Artigo de método

Modelos camundongos de epididimite induzidos por padrões moleculares associados a patógenos

DOI:

10.3791/69534

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12 de dezembro de 2025

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1Department of Biophysics and Pharmacology, Institute of Biosciences of Botucatu, São Paulo State University, 2Department of Structural and Functional Biology, Institute of Biosciences of Botucatu, São Paulo State University, 3Department of Pharmacology, Universidade Federal de São Paulo - Escola Paulista de Medicina

Neste artigo

Resumo

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Aqui, dois modelos distintos de injeção cirúrgica são descritos para induzir estímulos inflamatórios no segmento inicial (injeção intersticial) e na cauda epidímidea (injeção intravasal) de camundongos. Esses métodos permitem estudos das respostas específicas de região nas diferentes regiões do epidídimo.

Resumo

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A epididimite é uma doença altamente prevalente em clínicas urológicas ambulatoriais e um fator relevante na infertilidade masculina. Infecções bacterianas, incluindo bactérias sexualmente transmissíveis e uropatógenos comuns, representam os fatores etiológicos mais comuns da epididimite. No entanto, os mecanismos fisiopatológicos subjacentes ao início, a história natural e os desfechos da epididimite bacteriana continuam pouco compreendidos. Nesse sentido, modelos de roedores são ferramentas valiosas para investigar as respostas mecanicistas do epidídimo quando confrontados com diversos estímulos inflamatórios ou infecciosos. Estudos em ratos e camundongos mostraram que padrões moleculares associados a patógenos derivados de bactérias (PAMPs), como lipopolissacarídeos (LPS) e ácido lipoteicoico (LTA) de bactérias Gram-negativas e Gram-positivas, respectivamente, desencadeiam inflamação aguda no epidídimo. A gravidade dessas respostas inflamatórias varia de acordo com a região epididimal afetada e está associada a parâmetros espermatozoides deficientes. Aqui, duas abordagens cirúrgicas distintas são descritas em detalhes para induzir epididimite em camundongos por meio da injeção de PAMPs no compartimento intersticial do segmento inicial ou no compartimento luminal do ducto deferente em direção à epidídimia da cauda, permitindo assim a investigação das respostas inflamatórias das regiões epidídima proximal e distal. Espera-se que esses modelos experimentais de epididimite permitam futuros estudos voltados para avançar na compreensão dos mecanismos que regem as respostas epidímidas a patógenos invasores, abrindo novas vias para intervenções terapêuticas que mitiguem as repercussões da epididimite na fertilidade masculina.

Introdução

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O epidídimo é um órgão reprodutor mucoso masculino composto por um único túbulo altamente convoluto, que conecta os ductos eferentes ao canal deferente. O epidídimo é essencial para a maturação do esperma (aquisição da motilidade e capacidade de fertilização do espermatozoide), concentração, transporte, armazenamento e proteção até aejaculação 1,2. Classicamente, o epidídimo do roedor possui quatro regiões anatômicas: o segmento inicial, caput, corpus e cauda1 (Figura 1). Além disso, cada região do epidídimo pode ser subdividida em segmentos adicionais separados por septos conectivos intersticiais, indicando a presença de 10 segmentos no epidídimode camundongos 3 (Figura 1).

A imunobiologia do epidídimo é um campo de investigação em expansão devido à associação entre desregulação imunológica e infertilidademasculina 4. Estudos nas últimas duas décadas revelaram que o epidídimo é povoado por diferentes componentes do sistema imunológico, como tipos de células imunes residentes (por exemplo, fagocitos mononucleares e linfócitos) e receptores de reconhecimento de patógenos [PRRs, por exemplo, receptores tipo Toll (TLRs) e receptores semelhantes a NOD] expressos em vários tipos de células não imunes e imunes, que juntos criam microambientes epididimais específicos de regiãodinâmica 5, 6,7,8,9. Esses componentes imunes epidídimicos desempenham um papel crucial na dupla capacidade do epidídimo de coordenar a tolerância imune aos espermatozoides imunogênicos, ao mesmo tempo em que desencadeiam rapidamente respostas imunes a infecções uretrais ascendentes e outros estímulosnocivos 4,10. Fatores que afetam esse complexo equilíbrio imunitário no epidídimo merecem investigação mais aprofundada, pois podem ser prejudiciais à função do epidídimo e, portanto, podem impactar negativamente a fertilidade masculina.

