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Biology

Un approccio sperimentale per studiare gli effetti della luce artificiale di notte sugli animali liberi: implementazione, risultati e indicazioni per la ricerca futura

Published: February 2, 2022 doi: 10.3791/63381
Automatic Translation
1, 1, 1,2, 1, 1
1Department of Biology, Behavioural Ecology and Ecophysiology Group, University of Antwerp, 2Faculty of Social Sciences, Antwerp School of Education, University of Antwerp

Summary

La luce artificiale di notte (ALAN) ha effetti biologici di vasta portata. Questo articolo descrive un sistema per manipolare ALAN all'interno di nidi durante il monitoraggio del comportamento, costituito da luci a LED accoppiate a una batteria, un timer e una videocamera a infrarossi con capacità audio. I ricercatori potrebbero impiegare questo sistema per esplorare molte domande in sospeso riguardanti gli effetti di ALAN sugli organismi.

Abstract

Gli animali si sono evoluti con modelli naturali di luce e oscurità. Tuttavia, la luce artificiale viene sempre più introdotta nell'ambiente dalle infrastrutture umane e dalle attività ricreative. La luce artificiale di notte (ALAN) ha il potenziale per avere effetti diffusi sul comportamento animale, sulla fisiologia e sulla forma fisica, che possono tradursi in effetti su larga scala su popolazioni e comunità. Comprendere gli effetti di ALAN sugli animali liberi non è banale a causa di sfide come misurare i livelli di luce incontrati dagli organismi mobili e separare gli effetti di ALAN da quelli di altri fattori di disturbo antropogenico. Qui descriviamo un approccio che ci consente di isolare gli effetti dell'esposizione alla luce artificiale sui singoli animali manipolando sperimentalmente i livelli di luce all'interno delle cassette nido. A tal fine, è possibile utilizzare un sistema costituito da luci a diodi emettitori di luce (LED) aderenti a una piastra e collegate a una batteria e a un sistema timer. La configurazione consente l'esposizione degli individui all'interno di nidi a diverse intensità e durate di ALAN ottenendo contemporaneamente registrazioni video, che includono anche l'audio. Il sistema è stato utilizzato in studi su cinciallegre libere (Parus major) e cinciallegre (Cyanistes caeruleus) per ottenere informazioni su come ALAN influenza i modelli di sonno e attività negli adulti e la fisiologia e le dinamiche dei telomeri nello sviluppo dei nidiacei. Il sistema, o un suo adattamento, potrebbe essere utilizzato per rispondere a molte altre domande di ricerca intriganti, come il modo in cui ALAN interagisce con altri fattori di disturbo e influenza l'equilibrio bioenergetico. Inoltre, sistemi simili potrebbero essere installati all'interno o vicino alle cassette nido, ai nidi o alle tane di una varietà di specie per manipolare i livelli di ALAN, valutare le risposte biologiche e lavorare per costruire una prospettiva interspecifica. Soprattutto se combinato con altri approcci avanzati per il monitoraggio del comportamento e del movimento degli animali liberi, questo approccio promette di produrre contributi continui alla nostra comprensione delle implicazioni biologiche di ALAN.

Introduction

Gli animali si sono evoluti con i modelli naturali di luce e oscurità che definiscono il giorno e la notte. Pertanto, i ritmi circadiani nei sistemi ormonali orchestrano i modelli di riposo e attività e consentono agli animali di massimizzare la forma fisica 1,2,3. Ad esempio, il ritmo circadiano negli ormoni glucocorticoidi, con un picco all'inizio dell'attività quotidiana, innesca i vertebrati a comportarsi in modo appropriato durante il periodo di 24 ore attraverso effetti sul metabolismo del glucosio e sulla reattività ai fattori di stress ambientali4. Allo stesso modo, l'ormone pineale melatonina, che viene rilasciato in risposta all'oscurità, è integralmente coinvolto nel governo dei modelli di ritmicità circadiana e ha anche proprietà antiossidanti 5,6. Il trascinamento di molti aspetti della ritmicità circadiana, come il rilascio di melatonina, è influenzato dalla fotoricezione dei livelli di luce nell'ambiente. Pertanto, l'introduzione di luce artificiale nell'ambiente per supportare l'attività umana, la ricreazione e le infrastrutture ha il potenziale per avere effetti di vasta portata sul comportamento, la fisiologia e l'idoneità degli animali liberi 7,8. In effetti, diversi effetti dell'esposizione alla luce artificiale di notte (ALAN) sono stati documentati 9,10 e ALAN è stato evidenziato come una priorità per la ricerca sul cambiamento globale nel 21° secolo10.

