Artigo de investigação

Avaliação da repelência de uma combinação de inseticida e fungicida para abelhas usando bioacústica

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DOI:

10.3791/70440

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3 de julho de 2026

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Neste artigo

Resumo

Este estudo teve como objetivo investigar a relação entre o momento da aplicação do pesticida e a atividade das abelhas, medida por bioacústica, na soja. A análise mostrou que a aplicação de pesticidas, independentemente do momento, não teve efeito sobre a atividade das abelhas, desfolhação ou produtividade. No entanto, a atividade das abelhas foi maior no final do dia e durante o pico de floração da soja.

Resumo

Soja (Glycine max (L.) Merr.) e abelhas têm uma relação mutuamente benéfica, onde néctar é trocado por serviços de polinização, o que pode aumentar a produção de sementes. No entanto, o uso de pesticidas na soja durante a floração pode interromper essa relação ao prejudicar as abelhas e, assim, reduzir os benefícios de produção dos polinizadores. Este estudo examinou como as aplicações de pesticidas durante a floração afetam a busca de abelhas e a produção da soja, focando no momento da aplicação (vs. mid dia no meio da manhã) e na fase de floração (R3 — floração completa vs. R5 — final da floração), em comparação com um controle não tratado. Para isso, um experimento foi realizado no centro de Ohio em 2023 e 2024, onde parcelas de soja foram pulverizadas com uma mistura tóxica para abelhas de um inseticida piretroide (0,9% alfa-cipermetrina) e um fungicida inibidor da biossíntese de esteróis (41,8% propiconazol) usando um pulverizador de mochila. A atividade das abelhas foi monitorada usando gravadores de áudio colocados em cada gráfico e analisada com a ferramenta de aprendizado de máquina buzzDetect. A análise bioacústica não mostrou efeito da aplicação de pesticidas na atividade das abelhas, independentemente do momento. A atividade das abelhas foi significativamente maior durante a fase de crescimento R3, quando a soja estava no auge da floração, em comparação com a fase de crescimento R5, quando as flores eram menos abundantes. A atividade das abelhas foi significativamente maior no meio do dia do que no meio da manhã. Não foram detectadas diferenças significativas na desfolhação ou rendimento da soja entre os tratamentos com pesticidas. Esses resultados fornecem uma visão de como a busca de abelhas varia ao longo da estação de cultivo da soja e ao longo do dia, o que pode orientar as recomendações de aplicação de pesticidas para minimizar a exposição das abelhas.

Introdução

A aplicação de pesticidas pode afetar polinizadores que forrageiam em sistemasagrícolas 1,2,3. É possível mitigar o efeito dos pesticidas, ao menos em parte, programando as aplicações para minimizar a exposição dos polinizadores. Pesticidas conhecidos por serem tóxicos para polinizadores trazem rótulos que proíbem a aplicação quando as abelhas estão ativas ou quando as flores estão em flor. Essa orientação está em conformidade com as diretrizes da EPA dos Estados Unidos e com os fichas informativas daUniversidade 4,5. Se seguida, essa orientação pode mitigar o risco de aplicação de pesticidas nas abelhas, mas não fornece orientações mais específicas sobre quais estágios de crescimento das plantas e horários específicos do dia apresentam maior atividade das abelhas. Além disso, os testes regulatórios que informam a linguagem do rótulo foram realizados com pesticidas singulares e não consideram interações sinérgicas entrepesticidas 6.

Uma "mistura de tanque" é a combinação de dois ou mais pesticidas em uma únicaaplicação 7 e é amplamente praticada para reduzir o custo das aplicações de pesticidas e diminuir a compactação do solo ao minimizar o deslocamento de equipamentos pesados de aplicação pelocampo 8. No entanto, essa é uma prática potencialmente arriscada para as abelhas, já que a maioria das combinações de pesticidas não foi avaliada quanto aos seus potenciais efeitos em organismos não alvo9. Apesar disso, a mistura em tanques é amplamente utilizada em muitos sistemas de cultivo, incluindo grão-de-bico10, abóboras11, amêndoas12 e soja13,14.