Nesse contexto, doenças inflamatórias do epidídimo, conhecidas coletivamente como epididimite, são altamente prevalentes em homens de todas as idades e são fatores etiológicos importantes na subfertilidade e infertilidademasculina 4,11,12. Epididimite é o quinto diagnóstico urológico masculino mais comum em homens entre 18 e 50 anos, com ~600.000 casos por ano somente nosEUA com 4,13. Infecções canais ascendentes com patógenos urogenitais (por exemplo, Escherichia coli) ou doenças sexualmente transmissíveis (por exemplo, Chlamydia trachomatis) são a causa mais comum de epididimite 4,14. A maioria dos pacientes com epididimite sente dor na cauda epidímide, mas com menos frequência na região do capo, ressaltando as implicações clínicas associadas à capacidade do epidídimo de desencadear respostas específicas de região a estímulosinflamatórios 10. A epididimite pode causar deterioração profunda dos parâmetros seminais (por exemplo, concentração e motilidade do espermatozoide), juntamente com leucocitospermia pronunciada na fase agudada doença 4,12,15. Notavelmente, uma coorte substancial de pacientes com epididimite sofre de oligozoospermia ou azoospermia persistente, apesar da terapia farmacológica bem-sucedida e da remissão dossintomas 16,17. Os mecanismos subjacentes ao impacto de longo prazo dos desfechos da epididimite na qualidade do esperma continuam pouco compreendidos.

Amostras de epididimite aguda em humanos são raras, pois biópsias epididimais são contraindicadas devido ao risco de disseminação descontrolada de patógenos pela punção, o que pode levar a sepse e danos aos órgãos, além de vazamento espermatozoide para o compartimento intersticial devido à ruptura doducto 4. Assim, modelos animais de epididimite representam ferramentas relevantes para investigar os mecanismos da doença, permitindo a avaliação das respostas inflamatórias e dos desfechos 4,12. Nesse sentido, roedores (ratos e camundongos) representam os organismos modelo mais comuns usados para estudar epididimite em um ambiente experimentalcontrolado 4,12. Diferentes modelos de epididimite bacteriana em roedores foram estabelecidos com base no tipo de patógeno (por exemplo, E. coli uropatogênico e C. trachomatis), rotas de infecção (por exemplo, injeção canalicular retrógrada e injeção intersticial), local da infecção (por exemplo, segmento inicial e epidídimis da cauda) e curso temporal pós-injeção (por exemplo, horas a dias)4,12.

O uso de padrões moleculares associados a patógenos (PAMPs) representa uma ferramenta valiosa para estudar a epididimite, pois permite a investigação dos mecanismos fisiopatológicos da doença desencadeados por diferentes moléculas associadas a patógenos distintos (por exemplo, bactérias, vírus e fungos) por meio da ativação de PRRs específicos, como TLRs e vias de sinalização 5,18,19,20,21 . Por exemplo, PAMPs derivados da parede celular de bactérias Gram-negativas e Gram-positivas, como lipopolissacarídeos (LPS; agonista TLR4) e ácido lipoteicoico (LTA; Agonistas TLR2/TLR6), respectivamente, foram usados para provocar epididimite por meio de múltiplas vias de administração, incluindo intravenosa, intraperitoneal ou por injeção direta nas regiõesepididimis 10. Nessas condições, tanto a LPS quanto a LTA demonstraram induzir respostas inflamatórias no epidídimo em ratos e camundongos, associadas à modulação de um subconjunto distinto de mediadores inflamatórios e ao recrutamento de células imunológicas de maneira específica para regiões etemporais 19,20. Em particular, a administração específica de PAMPs por região no compartimento intersticial do segmento inicial ou no compartimento luminal do canal deferente em direção à epidímide da cauda em camundongos emergiu recentemente como modelos relevantes para investigar a resposta proximal e distal do epidídimo a diferentes estímulos inflamatórios, fornecendo assim uma estrutura para a compreensão dos diferentes ambientes imunes do órgão e suas contribuições para os desfechos dadoença 4. 18,19.