Misurare gli effetti di ALAN sugli animali liberi pone sfide non banali per una serie di motivi. In primo luogo, gli animali mobili che si muovono attraverso l'ambiente sperimentano costantemente diversi livelli di luce. Quindi, come si quantifica il livello di luce a cui sono esposti i singoli animali? Anche se i livelli di luce sul territorio dell'animale possono essere quantificati, l'animale può impiegare strategie di evitamento che influenzano i modelli di esposizione, richiedendo così il monitoraggio simultaneo della posizione dell'animale e dei livelli di luce. Infatti, nella maggior parte degli studi sul campo, la media e la variazione dei livelli di esposizione alla luce sono sconosciute11. In secondo luogo, l'esposizione ad ALAN è spesso correlata con l'esposizione ad altri fattori di disturbo antropogenico, come l'inquinamento acustico, l'esposizione chimica e il degrado dell'habitat. Ad esempio, gli animali che occupano habitat lungo i margini delle strade saranno esposti alla luce dei lampioni, al rumore del traffico veicolare e all'inquinamento atmosferico causato dalle emissioni veicolari. Come si possono quindi isolare efficacemente gli effetti di ALAN dagli effetti delle variabili confondenti? Rigorosi esperimenti sul campo che consentano buone misurazioni sia dei livelli di esposizione alla luce che delle variabili di risposta sono essenziali per valutare la gravità degli effetti biologici di ALAN e per sviluppare efficaci strategie di mitigazione11.

Questo articolo descrive un approccio sperimentale che, sebbene non privo di limiti (vedi sezione di discussione), aiuta a placare, se non eliminare, le difficoltà sopra identificate. L'approccio prevede la manipolazione sperimentale dei livelli di ALAN all'interno delle cassette nido di una specie di uccelli diurni a vita libera, la cinciallegra (Parus major), utilizzando un sistema di luci a diodi emettitori di luce (LED) e una telecamera a infrarossi (IR) installata all'interno di nidi. La configurazione consente l'acquisizione simultanea di registrazioni video, incluso l'audio, che consente ai ricercatori di valutare gli effetti su comportamenti e vocalizzazioni. Le grandi tette utilizzano le cassette nido per l'allevamento e dormono nelle cassette nido tra novembre e marzo. Le femmine dormono anche all'interno delle cassette nido durante la stagione riproduttiva12. Il sistema è stato anche utilizzato in misura minore per studiare gli effetti di ALAN sulle tette blu (Cyanistes caeruleus). La prima difficoltà, che consiste nel conoscere i livelli di luce incontrati dall'animale, è mitigata in quanto, dato che un individuo è disposto ad entrare nella cassetta nido (o è già nella scatola del nido nel caso di nidiacei immobili), i livelli di luce possono essere determinati con precisione dal ricercatore. La seconda difficoltà, che coinvolge correlazioni con variabili confondenti, può essere controllata utilizzando cassette nido in ambienti simili e / o misurando i livelli di variabili confondenti vicino alle cassette nido. Inoltre, negli uccelli che nidificano in cavità, l'adozione di un approccio sperimentale è potente perché le cassette nido o le cavità naturali possono proteggere i nidiacei e gli adulti da ALAN13, il che potrebbe spiegare perché alcuni studi correlativi trovano scarso effetto di ALAN (o rumore antropogenico)14, mentre gli studi sperimentali trovano più spesso effetti chiari (vedi sotto). Inoltre, è possibile adottare un disegno sperimentale di misure ripetute in cui gli individui fungono da proprio controllo, il che aumenta ulteriormente il potere statistico e la probabilità di rilevare effetti biologici significativi. Le sezioni seguenti: (1) spiegano i dettagli della progettazione e dell'implementazione del sistema, (2) riassumono gli importanti risultati che sono stati finora derivati utilizzando il sistema e (3) propongono direzioni di ricerca future che potrebbero essere perseguite, sia nelle tette che in altri animali.

