar o mapa meta-analítico e um atlas de parcelamento de todo o cérebro (AICHA), nós (ROI) podem ser gerados. (F) A construção de uma rede de navegação utilizando os nós de navegação resultantes e sua conectividade funcional (Estimativa de Conectividade e Análise de Rede). Abreviações: ROI = região de interesse; AICHA = atlas de conectividade intrínseca de áreas homotópicas. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

  1. Definição do nó de rede
    1. Baixe o banco de dados Neurosynth mais recente (neurosynth.org)20 digitando o comando em Python:
         
      >importar neurosynth como ns
      >ns.dataset.download (path='./', descompactar = True)
         
      Observação : O arquivo de conjunto de dados ('current_data.tar.gz') contém dois arquivos: 'database.txt' e 'features.txt'. Eles contêm todas as coordenadas de ativação de artigos de neuroimagem e tags de meta-análise que ocorrem com alta frequência naquele artigo, respectivamente.
    2. Gere uma nova instância de Conjunto de Dados a partir do database.txt e adicione recursos a esses dados digitando o comando:
         
      > de neurosynth.base.dataset import Dataset
      > dataset = Dataset('data/database.txt')
      > dataset.add_features(«dados/features.txt»)
         
    3. Execute uma meta-análise com o termo de interesse (ou seja, 'navegação') digitando o comando:
         
      > ids = dataset.get_ids_by_features ('navegação', limite=0,01)
      > ma = meta. Meta-análise (conjunto de dados, ids)
      > ma.save_results('.', 'navegação')
         
      NOTA: A meta-análise resulta em vários mapas cerebrais no formato NIFTI. Um limiar de taxa de descoberta falsa (FDR) de 0,01 foi aplicado para controlar a taxa de falsos positivos. O conhecimento arquivado é necessário nesta etapa para garantir que as regiões comumente relatadas sejam incluídas no mapa meta-analítico. Etapas semelhantes podem ser aplicadas para executar meta-análises para outras funções cognitivas, como linguagem e memória.
    4. Defina clusters de interesse incorporando o mapa meta-analítico e um atlas de parcelamento de todo o cérebro digitando o comando de FSL:
         
      >fslmaths navigation_0.01.nii.gz -bin navi_bin.nii.gz
      >fslmaths navi_bin.nii.gz -mul AICHA/AAL.nii.gz navi_label_aicha/aal.nii.gz
      >fslmaths navi_label_aicha/aal.nii.gz -thr n -uthr n rótulo _n.nii.gz
      >cluster -i label _n.nii.gz -t 0.2 -o cluster_n.nii.gz
      >fslmaths cluster_n.nii.gz -thr m -uthr m cluster_n_m.nii.gz
      >fslmaths cluster_n_m.nii.gz -bin -mul x node_x.nii.gz
      >fslmaths node_1.nii.gz -add ... -add node_x.nii.gz navi_AICHA/AAL_mask.nii.gz
         
      NOTA: Dois atlas foram usados aqui: AAL e AICHA. O AAL é o atlas utilizado no estudo original para a definição do nó12. Este atlas foi criado com base nos perfis anatômicos. O atlas de conectividade intrínseca de áreas homotópicas (AICHA)21 tem resolução muito mais fina e maior homogeneidade funcional. Definimos as regiões de interesse usando cada um dos atlas.
    5. Digite scripts em Python para verificar o tamanho de cada região no mapa:
         
      >Para i em np.arange(n)+1:
      >____region_list.Apêndice(i)
      >____size1_list.append(np.sum(img_dat==i))
      >____size2_list.append(np.sum(aicha_img_dat==i))
      >____pct_list.append(np.sum(img_dat==i)/np.sum(aicha_img_dat==i))
         