Aqui, dois protocolos experimentais diferentes são apresentados para induzir estímulos inflamatórios diretos em regiões distintas do epidídimo do camundongo, a saber, o segmento inicial e o epidídimio da cauda, utilizando as rotas de injeção intravasal intersticial e retrógrada, respectivamente. Combinadas, essas diferentes abordagens permitem a administração regional de PAMPs e a avaliação de regiões opostas do epidídimo durante a inflamação.

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Protocolo

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Todos os experimentos com animais foram realizados de acordo com o Guia para o Cuidado e Uso de Animais de Laboratório (Instituto Nacional de Saúde, EUA) e o Conselho Nacional para o Controle da Experimentação Animal (CONCEA, Brasil). A aprovação processual foi concedida pelo Comitê de Ética para o Uso de Animais Experimentais (CEUA-IBB/UNESP, Brasil; número do protocolo: 6272050320; 2269040625). Adultos C57BL/6 camundongos machos (90-120 dias) foram usados nesses estudos. Os reagentes e os equipamentos utilizados neste estudo estão listados na Tabela de Materiais.

1. Injeção intersticial no segmento inicial do epidídimo

  1. Preparação pré-operatória para camundongos
    1. Induza anestesia geral com cetamina/xilazina (60/20 mg/kg, i.p.) (seguindo protocolos institucionalmente aprovados). Quando anestesiado, coloque o rato em posição supina no campo cirúrgico.
      NOTA: Antes da incisão, belisque firmemente o dedo do pé para garantir que o reflexo do pedal esteja ausente. Anestésicos inalados (por exemplo, isoflurano) podem ser usados para substituir a cetamina/xilazina.
    2. Faça a tricotomia do abdômen do camundongo usando o formato da caneta de aparador elétrico (Figura 2A).
    3. Realize a sepse abdominal com algodão estéril úmido com clorexidina 0,25% (v/v).
  2. Injeção no compartimento intersticial do segmento inicial
    1. Usando o bisturi tamanho 15, faça delicadamente uma incisão vertical de ~4 mm no lado direito da parede abdominal (Figura 2A).
      NOTA: Tenha cuidado com a glândula prepucial.
    2. Com a pinça cirúrgica angular de ponta romba, separe suavemente a pele. Usando o bisturi tamanho 15, faça delicadamente uma incisão vertical de ~4 mm no peritônio no local da primeira incisão na parede abdominal.
    3. Levante cuidadosamente o epidídimo e o testículo para o espaço abdominal, empurrando o lado direito do escroto.
      NOTA: Para facilitar os procedimentos a seguir, utilize a lupa da tiara ou um microscópio estereoscópico.
    4. Com as pinças cirúrgicas curvas, puxe cuidadosamente o tecido adiposo branco do epidídimo (eWAT) para localizar o segmento inicial do epidídimo. Usando o eWAT, exponha suavemente o segmento inicial na área da incisão (Figura 2A).
    5. Posicione a seringa Hamilton, pré-carregada com a solução de injeção, em um ângulo aproximadamente 90° paralelo ao segmento #1 do segmento inicial. Insira cuidadosamente a agulha no espaço intersticial com o bisel da agulha orientado para baixo (Figura 2A e Figura Suplementar 1).
      NOTA: Tenha cuidado para não perfurar o ducto epididimal; Não incline a agulha.
    6. Posicione a pinça cirúrgica curva na região da inserção da agulha e belisque suavemente a cápsula epididimal e a agulha. Abaixe lentamente o êmbolo da seringa até que toda a solução do estímulo seja expelida (Figura 2A).
      NOTA: Volume máximo de injeção: 10 μL.
    7. Mantendo as pinças cirúrgicas curvas na posição, remova cuidadosamente a agulha. Após ~30 s, remova a pinça de curva cirúrgica.
    8. Usando o eWAT, retorne suavemente o tecido à cavidade abdominal.
      NOTA: Não belisque o segmento inicial, apenas o eWAT.
    9. Localize o peritônio e faça dois pontos de sutura com o suporte da agulha e o ponto cirúrgico tamanho 5/0 (Figura Suplementar 1).
      NOTA: Verifique se a incisão no peritônio está fechada; Se necessário, faça outro ponto.
    10. Feche a incisão cutânea com dois pontos de sutura com o suporte da agulha e suturas cirúrgicas tamanho 5/0 (Figura 2A).
    11. Repita os passos 1.2.1-1.2.10 para fazer a injeção intersticial no lado esquerdo.
  3. Cuidados pós-operatórios
    1. Observe o rato após a cirurgia para garantir a recuperação adequada. Espera-se que o camundongo se mova mais lentamente dentro da gaiola após a cirurgia, retornando ao comportamento normal após ~12-24 horas.