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Protocol

Tutte le applicazioni di questo sistema agli esperimenti sugli animali sono state approvate dal comitato etico dell'Università di Anversa e condotte in conformità con le leggi belghe e fiamminghe. La metodologia ha aderito alle linee guida ASAB / ABS per l'uso degli animali nella ricerca comportamentale. L'Istituto Reale Belga di Scienze Naturali (Koninklijk Belgisch Instituut voor Natuurwetenschappen; KBIN) ha fornito licenze per tutti i ricercatori e il personale.

1. Creazione del sistema sperimentale

  1. Ottenere LED ad ampio spettro da utilizzare nella creazione di ALAN. Prendi le luci a LED da un faro a LED. Utilizzare una singola luce LED o più luci LED (ad esempio, 4) ad ampio spettro per un'illuminazione più diffusa (Figura 1).
    NOTA: Come modifica, i LED con diverse proprietà spettrali (ad esempio, rosso contro blu) potrebbero essere utilizzati ma dovrebbero essere ottenuti da una fonte diversa (vedere il materiale supplementare di Grunst et al. 201915 per le proprietà spettrali dei LED utilizzati in studi precedenti che utilizzano questo sistema).
  2. Progettare un sistema per montare i LED insieme a una telecamera IR per consentire il monitoraggio comportamentale. I ricercatori possono raggiungere questo scopo in diversi modi.
    1. Opzione 1. Inserire un singolo LED ad ampio spettro nella nest box separatamente in un tubo di plastica adiacente a una telecamera IR montata con adesivo su una piastra di plastica o metallo che si adatta alla nest box (Figura 1A, B).
    2. Opzione 2. Montare una telecamera IR in posizione centrale su una piastra di plastica o metallo e quindi montare le luci a LED in posizioni fisse sulla piastra che circonda la telecamera IR (Fig. 1C).
  3. Progettare un mezzo per collegare il sistema a una fonte di alimentazione (batteria) e timer.
    1. Utilizzare un coltello o un trapano per creare boschetti sul lato della scatola del nido attraverso i quali i connettori a filo possono estendersi per collegare il sistema a una batteria Fe (12 V; 120 Wh) e un timer fatto in casa (12 V).
    2. Progettare un involucro in legno verde scuro che corrisponda alla scatola del nido in colorazione, lunghezza e larghezza (ad esempio, le cassette nido utilizzate in studi precedenti avevano le dimensioni: 120 mm x 155 mm x 250 mm ) e con un'apertura laterale tramite una cerniera per ospitare la batteria, il registratore per il video e il sistema timer per i LED (Figura 2; Figura supplementare 1 e figura supplementare 2).
  4. Progettare un mezzo attraverso il quale regolare l'intensità di ALAN.
    1. Ottenere un resistore (valore condizionato dalla tensione e dall'illuminazione della batteria) e collegarlo in serie con i LED.
  5. Progettare scatole "fittizie" con le stesse dimensioni delle custodie che ospitano il timer e la batteria per l'uso negli uccelli abituati al sistema (cioè, come nella Figura 2A, ma senza l'elettronica interna).
    NOTA: La sezione 2 e la sezione 3 discutono i metodi passo-passo utilizzati per studiare gli effetti di ALAN sull'organismo focale.

