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Uma Análise Bibliométrica da Tomografia por Emissão de Pósitrons/Tomografia Computadorizada em Metástases Esqueléticas: Tendências de Pesquisa de 2016 a 2025

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DOI:

10.3791/72978

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15 de setembro de 2026

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1Department of Traditional Chinese Medicine, Aerospace Center Hospital, 2Clinical College of Medical Faculty, Liaoning He University, 3Oncology Department of Integrated Traditional Chinese and Western Medicine, China-Japan Friendship Hospital

Neste artigo

Resumo

A análise bibliométrica revela que a pesquisa em tomografia por emissão de pósitrons/tomografia computadorizada em metástase óssea deslocou-se da validação diagnóstica para a integração teranóstica e a imagem de precisão multialvo.

Resumo

A metástase óssea é uma complicação comum de neoplasias avançadas, e a tomografia por emissão de pósitrons/tomografia computadorizada (PET/CT) desempenha um papel cada vez mais importante em seu diagnóstico e manejo. Dada a rápida evolução desse campo na última década, uma avaliação bibliométrica oportuna é necessária para delinear sua paisagem de pesquisa e tendências emergentes. Este estudo teve como objetivo analisar de forma abrangente a paisagem da pesquisa global sobre PET/CT em metástase óssea de 2016 a 2025. As publicações foram recuperadas da Coleção Principal do Web of Science em 6 de abril de 2026, utilizando uma estratégia de busca temática. Após triagem, foram incluídos 1.154 artigos e revisões em inglês. As análises bibliométricas foram realizadas usando VOSviewer, CiteSpace e Scimago Graphica. A produção anual de publicações mostrou uma tendência de crescimento flutuante, atingindo o pico em 2025 com 137 artigos. A China ocupou o primeiro lugar em volume de publicações (297 artigos), seguida pelos Estados Unidos (230 artigos) e Alemanha (150 artigos). Em termos de impacto citacional, os Estados Unidos tiveram o maior número total de citações (7.628), enquanto os Países Baixos alcançaram o maior número médio de citações por artigo (56,7). O European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging foi o periódico mais produtivo e mais citado. A colaboração internacional foi mais forte entre os Estados Unidos, Alemanha e Reino Unido. A literatura incluída abrangeu uma ampla gama de traçadores PET, incluindo agentes direcionados ao antígeno da membrana específica da próstata (PSMA), análogos de colina, inibidor da proteína ativadora de fibroblastos (FAPI) e traçadores direcionados ao receptor de somatostatina (SSTR). Os temas centrais da pesquisa evoluíram desde a validação inicial de novos traçadores (68Ga-PSMA, 18F-colina) até a teranóstica direcionada ao PSMA e a imagem de precisão multialvo, e mais recentemente para a imagem baseada em FAPI, tumores neuroendócrinos, avaliação de corpo inteiro e monitoramento da eficácia do tratamento. Tópicos emergentes incluem a tradução clínica de novas sondas, aplicações transversais entre cânceres, radiômica quantitativa e colaboração internacional. Essa evolução indica que a pesquisa em PET/CT para metástase óssea tem avançado de forma constante rumo à medicina de precisão teranóstica, multialvo e transversal aos tipos de câncer.

Introdução

A metástase óssea é uma complicação comum de neoplasias avançadas, especialmente cânceres de mama, próstata, pulmão e tireoide1,2,3,4,5. Frequentemente leva a eventos relacionados ao esqueleto, incluindo fraturas patológicas, compressão da medula espinhal, hipercalcemia e dor incontrolável, o que prejudica a qualidade de vida e reduz a sobrevida6,7,8,9,10. A tomografia por emissão de pósitrons/tomografia computadorizada (PET/CT) surgiu como uma poderosa modalidade de imagem molecular que integra informações funcionais metabólicas com localização anatômica11,12,13,14,15. Em comparação com técnicas convencionais, como cintilografia óssea, tomografia computadorizada (CT) ou ressonância magnética (MRI), a PET/CT oferece sensibilidade e especificidade superiores na detecção de metástases ósseas16,17,18,19,20. Traçadores comumente utilizados, como 18F‑FDG, 18F‑NaF e 68Ga‑FAPI, ampliaram as capacidades diagnósticas em diferentes cenários clínicos21,22. Em particular, a PET direcionada ao antígeno de membrana prostática (PSMA) e a PET direcionada ao receptor de somatostatina (SSTR) demonstraram valor significativo na detecção de metástases ósseas no câncer de próstata e em tumores neuroendócrinos, respectivamente, expandindo ainda mais a utilidade clínica da PET/CT nesse campo23. Nas últimas duas décadas, um corpo rapidamente crescente de literatura investigou a aplicação da PET/CT na metástase óssea, abrangendo precisão diagnóstica, valor prognóstico, avaliação da resposta ao tratamento, desenvolvimento de traçadores e comparações com outras modalidades24.

Apesar dessa riqueza de publicações, a rápida expansão e ampla dispersão da literatura dificultam que pesquisadores e clínicos compreendam de forma sistemática a estrutura geral, a evolução e as fronteiras emergentes da área. A análise bibliométrica oferece uma abordagem quantitativa e visual para mapear paisagens do conhecimento, examinando produções publicadas, redes de citação, coautoria, coocorrência de palavras-chave e padrões de colaboração25,26. Por meio da análise quantitativa do volume de publicações, das relações de citação e das colaborações entre autores, este método pode identificar de forma objetiva e sistemática os pontos quentes da pesquisa, trabalhos altamente influentes e redes centrais de colaboração em um determinado campo27. Até o momento, nenhum estudo bibliométrico abrangente focou especificamente no papel da PET/CT nas metástases esqueléticas. Portanto, este estudo tem como objetivo realizar uma análise bibliométrica da pesquisa global sobre PET/CT nas metástases esqueléticas, incluindo tendências anuais, países, instituições, periódicos e autores mais produtivos, pontos quentes da pesquisa, evolução temporal das fronteiras e mapas visuais do conhecimento, orientando assim investigações futuras nessa área.