A soja é uma cultura onde a aplicação de pesticidas em tanques pode ser particularmente importante para a saúde das abelhas. As abelhas frequentemente se alimentam das flores de soja para néctar, e a soja pode ser uma importante fonte de néctar para a produçãode mel 15,16,17,18. Apesar da soja ser autopolinizadora, a polinização por insetos tem demonstrado repetidamente aumentar a produtividade19, 20, 21. Uma pesquisa com produtores de soja constatou que aproximadamente um terço das aplicações de fungicidas foliares foram misturadas em aquário com inseticidasfoliares. Recomenda-se a aplicação de fungicidas foliares na época em que a soja está plenamente florida para controlar doenças comuns como antracnose, remolho foliar de Cercospora, mancha olho de rã e ferrugem dasoja 23,24,25. A adição de um inseticida à aplicação de fungicida é vista por muitos agricultores como uma forma econômica de proteger sua cultura, reduzindo o risco de problemas com pragas de artrópodes mais tarde natemporada 26. No entanto, uma diversidade de abelhas e outros organismos não alvo está em risco quando um inseticida é incluído nas aplicações de fungicidas feitas durante a floração dasoja 15, 17, 27.

Uma mistura de fungicida e inseticida de particular preocupação é a combinação de fungicidas inibidores da biossíntese de esteróis (SBI) e inseticidas piretroides. Inseticidas piretroides são moduladores dos canais de sódio que interrompem os impulsos nervosos eminsetos 28. Muitos piretroides são altamente tóxicos para asabelhas 29,30. Fungicidas SBI inibim as enzimas monooxigenase citocromo P450 (P450s), que são importantes para a formação de membranas celulares fúngicas, mas também podem inibir P450s desintoxicantes que metabolizam piretroides e outros xenobióticos nasabelhas 31. A combinação de fungicidas SBI e inseticidas piretroides demonstrou ser mais tóxica para abelhas melíferas e zangões do que qualquer um dos pesticidasisoladamente 32,33. Por essa razão, aplicações envolvendo inseticidas piretroides e fungicidas SBI para mistura de aquários podem representar risco para abelhas e outros polinizadores.

Trabalhos anteriores relataram que as abelhas podem ser repelidas por certos inseticidas piretroides34 e que a exposição a alguns piretroides pode diminuir a atividade dasabelhas 35. No entanto, também foi documentado que fungicidas, quando combinados com inseticidas, podem mascarar o efeitorepelente 36.

A bioacústica, o estudo dos organismos através dos sons que eles produzem, oferece uma abordagem promissora para avaliar mudanças na atividade das abelhas ao longo de um dia ou estação de crescimento em resposta à aplicação de pesticidas. Usando o ruído distinto que as abelhas fazem durante o voo — zumbido — como indicador da atividade das abelhas, a bioacústica pode ser combinada de forma eficaz com aprendizado de máquina para avaliar a atividade das abelhas em uma determinada área durante um período de tempo desejado. Os dados de áudio coletados oferecem melhor resolução da atividade das abelhas e permitem examinar os padrões diários de forrageamento das abelhas. Além disso, esses dados de áudio podem ser analisados por períodos mais longos para identificar tendências de atividade ao longo da estação de crescimento. As decisões sobre quando aplicar pesticidas ocorrem em ambas as escalas. A bioacústica oferece uma forma rica em informações de monitorar a atividade das abelhas e responder perguntas sobre a atividade das abelhas em janelas de tempo estreitas. Comparado a métodos tradicionais como varredura e pan-trapping, uma abordagem bioacústica requer menos trabalho, permite amostragem contínua por períodos mais longos e é altamente escalável para locais de estudo maiores. Uma dessas aplicações da bioacústica é na investigação dos efeitos dos pesticidas na atividade das abelhas em campos agrícolas.

Aqui, é realizado um trabalho para determinar os efeitos que uma aplicação de um aquário de fungicida e inseticida, aplicada à soja durante a floração, pode ter sobre a atividade e o rendimento da soja, no "pior cenário possível". Os pesticidas utilizados eram formulações contendo propiconazol, um fungicida SBI, e alfa-cipermetrina, um inseticida piretroide. Ambos os pesticidas podem ser aplicados na soja durante a floração para controlar doenças fúngicas e pulgões da soja (Aphis glicinas)37,38. Uma abordagem bioacústica foi utilizada para determinar se a aplicação dessa combinação de pesticidas em diferentes horários do dia (meio da manhã ou meio-dia) e durante diferentes estágios de crescimento da soja (pico de floração [R3] ou floração tardia [R5]) afetava a atividade das abelhas. Esperava-se que as abelhas forrageassem em grande número e fossem mais suscetíveis aos efeitos negativos da aplicação de pesticidas durante o meio do dia e durante a fase de crescimento R3.

