Artigo de investigação

Características Intratumorais e Peritumorais para a Predição de Invasão Microvascular no Carcinoma Hepatocelular: Revisão Sistemática e Metanálise

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DOI:

10.3791/72288

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25 de setembro de 2026

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1Department of Radiology, Beijing Tsinghua Changgung Hospital, School of Clinical Medicine, Tsinghua Medicine, Tsinghua University

Neste artigo

Resumo

Esta revisão sistemática e meta-análise avaliam o desempenho diagnóstico de modelos baseados em radiômica para a predição pré-operatória da invasão microvascular no carcinoma hepatocelular.

Resumo

Esta revisão sistemática e metanálise avaliou o desempenho diagnóstico de modelos baseados em radiômica para a predição da invasão microvascular (MVI) no carcinoma hepatocelular (HCC). A MVI é um determinante chave do prognóstico no HCC, fortemente associada à recorrência precoce e à sobrevida reduzida após tratamento curativo. A predição precisa da MVI no pré-operatório permanece desafiadora com o uso de características clínicas e de imagem convencionais. A radiômica surgiu como uma abordagem promissora, permitindo a análise quantitativa da heterogeneidade tumoral a partir de exames de imagem médicos. Este estudo teve como objetivo avaliar sistematicamente o desempenho diagnóstico de modelos baseados em radiômica para predizer a MVI no HCC. Foi realizada uma revisão sistemática e metanálise, incluindo 26 estudos que avaliaram modelos de radiômica baseados em TC e RM. Foram extraídos dados sobre desempenho diagnóstico, e análises agrupadas foram realizadas utilizando modelos de efeitos aleatórios, com análises de subgrupos por modalidade de imagem e tipo de modelo. No geral, os modelos de radiômica demonstraram bom desempenho diagnóstico, com uma AUC agrupada de 0,85 (IC 95% 0,82–0,88). Modelos clinicoradiômicos alcançaram desempenho mais alto e mais consistente do que modelos baseados apenas em radiômica (RM: 0,87 vs 0,85; TC: 0,87 vs 0,81). Entre os modelos baseados em 3D, a AUC agrupada foi de 0,85 (IC 95% 0,82–0,88). Em conclusão, os modelos baseados em radiômica apresentam desempenho promissor para a predição pré-operatória da MVI no HCC, especialmente quando combinados com variáveis clínicas. No entanto, a heterogeneidade considerável e a validação externa limitada destacam a necessidade de padronização metodológica e validação prospectiva multicêntrica antes da implementação clínica.

Introdução

O carcinoma hepatocelular (CHC) está entre as neoplasias mais comuns em todo o mundo e continua sendo uma das principais causas de mortalidade relacionada ao câncer1. A invasão microvascular (IMV) é uma característica patológica fundamental associada ao comportamento agressivo do tumor e está consistentemente ligada à recorrência precoce e à sobrevida global reduzida após ressecção hepática ou transplante2,3,4. No entanto, a identificação pré-operatória da invasão microvascular permanece desafiadora, pois só pode ser confirmada definitivamente por meio do exame histopatológico de espécimes ressecados ou explantados. Como resultado, as decisões terapêuticas muitas vezes precisam ser tomadas sem conhecimento direto do status da IMV. Na prática atual, indicadores indiretos são amplamente e principalmente utilizados para estimar a probabilidade de IMV, incluindo tamanho do tumor, níveis séricos de alfafetoproteína5, presença de nódulos satélites e características qualitativas de imagem, como margens tumorais irregulares, realce peritumoral e ausência de cápsula6.

Esses fatores estão associados à invasão microvascular (MVI) em nível populacional e são incorporados à tomada de decisões clínicas; no entanto, sua precisão preditiva no nível individual do paciente permanece modesta7,8. Por exemplo, a alfafetoproteína sérica está elevada apenas em um subconjunto de pacientes e apresenta baixa especificidade, enquanto as características de imagem estão sujeitas à variabilidade interobservador e dependem dos protocolos de aquisição e da experiência do leitor9,10. Além disso, a avaliação convencional por imagem é amplamente qualitativa e não capta a heterogeneidade espacial da arquitetura tumoral nem as sutis alterações microambientais na interface tumor–fígado que estão associadas à invasão vascular microscópica11. Essas limitações reduzem a confiabilidade da avaliação pré-operatória atual do risco e destacam a necessidade de abordagens mais robustas e quantitativas. A radiômica, que permite a extração em alto rendimento de características derivadas de imagens, oferece um meio de capturar a heterogeneidade intratumoral e peritumoral que pode refletir a biologia tumoral subjacente12,13. Características como realce arterial peritumoral, margens irregulares e hipointensidade na fase hepatobiliar estão associadas à MVI, reforçando o potencial dos modelos quantitativos baseados em imagem14.

