Name: Microbiota de jardins de formigas Attine: visualizando uma paisagem microbiana por microscopia eletrônica de varredura (Vídeo) | JoVE Journal
Uploaded: 2024-10-04T14:50:00.000+00:00
Duration: 7 min
Description: Explore a microbiota de jardins de fungos de formigas Attine e sua organização espacial por microscopia eletrônica de varredura. Este protocolo otimizado preserva biofilmes delicados e revela interações microbianas.

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<meta charset="utf8"></head><body> Análise de MEV em microescala de comunidades microbianas em culturas de formigas cultivadoras de fungos

Os ecossistemas são compostos por organismos interconectados por processos em uma localização geográfica específica (ou seja, o meio ambiente). Os organismos interagem com seu ambiente ao longo do tempo, a partir do qual emergem padrões espaciais complexos e heterogêneos. A padronização espacial determina a diversidade e a estabilidade ecológica e, em última análise, o funcionamento do ecossistema 1,2,3,4. Em ecossistemas de macroescala, como pântanos, savanas, recifes de coral e ecossistemas áridos, os padrões espaciais estão correlacionados com o fluxo e a concentração de recursos. Permitir a otimização de recursos, a heterogeneidade espacial e a padronização resultam em ecossistemas mais resilientes do que os homogêneos2. A localização espacial dos organismos na base da ecologia da comunidade também é traduzida para o mundo microbiano.
Os ecossistemas microbianos, longe de organismos misturados de forma aleatória e homogênea em microhabitats, exibem padrões espaciais que definem grande parte de seu funcionamento 5,6,7. Das colunas de Winogradsky à microbiota associada ao ambiente e ao hospedeiro, esses ecossistemas são organizados de forma heterogênea no espaço, com arranjos espaciais que provocam diferentes respostas fenotípicas. As espécies coabitantes são mais propensas a interagir e influenciar a fisiologia umas das outras. Assim, a organização espacial da comunidade, mais do que sua composição per se, delimita propriedades ecossistêmicas e nichos ecológicos 5,7,8. Ilustrando esses conceitos, as mudanças na padronização espacial parecem correlacionadas à progressão patológica de placas dentárias, cárie, doenças gengivais 9,10, doença inflamatória intestinal11, infecções pulmonares de fibrose cística, infecções crônicas de feridas12,13, câncer colorretal e adenomas14.
No âmbito da biogeografia microbiana (o estudo da distribuição e padronização da biodiversidade no espaço e no tempo em microescala), o conhecimento dos ecossistemas microbianos é amplamente beneficiado pela compreensão de seus padrões espaciais 6,13,15,16,17. Analisamos os padrões espaciais de um ecossistema microbiano construído por insetos, encontrado no centro das carismáticas colônias de formigas attine (Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae: Attini: Attina). Lá reside um "jardim microbiano", centrado em torno de um fungo basidiomiceto na tribo Leucocoprinae (Basidiomycota: Agaricaceae) ou na família Pterulaceae (Basidiomycota: Agaricales) 18 , 19 , 20 , 21 , 22 . O jardim é uma estrutura esponjosa que emerge de uma malha entrelaçada de hifas que cresce metabolizando o substrato principalmente vegetal incorporado pelas formigas (Figura 1). Estes podem incluir, de acordo com os gêneros atinos: partes secas de plantas, excrementos e carcaças de insetos, folhas recém-cortadas, sementes e partes florais23,24. Análogo a um intestino herbívoro externo, o jardim converte enzimaticamente e quimicamente polímeros recalcitrantes em recursos nutricionais lábeis, fornecendo às formigas aminoácidos essenciais, lipídios e açúcares solúveis 21,25,26,27,28.