Protocolo

Desenho experimental e preparação de enredos

O experimento foi realizado em julho e início de agosto de 2023 e 2024. Normalmente, a temporada de cultivo da soja em Ohio ocorre aproximadamente de abril a novembro. Os locais utilizados durante a temporada de crescimento de 2023 estavam localizados no Condado de Clinton (39.488, -83.769) e no Condado de Union (40.296, -83.283), Ohio. Os locais utilizados durante a temporada de cultivo de 2024 estavam localizados no Condado de Clinton (39.489, -83.762), Condado de Preble (39.893, -84.611) e Condado de Licking (39.948, -82.501), Ohio.

O experimento utilizou um design randomizado de blocos completos para controlar os efeitos espaciais dentro do campo de soja. Dentro de cada bloco, 5 parcelas foram designadas para um tratamento específico. Os tratamentos incluíram dois estágios de crescimento (R3 e R5) e dois horários de aplicação (meio da manhã e meio-dia), além de um controle não tratado. Isso resultou nas seguintes 4 aplicações de pesticidas em parcelas dentro de cada bloco: R3 no meio da manhã, R3 no meio do dia, R5 no meio da manhã, R5 no meio-dia. As inscrições durante o meio da manhã ou meio-dia ocorreram dentro de uma janela de ~2 horas, com aplicações no meio da manhã aproximadamente centradas em torno das 10:00 da manhã e nas aplicações do meio-dia aproximadamente em torno das 12:30. Além dos 5 lotes de tratamento em cada bloco, 3 foram designados como sobressalentes que poderiam ser transferidos para os lotes de tratamento em caso de estabelecimento ou crescimento ruim da soja. Os estágios das plantas de soja foram determinados com a ajuda de guias de estafeta, como o publicado pela Extensão39 da Universidade de Minnesota.

Blocos de parcelas de soja foram espaçados cerca de 1,016 m (40 pol) para permitir que os pesquisadores caminhassem facilmente entre eles. As parcelas de soja tinham 1,9 m por 8,5 m (0,0016 ha; 6,25 pés por 28 pés), e a variedade de soja usada para todos os locais era a Pioneer P35T155E (Corteva, Indianápolis, IN). 6 fileiras foram plantadas em cada parcela e espaçadas 38 cm (15 pol) entre si. Foi utilizada uma taxa de semeadura de 370.658 sementes por ha (150.000 sementes por acre). As abelhas envolvidas no experimento eram todas de populações locais. Nenhuma abelha suplementar foi adicionada por pesquisadores. Os autores não tinham conhecimento nem de apiários estacionários nem migratórios próximos aos locais experimentais. Todos os materiais usados para o experimento estão listados na Tabela de Materiais.

Preparação de pesticidas

Os pesticidas utilizados foram o fungicida Fitness (ingrediente ativo de propiconazol de 41,8%) e o inseticida Fastac EC (ingrediente ativo alfa-cipermetrina de 10,9%). As taxas de aplicação do pesticida foram de 6 fl oz/ac (438,47 mL/ha) para o fungicida SBI e 3,8 fl oz/ac (277,70 mL/ha) para o inseticida piretroide. Para preparar os pesticidas para aplicação, 9,375 mL de fungicida SBI e 5,937 mL de inseticida piretroide foram misturados com água para obter um volume final de 3 L como mistura do tanque. Luvas resistentes a produtos químicos eram usadas durante a preparação da mistura. A concentração final de fungicida SBI no aquário foi de 3,125 mL por L. A concentração final de inseticida piretroide no aquário foi de 1,979 mL por L.