No entanto, o desempenho diagnóstico relatado tem sido inconsistente, em parte devido à variação na modalidade de imagem, protocolos de aquisição, métodos de segmentação e abordagens de desenvolvimento de modelos. Além disso, a maioria dos estudos é retrospectiva e realizada em ambientes de centro único, e relativamente poucos incluem validação externa independente. Portanto, esta revisão sistemática tem como objetivo avaliar a precisão diagnóstica de modelos baseados em radiômica, incluindo modelos baseados em MRI e TC, para a predição pré-operatória da invasão microvascular no carcinoma hepatocelular, apresentando os dados separadamente de acordo com a modalidade de imagem, estratégia de segmentação e tipo de modelo, a fim de considerar a heterogeneidade nas abordagens de imagem e no desenvolvimento de modelos.

Protocolo

Estratégia de busca

Quatro fontes de dados foram consultadas, incluindo PubMed (MEDLINE), Embase, Web of Science e a Cochrane Library, de janeiro de 2015 a abril de 2026. A estratégia de busca foi desenvolvida combinando três blocos conceituais com operadores booleanos: termos relacionados à doença (carcinoma hepatocelular, CHC, câncer de fígado, carcinoma hepático), termos relacionados à metodologia (radiômica, radiômico, análise de textura, imagem quantitativa, biomarcador de imagem) e termos relacionados ao desfecho (invasão microvascular, IMV, invasão vascular, invasão microscópica dos vasos). A sequência de busca no PubMed foi a seguinte: (("hepatocellular carcinoma"[MeSH Terms] OR "liver cancer"[Title/Abstract] OR "HCC"[Title/Abstract] OR "hepatic carcinoma"[Title/Abstract]) AND ("radiomics"[Title/Abstract] OR "radiomic"[Title/Abstract] OR "texture analysis"[Title/Abstract] OR "quantitative imaging"[Title/Abstract] OR "imaging biomarker"[Title/Abstract]) AND ("microvascular invasion"[MeSH Terms] OR "MVI"[Title/Abstract] OR "vascular invasion"[Title/Abstract] OR "microscopic vascular invasion"[Title/Abstract])) AND (2015/01/01:2026/04/30[Date - Publication]).

Seleção dos estudos

Todos os registros recuperados foram importados para o Rayyan (Instituto de Pesquisa em Computação do Catar), uma plataforma baseada na web para revisões sistemáticas, para remoção de duplicatas e triagem. Dois revisores independentes analisaram todos os títulos e resumos com base nos critérios de elegibilidade pré-definidos. Em seguida, os artigos completos foram recuperados e avaliados independentemente pelos mesmos dois revisores para inclusão final. Foram considerados elegíveis estudos que relataram dados suficientes de desempenho diagnóstico para contribuir com pelo menos uma síntese quantitativa pré-especificada. Quando disponíveis, foram extraídos os dados de verdadeiro-positivo, verdadeiro-negativo, falso-positivo e falso-negativo para análises secundárias de precisão diagnóstica. As discordâncias em qualquer etapa da triagem foram resolvidas por meio de discussão, com arbitragem de um terceiro revisor sênior quando o consenso não pôde ser alcançado. O processo de seleção dos estudos é resumido em um diagrama de fluxo PRISMA (Figura 1). Todas as ferramentas e plataformas utilizadas neste estudo estão listadas na Tabela de Materiais.

Extração de dados

Dois revisores extraíram independentemente os dados de todos os estudos incluídos utilizando um formulário padronizado e testado para extração de dados. Os itens extraídos incluíram características dos estudos (primeiro autor, ano de publicação, país, delineamento do estudo, período de recrutamento e tipo de instituição), características dos pacientes (tamanho da amostra, idade média ou mediana, distribuição por sexo, prevalência de MVI, etiologia da doença hepática e características do tumor), características da imagem (modalidade, tipo de aparelho, agente de contraste e fase de imagem), metodologia de radiômica (tipo de região de segmentação; largura da margem peritumoral, quando aplicável; método de delimitação da ROI; dimensionalidade da segmentação), características do modelo (tipo de classificador e estratégia de validação) e métricas de desempenho diagnóstico (área sob a curva da característica de operação do receptor [AUC], sensibilidade, especificidade, razão de verossimilhança positiva, razão de verossimilhança negativa e razão de chances diagnóstica). Quando os estudos relataram múltiplos modelos ou coortes elegíveis, foram extraídas as estimativas em nível de modelo ou de coorte utilizadas nas análises quantitativas previamente especificadas. Sufixos (a-d) são utilizados nas Tabelas 1 e 2 para distinguir essas estimativas. As discrepâncias entre os revisores durante a extração de dados foram resolvidas por consenso.

Avaliação da qualidade

A qualidade metodológica dos estudos incluídos foi avaliada utilizando duas ferramentas complementares. O risco de viés e as preocupações com aplicabilidade foram avaliados com o instrumento Quality Assessment of Diagnostic Accuracy Studies 2 (QUADAS-2)15. A qualidade metodológica específica para radiômica foi avaliada utilizando o Methodological Radiomics Score (METRICS)16. A avaliação da qualidade foi realizada independentemente por dois revisores, com as discordâncias resolvidas por consenso. Os resultados são apresentados de forma narrativa e gráfica, utilizando tabelas resumo em nível de domínio.