Protocolo

Fonte dos dados e estratégia de recuperação
Os dados para este estudo foram recuperados do banco de dados Web of Science Core Collection em 6 de abril de 2026. Foram pesquisados os seguintes índices da Core Collection: Science Citation Index Expanded (SCI-EXPANDED) e Social Sciences Citation Index (SSCI). Foi realizada uma busca avançada, limitando o escopo da pesquisa ao campo de tema da literatura. A consulta específica foi construída da seguinte forma: TS=(“bone metast” OR “skeletal metast” OR “osseous metast”) AND TS=(“Positron Emission Tomography Computed Tomography” OR “CT PET” OR “CT PET Scan” OR “PET CT Scan” OR “PET/CT” OR “PET/CT Scan” OR “Positron Emission Tomography-Computed Tomography”). O período de recuperação foi definido de 1º de janeiro de 2016 a 31 de dezembro de 2025, a fim de abranger a última década de atividade de pesquisa nesse campo em rápida evolução, já que os últimos dez anos testemunharam avanços substanciais na tecnologia de PET/CT, no desenvolvimento de novos traçadores e em aplicações clínicas na metástase óssea, tornando esse intervalo de tempo o mais representativo da paisagem atual da pesquisa.

Critérios de inclusão e exclusão
Para minimizar vieses nas análises subsequentes, foi aplicado um processo rigoroso de triagem. Os critérios de inclusão foram: artigos originais ou revisões revisados por pares; publicados em inglês; publicados entre 2016 e 2025. Os critérios de exclusão foram: resumos de conferências, artigos de conferências, editoriais, capítulos de livros e publicações retratadas; publicações não em inglês; registros duplicados. Estudos pré-clínicos, estudos de simulação, relatos de caso e séries de casos foram excluídos da análise final, pois o presente estudo bibliométrico focou-se em artigos de pesquisa original e revisões revisados por pares que fornecem evidências sistemáticas e visões gerais abrangentes da área. Registros duplicados foram identificados mediante comparação dos nomes dos autores, títulos, nomes dos periódicos, anos de publicação e DOIs, utilizando a função “Localizar Duplicatas” no software bibliométrico e verificação manual. As duplicatas identificadas foram removidas antes da análise adicional.

Exportação e pré-processamento de dados
Registros completos e referências citadas da literatura que atendiam aos critérios de inclusão foram exportados da base de dados em formato de texto simples. Os dados exportados incluíam campos essenciais de metadados, como nomes dos autores, títulos dos artigos, publicações de origem, resumos, palavras-chave, listas de referências e contagens de citações. Os arquivos de dados exportados foram arquivados em dispositivos de armazenamento local para leitura e visualização posteriores por meio de software bibliométrico.

Ferramentas de análise e visualização de dados
Para o conjunto de dados literários obtido, várias ferramentas especializadas de software e plataformas online foram usadas de forma colaborativa para concluir a análise bibliométrica e o mapeamento científico. O processo específico de análise foi o seguinte: os indicadores bibliométricos básicos foram compilados e organizados usando o Excel. Os mapas do conhecimento científico foram construídos principalmente com o VOSviewer e o CiteSpace. Para a análise no VOSviewer, adotou-se o método de contagem completa. Para a rede de colaboração entre países, o número máximo de nós exibidos foi definido em 25; para as redes de colaboração entre instituições, periódicos e autores, foi definido em 50. Para a análise de co-citação de periódicos, o número mínimo de citações foi estabelecido em cinco. O parâmetro de resolução de agrupamento foi mantido no valor padrão de 1,0. O VOSviewer foi utilizado para análise de rede e visualização de clusters da co-citação de periódicos, colaboração entre países, colaboração institucional e coautoria entre autores. Para a análise no CiteSpace, o parâmetro de divisão temporal foi definido em um ano por fatia. O valor Top N por fatia foi definido como 10. O algoritmo Pathfinder foi adotado para a poda da rede, combinado com a opção de poda de redes fatiadas, e todos os demais parâmetros seguiram as recomendações padrão do software. O CiteSpace foi empregado para detecção de palavras-chave em surto, análise da evolução em zona de tempo da coocorrência de palavras-chave e construção e interpretação da rede de co-citação de referências. Para a visualização espacial das relações de colaboração entre países, o Scimago Graphica foi utilizado para gerar mapas geoespaciais que exibem de forma intuitiva a intensidade da colaboração acadêmica entre diferentes países ou regiões. Além disso, diagramas de acordes ilustrando os vínculos de colaboração entre países foram gerados por meio de uma plataforma online de análise bibliométrica. Os dados de avaliação dos periódicos, incluindo fatores de impacto e classificações por quartil no Journal Citation Reports (JCR), foram obtidos mediante consulta e verificação manual das informações no site do Journal Citation Reports (JCR). Esse processo integrado de análise com múltiplas ferramentas garantiu a abrangência e a precisão da análise da estrutura da pesquisa, da evolução dos temas centrais e dos padrões de colaboração nesta área. O processo de pesquisa deste estudo é apresentado na Figura 1.

Resultados

Tendências anuais nos índices de publicação e citação
Utilizando a estratégia de recuperação descrita acima, obteve-se inicialmente um conjunto de 1.478 registros da base de dados Web of Science Core Collection. Após refinamento por tipo de documento (excluindo resumos de conferências, artigos de conferências, materiais editoriais, capítulos de livros e artigos retratados), foram mantidos ao todo 1.182 artigos originais e revisões. Após restrições adicionais às publicações em língua inglesa, 1.154 registros foram finalmente incluídos na análise bibliométrica. Este conjunto de dados é composto por 944 artigos originais e 210 revisões, abrangendo o período de 1º de janeiro de 2016 a 31 de dezembro de 2025, e serve como base literária para todas as análises e visualizações subsequentes. De 2016 a 2025, o número anual de publicações sobre PET/CT no campo da metástase esquelética tumoral apresentou crescimento flutuante, exibindo uma tendência geral em formato de “W”. Três picos ocorreram em 2016 (109 artigos), 2022 (128 artigos) e 2025 (137 artigos). Os índices de citação evoluíram em duas fases. Antes de 2021, aumentaram de forma constante de 193 para 2.867. Após 2021, continuaram a crescer acompanhando as flutuações na produção de publicações, atingindo 3.710 em 2025. O aumento flutuante nas publicações, juntamente com a rápida elevação nos índices de citação, reflete conjuntamente a atividade de pesquisa em constante crescimento e o impacto acadêmico nessa área (Figura 2).