Figure 1
Figura 1: Due sistemi costituiti da telecamere IR e luci a LED utilizzate per manipolare ALAN all'interno di cassette nido. (A) Vista dall'alto della scatola nido con piastra che tiene in posizione il sistema precedente. (B) Vecchio sistema con 1 LED ad ampio spettro per manipolare ALAN e telecamera centrale con 10 LED IR (c) Sistema più recente con 4 LED ad ampio spettro e telecamera IR centrale con 4 LED IR. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

Figure 2
Figura 2: La batteria e l'unità timer fatte in casa utilizzate per manipolare ALAN e il comportamento di registrazione video. (A) L'unità è racchiusa all'interno di una scatola di legno montata sulla parte superiore della scatola nido. (B) Vista dell'elettronica all'interno dell'unità. I connettori si estendono dall'interno della scatola del nido fino all'involucro di legno per collegare l'elettronica alla telecamera IR e ai LED ad ampio spettro. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

2. Pianificazione dell'esperimento e regolazione dell'intensità e dei tempi di ALAN

  1. Determinare l'intensità luminosa desiderata a cui esporre gli animali.
    1. Considerare attentamente quale intensità luminosa sperimentale utilizzare in modo da produrre risultati significativi che rispondano alla domanda di ricerca. In generale, ciò significherà selezionare un'intensità luminosa ecologicamente rilevante, che gli animali liberi potrebbero incontrare (vedere la Tabella 1 per le linee guida).
  2. Regolare le luci a LED sull'intensità luminosa desiderata (ad esempio, 1-3 lux, come utilizzato in studi precedenti; Tabella 1 e Tabella 2).
    1. Prima del posizionamento sul campo, posizionare il sistema su una scatola nido portata in laboratorio per calibrare l'intensità della luce. Collegare i LED alla fonte di alimentazione, come descritto più avanti (sezione 3 del protocollo).
    2. Regolare la luce emessa dai LED all'intensità desiderata (lux) posizionando un esposimetro a livello dell'uccello all'interno della scatola nido (~8 cm dal basso) e regolando contemporaneamente il resistore in serie con i LED.
      NOTA: è possibile ottenere intensità di luce molto basse (ad esempio, livelli di bagliore del cielo rurale; 0,01 lux).
  3. Determinare il periodo di tempo in cui esporre gli animali ad ALAN.
    1. Determinare la durata e i tempi di esposizione durante la notte. Ad esempio, si possono esporre gli animali ad ALAN per tutta la notte, solo per una parte della notte, o lasciare un periodo di oscurità nel cuore della notte per ridurre il grado di perturbazione.
    2. Nei casi in cui un animale debba entrare nella scatola del nido (o in un'area specifica) per essere esposto all'ALAN, considerare anche se la luce deve essere accesa prima o dopo che è probabile che si verifichi l'evento di ingresso.
  4. Impostare il timer per controllare il periodo di esposizione alla luce durante la notte.
    1. Impostare il timer collegato ai LED ad ampio spettro in modo che la luce si accenda e si spenga in periodi specificati (ad esempio, almeno 2 ore prima del tramonto; spento 2 ore dopo l'alba).
      NOTA: La telecamera IR consente di registrare contemporaneamente il comportamento dell'animale per tutta la durata dell'esposizione alla luce e sarà accesa finché è collegata a una batteria carica.
  5. Determinare il progetto sperimentale appropriato da utilizzare per le domande di ricerca target.
    NOTA: Per alcune domande, un disegno sperimentale di misure ripetute sarà l'opzione più potente (ad esempio, In che modo l'esposizione ad ALAN influisce sul comportamento del sonno?). Per altri, saranno necessari gruppi di controllo e sperimentali accoppiati (ad esempio, in che modo l'esposizione ad ALAN influisce sulla perdita di telomeri nello sviluppo di nidiacei?).
Fonte/livello di esposizione Intensità (lux)
Piena luce del sole 103000
Pieno chiaro di luna 0.05–1
Bagliore del cielo urbano 0.2–0.5
Esposizione di merli europei che vivono liberi 0.2 (0.07–2.2)
Studi sperimentali passati utilizzando il sistema 1–3
Lampioni stradali a LED ~10
Lampioni stradali al sodio a bassa pressione ~10
Sodio ad alta pressione ~10
Illuminazione fluorescente 300
Alogenuri metallici 400–2000

Tabella 1: Intensità luminose caratteristiche nell'ambiente 3,9, livelli di esposizione degli uccelli liberi41 e intensità utilizzate in studi precedenti che utilizzano questo sistema (riferimenti nella tabella 2).