Análise estatística

O desempenho discriminatório foi resumido utilizando a estatística C (área sob a curva característica de operação do receptor [AUC]). Foi realizada uma meta-análise com efeitos aleatórios dos valores de AUC utilizando o método da máxima verossimilhança restrita para levar em conta a variabilidade entre estudos. Quando não informados diretamente, os erros padrão foram derivados dos intervalos de confiança de 95% publicados; para estudos sem estimativas de variância, os erros padrão foram aproximados utilizando o método de Hanley e McNeil com base no número de casos positivos e negativos17. Para estabilizar as variâncias, os valores de AUC foram transformados pela função logito antes da meta-análise e transformados de volta para interpretação. As estimativas agrupadas foram apresentadas com seus respectivos intervalos de confiança de 95%. A heterogeneidade entre estudos foi avaliada utilizando a estatística I2, em que valores de 25%, 50% e 75% representam baixa, moderada e alta heterogeneidade, respectivamente. Os estudos foram categorizados descritivamente como baseados apenas no tumor ou como modelos que incorporam tanto o tumor quanto as regiões peritumorais. Um subgrupo quantitativo separado apenas para região peritumoral não foi realizado porque essa categoria não foi suficientemente representada. Análises de subgrupos adicionais foram realizadas de acordo com a modalidade de imagem (TC versus RM) e a dimensionalidade da segmentação (2D versus 3D). Análises adicionais foram realizadas restringindo-se aos modelos validados externamente para avaliar a generalização. Todas as análises estatísticas foram realizadas utilizando o software R (versão 4.4.1). Os seguintes pacotes do R foram utilizados: meta (versão 7.0-1) e metafor (versão 4.6-0) para a meta-análise, e dmetar (versão 0.1.0) para funções complementares. As AUCs agrupadas foram calculadas utilizando a função metagen com o estimador de máxima verossimilhança restrita. As configurações do modelo incluíram o ajuste Knapp-Hartung para os intervalos de confiança. O código de análise está disponível como Arquivo Suplementar 2. Um valor de p bilateral inferior a 0,05 foi considerado estatisticamente significativo para todos os testes.

Resultados

A busca na literatura identificou 368 registros, dos quais 89 eram duplicatas. Após a remoção das duplicatas, foram analisados 279 registros, e 26 estudos atenderam aos critérios de inclusão (Figura 1). Nenhum estudo adicional foi identificado por meio de busca manual.

Características do estudo

Os 26 estudos incluídos18,19,20,21,22,23,24,25,26,27,28,29,30,31,32,33,34,35,36,37,38,39,40,41,42,43 foram predominantemente retrospectivos (25 de 26), com apenas um estudo prospectivo. A maioria dos estudos foi conduzida na China (23 estudos), enquanto os demais tiveram origem na Europa. Os tamanhos das amostras variaram consideravelmente entre os estudos, com coortes de treinamento variando de 66 a 461 pacientes e coortes de validação de 25 a 283 pacientes. A validação externa foi realizada em nove estudos, enquanto a maioria (17 estudos) dependeu exclusivamente da validação interna. A ressonância magnética (RM) foi a modalidade mais frequentemente utilizada (17 estudos), seguida pela tomografia computadorizada (TC) (10 estudos), com um estudo integrando ambas as técnicas, TC e RM. A maioria dos estudos aplicou abordagens de segmentação tridimensional (22 estudos), enquanto dois estudos utilizaram explicitamente segmentação bidimensional. Os dois estudos restantes (referências 18 e 30) não especificaram claramente a dimensionalidade de sua segmentação ou empregaram uma abordagem híbrida que não pôde ser categorizada com confiança; esses dois estudos foram, portanto, excluídos da análise subgrupo estratificada por segmentação, mas permaneceram na análise agrupada geral. As estratégias de segmentação variaram entre os estudos. Dezesseis estudos analisaram apenas regiões tumorais, enquanto 10 incorporaram tanto regiões tumorais quanto peritumorais, geralmente definidas utilizando margens radiais fixas. Os estudos que incorporaram informações peritumorais foram mais frequentemente realizados em anos posteriores. Um total de 26 modelos preditivos foi identificado nos estudos incluídos. A maioria dos estudos (15 de 26) desenvolveu modelos clinicorradiômicos que integraram características radiômicas com variáveis clínicas, enquanto 11 estudos utilizaram abordagens exclusivamente radiômicas (Tabela 1). A exatidão, sensibilidade, especificidade e os dados correspondentes das tabelas de contingência (VP, FP, VN, FN) relatados nos estudos incluídos são resumidos na Tabela 2.