Distribuição por país/região e rede de colaboração
Em termos de volume de publicações, a China ocupou o primeiro lugar com 297 artigos, seguida pelos Estados Unidos com 230 artigos. Esses dois países superaram significativamente outras nações importantes, como Alemanha (150 artigos), Itália (90 artigos) e Reino Unido (82 artigos) (Figura 3A). Em relação ao número de citações, os Estados Unidos obtiveram a maior pontuação, com 7.628 citações, seguidos pela Alemanha com 7.165 citações, enquanto a China registrou 3.455 citações. Países europeus, incluindo os Países Baixos, França, Suíça e Itália, também apresentaram bom desempenho. Destaca-se que a Alemanha alcançou uma média de 47,8 citações por artigo. No que diz respeito à colaboração internacional, a força total de ligação revelou que os Estados Unidos (187), a Alemanha (157) e o Reino Unido (127) foram os principais centros na rede de colaboração, enquanto a China apresentou uma força total de ligação de 46 (Tabela 1).

A análise de agrupamento dividiu os principais países em cinco grupos colaborativos. O agrupamento 1 incluiu Austrália, Canadá, Dinamarca, Países Baixos, Suécia, Suíça e Turquia, formando um círculo colaborativo disperso, mas estreitamente conectado, de países nórdicos, da América do Norte e da Oceania. O agrupamento 2 consistiu em Bélgica, França, Itália, Espanha e Reino Unido, representando um grupo colaborativo altamente integrado da Europa Ocidental. O agrupamento 3 compreendeu China, Japão, Coreia do Sul e Estados Unidos, mostrando uma combinação interestadual da Ásia Oriental e da América do Norte. O agrupamento 4 foi um par bilateral da Áustria e do Brasil, e o agrupamento 5 foi outro par bilateral da Alemanha e da Índia (Figura 3B).

Análise de impacto institucional e colaboração
A Universidade Médica do Sudoeste ocupou o primeiro lugar entre todas as instituições com 31 publicações. O Centro de Câncer Memorial Sloan Kettering ficou em segundo lugar com 28 publicações, seguido pelo Instituto Nacional do Câncer com 22 publicações (Figura 4A). Em termos de número de citações, a Universidade de Berna liderou com 1.466 citações, alcançando uma média de 146,6 citações por artigo. O Centro de Câncer Memorial Sloan Kettering ficou em segundo lugar com 1.424 citações, e a Escola Médica de Harvard em terceiro com 1.366 citações (Figura 4B). A Universidade Médica do Sudoeste, que teve o maior número de publicações entre as instituições chinesas, recebeu 228 citações, com uma média de aproximadamente 7,4 citações por artigo. A força total de ligação reflete a intensidade da colaboração entre instituições. O Hospital Universitário de Essen liderou com uma força total de ligação de 38, seguido pelo Centro de Câncer Memorial Sloan Kettering (34) e pelo Instituto de Pesquisa sobre o Câncer (31). A análise de agrupamento classificou 49 instituições principais em seis grupos colaborativos (Tabela 2).

O agrupamento 1 foi o maior agrupamento misto, englobando a Johns Hopkins University, a Universidade Técnica de Munique, o Centro Alemão de Pesquisa sobre o Câncer, bem como a Universidade Médica de Nanjing e a Universidade de Shandong, representando uma rede colaborativa altamente transregional. O agrupamento 2 consistiu principalmente de instituições chinesas e americanas, incluindo o Memorial Sloan Kettering Cancer Center, o MD Anderson Cancer Center, a Universidade Fudan e a Universidade Jiao Tong de Xangai, refletindo uma estreita colaboração sino-norte-americana na área de PET/CT em metástase esquelética tumoral. O agrupamento 3 foi dominado por instituições europeias, incluindo também a Universidade de Tel Aviv (Israel) e a Universidade de São Paulo (Brasil), indicando a influência irradiante da pesquisa europeia sobre países emergentes. O agrupamento 4 formou um círculo colaborativo entre o norte da Europa, o Reino Unido e a Suíça, composto pela Universidade de Aalborg, pela Universidade de Berna e pelo Instituto de Pesquisa sobre o Câncer, entre outras. O agrupamento 5 exibiu colaboração transpacífica entre instituições chinesas — a Universidade Normal de Pequim, a Universidade Médica Capital e a Academia Chinesa de Ciências Médicas — e a Universidade da Pensilvânia. O agrupamento 6 foi um emparelhamento entre instituições australianas e do norte da Europa, incluindo a Universidade de Melbourne e a Universidade de Uppsala (Figura 4C).

Rede de colaboração entre autores
Em termos de produção publicada, Chen Y ocupou o primeiro lugar com 23 artigos, seguido por Herrmann K (19 artigos), Eiber M (15 artigos) e Fendler WP (14 artigos). Os dez principais autores provinham principalmente da Alemanha, Estados Unidos, China, Dinamarca, Japão e Bélgica (Figura 5A). Em relação ao número de citações, Eiber M obteve a maior pontuação (1.008 citações), seguido por Fanti S (958 citações) e Herrmann K (906 citações). Dentre os dez autores mais citados, cinco eram pesquisadores alemães (Figura 5B). Notavelmente, houve baixa sobreposição entre os dez autores mais produtivos e os dez autores mais citados; apenas Herrmann K e Eiber M apareceram em ambas as listas.