Análises ultraestruturais, enzimáticas e transcriptômicas realizadas para jardins dos gêneros de corte de folhas Atta e Acromyrmex sugerem que esses ambientes estruturam um continuum de degradação do substrato e manchas nutricionais 26,29,30,31,32. As partes jovens do jardim tendem a ser mais escuras devido ao substrato recém-incorporado após serem fragmentadas. Esses substratos adicionados recentemente são frequentemente colonizados pelas bordas, que foram cortadas por formigas operárias e inoculadas com aglomerados miceliais. Irradiando das bordas cortadas, as hifas fúngicas se espalham sobre o substrato 29,32,33. A abundância de hifas aumenta à medida que a degradação do substrato progride, resultando em regiões esbranquiçadas e metabolicamente ativas 30,31,32. Regiões mais antigas, com substrato mais degradado e microbiota abundante29,32, tendem a apresentar tons acastanhados e maior umidade. Os trabalhadores removem fragmentos dessa região, separando-os em pilhas de resíduos, onde também retiram substratos que prejudicam o simbionte fúngico 34,35,36. As pilhas de resíduos, embora fisicamente separadas do jardim, são um local de degradação contínua do substrato e ciclagem de nutrientes pela abundante microbiota habitante 29,32,37,38,39.
Uma microbiota composta principalmente por Enterobacter, Klebsiella, Pantoea, Pseudomonas e Serratia, também habita o jardim, aparentemente sendo compartilhada por diversos sistemas de fungicultura attine. Codificando vias metabólicas que poderiam complementar o metabolismo fúngico, a microbiota participa potencialmente das respostas fisiológicas do jardim 40,41,42,43,44. Não apenas os dados metagenômicos indicaram que a microbiota estava lá41,42, mas também a análise por microscopia eletrônica de varredura (MEV) da fungicultura de formigas cortadeiras mostrou principalmente bactérias em forma de bastonete sobre o substrato da planta32. Embora as bactérias (incluindo cepas celulolíticas) tenham sido isoladas de todo o jardim, elas foram visualizadas apenas em partes mais antigas do jardim e em pilhas de resíduos, bem como no pellet inicial carregado pelas rainhas fundadoras 29,32. Também era incerto se a microbiota poderia formar biofilmes in vivo (ou seja, no jardim e nos resíduos), conforme sugerido por sua capacidade metabólica42 e observado in vitro44.
Aqui, empregamos o SEM para compreender melhor a organização espacial da microbiota nas regiões do jardim, detalhando as interações físicas microbiota-substrato e microbiota-hifas. Ao fornecer imagens com maior profundidade focal, o MEV permite observações de estruturas microscópicas tridimensionais em alta resolução, permitindo uma análise completa dos padrões espaciais da microbiota do jardim. Detalhamos as etapas para fixar, desidratar, secar, revestir e criar imagens de amostras fúngicas heterogêneas e delicadas. Ao remover a etapa de pós-fixação com tetróxido de ósmio (OsO4) e reduzir o tempo de desidratação, simplificamos os protocolos 32,33,45 para preparação de amostras de jardim e resíduos para análise de MEV. Este protocolo adaptado preserva os padrões estruturais das hifas, bem como a organização espacial da microbiota e do biofilme, e pode ser aplicado a outros ecossistemas microbianos delicados e biofilmes.
<img alt="Figure 1" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig01v2.jpg"> 
Figura 1: Jardins microbianos Attine. O jardim é uma estrutura esponjosa resultante de uma malha entrelaçada de hifas que cresce metabolizando o substrato principalmente vegetal incorporado pelas formigas. Também habitando o jardim está a microbiota, que codifica vias metabólicas que podem complementar o metabolismo fúngico. Dados metagenômicos e análises prévias de Microscopia Eletrônica de Varredura indicaram sua presença, embora tivéssemos pouco conhecimento de sua organização espacial e interações físicas com o substrato e as hifas fúngicas. Empregamos o MEV para desvendar a organização e padronização espacial da microbiota e do biofilme. Ilustrações de Mariana Barcoto (jardim e microbiota adaptados de Barcoto e Rodrigues 94), e fotos de Mariana Barcoto e Enzo Sorrentino. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig01largev2.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>