Discriminação do modelo

Em todos os estudos incluídos, os modelos baseados em radiômica demonstraram bom desempenho discriminativo na predição da invasão microvascular. A estatística C agrupada (AUC) do modelo de efeitos aleatórios foi de 0,85 (IC 95% 0,82–0,88), com heterogeneidade substancial entre os estudos (I2 = 77%) (Figura 2). Quando estratificados por tipo de modelo, os modelos clinicoradiômicos demonstraram desempenho discriminativo mais alto e mais consistente em comparação com os modelos somente de radiômica. Os modelos exclusivamente de radiômica apresentaram AUC agrupada de 0,84 (IC 95% 0,78–0,88), com heterogeneidade substancial (I2 = 80%) (Figura 2). Em contraste, os modelos que incorporaram variáveis de radiômica e clínicas alcançaram uma AUC agrupada mais elevada de 0,87 (IC 95% 0,85–0,89) e mostraram heterogeneidade marcadamente menor (I2 = 23%) (Figura 2).

Entre os estudos que utilizaram segmentação 3D (Figura Suplementar 1), a AUC agrupada foi de 0,85 (IC 95% 0,82–0,88), com heterogeneidade substancial (I2 = 77,8%). Na análise de subgrupos, os modelos baseados apenas em radiômica alcançaram uma AUC agrupada de 0,83 (IC 95% 0,78–0,88; I2 = 80,7%), enquanto os modelos clinicoradiômicos demonstraram desempenho mais elevado e mais consistente (AUC 0,87, IC 95% 0,85–0,89; I2 = 15,1%). Nos estudos baseados em TC (Figura Suplementar 2), a AUC agrupada foi de 0,83 (IC 95% 0,76–0,88), embora a heterogeneidade fosse alta (I2 = 88,6%). O desempenho pareceu variar substancialmente entre os modelos baseados apenas em radiômica (AUC 0,81, IC 95% 0,70–0,89; I2 = 85,1%), enquanto os modelos que incorporaram variáveis clínicas apresentaram desempenho mais elevado e notavelmente mais consistente (AUC 0,87, IC 95% 0,83–0,90; I2 = 4,0%). Nos estudos baseados em RM (Figura Suplementar 3), a discriminação geral foi ligeiramente superior, com uma AUC agrupada de 0,86 (IC 95% 0,83–0,89) e heterogeneidade moderada (I2 = 57,6%). Observou-se um padrão semelhante, com os modelos clinicoradiômicos apresentando desempenho marginalmente melhor e menor variabilidade (AUC 0,87, IC 95% 0,84–0,90; I2 = 33,4%) em comparação com as abordagens baseadas apenas em radiômica (AUC 0,85, IC 95% 0,79–0,89; I2 = 61,7%).

Desempenho da validação externa

Entre os modelos validados externamente (n=9), o desempenho discriminativo global manteve-se alto. A AUC agrupada foi de 0,87 (IC 95% 0,82–0,91), com heterogeneidade moderada (I2 = 66%) (Figura Suplementar 4). A análise de subgrupos dentro das coortes de validação externa mostrou desempenho agrupado comparável entre os tipos de modelos, mas diferenças na precisão. Os modelos baseados apenas em radiômica alcançaram uma AUC agrupada de 0,87 (IC 95% 0,78–0,93), enquanto os modelos clinicoradiômicos apresentaram uma AUC agrupada de 0,87 (IC 95% 0,83–0,91).

Avaliação da qualidade

A qualidade metodológica geral foi moderada. Os domínios de padrão de referência e fluxo apresentaram risco consistentemente baixo, com todos os estudos utilizando histopatologia e intervalos apropriados entre imagem e cirurgia. A principal fonte de viés foi o domínio do teste índice, refletindo modelos radiômicos de alta dimensão ou de aprendizado profundo, pré-especificação limitada das estratégias de modelagem e relato inconsistente da reprodutibilidade. A seleção dos pacientes foi geralmente de risco baixo, embora as preocupações fossem maiores em coortes retrospectivas menores de centro único (Supplementary Table 1). A avaliação específica da radiômica mostrou rigor metodológico variável (Supplementary Table 1). Embora os protocolos de imagem e a segmentação fossem tipicamente relatados, testes de reprodutibilidade e validação externa eram menos comuns. Estudos multicêntricos mais recentes demonstraram práticas aprimoradas de desenho e validação, embora a heterogeneidade entre os métodos permanecesse substancial.

DISPONIBILIDADE DE DADOS:

Todos os dados gerados ou analisados durante esta revisão sistemática e meta-análise estão incluídos neste artigo publicado e nos arquivos de informações suplementares. As estratégias de busca na base de dados estão fornecidas em Arquivo Suplementar 1, e o código de análise em R encontra-se no Arquivo Suplementar 2. Os dados extraídos em nível de estudo utilizados para agrupamento são apresentados integralmente nas Tabelas 1 e 2, e os resultados detalhados da avaliação de qualidade estão na Tabela Suplementar 1. Nenhum arquivo adicional de dados brutos além desses é necessário para a reprodução dos resultados.

