Definida como um estado de deficiência de oxigênio, a hipóxia pode provocar respostas celulares e moleculares únicas que são críticas para a compreensão de seu papel em várias patologias. Pode interromper as sequências de desenvolvimento, levando a alterações e lesões moleculares, celulares e neuronais. Além disso, a exposição precoce à hipóxia interrompe o desenvolvimento do sistema nervoso central (SNC), prejudicando a conectividade axonal e o desenvolvimento das sinapses1.
Além disso, embora a hipóxia tenha demonstrado ter efeitos adversos no desenvolvimento do SNC, ela também pode desempenhar um papel fisiológico crítico em condições específicas, como durante a embriogênese. A hipóxia fisiológica normal refere-se a uma situação em que os níveis de oxigênio são naturalmente baixos durante o desenvolvimento embrionário de maneira benéfica. Esse processo permite que as células embrionárias produzam energia promovendo o metabolismo anaeróbico, auxilia no desenvolvimento do sistema circulatório acelerando a vascularização, garante o desenvolvimento adequado do coração e dos ossos e estimula a migração das células da crista neural2. Por outro lado, a hipóxia que ocorre fora de seu contexto fisiológico pode ter efeitos adversos no desenvolvimento e na saúde geral, incluindo o desenvolvimento embrionário, que pode levar à prematuridade ou mesmo à letalidade embrionária1. Trata-se, portanto, de um grande problema de saúde pública, pois muitos recém-nascidos apresentam condições hipóxicas durante o parto normal, muitas vezes sem reconhecimento imediato pelos cuidadores ou pessoal médico3. Além disso, as alternâncias na conectividade neuronal associadas à hipóxia estão ligadas a distúrbios do neurodesenvolvimento, incluindo transtornos do espectro do autismo (TEA) e deficiências intelectuais1.
Do ponto de vista molecular, a hipóxia pode influenciar o neurodesenvolvimento, alterando a expressão de genes que regulam as funções sinápticas, interrompendo assim a conectividade neuronal e contribuindo para o desenvolvimento de distúrbios do neurodesenvolvimento4.
Clinicamente, a hipóxia neonatal afeta o desenvolvimento do SNC por meio de vias hormonais e metabólicas1. Em resposta à hipóxia aguda, o hipotálamo libera rapidamente o hormônio liberador de corticotropina e arginina vasopressina, que então desencadeia a liberação do hormônio adrenocorticotrófico da hipófise anterior, seguida pela produção de glicocorticóides no córtex adrenal fetal e o grau dessa resposta está correlacionado com a intensidade e duração da hipóxia. Essa rápida resposta do eixo hipotálamo-hipófise-adrenal (HPA) ao estresse agudo ressalta o papel crítico dos glicocorticóides na limitação dos impactos fisiológicos do estresse e na manutenção da homeostase fetal, influenciando a expressão gênica associada, a síntese de proteínas e o metabolismo celular 5,6.
A diminuição dos níveis normais de oxigênio ativa várias respostas à hipóxia, a maioria das quais é regulada por fatores de transcrição, fatores induzíveis por hipóxia (HIFs) e sensores celulares de oxigênio, como prolil hidroxilases (PHDs)1. O HIF-1, um regulador da homeostase doO2 , conforme mostrado em estudos in vitro 7, é um heterodímero composto por HIF-1α e HIF-1β8. Em condições hipóxicas, a substituição do átomo de hidrogênio por um grupo hidroxila no complexo é reduzida, levando ao acúmulo de HIF-1α, que então dimeriza com HIF-1β. Como resultado, o dímero HIF-1 se transloca para o núcleo, onde ativa a transcrição de centenas de genes1.
A natureza dependente de oxigênio dos neurônios os torna particularmente suscetíveis ao estresse hipóxico. Portanto, a hipóxia pode ter um impacto significativo na fisiologia cerebral, com implicações de longo prazo na função neuronal, prejudicando a descoberta do caminho axonal e o desenvolvimento das sinapses9. Essas alterações nas conexões neuronais podem predispor a vários distúrbios do neurodesenvolvimento, como TEA e deficiência intelectual 9,10.
A asfixia perinatal é definida como privação de oxigênio durante o trabalho de parto e pode ocorrer como resultado de eventos perinatais, como hemorragia materno-fetal, compressão do cordão umbilical, complicações placentárias, ruptura uterina, distocia de ombro ou falha do recém-nascido em respirar pela primeira vez. Esse grave evento afeta aproximadamente quatro milhões de recém-nascidos em todo o mundo a cada ano e resulta em um milhão de mortes neonatais 11,12,13. Embora a maioria dos bebês sobreviva a episódios de hipóxia, alguns pacientes desenvolvem encefalopatia hipóxico-isquêmica, que pode levar a problemas neurológicos permanentes, como distúrbios convulsivos, paralisia cerebral, atrasos cognitivos e déficits motores. Além disso, asfixia e isquemia podem causar disfunção de vários órgãos e sistemas, como SNC (28%), sistema cardiovascular (25%), rins (50%) e pulmões (23%)11.