3. Implementazione dell'esposizione ad ALAN

  1. Abituare gli animali alla configurazione sperimentale.
    1. Se possibile nel contesto dell'esperimento, abituare gli animali alla configurazione posizionando scatole fittizie sulla parte superiore delle cassette nido almeno 1 giorno prima dell'esperimento per ridurre al minimo gli effetti dell'avversione alla novità.
  2. Esamina gli individui focali.
    1. Adatta gli animali nella popolazione di studio con tag transponder integrativi passivi (PIT) per consentire l'identificazione all'interno delle cassette nido senza disturbare gli uccelli.
    2. Negli esperimenti che coinvolgono l'effetto di ALAN sul comportamento del sonno, visita le cassette nido la notte prima dell'esperimento e scansiona le scatole con un lettore di identificazione a radiofrequenza (RFID) per determinare quali uccelli si trovano all'interno.
    3. Negli esperimenti durante la stagione riproduttiva che comportano l'esposizione di nidiacei in via di sviluppo ad ALAN, monitorare costantemente (ad esempio, a giorni alterni) le cassette nido e controllare il contenuto del nido e l'identità degli adulti. Selezionare attentamente le cassette nido contenenti covate con determinate caratteristiche (ad esempio, dimensioni modali della covata, entrambi i genitori presenti e in alimentazione) da utilizzare nell'esperimento.
  3. Selezionare e implementare l'esperimento.
    1. Per gli esperimenti che coinvolgono il comportamento del sonno, implementare un progetto di misure ripetute registrando prima gli individui che dormono in condizioni di oscurità per almeno una notte per registrare il sonno indisturbato in assenza di ALAN (trattamento di controllo) seguendo i passaggi 3.3.2-3.3.21.
    2. A tal fine, assicurarsi di sincronizzare l'ora sulle telecamere IR con l'ora locale prima di portarle sul campo.
    3. Inserire una scheda SD nello slot SD nel mini registratore DVR adiacente alla batteria (Figura 2B; Figura supplementare 2). Verificare che la scheda SD sia vuota e, in caso contrario, cancellare i dati in essa contenuti.
    4. Almeno 2 ore prima dell'inizio dell'oscurità, rimuovere la scatola fittizia dalla parte superiore della scatola del nido.
    5. Apri il coperchio della scatola del nido.
    6. Posizionare la piastra contenente la telecamera IR all'interno della scatola nido con l'obiettivo della telecamera orientato verso il basso.
    7. Estendere i connettori elettronici fuori dal boschetto nella scatola del nido.
    8. Chiudere il coperchio della scatola del nido.
    9. Posizionare l'involucro contenente la batteria, il registratore e il timer sopra la scatola del nido.
    10. Collegare i connettori di alimentazione della batteria. Collegare il connettore rosso del registratore al connettore bianco della fotocamera (audio), il connettore giallo del registratore al connettore giallo della fotocamera (video) e il connettore nero della batteria al connettore rosso della fotocamera (alimentazione) (Figura supplementare 1 e Figura supplementare 2).
    11. Premere il pulsante di registrazione per avviare la registrazione della fotocamera.
      NOTA: il timer non verrà impostato e/o l'alimentazione non sarà collegata al timer che controlla i LED in modo che nessun ALAN venga prodotto nelle notti di controllo.
    12. Controllare con un piccolo schermo tft per assicurarsi che la registrazione sia iniziata e che l'immagine sia corretta. Una porta per collegare lo schermo tft si trova sotto il registratore (Figura supplementare 2).
    13. Circa 1 ora dopo il tramonto, torna alla scatola del nido e controlla l'identità dell'uccello che dorme all'interno spostando un lettore transponder RFID sul fondo e sui lati della scatola del nido e registrando il numero di identificazione univoco comunicato dal tag PIT.
    14. La mattina successiva alla registrazione di controllo, almeno 2 ore dopo l'alba, tornare al nido e ritirare il sistema di batterie e la telecamera IR.