Aplicação de pesticidas

Essa mistura foi aplicada em parcelas individuais de soja dentro de cada bloco usando um pulverizador portátil personalizado para mochila. A mistura de pesticidas foi aplicada no topo da copa da soja, a uma velocidade de ~5 km por hora. Após iniciar o processo de aplicação do pesticida para um determinado tratamento, levava ~10 minutos para que todos os lotes recebessem a aplicação. Para cada tanque de 3 L, uma área de ~0,027 ha pode ser coberta com a mistura de pesticidas. O volume de pulverização consumido por hectare é de aproximadamente 113 L. Isso significa que ~0,18 L da mistura do tanque foi aplicada por parcela. Para evitar a deriva do pesticida para outras parcelas causada pelo vento, as aplicações foram evitadas em dias de vento. Equipamento completo de proteção individual (camisa de manga longa e calça comprida, luvas resistentes a produtos químicos, sapatos e meias, e óculos de proteção) foi usado durante a aplicação do pesticida. Se houvesse excesso de mistura de pesticidas após a conclusão da aplicação do pesticida, ela era descartada conforme recomendações da agência estadual de controle ambiental.

Configuração/uso do gravador

A configuração geral e o uso dos gravadores de áudio são semelhantes a um protocolo descrito por outrosautores 40. Gravadores de áudio portáteis (Sony ICD-PX370) eram fixados a estacas plásticas de cerca elétrica com fita de encaixe, e espuma de célula aberta era colocada sobre o microfone como para-brisa. Uma capa de chuva impressa em formato de cone e 3D foi fixada na estaca ~3 cm acima do gravador para protegê-la do clima.

Gravadores de áudio eram então colocados no centro de cada parcela ~24 horas antes da primeira aplicação de pesticida e deixados funcionando por pelo menos 24 horas após cada aplicação. Doze gravadores foram implantados para cada dia de aplicação, quatro para cada grupo de horário do dia (meio da manhã, meio-dia, controle) tanto em R3 quanto em R5.

Processamento de dados de áudio

Todas as gravações de áudio foram processadas pela ferramenta de aprendizado de máquina "buzzdetect"41 , que pode ser encontrada em: https://github.com/OSU-Bee-Lab/buzzdetect. Essa ferramenta foi treinada para distinguir ruídos de zumbido de insetos de outros sons que ocorrem frequentemente em ambientes experimentais, como carros, colheitadeiras ou aviões. O programa não é capaz de distinguir o zumbido de Apis mellifera de outras espécies de abelhas. No entanto, o buzzDetect é capaz de distinguir ruídos de zumbido de alguns outros sons de insetos que não são zumbidos, embora ruídos específicos (como chamados de grilos, principalmente durante a noite) ainda sejam difíceis de distinguir. Instruções mais específicas sobre como rodar o buzzDetect podem ser encontradas em: https://buzzdetect.readthedocs.io/en/latest/gui/. Após análise de áudio, R42 foi usado para calcular a taxa de detecção em intervalos de 1 hora e 8 horas.

Dados de desfolhação

Avaliações de desfolhação foram realizadas avaliando visualmente as folhas da copa superior da soja em 10 plantas de cada parcela envolvida no experimento, incluindo todos os tratamentos e parcelas controle não tratadas, conforme recomendado pela Extensão43 da Universidade de Nebraska. Essas avaliações foram realizadas 24 horas após a aplicação do pesticida durante a fase de crescimento R5.

Dados de rendimento

A soja era colhida e o rendimento era medido em bushels por acre usando uma colheitadeira de parcelas e um sistema de pesagem de grãos. As medições de rendimento foram ajustadas para 13% de umidade. Os plots tinham 6 fileiras cada; apenas as 4 fileiras centrais foram colhidas para medições de produtividade.

Análise estatística

Todas as estatísticas foram realizadas em R42. Os dados foram analisados com modelos lineares de efeitos mistos via o pacotelme4 44 ou regressão beta via o pacoteglmmTMB 45. Os dados brutos do BuzzDetect estão disponíveis nos materiais suplementares. Três tipos principais de dados foram analisados para este estudo. Dados médios de atividade das abelhas ao longo de 1 e 8 horas após a aplicação de pesticida, o rendimento de cada parcela de soja e a desfolhação observada no estágio de crescimento R5.