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Figura 1: Diagrama de fluxo do processo de seleção dos estudos. Diagrama de fluxo da identificação, triagem, avaliação de elegibilidade e inclusão dos estudos, com o número de registros em cada etapa. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 2: Gráfico floresta do desempenho diagnóstico de modelos de radiômica para prever invasão microvascular. As estatísticas C (AUCs) por estudo e agrupadas, com intervalos de confiança de 95%, são apresentadas, estratificadas por tipo de modelo. Foram utilizados modelos de efeitos aleatórios, com a heterogeneidade avaliada por meio da estatística I2. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

Tabela 1: Características dos estudos incluídos. Resumo do delineamento do estudo, população, modalidade de imagem, estratégia de segmentação, tipo de modelo e abordagem de validação. Sufixos (a–c) indicam múltiplos modelos ou coortes dentro de um único estudo. Abreviações: CT = tomografia computadorizada; MRI = imagem por ressonância magnética. Clique aqui para baixar esta Tabela.

Tabela 2: Desempenho diagnóstico de modelos de radiômica na previsão de invasão microvascular. Exatidão, sensibilidade, especificidade e dados de contingência (VP, FP, VN, FN) em nível de estudo são apresentados por tipo de modelo e configuração de validação. A exatidão foi recalculada quando necessário. Sufixos (a–c) indicam múltiplos modelos ou coortes dentro do mesmo estudo. Clique aqui para baixar esta tabela.

Figura Suplementar 1: Desempenho diagnóstico de modelos de radiômica utilizando segmentação 3D. Gráfico em forma de floresta mostrando as estatísticas C (AUCs) em nível de estudo e agrupadas para estudos que aplicaram abordagens de segmentação 3D, estratificados por tipo de modelo (apenas radiômica versus clinicoradiômica). A análise foi realizada para avaliar se a extração de características volumétricas 3D, que capta de maneira mais abrangente a heterogeneidade espacial, resulta em diferenças de desempenho em comparação com a estimativa agrupada geral, e para avaliar a heterogeneidade dentro de cada subgrupo. Clique aqui para baixar este arquivo.

Figura Suplementar 2: Desempenho diagnóstico de modelos de radiômica baseados em tomografia computadorizada. Gráfico em forma de floresta mostrando as estatísticas C (AUCs) em nível de estudo e agrupadas para estudos que utilizaram a tomografia computadorizada (CT) como modalidade de imagem, estratificados por tipo de modelo (apenas radiômica versus clinicoradiômica). Essa análise de subgrupo foi realizada para avaliar se os modelos de radiômica baseados em CT alcançam desempenho diagnóstico comparável ao dos modelos baseados em RM, e para avaliar o impacto da inclusão de variáveis clínicas na consistência do desempenho dentro dos estudos com CT. Clique aqui para baixar este arquivo.

Figura Suplementar 3: Desempenho diagnóstico de modelos de radiômica baseados em ressonância magnética. Gráfico em forma de floresta mostrando as estatísticas C (AUCs) em nível de estudo e agrupadas para estudos que utilizaram a ressonância magnética (RM) como modalidade de imagem, estratificados por tipo de modelo (apenas radiômica versus clinicoradiômica). Essa análise de subgrupo foi realizada para avaliar se o superior contraste de tecidos moles e a capacidade multiparamétrica da RM se traduzem em um desempenho discriminativo mais elevado para a predição de invasão microvascular (MVI), em comparação com modelos baseados em tomografia computadorizada. Clique aqui para baixar este arquivo.

Figura Suplementar 4: Desempenho diagnóstico de modelos validados externamente. Gráfico em forma de floresta mostrando as estatísticas C (AUCs) em nível de estudo e agrupadas para modelos que passaram por validação externa em coortes independentes, estratificados por tipo de modelo (apenas radiômica versus clinicoradiômica). Esta análise foi realizada especificamente para avaliar a generalização de modelos baseados em radiômica para conjuntos de dados independentes e para verificar se ocorrem reduções no desempenho quando os modelos são aplicados a populações externas, o que é um indicador crítico da aplicabilidade clínica. Clique aqui para baixar este arquivo.

Tabela Suplementar 1: Avaliação da qualidade dos estudos incluídos. Resultados detalhados da avaliação da qualidade metodológica utilizando a ferramenta QUADAS-2 para cada estudo incluído. A tabela apresenta as classificações de risco de viés e de preocupação quanto à aplicabilidade em quatro domínios: seleção dos pacientes, teste índice, padrão de referência e fluxo e cronometragem. Cada domínio é classificado como "baixo risco", "alto risco" ou "risco incerto", com julgamentos apoiados por razões específicas extraídas de cada estudo. Isso permite aos leitores avaliar o rigor metodológico dos estudos individuais e identificar fontes potenciais de viés que possam influenciar as estimativas agrupadas. Clique aqui para baixar este arquivo.

Arquivo Suplementar 1: Estratégias de busca em bases de dados. Todas as estratégias de busca em bases de dados estão reunidas neste documento. Clique aqui para baixar este arquivo.

Arquivo Suplementar 2: Código de análise em R. O código utilizado para executar esta análise está incluído neste documento. Clique aqui para baixar este arquivo.