      NOTA: O número inteiro n no script indica o número total de regiões dentro da parcelação AICHA e AAL (384 e 128, respectivamente). Para evitar os efeitos de aglomerados espúrios, sugere-se que aglomerados com tamanhos relativamente pequenos (por exemplo, 100 voxels) poderiam ser removidos. O atlas AICHA usado aqui é gerado usando dados de conectividade funcional, com cada região mostrando homogeneidade da atividade temporal funcional dentro de si.
  2. Estimativa de conectividade de rede
    NOTA: A caixa de ferramentas GRETNA é usada para estimativa de conectividade e análise de rede.
    1. Clique no lote de FC Matrix Construction. Carregue os dados rs-fMRI pré-processados selecionando o caminho do conjunto de dados funcional. Clique na opção de correlação estática . Carregue o nó obtido na etapa anterior como um atlas para calcular a correlação estática dos sinais rs-fMRI de cada par de regiões e transferi-los para os escores z de Fisher para melhorar a normalidade.
      Observação : a operação detalhada é mostrada na figura 1. As matrizes de rede de navegação de N × N (N representa o número de nós) para cada participante seriam obtidas em .txt formato.
    2. Obtenha uma rede positiva e ponderada com as etapas a seguir, conforme mostrado na Figura 3.
      1. Clique no lote de Análise de Rede. Adicione as matrizes de rede na janela Matriz de conectividade do cérebro e escolha um diretório de saída para preparação.
      2. Para a opção de pipeline de Configuração de Rede, selecione positivo no Sinal de matriz, que definirá conexões negativas na matriz de conexão de função como 0 e eliminará conexões ambíguas22. Escolha o tipo de rede como ponderado para obter a rede ponderada não direcionada.
        NOTA: Além das redes ponderadas, pode-se também binarizar as redes para criar redes binárias para análises posteriores (com diferentes abordagens), mas a ponderada é frequentemente considerada como apresentando maior confiabilidade23,24.
  3. Análise de rede
    1. Adicione mundo pequeno, eficiência global, coeficiente de clustering, comprimento de caminho mais curto, grau de centralidade e eficiência local ao pipeline de análise métrica de rede GRETNA, conforme mostrado na Figura 3.
      NOTA: Mundo pequeno e eficiência global são duas métricas de rede global. Especificamente, a rede com mundanidade pequena pode maximizar a eficiência da transferência de informações a um custo de fiação comparativamente baixo. A eficiência global reflete a eficiência da transmissão de informações paralelas na rede de transporte. Para métricas de rede nodal, a centralidade de grau mede o número de links conectados a um nó. O comprimento de caminho mais curto, como o próprio nome, é uma base para medir a integração. O coeficiente de agrupamento indica o grau em que os vizinhos dos nós estão inter-relacionados entre si. Eficiência local é a eficiência da comunicação com o nó e seus vizinhos (a fórmula detalhada e o uso são mostrados nestes trabalhos) 17,25. A caixa de ferramentas de conectividade cerebral (BCT)25 e outras caixas de ferramentas também podem ser usadas para o cálculo das métricas de rede.
    2. Selecione Esparsidade de rede no método de limiar para excluir os efeitos de confusão de conexões espúrias e insira um conjunto de sequências de limite (ou seja, 0,05, 0,1, 0,15, 0,2, 0,25, 0,3, 0,35, 0,4, 0,45, 0,5 é usado aqui) para determinar ainda mais o limite apropriado de acordo com os resultados estatísticos.
      Observação : a proporção de arestas para o número máximo de arestas em uma rede com o número de amostra de nós é conhecida como o limite de esparsidade. Um limiar de esparsidade garante que diferentes indivíduos tenham o mesmo número de arestas. Optou-se por explorar diferentes limiares para validação, o que poderia fornecer dados úteis para a escolha de um limiar ótimo em estudos futuros.
    3. Defina o número de rede aleatório como 1.000 para gerar redes aleatórias usando um algoritmo de fiação Markov26. Clique em Executar para executar o pipeline no GRETNA depois que todas as etapas forem configuradas.
      NOTA: Semelhante às redes cerebrais genuínas, as redes aleatórias mantêm o mesmo número de nós, arestas e distribuição de graus. Para determinar se eles são consideravelmente construídos topologicamente de forma não aleatória, eles serão comparados com redes cerebrais. Depois de executar o pipeline, um grupo de pontuações para as métricas de rede para cada um dos limiares seria obtido para análises estatísticas adicionais.
    4. Determine o número ideal de módulos na rede em quatro etapas.
      1. Calcule a média da rede de navegação. Clique no banho de Comparação de Métricas e escolha Conexão. Carregue as matrizes de rede obtidas acima e escolha a operação Averaged (Funcional). Selecione uma direção de saída para preservar a matriz de rede média; consulte a Figura 4 para obter mais detalhes.
      2. Divida a rede média obtida da etapa acima em 2, 3, 4 e 5 módulos usando a função spectralcluster no MATLAB.
      3. Calcule a proporção de nós divididos no mesmo módulo em REST 1 e REST 2 depois de alinhar as divisões de módulo usando o script procrustes_alignment.m. Use a proporção como o índice de repetibilidade da partição do módulo.
      4. Selecione o número de módulos com maior repetibilidade.
  4. Análise estatística
    NOTA: As análises a seguir são principalmente para validação e não seriam necessárias ao aplicar este protocolo a estudos de variação individuais.
    1. Examine a similaridade dessas métricas de rede entre duas redes com diferentes tipos de estratégias para definição de nós (i.e., a nova gerada no presente estudo, denominada como NaviNet_AICHA e a anterior de Kong et al., denominada NaviNet_AAL)12. Calcular a correlação de Pearson usando a função corrcoef no MATLAB e repetir as análises para cada limiar de esparsidade.
      NOTA: Depois de extrair as métricas de rede, pode-se realizar quaisquer análises estatísticas em que estejam interessados.
    2. Verificar a confiabilidade teste-reteste dessas métricas de rede utilizando a função ICC no MATLAB27,28, que implementa o cálculo do Coeficiente de Correlação Intraclasse.
      NOTA: Os valores de p originais não corrigidos foram relatados na seção de resultados representativos. 0,2 < ICC < 0,4 é interpretado como indicativo de confiabilidade teste-reteste razoável e ICC > 0,4 é interpretado como confiabilidade teste-reteste de moderada a boa29,30. Os escores negativos do ICC foram zerados, dado que a presença de ICCs negativos é insignificante e de difícilinterpretação31.