<table><tbody><tr><td>Tubo de 2 mL</td><td>Axygen</td><td>MCT-200-C-BRA</td><td>Para fixar e desidratar amostras</td></tr><tr><td>Cloreto de cálcio anidro</td><td>Merck</td><td>C4901</td><td>CaCl2 anidro para preparar Karnovsky' Secador de</td></tr><tr><td>ponto crítico</td><td>Leica</td><td>EM CPD 300</td><td>Para secagem de ponto crítico</td></tr><tr><td>Fita condutora de carbono dupla face, 12 mm (L) X 5 M (C)</td><td>Microscopia Eletrônica Ciências</td><td>77819-12</td><td>Para montagem de amostras</td></tr><tr><td>Pinça entomológica</td><td>Nenhum fornecedor</td><td></td> específico <td>Para manipular amostras de jardim</td></tr><tr><td>Álcool etílico (=etanol), puro (&ge; 99,5%)</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>459836</td><td>Para desidratação</td></tr><tr><td>Fórceps</td><td>Não há fornecedor</td><td></td> específico <td>Para manipular amostras de jardim</td></tr><tr><td>Copo de vidro</td><td>Nenhum fornecedor</td><td></td> específico <td>Para desidratação</td></tr><tr><td>Placa de Petri de vidro</td><td>Nenhum fornecedor</td><td></td> específico <td>Para manipular amostras de jardim</td></tr><tr><td>Pipeta de vidro</td><td>Nenhum fornecedor</td><td></td> específico <td>Para fixar e desidratar amostras</td></tr><tr><td>Glutaraldeído (glutaraldeído aquoso EM grau 25%)</td><td>Microscopia eletrônica Ciências</td><td>16220</td><td>Para preparar Karnovsky' s fixador</td></tr><tr><td>Alvo de ouro&nbsp;</td><td>Ted Pella, Inc.</td><td>8071</td><td>Para revestir com ouro</td></tr><tr><td>Ácido clorídrico</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>320331</td><td>Para ajustar soluções pH</td></tr><tr><td>Editor de imagens</td><td>Photoshop</td><td>qualquer versão</td><td>Para ajustar imagens</td></tr><tr><td>Paraformaldeído (Paraformaldeído 20% Solução Aquosa EM Grau)</td><td>Microscopia Eletrônica Ciências</td><td>15713</td><td>Para preparar Karnovsky' Fixador de</td></tr><tr><td>Propileno</td><td>Não há fornecedor</td><td></td> específico <td>Para manter colônias de formigas vivas</td></tr><tr><td>Microscópio Eletrônico de Varredura</td><td>JEOL&nbsp;</td><td>IT300 SEM</td><td>Para imagem de amostras&nbsp;</td></tr><tr><td>Cacodilato de sódio trihidratado</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>C0250</td><td>Para preparar tampão de cacodilato de sódio</td></tr><tr><td>Espátula</td><td>Nenhum fornecedor</td><td></td> específico <td>Para manipular amostras de jardim</td></tr><tr><td>Recipientes de amostras com 15 mm de diâmetro x 10 mm de altura</td><td>Ted Pella, Inc.</td><td>4591</td><td>Para secagem de ponto crítico</td></tr><tr><td>Revestidor de pulverização catódica</td><td>Baltec&nbsp;</td><td>SCD 050</td><td>Para revestir com ouro</td></tr><tr><td>Stub (montagem de alumínio, pino de extremidade plana) 12,7 mm x 8 mm&nbsp;</td><td>Ciências de Microscopia Eletrônica</td><td>75520</td><td>Para montagem de amostras</td></tr></tbody></table>

microbiota de jardins de formigas attine: visualizando uma paisagem microbiana por microscopia eletrônica de varredura

Microbiota of Attine Ants' Gardens: Visualizing a Microbial Landscape by Scanning Electron Microscopy