A análise de agrupamento da rede de colaboração dividiu 64 autores principais em seis grupos. Cluster 1 representou a colaboração intercontinental entre a Europa e a África, exemplificada pela cooperação entre pesquisadores dinamarqueses e alemães, como Petersen LJ, Zacho HD e Haarmark C, e pesquisadores sul-africanos, incluindo Sathekge MM, Mokoala KMG e Lawal IO. Cluster 2 consistia principalmente de pesquisadores dos Institutos Nacionais de Saúde dos EUA, incluindo Choyke PL, Turkbey B, Apolo AB, Dahut WL, Lindenberg L e Morris MJ, formando um grupo colaborativo doméstico altamente intenso. Clusters 3 e 4 juntos constituíram um círculo central de pesquisa voltado para pesquisadores alemães com alcance para a Europa e a América. Notavelmente, Herrmann K, Fendler WP, Eiber M, Rowe SP e Pomper MG apareceram com frequência em múltiplos clusters, refletindo seus papéis fundamentais na área. Cluster 5 foi um cluster independente de pesquisadores indianos, incluindo Bal C, Ballal S, Tripathi M, Satapathy S e Yadav MP, indicando que a Índia formou uma rede colaborativa autossuficiente nessa área. Cluster 6 foi composto principalmente por pesquisadores italianos e britânicos, como Fanti S, Koh DM, Lecouvet FE, Padhani AR e Tunariu N, com foco na avaliação por imagem das metástases esqueléticas do câncer de próstata (Figura 5C).

Análise dos periódicos
Em termos de produção publicada, o European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging ocupou o primeiro lugar com 96 artigos, seguido pelo Journal of Nuclear Medicine (59 artigos), Clinical Nuclear Medicine (53 artigos), Nuclear Medicine Communications (48 artigos) e Frontiers in Oncology (47 artigos) (Figura 6A). Entre os dez principais periódicos, seis estavam no quartil Q1, incluindo periódicos de referência em medicina nuclear e imagem, como Clinical Nuclear Medicine (IF 9,6), Journal of Nuclear Medicine (IF 9,1) e European Radiology (IF 4,7). Além disso, Nuclear Medicine Communications (IF 1,3, Q3) e Annals of Nuclear Medicine (IF 2,5, Q2) também apresentaram alto volume de publicações (Tabela 3). Em termos de número de citações, o European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging também ocupou a primeira posição (3.560 citações), seguido pelo Journal of Nuclear Medicine (2.846 citações) e European Urology (1.886 citações). Destaca-se que European Urology (IF 25,2, Q1) publicou apenas oito artigos, mas alcançou uma média de 235,8 citações por artigo; Radiology (IF 15,2) publicou 10 artigos com 790 citações; e Theranostics (IF 13,3) publicou 12 artigos com 620 citações (Figura 6B).

A análise de agrupamento da rede de co-citação dividiu 52 revistas em seis grupos. O Grupo 1 consistia principalmente de periódicos centrais de medicina nuclear, incluindo o Journal of Nuclear Medicine, European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging, Clinical Nuclear Medicine e Seminars in Nuclear Medicine, representando a plataforma acadêmica principal da área. O Grupo 2 incluiu revistas abrangentes de oncologia, tais como Frontiers in Oncology, Cancers e BMC Cancer, refletindo a disseminação interdisciplinar desse tema. O Grupo 3 incluiu revistas sobre imagem molecular e teranóstica, tais como Theranostics, Molecular Imaging and Biology e Contrast Media and Molecular Imaging, indicando uma extensão rumo à medicina de precisão. Os Grupos 4 e 5 reuniram algumas revistas de acesso aberto e sub-revistas de física em medicina nuclear, tais como EJNMMI Physics e EJNMMI Research, revelando um ramo independente de pesquisa técnica e metodológica. O Grupo 6 agrupou revistas tradicionais de radiologia, incluindo Radiology, European Radiology e o British Journal of Radiology, demonstrando que esse tema também atrai atenção da comunidade mais ampla de imagem (Figure 6C).

Análise de palavras-chave
As palavras-chave de alta frequência delineiam claramente a estrutura central deste campo. "Prostate cancer" e "breast cancer" são os tipos tumorais predominantes, enquanto "bone metastases" e "skeletal metastasis" atuam como indicadores principais de desfecho, indicando que a pesquisa com PET/CT está altamente concentrada nas metástases ósseas dessas duas neoplasias. Em relação às abordagens técnicas, "positron emission tomography", "PET/CT" e "F 18 FDG PET/CT" são as mais frequentes, mas "scintigraphy" (cintilografia óssea convencional) ainda aparece com frequência relativamente alta, refletindo um cenário de pesquisa no qual tecnologias novas e antigas coexistem e são frequentemente comparadas. Do ponto de vista clínico, "diagnosis" e "survival" representam os dois eixos principais, respectivamente, do desempenho diagnóstico e da avaliação prognóstica (Figura 7A).

A análise dos 25 principais palavras-chave com os maiores picos de citação revela os focos de pesquisa e seus núcleos associativos ao longo dos anos. “C 11 choline PET/CT”, “ga 68 labeled PSMA ligand” e “biochemical recurrence” apresentam a maior centralidade, indicando que os traçadores baseados em colina e nos baseados em PSMA não são apenas focos de pesquisa, mas também atuam como pontes que conectam o diagnóstico, o monitoramento da recorrência bioquímica e a tomada de decisões terapêuticas. Além disso, a alta centralidade de “radium 223” e “chemotherapy” sugere que modalidades terapêuticas, como a terapia com radionuclídeos e a quimioterapia, estão estreitamente interligadas à pesquisa em imagem, refletindo a integração teranóstica característica deste campo (Figura 7B, Tabela 4).