A atividade média das abelhas foi obtida calculando a proporção de tempo positivo para o zumbido das abelhas em uma janela de 8 ou 1 hora. A janela de 1 hora tem como objetivo estimar os efeitos agudos da aplicação de pesticidas na atividade das abelhas, enquanto a janela de 8 horas visa estimar os efeitos agudos e residuais. Dados de toxicidade residual não estão disponíveis para alfa-cipermetrina, mas a toxicidade residual para outros piretroides foi relatada como ~8 h após a aplicaçãoinicial 46. Como o cálculo da atividade das abelhas é uma proporção, as diferenças de atividade foram analisadas usando regressão beta realizada com o pacote R "glmmTMB". Os modelos examinaram as taxas médias de detecção para 1 ou 8 horas após a aplicação do pesticida e como variaram ao comparar parcelas tratadas com as de controle (a condição "pulverizada"), estágio de crescimento da soja, horário do dia em que o pesticida foi aplicado ou um estágio de crescimento e um período de interação do dia. A comparação entre os gráficos tratados e de controle é referenciada pela variável "pulverizada" tanto nas fórmulas do modelo de 1 hora quanto nas de 8 horas.

No modelo de janela de 1 hora, os efeitos fixos foram a condição de "pulverização", estágio de crescimento, horário do dia e um estágio de crescimento e um termo de interação no horário do dia. O modelo teve tanto um ano quanto um ano por local termos de interação ajustados como efeitos aleatórios. A fórmula completa do modelo era:

figure-protocol-1(1)

A taxa variável de detecção reflete a média de detecções de abelhas observadas em relação à janela total de observação — neste caso, 1 hora. A variável pulverizada corresponde a se um lote recebeu aplicação de pesticida ou se era um grupo controle não tratado. A variável time_of_day corresponde ao fato de as detecções terem sido capturadas após a aplicação de pesticidas no meio da manhã ou no meio do dia pelo período desejado. O estágio variável corresponde ao estágio de crescimento em que as detecções foram capturadas.

No modelo janela de 8 horas, os efeitos fixos eram o estágio de crescimento e a condição "pulverizada". O modelo de 8 horas inclui horários noturnos para o horário de pulverização do meio-dia, o que resulta em uma comparação injusta entre os horários de pulverização do meio da manhã e do meio-dia. Isso ocorre porque os horários de aplicação ao meio-dia não testam as 8 horas completas de toxicidade residual devido à inatividade das abelhas durante a noite, uma grande parte dessas janelas de 8 horas. Portanto, as aplicações do meio-dia foram excluídas do modelo, assim como os termos "hora do dia" e "hora do dia:estágio". A fórmula completa para esse modelo era:

figure-protocol-2(2)

As variáveis taxa de detecção, pulverização e estágio têm os mesmos significados nessa fórmula que na fórmula usada para as janelas de 1 hora. A única diferença é que a taxa variável de detecção é calculada para uma janela de 8 horas. Os dados de rendimento foram analisados com um modelo linear de efeitos mistos. O modelo analisou os bushels por acre de cada parcela e como o rendimento variava conforme o tratamento. O efeito fixo no modelo era o tratamento, e o local e o ano foram ajustados como efeitos aleatórios. A fórmula completa do modelo é escrita como:

figure-protocol-3(3)

A desfolhação das folhas da soja foi medida como a porcentagem média de área superficial ausente por parcela. Um modelo linear de efeitos mistos foi usado para comparar o efeito do horário do dia da aplicação do pesticida na porcentagem de desfolhação. O efeito fixo no modelo era o horário do dia em que os plots eram pulverizados. O local e o ano foram ajustados como efeitos aleatórios. A fórmula completa do modelo é:

 figure-protocol-4 (4)

Todos os protocolos utilizados neste estudo estão compilados no Arquivo Suplementar 1.

Resultados

Atividade

O modelo janela de 8 horas (Figuras 1A–B) revelou diferenças significativas entre a atividade das abelhas dependendo do estágio de crescimento da soja (Chi quadrado = 74,35, P < 0,001, df = 1), com taxas médias de detecção significativamente maiores no estágio R3 em comparação com o estágio R5 nas 8 horas seguintes à aplicação do pesticida. Não foram observadas diferenças significativas na atividade das abelhas entre os plots controle e aqueles que receberam a mistura do aquário (Chi quadrado = 0,053, P = 0,82, df = 1). Para esta análise, o erro quadrático médio foi 0,00094. As variâncias para os parâmetros envolvidos no experimento foram: pulverizado = 0,021 e estágio = 0,041.