Discussão

Esta revisão sistemática e meta-análise de 26 estudos constatou que os modelos baseados em radiômica demonstram desempenho bom, mas variável, para a predição pré-operatória da invasão microvascular no carcinoma hepatocelular, com a maioria das estimativas de AUC variando entre aproximadamente 0,80 e 0,90. Nos diversos estudos, a precisão diagnóstica foi geralmente moderada a alta, com sensibilidade e especificidade normalmente superiores a 70%, embora o desempenho não tenha sido uniforme. Os modelos que incorporaram variáveis clínicas tenderam a apresentar discriminação mais consistente e maior especificidade do que os modelos baseados exclusivamente em radiômica. Além disso, as abordagens baseadas em RM apresentaram desempenho ligeiramente superior aos modelos baseados em TC. No entanto, esses achados devem ser interpretados no contexto de uma substancial heterogeneidade entre os estudos e diferenças nos delineamentos dos estudos, protocolos de imagem e estratégias de modelagem, que provavelmente contribuíram para a variação observada no desempenho.

Várias meta-análises anteriores avaliaram a radiômica para a predição de MVI em CHC. Um estudo44 incluiu 13 estudos e relatou uma AUC agrupada de 0,88 para radiômica baseada em RNM, com modelos combinados superando abordagens exclusivas de radiômica (AUC: 0,90 vs 0,85). Outro estudo45 analisou 26 estudos envolvendo 3.539 pacientes com CHC solitário e relatou uma AUC agrupada de 0,85 (IC 95% 0,82–0,88) para modelos de radiômica. A presente síntese amplia esses achados demonstrando desempenho mais alto e mais consistente para modelos clinicoradiômicos (AUC 0,87) em comparação com modelos exclusivos de radiômica (AUC 0,84), destacando o valor incremental da integração de variáveis clínicas. Além disso, as análises separadas por modalidade de imagem—mostrando RNM (0,86) superando TC (0,83)—fornecem estimativas mais precisas do que trabalhos anteriores. Outra meta-análise realizada por um grupo46 incluiu estudos de TC e RNM, mas focou-se principalmente na estratificação de risco em vez de comparações entre tipos de modelos. O presente estudo amplia pesquisas anteriores ao comparar modelos exclusivos de radiômica e modelos clinicoradiômicos entre diferentes modalidades de imagem e ao avaliar separadamente modelos validados externamente. Essas inovações incrementais proporcionam uma compreensão mais detalhada do desempenho dos modelos de radiômica e oferecem orientações mais claras para o desenvolvimento futuro de modelos e sua tradução clínica.

O desempenho mais alto e mais consistente observado em modelos que incorporam variáveis clínicas nesta meta-análise está de acordo com a fisiopatologia subjacente à invasão microvascular. A invasão microvascular representa a disseminação tumoral para pequenos ramos venosos porta na margem do tumor, frequentemente acompanhada por trombos tumorais microscópicos e alterações na perfusão hepática local. Essas alterações são mais acentuadas na interface tumor-fígado, e não no núcleo do tumor, o que explica por que características de imagem que refletem essa região estão repetidamente associadas à IMV. Por exemplo, o realce arterial peritumoral e a hipointensidade na fase hepatobiliar foram associados à redução do fluxo venoso porta e à hiperperfusão arterial compensatória causada pela obstrução vascular microscópica, enquanto margens tumorais irregulares ou não suaves refletem padrões de crescimento infiltrativo que se estendem para além dos limites aparentes do tumor. A imagem quantitativa permite a caracterização sistemática da textura e da intensidade do sinal dentro e ao redor do tumor, refletindo as diferenças subjacentes na densidade celular, necrose e estrutura microvascular.

Esses achados indicam que as características de imagem isoladamente são insuficientes para a caracterização precisa do risco de invasão microvascular. Nos estudos incluídos, os modelos baseados apenas em radiômica demonstraram heterogeneidade substancial e desempenho discriminativo ligeiramente inferior em comparação com os modelos clinicoradiômicos. Isso provavelmente reflete o fato de que a invasão microvascular não é determinada exclusivamente por características locais de imagem, mas também pela biologia tumoral em nível sistêmico. Fatores clínicos, como alfafetoproteína elevada, maior tamanho tumoral e função hepática comprometida, são marcadores bem estabelecidos de agressividade tumoral e têm sido consistentemente associados à invasão vascular e recorrência precoce. Tumores maiores têm maior probabilidade de invadir a microvasculatura adjacente, enquanto níveis elevados de AFP estão associados a pior diferenciação e fenótipos mais agressivos. A integração dessas variáveis com características de imagem, portanto, fornece informações complementares, combinando evidências locais de invasão microscópica com indicadores mais amplos do comportamento tumoral. Isso é evidenciado na presente análise, na qual os modelos clinicoradiômicos não apenas alcançaram AUCs agrupadas mais elevadas, mas também demonstraram heterogeneidade marcadamente menor, sugerindo maior estabilidade em diferentes contextos de estudo.