A agrupamento temporal e a análise de picos ilustram a evolução dinâmica dos temas de pesquisa em destaque. No período inicial (2016–2018), palavras-chave com pico incluíram “ga 68 labeled psma ligand”, “choline pet/ct” e “f 18 fluoride pet”, com a tarefa principal sendo a validação clínica de novos traçadores. Durante o período intermediário (2019–2023), “psma” e “psma pet” continuaram a apresentar picos, marcando o direcionamento ao PSMA como a abordagem absolutamente dominante. Notavelmente, nos últimos anos (2022–2025), um conjunto de novas palavras-chave com pico emergiu: “fibroblast activation protein” (FAPI) surgiu como um alvo não relacionado ao PSMA; “neuroendocrine tumors” ampliou o escopo da pesquisa do câncer de próstata para metástases ósseas de tumores neuroendócrinos; e “whole body” e “efficacy” refletem a transição das modalidades de imagem de avaliação regional para avaliação corporal total e da avaliação qualitativa para mensuração quantitativa da eficácia terapêutica (Figura 7C). Essas palavras-chave representam as direções mais recentes da área, indicando que o papel da PET/CT nas metástases esqueléticas tumorais está se aprofundando, passando do diagnóstico puro para o monitoramento terapêutico e o estadiamento preciso.

Análise de referências
Entre todas as referências citadas, o estudo de Hofman MS (2020) publicado em The Lancet ocupou o primeiro lugar com 78 citações. Este estudo demonstrou o valor terapêutico do 177Lu-PSMA-617 no câncer de próstata metastático resistente à castração, marcando um avanço significativo na integração teranóstica. As estatísticas globais sobre câncer de Sung H (2021) (60 citações), juntamente com os estudos iniciais de diagnóstico por PET/CT com PSMA de Eiber M (2015) e Pyka T (2016), constituem coletivamente a base de conhecimento de alta frequência da área (Figura 8A, Tabela 5). Em termos de centralidade de intermediação, referências como Hillner BE (2015), Rauscher I (2020) e Cook GJR (2016) apresentam os papéis de ligação mais elevados, conectando diferentes módulos, incluindo diagnóstico, tomada de decisão terapêutica e avaliação prognóstica (Tabela 6).

A análise de agrupamento dividiu as referências principais em 16 grupos temáticos, concentrando-se principalmente em câncer de próstata, câncer de mama, metástases ósseas, traçadores PSMA e FAPI, terapia com radionuclídeos (rádio-223, actínio-225, lutécio-177), recorrência bioquímica e radiômica. Dentre esses,  #15 ativação do fibroblasto emergiu como um novo agrupamento, confirmando a posição de vanguarda da PET com FAPI na imagem de metástases esqueléticas. De modo geral, a área evoluiu de uma validação diagnóstica pura para um cenário maduro no qual a integração teranóstica, as sondas multialvo e a avaliação precisa individualizada coexistem em paralelo (Figura 8B).

A análise de explosão revelou a evolução das fases da pesquisa. Entre 2016 e 2019, referências iniciais como Afshar‑Oromieh A (2014/2015) e Shen GH (2014) apresentaram a maior intensidade de explosão, estabelecendo a base técnica da PET/TC com PSMA para detecção de metástases esqueléticas. Entre 2018 e 2021, Eiber M (2015), Pyka T (2016) e Perera M (2016) apresentaram explosões subsequentes, validando a superioridade da PET/TC com PSMA em comparação com a cintilografia óssea convencional. De 2021 até o presente, Hofman MS (2020), Sartor O (2021) e Kratochwil C (2019) continuaram a apresentar explosões, refletindo uma mudança no foco da pesquisa em direção à terapia direcionada ao PSMA e traçadores novos (Figura 8C).

Resumo breve dos principais achados
Em resumo, os resultados mostram que, de 2016 a 2025, as publicações globais sobre PET/CT em metástase óssea exibiram uma tendência ascendente com flutuações, atingindo o maior número em 2025 (137 artigos). A China, os Estados Unidos e a Alemanha foram os três países com maior contribuição, enquanto os Estados Unidos, a Alemanha e os Países Baixos demonstraram forte impacto por citações. O European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging foi o periódico com maior produtividade e mais citado. As análises de palavras-chave e referências revelaram uma evolução desde a validação inicial de traçadores até os teranósticos direcionados ao PSMA e, mais recentemente, à imagem baseada em FAPI e ao monitoramento da eficácia do tratamento.

DISPONIBILIDADE DE DADOS:
Os dados que apoiam os resultados deste estudo foram depositados no Science Data Bank (ScienceDB) e estão publicamente acessíveis. Os arquivos de reprodutibilidade e os dados derivados podem ser acessados por meio do seguinte DOI: https://doi.org/10.57760/sciencedb.46152. Os dados da literatura obtidos a partir da Coleção Principal do Web of Science estão sujeitos aos termos de licenciamento da base de dados.

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Figura 1: Fluxograma do estudo de análise bibliométrica. Esta figura mostra o fluxo de trabalho passo a passo do estudo, incluindo recuperação da literatura, triagem, análise de dados e visualização. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 2: Tendências anuais de publicações e citações (2016–2025). Esta figura apresenta o número anual de publicações (eixo esquerdo) e o número anual de citações (eixo direito) de 2016 a 2025. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 3: Distribuição por país/região e rede de colaboração. (A) Proporção anual do volume de publicações por país. (B) Rede de colaboração entre países. O tamanho dos nós indica o volume de publicações, a espessura das arestas indica a intensidade da colaboração e as cores representam diferentes agrupamentos colaborativos. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 4: Produção institucional de publicações e rede de colaboração. (A) Número de publicações por instituição, ordenando as instituições pelo volume de publicações. (B) Número de citações recebidas por instituição, ordenando as instituições pelo número de citações. (C) Rede de colaboração institucional. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 5: Produção de publicações dos autores e rede de colaboração. (A) Número de publicações por autor, ordenando os autores pelo volume de publicações. (B) Número de citações recebidas por autor, ordenando os autores pelo número de citações. (C) Rede de colaboração entre autores. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 6: Distribuição por periódico e rede de co-citação. (A) Número de publicações e fatores de impacto por periódico, mostrando os volumes de publicação e fatores de impacto dos periódicos. (B) Número de citações recebidas pelo periódico, mostrando as contagens de citações por periódico. (C) Rede de co-citação entre periódicos. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 7: Evolução dos pontos quentes de pesquisa. (A) Mapa de coocorrência de palavras-chave, com o tamanho dos nós representando a frequência. (B) Mapa de detecção de explosão de palavras-chave, mostrando as 25 palavras-chave principais por intensidade de explosão e seus períodos de explosão. (C) Mapa de linha do tempo de palavras-chave, mostrando a evolução temporal dos agrupamentos de palavras-chave. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