A análise dos dados de áudio para 1 h após a aplicação do pesticida (Figuras 2A–B) revelou diferenças significativas entre a atividade das abelhas dependendo do estágio da soja (Chi quadrado = 12,72, P < 0,001, df = 1) e o horário do dia (Chi quadrado = 9,97, P = 0,0016, df = 1). A taxa média de detecção foi maior durante o estágio R3 do que no estágio de crescimento R5. A taxa média de detecção foi maior na hora seguinte ao horário de pulverização do meio-dia do que na hora seguinte ao horário de pulverização do meio da manhã. Não foram observadas diferenças significativas na atividade das abelhas quando a mistura de pesticidas em tanque foi aplicada (Chi quadrado = 0,62, P = 0,43, df = 1). Não foram observadas diferenças significativas no tempo do dia e no termo de interação do estágio de crescimento (Chi quadrado = 2,52, P = 0,11, df = 1). Para esta análise, o erro quadrático médio foi 0,00094. As estimativas de variância para os parâmetros envolvidos na análise foram: pulverizado = 0,027, hora do dia = 0,040, estágio = 0,090, horário do dia:estágio = 0,14.

Quando feita a média ao longo de todos os dias do experimento, as detecções em áudio revelam uma tendência diária nas taxas de detecção que apresenta diferenças quando separadas por estágio de crescimento da soja (Figura 3). Para ambos os estágios, as taxas de detecção começam a aumentar rapidamente a ~10:00 e diminuir rapidamente a ~17:00. No entanto, essa tendência é muito mais pronunciada no estágio de crescimento do R3. Além disso, as taxas de detecção atingem um pico muito maior em ~14:00 em R3 do que em R5.

Dados de rendimento

A análise dos dados de rendimento (Figura 4) não indicou diferenças no rendimento da soja entre os tratamentos. Não foram encontradas diferenças significativas para o rendimento da soja em qualquer tipo de tratamento (F = 0,16, df = 4, 90,86; P = 0,96).

Desfolhação

A análise dos dados de desfolhação (Figura 5) não indicou diferenças significativas na desfolhação com base no horário do dia das aplicações do pesticida (F = 3,046, df = 2, 56; P = 0,055). A desfolhação era geralmente baixa (<5% na maioria dos casos).

DISPONIBILIDADE DE DADOS:

Todos os dados brutos usados para criar gráficos e realizar análises estatísticas estão incluídos na seção de materiais suplementares.

figure-results-1
Figura 1: Distribuição das taxas médias de detecção para as 8 horas após a aplicação do pesticida. (A) Distribuição das taxas médias de detecção (descartadas por 10 minutos) para as 8 horas seguintes à aplicação do pesticida durante a fase de crescimento R3. (B) Distribuição das taxas médias de detecção (descartadas por 10 min) para as 8 horas seguintes à aplicação do pesticida durante o estágio de crescimento R5. Os grupos de controle não receberam aplicação de pesticidas. Não há diferenças estatisticamente significativas entre nenhum grupo. Todos os boxplots exibem uma linha mediana, quartis superior e inferior (topo e fundo das caixas) e bigodes (mínimo e máximo). Por favor, clique aqui para ver uma versão ampliada desta figura.

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Figura 2: Distribuição das taxas médias de detecção para a 1 hora após a aplicação do pesticida. (A) Distribuição das taxas médias de detecção de abelhas (descartadas por 10 minutos) por 1 hora após a aplicação do pesticida durante o estágio de crescimento R3. Os grupos de controle não receberam aplicação de pesticidas. (B) Distribuição das taxas médias de detecção de abelhas (agrupadas por 10 min) por 1 hora após a aplicação do pesticida durante a fase de crescimento R5. Os grupos de controle não receberam aplicação de pesticidas. Para ambos os grupos R3 e R5, houve uma diferença estatisticamente significativa nas taxas médias de detecção entre os grupos do meio da manhã e do meio do dia. Todos os boxplots exibem uma linha mediana, quartis superior e inferior (topo e fundo das caixas) e bigodes (mínimo e máximo). Por favor, clique aqui para ver uma versão ampliada desta figura.

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Figura 3: Taxas médias de detecção de todos os gravadores de áudio nos estágios de crescimento R3 ou R5. As taxas de detecção (reduzidas por 10 minutos) foram médias entre todos os gravadores de áudio usados no experimento e separadas por estágio de crescimento. Falsos positivos nas detecções de zumbido devido a chamadas de grilo foram observados durante as horas noturnas, especialmente ~4h30. As curvas de cada estágio de crescimento não estão empilhadas umas sobre as outras. Por favor, clique aqui para ver uma versão ampliada desta figura.