figure-protocol-3
Figura 3: Análise de métricas de rede. Esta análise define as redes positivas ponderadas com 10 limiares. Calcule duas métricas de rede global de palavra pequena e eficiência, quatro métricas de rede nodal de coeficiente de clustering, comprimento de caminho mais curto, eficiência e centralidade de grau. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

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Figura 4: Cálculo das redes de navegação médias. A operação média (funcional) ajuda a calcular a média das redes de todos os participantes. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

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Resultados

As redes de navegação
O presente estudo identificou 27 regiões cerebrais associadas à navegação espacial, incorporando o mais recente banco de dados de neuroimagem de meta-análise e o atlas AICHA. Essas regiões consistiram das regiões medial temporal e parietal que têm sido comumente relatadas em estudos de neuroimagem de navegação. A distribuição espacial dessas regiões é mostrada nas Figuras 5A e 5C. Como comparação, também...

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Discussão

Espera-se que a neurociência em rede ajude a entender como a rede cerebral suporta as funções cognitivas humanas32. Este protocolo demonstra uma abordagem integrativa para estudar a rede funcional para navegação espacial no cérebro humano, que também pode inspirar a modelagem de redes para outros construtos cognitivos (por exemplo, linguagem).

Essa abordagem consistiu em três etapas principais: definição de nós, construção de rede e análise de rede. Enquanto a construçã...

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Divulgações

Os autores declaram não haver conflito de interesses.

Agradecimentos

Xiang-Zhen Kong foi apoiado pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (32171031), STI 2030 - Projeto Principal (2021ZD0200409), Fundos de Pesquisa Fundamental para as Universidades Centrais (2021XZZX006) e Centro de Tecnologia da Informação da Universidade de Zhejiang.

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Materiais

Lista de materiais utilizados neste artigo
NomeEmpresaNúmero de catálogoComentários
Caixa de ferramentas de conectividade cerebral (BCT)Mikail Rubinov & Olaf Sporns 2019A Caixa de Ferramentas de Conectividade Cerebral (brain-connectivity-toolbox.net) é uma caixa de ferramentas MATLAB para análise de rede complexa (gráfico) de conjuntos de dados de conectividade cerebral estrutural e funcional.
GRETNA, Jinhui Wang et al.2GRETNA é uma caixa de ferramentas de análise de rede teórica de grafos que permite aos pesquisadores realizar análises abrangentes sobre a topologia do conectoma cerebral, integrando a maioria das medidas de rede estudadas no campo atual da neurociência.
MATLABMathWorks2021aMATLAB é uma plataforma de programação e computação numérica usada por milhões de engenheiros e cientistas para analisar dados, desenvolver algoritmos e criar modelos.
PythonGuido van Rossum et al.3.8.6Python é uma linguagem de programação que permite trabalhar mais rapidamente e integrar seus sistemas de forma mais eficaz.
Mapeamento Paramétrico Estatístico (SPM)Karl Friston et.al 12Mapeamento Paramétrico Estatístico refere-se à construção e avaliação de processos estatísticos espacialmente estendidos usados para testar hipóteses sobre dados de imagem funcional.

Referências

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