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Figura 8: Análise de co-citação de referências. (A) Mapa de co-citação de referências. (B) Mapa de agrupamento por palavras-chave das referências, mostrando os agrupamentos de referências rotulados por palavras-chave de alta frequência. (C) Mapa de detecção de picos de citação, mostrando as principais referências por intensidade de pico de citação e seus períodos de pico. Clique aqui para visualizar uma versão maior desta figura.

Tabela 1: Informações sobre os 10 principais países classificados pelo número de publicações. Esta tabela lista os 10 principais países por volume de publicações, juntamente com suas citações, citações médias por artigo e força total de ligação (intensidade de colaboração). Mostra que, embora a China lidera em volume, os Estados Unidos e a Alemanha possuem maior impacto de citações. Clique aqui para baixar esta tabela.

Tabela 2: Informações sobre as 10 principais instituições classificadas pelo número de publicações. Esta tabela apresenta as instituições mais produtivas, seus números de citações, força total de ligação e país. Destaca o Centro de Câncer Memorial Sloan Kettering como líder tanto em produção quanto em impacto, enquanto a Universidade Médica do Sudoeste, apesar da alta produção, possui um número relativamente baixo de citações. Clique aqui para baixar esta tabela.

Tabela 3: Informações sobre as 10 principais revistas classificadas pelo número de publicações. Esta tabela fornece a contagem de publicações, contagem de citações, força total de ligação, fator de impacto e quartil do Journal Citation Reports (JCR) para cada revista. Ela mostra uma combinação de revistas líderes do quartil Q1 e revistas especializadas de quartis inferiores. Clique aqui para baixar esta tabela.

Tabela 4: Contagem de palavras-chave e centralidade. Esta tabela lista as palavras-chave mais frequentes à esquerda e as palavras-chave com a maior centralidade de intermediação à direita. Palavras-chave de alta centralidade, como “c 11 choline PET/CT” e “biochemical recurrence”, funcionam como pontes conectando diferentes temas de pesquisa. Clique aqui para baixar esta tabela.

Tabela 5: As 10 referências mais citadas. Esta tabela classifica as referências mais frequentemente citadas na área. O estudo mais citado é Hofman (2020) sobre a terapia com 177Lu-PSMA-617, seguido por estatísticas globais de câncer e estudos diagnósticos iniciais com PET/CT para PSMA. Clique aqui para baixar esta tabela.

Tabela 6: As 10 principais referências classificadas por centralidade. Esta tabela lista as referências com a maior centralidade de intermediação, indicando seu papel na ligação entre diferentes domínios de pesquisa, como diagnóstico, tomada de decisão terapêutica e prognóstico. Clique aqui para baixar esta tabela.

Discussão

A metástase esquelética é uma das complicações mais comuns dos cânceres avançados e prejudica gravemente a qualidade de vida e a sobrevida dos pacientes28,29. Os tumores primários mais frequentes que metastatizam para o osso são os de mama, pulmão, próstata, rim e tireoide, responsáveis pela grande maioria das lesões metastáticas esqueléticas30. Como técnica de imagem molecular, a PET/TC desempenha um papel cada vez mais importante no diagnóstico, estadiamento e avaliação da resposta ao tratamento da metástase esquelética31,32. Este estudo bibliométrico revisa sistematicamente o desenvolvimento da área de 2016 a 2025. A aplicação da PET/TC na metástase esquelética revela uma tendência clara, passando da validação diagnóstica inicial para a integração teranóstica. Os traçadores expandiram-se além do único alvo PSMA, incluindo múltiplas opções, como FAPI e, no contexto de tumores neuroendócrinos, a PET/TC para o receptor de somatostatina (SSTR). Paralelamente, os métodos de avaliação estão evoluindo da interpretação qualitativa local para o monitoramento quantitativo de corpo inteiro e o acompanhamento da resposta ao tratamento33,34. Essas tendências confirmam a direção geral de "integração diagnóstico-terapêutica" na medicina nuclear e fornecem referências quantitativas para pesquisas futuras.

Em nível de país, China e Estados Unidos são os dois maiores produtores de publicações sobre PET/CT em metástase óssea. Indicadores de impacto mostram que Estados Unidos, Alemanha e Reino Unido ocupam posições centrais na rede global de colaboração. A média de citações por artigo da China é de 11,6, comparada a 47,8 na Alemanha. Estudos bibliométricos anteriores indicaram que alta produtividade nem sempre acompanha alto impacto, e que a amplitude e profundidade da colaboração internacional desempenham papéis importantes no fortalecimento da influência acadêmica. Do ponto de vista da estrutura da rede de colaboração, a China apresenta uma força total de ligação relativamente baixa, o que, em certa medida, explica a lacuna na média de citações por artigo. Para pesquisadores chineses, embora mantenham seu volume de produção, a integração mais ampla em sistemas de colaboração multilateral, especialmente fortalecendo a cooperação com instituições europeias centrais, pode ajudar a melhorar a visibilidade acadêmica e o impacto de seus achados de pesquisa. Em nível de periódico, a pesquisa sobre PET/CT em metástase óssea formou uma paisagem de publicação em múltiplas camadas centrada em revistas especializadas em medicina nuclear, irradiando-se para periódicos médicos gerais, revistas de oncologia e de radiologia. Notavelmente, periódicos de alto impacto como o European Urology publicaram apenas um pequeno número de artigos relevantes, mas alcançaram citações por artigo extremamente elevadas, indicando que pesquisas verdadeiramente transformadoras nesta área tendem a ser publicadas em periódicos interdisciplinares de alto nível. Isso sugere que trabalhos inovadores na pesquisa de metástase óssea por PET/CT têm maior probabilidade de aparecer em revistas interdisciplinares de alto impacto.