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Figura 4: Rendimento em bushels por acre de soja para cada tratamento. O grupo controle não recebeu aplicação de pesticidas. Não há diferenças estatisticamente significativas entre nenhum grupo. Todos os diagramas de caixas exibem uma linha média (barras pretas), linha mediana, quartis superior e inferior (parte superior e inferior das caixas) e bigodes (mínimo e máximo). Por favor, clique aqui para ver uma versão ampliada desta figura.

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Figura 5: Níveis de desfolha avaliados no estágio de crescimento R5. A desfolhação, expressa como a porcentagem de área foliar ausente para folhas de soja, foi agrupada pelo momento da aplicação do pesticida durante a fase de crescimento R5. O grupo controle não recebeu aplicação de pesticidas. Não há diferenças estatisticamente significativas entre nenhum grupo. Todos os diagramas de caixas exibem uma linha média (barras pretas), linha mediana, quartis superior e inferior (parte superior e inferior das caixas) e bigodes (mínimo e máximo). Por favor, clique aqui para ver uma versão ampliada desta figura.

Arquivo Suplementar 1: Os protocolos necessários para replicar os experimentos estão listados neste documento. Por favor, clique aqui para baixar este arquivo.

Discussão

Embora seja recomendado a busca por pragas e a realização de aplicações de pesticidas de acordo com um modelo de MII, as aplicações de pesticidas no experimento foram profiláticas, feitas em momentos específicos durante a estação de crescimento, segundo um cronograma pré-determinado, e não com base na pressão das pragas. É possível que o rendimento e a desfolhação não tenham sido afetados neste estudo após a aplicação do pesticida, pois a pressão das pragas ficou abaixo dos níveis econômicos limitais. A desfolhação foi <5% na maioria dos casos, o que está abaixo do limiar de 15% de dano econômico para as fases reprodutivas dasoja 47. Não houve efeito aparente da aplicação do inseticida-fungicida profilático no rendimento da soja ou na quantidade de desfolhação observada durante o estágio de crescimento R5. Isso sugere que a aplicação do pesticida não preservou o rendimento da soja nem impediu a herbivoria dos insetos. No entanto, não houve reconhecimento de pragas, e os resultados da desfolhação sugerem que havia poucas pragas para controlar nesses campos, o que é consistente com as descobertas de outrosautores 48. De forma semelhante, outrosautores 22 observaram resultados semelhantes em que aplicações de pesticidas em mistura em aquário não aumentaram o rendimento da soja quando havia pouca ou nenhuma pressão de insetos. Esses resultados sugerem que há benefícios limitados em adicionar um inseticida à aplicação de fungicida quando a pressão de pragas é baixa. Portanto, adicionar inseticida pode ser um gasto desnecessário, especialmente para aplicações profiláticas.

Casos de zumbido de abelha, que foram usados como indicador da atividade das abelhas na soja, não foram afetados pela aplicação da mistura inseticida e fungicida em tanque, nem no meio da manhã nem no meio do dia, nem durante os estágios R3 ou R5. Além disso, não foi observada redução na atividade das abelhas nem para as janelas de observação de 1 ou 8 horas após a aplicação do pesticida. Isso é surpreendente, já que trabalhos anteriores documentaram um efeito repelente dos inseticidaspiretroides 34. Isso pode ocorrer porque o inseticida piretroide foi combinado com um fungicida. A combinação dessas duas classes de pesticidas já demonstrou diminuir arepelência 36.

Vale ressaltar que este experimento não mediu os potenciais efeitos fora do local da aplicação do pesticida nas abelhas melíferas (Apis mellifera) que o encontraram no campo. A falta de efeito do pesticida na atividade das abelhas não indica necessariamente que as abelhas melíferas que procuravam alimento nessas parcelas não foram afetadas pela exposição ao pesticida. É possível que abelhas melíferas que procuravam alimento no campo tenham encontrado o pesticida, continuado a forragear e posteriormente tenham experimentado efeitos negativos. Estudos documentaram efeitos negativos das aplicações de misturas em aquário49 e dos inseticidas piretroides30 em abelhas melíferas. É possível que as abelhas melíferas tenham sido negativamente afetadas, mas esse efeito não se traduziu em diminuição da atividade no campo. Isso sugere que as abelhas melíferas podem não apresentar comportamento de evitação para alguns pesticidas/combinações que encontram no campo. Outras abelhas podem ser encontradas em campos de soja, como zangões ou abelhas solitárias15,17. Essas abelhas provavelmente são desproporcionalmente impactadas pela aplicação de pesticidas que ocorre quando estão forrageando flores desoja 1.