Além disso, a imaturidade do sistema de vasculatura cerebral e a má autorregulação são fatores predisponentes aos riscos isquêmicos dos recém-nascidos. Nesses processos, a inflamação e o estresse oxidativo são os principais mediadores da lesão hipóxico-isquêmica neonatal e dos mecanismos de morte celular associados. A apoptose anormal pode expor o cérebro em desenvolvimento a riscos de distúrbios motores e cognitivos14.
Dada a complexidade do TEA, é essencial entender a genética subjacente que parece ter uma estrutura poligênica, bem como os fatores ambientais que determinam seu desenvolvimento. Em particular, a base poligênica do TEA implica uma etiologia multifatorial, na qual as predisposições genéticas interagem com fatores externos, incluindo hipóxia. A concordância de 60% a 92% observada em gêmeos monozigóticos destaca a importância das influências genéticas, enquanto a discordância indica que fatores ambientais também desempenham um papel. A prevalência de autismo é estimada em 13/10.000, e acredita-se que essa taxa tenha aumentado nos últimos anos15. Estudos apóiam a hipótese de que a exposição a fatores ambientais durante a gravidez pode aumentar o risco de autismo, mas os resultados desses estudos são muitas vezes inconsistentes devido a diferenças nos critérios diagnósticos, grupos de comparação, tamanho da amostra e métodos de avaliação da exposição15,16.
Embora os achados neuropatológicos distintos não sejam claros, os estudos revelam anormalidades cerebrais microscópicas e funcionais. Essas anormalidades sugerem que o período etiologicamente relevante pode estar no útero e que a patogênese pode começar durante o período pré-natal15. As exposições durante a gravidez são o foco principal da pesquisa epidemiológica sobre potenciais fatores de risco para o autismo. Em particular, a hipótese de que complicações obstétricas podem aumentar o risco de TEA é apoiada por muitos estudos, mas a magnitude e as consequências desses efeitos variam entre os estudos17.
Além dos fatores genéticos, os mecanismos epigenéticos desempenham um papel fundamental na regulação da expressão gênica em condições hipóxicas. Notavelmente, os miRNAs apresentam um mecanismo regulatório chave na resposta celular à hipóxia, como seu impacto no HIF. Durante os estágios iniciais da hipóxia, alterações específicas nos níveis de miRNA podem contribuir para o acúmulo de HIF-1 e a manutenção de níveis estáveis de HIF-2 e HIF-318. Embora o perfil de expressão de muitos miRNAs seja alterado em condições de hipóxia e isquemia, um número limitado de miRNAs associados à hipóxia demonstrou desempenhar um papel funcional e afetar a expressão do HIF . Isso explica por que diferentes tecidos humanos diferem em respostas hipóxicas devido à expressão de miRNA específico do tecido18.
Dados emergentes também indicam que miRNAs específicos foram implicados na patologia do TEA. Em nosso trabalho anterior, demonstramos que o miR-19a-3p, miR-361-5p, miR-150-5p, miR-126-3p e miR-499a-5p, que são conhecidos por regular a sobrevivência celular, diferenciação e respostas ao estresse no câncer, exibem expressão aberrante em pacientes com TEA, potencialmente influenciando os resultados do neurodesenvolvimento. Em seguida, confirmamos esses achados em amostras de sangue, hipotálamo e esperma de modelos de camundongos com TEA, mostrando uma associação consistente de alterações regulatórias gênicas com a doença19. Esses resultados indicam que a regulação negativa desses miRNAs em estágios cruciais de crescimento e desenvolvimento pode ter um impacto significativo no desenvolvimento de doenças como o TEA. Isso demonstra ainda mais a profunda influência da hipóxia neonatal nas características moleculares e comportamentais.
Neste estudo, testamos o impacto da hipóxia neonatal leve a moderada no risco de desenvolver autismo na idade adulta. Para fazer isso, camundongos neonatais foram expostos a diferentes níveis de hipóxia. De fato, camundongos que experimentaram hipóxia ao nascer exibem mudanças comportamentais na idade adulta e, mais importante, no nível molecular, alterações associadas ao TEA. Assim, nossos resultados forneceram informações valiosas sobre os efeitos a longo prazo da hipóxia.