A base mecanicista para o valor preditivo de características radiômicas peritumorais reside nas alterações fisiopatológicas associadas à invasão microvascular na interface tumor-fígado. A invasão microvascular envolve êmbolos de células tumorais dentro de ramificações venosas portais adjacentes à margem tumoral, levando à obstrução parcial ou completa de pequenas vênulas portais. Essa obstrução resulta em redução do fluxo sanguíneo venoso portal para a parênquima hepática peritumoral, com hipervascularização arterial compensatória — um fenômeno refletido por imagens como realce arterial peritumoral ou heterogeneidade de perfusão. Além disso, trombos tumorais microscópicos induzem respostas inflamatórias locais e alteram a microarquitetura tecidual, o que pode ser capturado por características de textura radiômica que refletem mudanças na densidade celular, necrose e densidade microvascular. Estudos histopatológicos demonstraram que essas alterações peritumorais se estendem para além da fronteira macroscópica do tumor, fornecendo uma justificativa biológica para a inclusão de regiões peritumorais com diferentes margens radiais em modelos radiômicos. A associação consistente entre características de imagem peritumorais e invasão microvascular nos estudos incluídos está, portanto, fundamentada nessas alterações vasculares e microestruturais subjacentes, conferindo plausibilidade biológica aos achados de imagem quantitativa.

O desempenho ligeiramente superior observado nos modelos baseados em RM é também consistente com as diferenças conhecidas na capacidade de imagem. A RM permite avaliação multiparamétrica, como difusão, perfusão e captação de contraste específico para hepatócitos, que estão associadas à diferenciação tumoral e à invasão vascular45. A hipointensidade na fase hepatobiliar e as alterações de sinal peritumorais são mais facilmente detectadas na RM. Essas características refletem disfunção dos hepatócitos e alterações na perfusão relacionadas à disseminação microscópica do tumor. A TC baseia-se principalmente nos padrões de realce com contraste. É menos sensível a essas alterações. Isso pode explicar a maior variabilidade observada nos modelos baseados em TC.

Vale ressaltar que a presente revisão concentrou-se na radiômica baseada em TC e RM, já que essas foram as modalidades predominantes na literatura. No entanto, a radiômica por PET/TC pode oferecer valor complementar para a predição de invasão microvascular ao caracterizar o metabolismo tumoral, hipóxia e heterogeneidade biológica — características que não são capturadas apenas pela ressonância magnética anatômica ou funcional. Evidências emergentes sugerem que parâmetros metabólicos, como SUVmáx e características texturais do PET, podem correlacionar-se com a agressividade tumoral e invasão vascular. Apesar disso, a base de evidências para a radiômica por PET/TC na predição de invasão microvascular permanece limitada em comparação com TC e RM, e essa área exige investigação adicional em estudos futuros. Esses achados têm implicações para a prática clínica, particularmente na avaliação pré-operatória do carcinoma hepatocelular. A identificação pré-operatória da invasão microvascular ainda é difícil e afeta a escolha entre ressecção, transplante ou terapia locorregional. Modelos de imagem quantitativos que incorporam variáveis clínicas podem melhorar a estratificação de risco além da imagem de rotina e marcadores séricos. Um risco predito alto pode justificar margens cirúrgicas mais amplas ou vigilância pós-operatória mais rigorosa em pacientes considerados candidatos à ressecção. De forma semelhante, uma melhor estratificação de risco pode ser útil para decisões de seleção e inclusão em lista de espera, especialmente em casos limítrofes entre candidatos ao transplante.

É importante observar que, embora o desempenho discriminativo (AUC) tenha sido o foco principal desta meta-análise, a calibração e a utilidade clínica são igualmente essenciais para a aplicabilidade no mundo real. Métricas de calibração—como o teste de Hosmer-Lemeshow e gráficos de calibração—avaliam a concordância entre os riscos previstos e observados e são fundamentais para a tomada de decisões clínicas informadas. A análise da curva de decisão avalia o benefício líquido do uso de um modelo em diferentes limiares de risco, o que é diretamente relevante para a prática clínica. No entanto, entre os estudos incluídos, apenas uma minoria relatou medidas de calibração ou análise da curva de decisão, representando uma lacuna significativa de conhecimento. Estudos futuros devem priorizar a divulgação dessas métricas para facilitar a translação clínica e garantir que as previsões do modelo sejam precisas e acionáveis.

Apesar do desempenho promissor observado, esses modelos ainda não estão prontos para uso clínico rotineiro. A maioria dos estudos foi retrospectiva e conduzida em ambientes de centro único, com variações substanciais nos protocolos de imagem, métodos de segmentação e desenvolvimento dos modelos. A validação externa foi limitada e, quando realizada, as coortes de validação eram frequentemente pequenas ou derivadas de populações semelhantes. Poucos estudos avaliaram calibração, utilidade clínica ou o impacto do uso do modelo nas decisões terapêuticas. Essas limitações são importantes na prática, onde decisões sobre margens de ressecção, elegibilidade para transplante e intensidade de vigilância requerem estimativas de risco confiáveis e generalizáveis. Além disso, a variabilidade na aquisição e processamento de imagens entre centros pode afetar o desempenho e a reprodutibilidade dos modelos, limitando ainda mais sua transposição para o cuidado rotineiro. Atualmente, esses modelos devem ser considerados complementos à avaliação clínica e de imagem estabelecida, e não ferramentas autônomas. Trabalhos futuros devem focar na validação prospectiva e multicêntrica, na padronização dos métodos de imagem e análises e na avaliação da utilidade clínica, incluindo se o uso desses modelos melhora a tomada de decisões e os desfechos para os pacientes.