Os pontos centrais de pesquisa neste campo evoluíram por meio de três fases. Na fase inicial (2016–2018), palavras-chave emergentes incluíram “ga 68 labeled psma ligand”, “choline pet/ct” e “f 18 fluoride pet”. A tarefa principal foi a validação clínica de novos traçadores, confirmando seu valor para a detecção de metástases ósseas em comparação com a cintilografia óssea convencional35,36. Na fase intermediária (2019–2023), “psma” e “psma pet” tornaram-se as palavras-chave com maior destaque, e a pesquisa direcionada ao PSMA tornou-se a linha principal. A investigação expandiu-se do diagnóstico para a detecção de recorrência bioquímica, tomada de decisões terapêuticas e avaliação prognóstica. A tomada de decisões terapêuticas refere-se principalmente à seleção de pacientes para a terapia com 177Lu-PSMA-617. Enquanto isso, “radium-223” e “chemotherapy” apresentaram alta centralidade de intermediação, sugerindo uma integração substancial entre imagem e tratamento, o que pode ser considerado uma manifestação inicial do conceito de teranóstica. Na fase recente (2022–2025), um novo conjunto de palavras-chave emergentes surgiu. A “fibroblast activation protein” (FAPI) destacou-se como um alvo não baseado no PSMA, preenchendo a lacuna de imagem para tumores negativos ou com baixa expressão de PSMA. Os “neuroendocrine tumors” ampliaram o escopo da pesquisa para além do câncer de próstata e de mama. “Whole body” e “efficacy” refletiram uma mudança da avaliação regional para a avaliação de corpo inteiro e da avaliação qualitativa para o monitoramento quantitativo da resposta terapêutica. Essa trajetória evolutiva está bem alinhada com as necessidades clínicas em mudança. O surgimento da FAPI reflete a demanda clínica por imagem complementar de metástases ósseas em tumores negativos ou com baixa expressão de PSMA, consistente com a aplicação exploratória recente da FAPI em múltiplos cânceres37,38. O aparecimento de “neuroendocrine tumors” indica que a área está ultrapassando fronteiras tradicionais do câncer, enquanto “whole body” e “efficacy” implicam que o papel funcional da PET/CT está se deslocando de uma ferramenta diagnóstica qualitativa para uma plataforma de avaliação quantitativa da carga tumoral em todo o corpo e de monitoramento da resposta ao tratamento39,40. A análise das palavras-chave centrais revela que a aplicação da PET/CT na metástase esquelética reflete-se principalmente em três direções: o desenvolvimento de traçadores multialvo, testes de aplicação em diferentes tipos de câncer e o monitoramento da terapia de precisão apoiado pela tecnologia PET/CT.

A metástase óssea difere da metástase visceral pelo fato de suas lesões serem amplamente distribuídas e crescerem em taxas variáveis. Basear-se exclusivamente em TC ou RM torna difícil avaliar de forma abrangente invasão cortical sutil ou infiltração intramedular precoce41. A cintilografia óssea convencional, embora razoavelmente sensível, apresenta baixa especificidade e não consegue fornecer informações sobre a atividade metabólica das lesões. A vantagem da PET/TC reside na sua capacidade de refletir múltiplas características patológicas das metástases ósseas por meio de diferentes traçadores42,43. As metástases ósseas do câncer de próstata frequentemente se apresentam como alterações osteoblásticas. A PET/TC com PSMA detecta a expressão de PSMA na membrana celular, e não alterações diretas na densidade óssea, o que permite manter uma alta taxa de detecção para lesões osteoblásticas44,45. No entanto, a PET/TC com PSMA pode gerar achados falsos negativos no adenocarcinoma ductal da próstata, uma variante com baixa expressão de PSMA em cerca de 5–10% dos casos45. Em casos suspeitos de metástase óssea de câncer de próstata com PET/TC com PSMA negativa, especialmente em variantes agressivas como o câncer neuroendócrino ou ductal da próstata, recomenda-se a realização de exames complementares com PET/TC com 18F-FDG ou PET/TC com FAPI para melhorar a precisão diagnóstica. Em contraste, a PET/TC com 18F-NaF reflete diretamente a atividade dos osteoblastos e é mais sensível para metástases osteoblásticas, mas não consegue distinguir atividade tumoral de formação óssea reativa. Para metástases osteolíticas, como as provenientes de câncer de pulmão ou tireoide, a PET/TC com 18F-FDG pode demonstrar eficazmente lesões osteolíticas ativas por meio da imagem do metabolismo da glicose. A PET/TC com FAPI tem como alvo os fibroblastos associados ao tumor, que são altamente ativados no microambiente da metástase óssea de diversos tipos de câncer, particularmente em tumores sólidos que não expressam PSMA, nos quais o FAPI apresenta valor complementar único. Sob essa perspectiva, a mudança nos focos de pesquisa em PET/TC para metástase óssea é essencialmente uma resposta técnica à heterogeneidade das metástases ósseas46,47. Diferentes tipos de metástases ósseas provenientes de tumores primários distintos variam significativamente na fisiopatologia; nenhum traçador único pode cobrir plenamente todos os cenários. O desenvolvimento de múltiplos tipos de traçadores é muito útil para pesquisas futuras em PET/TC. Os pesquisadores estão reconhecendo progressivamente que a metástase óssea não é uma entidade única, mas sim uma manifestação de diversos tumores no microambiente especializado do esqueleto.