Esse experimento esclareceu quando as abelhas estão ativas em campos de soja. As abelhas foram mais ativas durante o pico de floração da soja no estágio R3 do que no estágio R5, consistente com os resultados de outrosautores 40. Além disso, os dados sugerem que as abelhas são mais ativas na soja durante o meio do dia do que durante a manhã. Por meio desse experimento, foi gerada uma imagem de alta resolução da atividade das abelhas ao longo de um dia e durante toda a estação de crescimento. Isso revela padrões importantes de atividade das abelhas nos campos de soja, o que será fundamental para elaborar o rótulo do pesticida e as recomendações de aplicação. Esses resultados sugerem que os aplicadores de pesticidas devem evitar pulverizar durante o R3 e no meio do dia para reduzir a exposição a pesticidas às abelhas. No entanto, os produtores de soja devem aplicar inseticidas foliares apenas quando necessário, com base na atividade dos insetos pragas e nos limites econômicos.

Divulgações

Todos os autores declaram não haver conflitos de interesse.

Agradecimentos

Os autores agradecem a Allen Geyer, da Ohio State University, pelo plantio, manejo e colheita de campo, e a Arthur Rodrigues de Souza, James Underwood e Allison Davis pela ajuda no trabalho de campo. Este trabalho foi financiado pela Iniciativa de Pesquisa em Agricultura e Alimentação do Instituto Nacional de Alimentação e Agricultura do Departamento de Agricultura dos EUA, sob a bolsa 2022-67019-36437, e pelo Programa de Subsídios Internos da Faculdade de Alimentação, Ciências Agrícolas e Ambientais da Universidade Estadual de Ohio (Projeto # 2023-013). O apoio à pesquisa foi fornecido por fundos estaduais e federais destinados à Universidade Estadual de Ohio, Faculdade de Ciências Alimentares, Agrícolas e Ambientais, Estação Experimental de Ohio (OHO01277; OHO01355-MRF).

Materiais

Lista de materiais utilizados neste artigo
NomeEmpresaNúmero de catálogoComentários
½ in. (1 cm) soft packing foamUlineS-8350Capa de microfone para atuar como protetor de vento, cortada para 8 x 5 cm
1,75 mm PETG+ 3D Printer Filament - True RedInland (Microcenter)PETG+175FR1Filamento para fazer a capa do gravador, impresso em modo vaso, usando https://www.thingiverse.com/thing:7319146/files
4 pés. (1,2 m) poste de cerca para entrada de arameFi-Shock (Tractor Supply Co.)3600956Pino para segurar o gravador de áudio
6 pol. (15 cm) grampos de cabo reutilizáveisVELCRONAPara fixar o gravador ao pino
Pilhas AAAProcellNAPara alimentar gravadores de áudio portáteis
Inseticida Fastac ECBASF Ag ProductsEPA: 7969-298Inseticida piretróide usado durante todo o experimento.
Fungicide FitnessLoveland products, Inc.EPA: 34704-1031Fungicide inibidor de biossíntese de esteróis (SBI) usado durante todo o experimento.
Sistema de pesagem Grain Gauge H2HarvestMasterNAPara coletar dados de rendimento de parcelas de pesquisa
Gravador de áudio portátilSonyICD-PX370Gravadores de áudio usados durante todo o experimento. Usados especificamente para capturar dados de áudio em campos de soja.
Pioneer P35T155ECortevaP35T155EVariedade de soja usada durante todo o experimento.
Combine de parcela Quantum CoreWintersteigerNACombine usado para colher soja durante o experimento.
Capa de chuvaN/ANAPara proteger gravadores de áudio da chuva. Pode ser encontrado em: https://www.thingiverse.com/thing:7319146
Elásticos - 2 x 1⁄16 pol. (127 x 1,6 mm), #14UlineS-14723Para fixar a proteção contra vento de espuma ao gravador
SeedPro 360ALMACONAPara plantar sementes de soja em parcelas de pesquisa

Referências

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