2. Injeção intravasal na epidímide da cauda

  1. Preparação pré-operatória para camundongos
    1. Induza anestesia geral com cetamina/xilazina (60/20 mg/kg, i.p.). Quando anestesiado, coloque o rato em posição supina no campo cirúrgico.
      NOTA: Antes da incisão, belisque firmemente o dedo do pé para garantir que o reflexo do pedal esteja ausente. Anestésicos inalados (por exemplo, isoflurano) podem ser usados para substituir a cetamina/xilazina.
    2. Coloque o dedo indicador e o polegar abaixo do escroto para verificar a posição dos testículos e epidídimos. Se necessário, massageie cuidadosamente as laterais do abdômen em direção ao escroto para posicionar os testículos e epidídimos no escroto.
    3. Faça a tricotomia do escroto do camundongo usando o formato de caneta de aparador elétrico (Figura 3A).
    4. Realize a sepese do escroto com algodão estéril úmido com clorexidina 0,25% (v/v).
  2. Injeção retrógrada no compartimento luminal do canal deferente em direção à epidímide da cauda
    NOTA: Para facilitar os procedimentos a seguir, utilize a lupa da tiara ou um microscópio estereoscópico.
    1. Com o dedo indicador e o polegar abaixo do escroto, mantendo a pele suavemente esticada, faça delicadamente uma incisão vertical de ~2 mm na porção medial do escroto com o bisturi tamanho 15, cortando a pele, a túnica dartos e a fáscia espermática externa (Figura 3A).
    2. Usando o dedo indicador, mova suavemente o testículo e o epidídimo esquerdos de volta ao abdômen, mantendo o testículo e o epidídimo direitos no escroto.
    3. Com o dedo indicador e o polegar abaixo do testículo e do epidídimo direitos, mantendo a pele do escroto suavemente esticada, abra e feche cuidadosamente as pinças cirúrgicas angulares de extremidade romba na fáscia espermática interna, até romper a fáscia espermática interna e a túnica vaginal.
    4. Alivie a pressão do dedo indicador e do polegar. Pela abertura na túnica vaginal, insira as pinças cirúrgicas inclinadas em direção à base do escroto. Puxe cuidadosamente a gordura epidídima distal para localizar a cauda epidímida.
    5. Localize o canal deferente e posicione as pinças cirúrgicas retas abaixo do canal deferente. No canal deferente, posicione a pinça de pinça bulldog, mantendo espaço suficiente para abrir as pinças cirúrgicas retas, que devem estar entre a epidímide da cauda e a pinça de pinça bulldog (se necessário, limite a abertura das pinças cirúrgicas retas para evitar danos ao canal deferente) (Figura 3A).
    6. Posicione a seringa Hamilton, pré-carregada com a solução de injeção, em um ângulo de aproximadamente 10-15° paralelo ao canal deferente e insira o bisel da agulha orientado para cima (Figura 3A e Figura Suplementar 1).
    7. Aperte a pinça cirúrgica reta para afrouxar o canal deferente e, em seguida, abaixe lentamente o êmbolo da seringa até que toda a solução do estímulo seja expelida (Figura 3A).
      NOTA: Volume máximo de injeção: 10 μL.
    8. Remova a pinça cirúrgica reta. Posicione as pinças cirúrgicas curvas na região da inserção da agulha, belisque suavemente e remova cuidadosamente a agulha.
    9. Após ~30 s, remova a pinça curva cirúrgica e a pinça de buldogue. Retorne suavemente o canal deferente ao escroto.
    10. Localize a túnica vaginal e faça um ponto de sutura com o suporte da agulha e o ponto cirúrgico tamanho 5/0 (Figura Suplementar 1).
      NOTA: Verifique se a incisão na túnica vaginal está fechada; Se necessário, faça outro ponto.
    11. Usando o dedo indicador, mova suavemente o testículo direito e o epidídimo de volta ao abdômen e posicione o testículo e o epidídimo esquerdos no escroto.
    12. Repita os passos 2.2.3-2.2.10 para fazer a injeção intravasal no lado esquerdo.
    13. Feche a incisão na pele com dois pontos de sutura com o suporte da agulha e suturas cirúrgicas tamanho 5/0 (Figura 3A).
  3. Cuidados pós-operatórios
    1. Observe o rato após a cirurgia para garantir a recuperação adequada. Espera-se que o camundongo se mova mais lentamente dentro da gaiola após a cirurgia, retornando ao comportamento normal após ~12-24 horas.