Este estudo apresenta várias limitações. Primeiro, a distribuição geográfica foi fortemente desigual, com 23 dos 26 estudos (88,5%) realizados na China e apenas 3 em regiões europeias, o que limita substancialmente a generalização para populações globais de CHC, dadas as diferenças etiológicas entre o CHC do Leste (relacionado à hepatite viral) e do Oeste (relacionado ao metabolismo), e a análise formal de subgrupos por região não pôde ser realizada de forma confiável, pois o subgrupo ocidental não atingiu o tamanho mínimo de amostra exigido (≥10 estudos). Segundo, dados completos de tabelas de contingência 2 × 2 não estavam disponíveis em diversos estudos, e as definições de limiar variaram significativamente; portanto, a síntese quantitativa principal concentrou-se na AUC, em vez de medidas agrupadas de precisão diagnóstica dependentes de limiar (como apresentado no Resumo), tornando inviável uma meta-análise abrangente dessas métricas em todos os 26 estudos incluídos. Isso ocorreu porque vários estudos omitiram tabelas de contingência completas e, mais importante, houve heterogeneidade substancial nas definições de limiar entre os estudos, tornando metodologicamente pouco confiável qualquer agrupamento não ajustado dessas métricas sem considerar os efeitos de limiar. Terceiro, análises adicionais de subgrupos estratificadas por diâmetro tumoral, tipo de agente de contraste, largura da margem peritumoral ou tipo de classificador não puderam ser realizadas devido à inconsistência na apresentação dos dados e tamanhos insuficientes de amostra entre os subgrupos (apenas 1–3 estudos por tipo de classificador), limitando a capacidade de explorar as fontes da heterogeneidade substancial entre estudos (I2 = 77%). Quarto, os autores não puderam examinar quantitativamente a associação entre qualidade metodológica e desempenho do modelo por meio de meta-regressão, pois os escores METRICS não estavam disponíveis em formato adequado para todos os estudos, atribuir uma única categoria resumo do QUADAS-2 é inerentemente subjetivo, e uma meta-regressão com apenas 26 estudos e múltiplas covariáveis teria baixo poder estatístico e seria propensa a superajuste. Quinto, a maioria dos estudos incluídos era retrospectiva, de centro único e com tamanhos de amostra relativamente pequenos, e a validação externa foi relatada em apenas 9 dos 26 estudos, com a maioria das coortes de validação provenientes de contextos institucionais semelhantes, limitando a generalização. A variabilidade nos protocolos de imagem, nos pipelines de extração de características e nas abordagens de desenvolvimento de modelos pode afetar ainda mais a reprodutibilidade. Sexto, a apresentação do desempenho diagnóstico foi inconsistente, com alguns estudos omitindo dados completos de contingência, intervalos de confiança para AUCs, métricas de calibração ou análise de curva de decisão — todos essenciais para avaliar a aplicabilidade no mundo real — representando uma lacuna significativa de conhecimento. Apesar dessas limitações, a direção consistente do efeito em todos os estudos incluídos, com modelos baseados em radiômica demonstrando bom desempenho diagnóstico (AUC agrupada de 0,85, IC 95% 0,82–0,88), apoia a robustez dos principais achados; o desempenho superior e mais consistente dos modelos clinicoradiômicos em comparação com modelos baseados apenas em radiômica, juntamente com a AUC agrupada mais alta observada em modelos baseados em RM em relação aos baseados em TC, fornece insights clinicamente relevantes para orientar o desenvolvimento futuro de modelos. No entanto, essas limitações destacam a necessidade de estudos de validação prospectivos e multicêntricos, com protocolos de imagem padronizados, relato completo das métricas de desempenho diagnóstico e avaliação sistemática da calibração e utilidade clínica antes que esses modelos possam ser traduzidos na prática clínica rotineira.

Divulgações

Os autores não têm conflitos de interesse. Ferramentas assistidas por IA foram utilizadas durante a correção de provas para edição de linguagem, verificação de consistência e formatação de figuras. Nenhum dado novo do estudo foi gerado, e todas as decisões científicas, correções e conteúdo final foram revisados e aprovados pelos autores, que assumem total responsabilidade pelo artigo.

Agradecimentos

Este estudo foi apoiado pelo Programa de Excelência da Aldeia de Pesquisa de Pequim (BRWEP; n.º BRWEP2024W032240102). 

Materiais

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Microsoft ExcelMicrosoft Corporationhttps://www.microsoft.com/microsoft-365/excel
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modelo do diagrama de fluxo PRISMA 2020Grupo PRISMAhttp://www.prisma-statement.org/
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PubMed (MEDLINE)Biblioteca Nacional de Medicinahttps://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/
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