A referência mais citada neste campo, Hofman et al. (2020) no The Lancet, demonstrou o valor terapêutico do 177Lu-PSMA-617 no câncer de próstata metastático resistente à castração, representando um marco no reconhecimento amplo do conceito de teranóstica nas metástases ósseas. Para o câncer de próstata oligometastático, a radioterapia de resgate guiada por PET/CT com PSMA permite intervenção precoce em pacientes com recorrência bioquímica, alcançando resposta clínica completa em aproximadamente 70% dos casos um ano após o tratamento. Além disso, a resposta na PET com PSMA após radioterapia ablacional estereotáxica demonstrou correlação com a sobrevida livre de metástases no câncer de próstata oligometastático sensível à castração48. Enquanto isso, a alta centralidade de intermediação de “rádio-223” e “quimioterapia”, bem como o potencial teranóstico do FAPI como alvo não baseado em PSMA, indicam que essa tendência integrativa está se expandindo do câncer de próstata para mais tipos de câncer e mais alvos. De modo geral, o papel da PET/CT nas metástases ósseas evoluiu gradualmente de uma ferramenta diagnóstica auxiliar para uma plataforma abrangente de gestão que apoia a tomada de decisões terapêuticas, o monitoramento de resposta e a avaliação prognóstica. Além de sua função diagnóstica, a PET/CT, especialmente com traçadores FAPI, emergiu como ferramenta fundamental para avaliar a elegibilidade do paciente para terapia com radionuclídeos direcionados. Uma revisão sistemática recente de Ruzzeh et al. demonstrou que a terapia com radiofármacos FAPI alcançou taxas de controle da doença variando de 18,2% a 83,3% em diversos tipos de cânceres metastáticos, com perfil de segurança favorável49,50. Essa transformação não apenas reflete os avanços tecnológicos na medicina nuclear, mas também atende à demanda por informações individualizadas e dinâmicas na oncologia de precisão.

Este estudo apresenta uma análise bibliométrica sistemática da pesquisa sobre PET/CT em metástase óssea de 2016 a 2025. Revela uma trajetória evolutiva clara, passando da validação diagnóstica para a integração teranóstica, da imagem com alvo único para a imagem com múltiplos alvos e da avaliação qualitativa para o monitoramento quantitativo de corpo inteiro. A China e os Estados Unidos lideram em volume de publicações, mas os Estados Unidos, a Alemanha e o Reino Unido estão no centro do impacto acadêmico e das redes de colaboração internacional; a China precisa fortalecer sua cooperação internacional. Os temas de pesquisa mais abordados evoluíram desde a validação inicial de traçadores, passando pelos teranósticos direcionados ao PSMA, até as fronteiras atuais, incluindo FAPI, tumores neuroendócrinos, avaliação de corpo inteiro e monitoramento da eficácia do tratamento. O conceito de integração teranóstica perpassa toda essa evolução e está se expandindo para múltiplos alvos e diferentes tipos de câncer. Os esforços futuros devem focar na promoção da tradução clínica de novos sondas, na ampliação de aplicações transversais a diferentes cânceres, no desenvolvimento de métodos de avaliação baseados em radiômica quantitativa e inteligência artificial, e no fortalecimento da influência acadêmica global por meio de colaborações internacionais mais profundas. Este estudo possui várias limitações. Primeiro, os dados bibliográficos foram obtidos exclusivamente da Coleção Principal do Web of Science; embora esta base de dados seja abrangente, alguns estudos de alta qualidade publicados em revistas não indexadas ou em idiomas diferentes do inglês podem ter sido omitidos. Segundo, o estudo incluiu apenas artigos originais e revisões, excluindo resumos de conferências, relatos de casos e protocolos de ensaios clínicos. Isso pode ter excluído algumas descobertas preliminares ou inovadoras que ainda não foram formalmente publicadas como artigos completos. Terceiro, as análises bibliométricas dependem inerentemente do software e dos parâmetros analíticos escolhidos; diferentes limiares, métodos de contagem e algoritmos de agrupamento podem gerar estruturas de rede e atribuições de clusters ligeiramente distintas. Quarto, não foi realizada normalização dos dados entre diferentes janelas de citação e categorias temáticas, o que pode afetar comparações de citações entre países e entre periódicos.

Divulgações

Os autores declaram não haver conflitos de interesse.

Nenhuma ferramenta de inteligência artificial foi utilizada na preparação deste manuscrito, incluindo a redação, análise de dados ou geração de figuras. Todo o trabalho foi realizado de forma independente pelos autores.

Materiais

Lista de materiais utilizados neste artigo
NomeEmpresaNúmero de catálogoComentários
Plataforma Online de Análise Bibliométricabibliometric.comhttps://bibliometric.comUtilizada para gerar diagramas de acordes que ilustram redes de colaboração entre países/regiões.
CiteSpaceChaomei Chen, Drexel Universityversão 6.4.R1; https://citespace.podia.com/Utilizado para detecção de palavras-chave em surto, análise de co-citação e análise de evolução por zonas temporais.
Journal Citation Reports (JCR)Clarivate Analyticshttps://jcr.clarivate.comUtilizado para obter fatores de impacto de periódicos e classificações por quartis JCR.
Microsoft ExcelMicrosoft CorporationMicrosoft 365; https://www.microsoft.com/microsoft-365/excelUtilizado para análise estatística descritiva e gerenciamento de dados.
Scimago GraphicaSCImago Labversão 1.0.25; https://graphica.scimago.es/Utilizado para visualização geoespacial de redes de colaboração entre países/regiões.
VOSviewerCentre for Science and Technology Studies (CWTS), Leiden Universityversão 1.6.19; https://www.vosviewer.com/Utilizado para construir e visualizar redes de coautoria, coocorrência e colaboração.
Web of Science Core CollectionClarivate Analyticshttps://www.webofscience.comBanco de dados bibliográficos utilizado para aquisição de dados e estratégia de busca.

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