Aqui, apresentamos um protocolo simplificado para visualizar os componentes do jardim attine e amostras de resíduos, como hifas fúngicas, substrato, microbiota e biofilmes. O SEM melhorou nossa compreensão de como o jardim e os resíduos sustentam os padrões estruturais da microbiota (Figura 3). Em jardins attine, as hifas fúngicas são estruturas semelhantes a galhos que cobrem porções da superfície do substrato. Como as hifas fúngicas tendem a ser muito sensíveis à desidratação e ruptura, o usuário pode ser guiado pelo aspecto das hifas para avaliar os resultados da preparação da amostra. Como também observado em trabalhos anteriores 32,33,45, as hifas apresentam aspecto tubular; hifas intactas em forma de tubo indicam uma preparação eficaz da amostra (Figura 3A e Figura 4C). Quando as hifas são em forma de fita, esse achatamento é possivelmente um artefato da técnica (Figura 4C).
As superfícies do substrato vegetal podem ser reconhecidas pela cutícula e camadas epidérmicas, bem como estômatos e tricomas. Tais estruturas são mais reconhecíveis quando os substratos ainda não estão colonizados pelas hifas fúngicas e pela microbiota (Figura 3A e Figura 4C). Quando o substrato é colonizado, a microbiota e / ou hifas fúngicas cobrem sua superfície de tal forma que estruturas específicas da planta não são facilmente discerníveis ( Figura 3A ). A microbiota pode colonizar as hifas fúngicas ou o substrato, cada um deles em organização espacial aparentemente distinta. Na Figura 3, esses padrões espaciais foram ilustrados esquematicamente e encaixotados nas respectivas imagens de MEV, onde foram identificados; isso pode facilitar a ligação entre os resultados do SEM e sua interpretação.
A microbiota colonizadora de hifal é menos comumente observada e, quando encontrada, é composta por bastonetes ou células cocóides que ocorrem isoladamente ou em pequenos grupos ligados à superfície das hifas. A matriz exopolissacarídica de biofilme (EPS), parecendo uma estrutura de "tecido de renda", pode ser observada ao redor das hifas em pequenos aglomerados (Figura 3A). Bastante mais comum é a microbiota colonizadora de substrato, encontrada em jardins de diferentes espécies de formigas attinas. Os padrões de colonização parecem definidos, até certo ponto, pelos estágios de deterioração do substrato. Assim, ao colonizar substratos ainda não degradados, a microbiota pode ocorrer como células individuais ou se reunir em pequenos grupos. A microbiota pode estratificar o substrato quando apresenta sinais microscópicos de deterioração (ou seja, quando as camadas cuticulares/epidérmicas da planta e outras estruturas vegetais não são discerníveis e sulcos e reentrâncias são abundantes).
Nesses "tapetes microbianos", a morfologia das células é mais reconhecível quando a matriz EPS está ausente. Nos casos em que as células microbianas estão embutidas na matriz EPS, sua morfologia não é facilmente distinguível. De acordo com sua organização espacial, caracterizamos os biofilmes como "espalhados" ou "tridimensionais". Quando o biofilme é espalhado, as células microbianas e a matriz EPS cobrem intermitentemente a superfície do substrato, formando uma camada plana de 1-3 células de espessura ( Figura 3B ). Quando o biofilme é tridimensional, as células microbianas e a matriz EPS se acumulam, formando aglomerados com várias espessuras celulares. Regiões de jardim constituídas por substratos deteriorados (como jardim antigo e resíduos) abrigam a microbiota em seus sulcos e reentrâncias, onde formam comunidades espessas (Figura 3C). Particularmente, os substratos extensivamente degradados em amostras de resíduos abrigam uma microbiota abundante, a mais diversa morfologicamente entre todas as regiões. As leveduras adicionam mais complexidade a essa comunidade, interagindo fisicamente com os procariontes por meio de biofilme. Em amostras de resíduos de Atta sexdens e Acromyrmex sp., as matrizes EPS foram observadas formando uma malha fibrilar conspícua em torno de procariontes em forma de bastonete e cocóides, bem como leveduras fusiformes e esféricas (Figura 3C).