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Resultados

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Aqui, são descritos dois modelos distintos de injeção cirúrgica para estímulos inflamatórios no segmento inicial (injeção intersticial) e epidímide da cauda (injeção intravasal) em camundongos. O primeiro desencadeia respostas inflamatórias no epidídimo proximal, enquanto o segundo as desencadeia no epidídimo distal.

A injeção intersticial é realizada por uma incisão no abdômen, aproveitando a possibilidade de mover o testículo ...

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Discussão

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Aqui, são apresentados dois procedimentos cirúrgicos distintos para indução de epididimite específica de região em camundongos. Eles são usados para realizar modelos experimentais de epididimite, direcionando especificamente o segmento inicial por meio de injeção intersticial ou a epidímide da cauda por injeção intravasal retrógrada. O guia detalhado e visual aumenta a clareza e acessibilidade desses protocolos, buscando aumentar a reprodutibilidade desses métodos.

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Divulgações

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Os autores declaram que não têm conflitos de interesse.

Agradecimentos

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Os autores agradecem a Maria Angélica Spadella e Rosa Maria dos Santos Sabatini, da Escola de Medicina Marília, e do Departamento de Biologia Celular Estrutural e Funcional, setor de Morfologia, IBB/UNESP, pela assistência técnica na avaliação histopatológica. Helio Kushima e Paulo Mioni, do Departamento de Biofísica e Farmacologia, IBB/UNESP, pela assistência técnica. Natália Calixto Miranda Santos e Beatriz Rezende Santos, do Departamento de Biofísica e Farmacologia, IBB/UNESP, pela ajuda na filmagem. Financiado pela Fundação de Pesquisa de São Paulo (FAPESP, #2021/04746-3 e #2021/06718-7); em parte pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES, #88887.657630/2021-00); Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPQ, #303616/2022-9; 311179/2016-9).

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Materiais

Lista de materiais utilizados neste artigo
NomeEmpresaNúmero de catálogoComentários
Pinça cirúrgica angular de ponta romba  Bontherxtycga1012
Pinças cirúrgicas anguladasBontherpwghv1012
Solução Blue EvansSigma-AldrichE2129
Pinça de Bulldog & nbsp;Bontherjtkpqs1012
ClorexidinaRioquí MicaRiohex 0,25%
Pinças cirúrgicas curvasBonther506e6e1012
Formato de caneta de aparador elétrico--
Seringa HamiltonHamilton80400
Lupa de tiaras OptiVISOR-
KetaminaVenco Animal HealthKetalex
LPS  de E. coli 055:B55InvivogenTlrl-pb5lps
LTA de Staphylococcus aureusInvivogenTlrl-pslta
Suporte de agulhaBonther8pihbf1012
Sutura cirúrgica tamanho 5/0Shalon MedicalN550CTI20
Solução salina estéril--
Pinças cirúrgicas retasBontherejaiuz1012
XilazinaSyntecXilazin

Referências

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