Resultante de uma malha entrelaçada de hifas, a estrutura esponjosa do jardim requer pulverização catódica adicional para revestir a amostra de maneira mais uniforme. Tais etapas evitam o espalhamento de elétrons que distorce a imagem e dificulta sua resolução (Figura 4A). As etapas de preparação das amostras preservaram a maior parte da estrutura do jardim, revelando a distribuição espacial e a organização da microbiota. Vale reiterar, no entanto, que estruturas como hifas fúngicas e matriz EPS são muito sensíveis à desidratação e muito difíceis de preservar, especialmente para MEV. A estrutura das hifas estava relativamente bem preservada, mas é razoável considerar que o biofilme visualizado em algumas amostras de jardim pode não ter alguns componentes estruturais da matriz EPS. Embora a camada mais externa lisa de polissacarídeos que envolve a microbiota tenha sido preservada em algumas amostras (Figura 3A, B), algumas delas tinham características morfológicas da microbiota preservadas, mas não tinham matriz EPS. No entanto, não está claro se a matriz EPS estava realmente ausente ou se foi removida durante a preparação da amostra.
Por um lado, a remoção da camada lisa do biofilme prejudica a compreensão da estrutura precisa do biofilme. Por outro lado, revela a morfologia, organização espacial e interações físicas das células que habitam sob a camada, que é nosso principal foco de pesquisa. Estudos anteriores relataram a preservação das hifas fúngicas e da matriz do biofilme, empregando vapor de tetróxido de ósmio (OsO4) como fixador primário 44,50,51,52,53,54. Em seguida, realizamos um experimento comparativo fixando amostras frescas de jardim com vapor de OsO4, que aparentemente preservou o aspecto liso dos biofilmes (Figura 4B). Este método, no entanto, causou extenso achatamento das hifas e da microbiota. Esse achatamento resultou na perda de aspectos espaciais gerais do jardim descritos anteriormente 29,33,32,45, limitando estudos adicionais sobre os padrões estruturais do jardim. A fixação com OsO4 dificultou a distinção da morfologia e distribuição microbiana e a diferenciação das estruturas celulares dos artefatos técnicos, complicando assim a interpretação dos dados.
<img alt="Figure 3" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig03v2.jpg"> 
Figura 3: Padrões arquitetônicos da microbiota. A microbiota coloniza as hifas fúngicas e o substrato em organização espacial distinta. Tais padrões espaciais foram esquematicamente ilustrados e encaixotados nas respectivas imagens de MEV onde foram identificados (delimitados na figura por quadrados brancos): (A) A microbiota colonizadora de hifal é composta por isolados ou pequenos grupos de células, com matriz exopolissacarídica de biofilme detectável em algumas amostras. (B) A microbiota colonizadora do substrato se espalha por todo o substrato, com a matriz EPS cobrindo as células de tal forma que sua morfologia não é facilmente distinguível. (C) Microbiota colonizadora de substrato formando grupos tridimensionais, constituindo biofilmes mono ou multimorfológicos, em alguns casos evidenciando a matriz EPS. Ilustrações de Mariana Barcoto. Abreviatura: EPS = matriz exopolissacarídica. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig03largev2.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>
<img alt="Figure 4" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig04v2.jpg"> 
Figura 4: Imagem infrutífera. Imagens de baixa qualidade que geram resultados ineficazes e/ou dificultam a interpretação dos padrões arquitetônicos. (A) O espalhamento de elétrons distorce a imagem, dificultando sua resolução e, consequentemente, a identificação da morfologia. Isso foi observado com frequência em amostras revestidas por pulverização catódica apenas uma vez e foi reduzido por revestimento adicional. (B) A fixação de amostras frescas de jardim com vapor de tetróxido de ósmio (OsO4) como fixador primário 44,50,51,52,53,54 aparentemente preservou o aspecto liso dos biofilmes. No entanto, causou extenso achatamento de hifas e microbiota, danificando os padrões arquitetônicos do jardim. (C) A preparação da amostra usando o fixador de Karnovsky produziu imagens de maior qualidade quando comparada às preparações usando OsO4, preservando a maior parte da estrutura das hifas, distribuição da microbiota e padrões espaciais dos jardins. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig04largev2.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>

Microbiota de jardins de formigas Attine: visualizando uma paisagem microbiana por microscopia eletrônica de varredura

In macroscale ecosystems, such as rainforests or coral reefs, the spatial localization of organisms is the basis of our understanding of community ...

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Research

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Biology

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