    15. Ancora una volta, posiziona una scatola fittizia sopra la scatola del nido.
    16. In laboratorio o in ufficio, caricare la batteria e rimuovere e scaricare la scheda SD dal registratore per raccogliere i dati comportamentali.
      NOTA: le batterie hanno una durata di circa 30 ore in condizioni di freddo per consentire la registrazione per l'intera notte, ma devono essere completamente ricaricate tra notti consecutive di registrazione.
    17. Dopo aver scaricato correttamente i dati, cancellare i dati dalla scheda SD e quindi reinserirli nel mini registratore DVR.
    18. Nella notte successiva, implementare il trattamento di esposizione alla luce (ad esempio, 1-3 lux, come utilizzato in esperimenti passati utilizzando il sistema; Tabella 1 e Tabella 2).
    19. Impostare il sistema timer per il periodo di tempo desiderato di esposizione alla luce.
    20. Seguire gli stessi passaggi (3.3.2-3.3.17) descritti sopra per la registrazione di controllo, ma anche collegare il timer all'alimentazione e i LED al timer (Figura supplementare 1 e Figura supplementare 2).
    21. Se lo si desidera, ripetere la registrazione di controllo (del comportamento del sonno in condizioni di oscurità, cioè assenza di ALAN) la terza notte.
    22. Per gli esperimenti che comportano l'esposizione di nidiacei ad ALAN, utilizzare covate di controllo e sperimentali come descritto nelle fasi 3.3.23-3.3.25.
    23. Posiziona scatole fittizie (prive di elettronica) sopra le scatole nido di covate di controllo e gestisci sia i nidiacei di controllo che quelli sperimentali in modi equivalenti.
    24. Implementare l'esposizione sperimentale ALAN per scatole sperimentali. Durante il periodo sperimentale, montare il sistema LED e la telecamera IR all'interno del nest box, come descritto sopra, e impostare il timer per controllare il periodo desiderato di esposizione alla luce.
    25. Ricaricare le batterie. Per esperimenti che prevedono più notti di esposizione alla luce e registrazione video, raccogliere i sistemi ogni mattina per ricaricare le batterie durante il giorno e quindi sostituire il sistema la sera.
  4. Raccogliere dati sulle variabili di risposta di interesse.
    1. Se il comportamento all'interno della scatola del nido è la variabile di interesse, la telecamera IR consentirà di documentare contemporaneamente il comportamento (ad esempio, il comportamento del sonno; Figura 3).
    2. Raccogliere qualsiasi altro dato di interesse tramite metodi di monitoraggio aggiuntivi, con campionamento che avviene in momenti variabili nel tempo (ad esempio, campioni di sangue prelevati prima e dopo l'esposizione alla luce15).

Figure 3
Figura 3: Immagine a infrarossi di una cinciallegra all'interno di una scatola nido esposta ad ALAN. (A) Dormire e (B) Avvisa grande cinciallegra Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

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Representative Results

Gli articoli di ricerca peer-reviewed pubblicati utilizzando questo sistema sono riassunti nella Tabella 2. Diversi altri manoscritti sono in corso. Questi studi affrontano tre principali suite di domande di ricerca. In primo luogo, il sistema è stato utilizzato per studiare gli effetti dell'esposizione alla luce sul comportamento del sonno e sui livelli di attività negli adulti. A tal fine, è stato impiegato un disegno sperimentale di misure ripetute, in cui lo stesso individuo è stato prima registrato dormire in condizioni naturali e successivamente registrato dormire in una scatola del nido illuminata. Tutti gli individui utilizzati in questi studi sono stati dotati di tag PIT, consentendo ai ricercatori di verificare che lo stesso individuo dorma nella scatola del nido tra le notti successive utilizzando un lettore-transponder portatile senza disturbare gli uccelli.

Sono stati documentati effetti drammatici dell'esposizione ad ALAN sul comportamento del sonno. Ad esempio, le tette esposte ad ALAN ad un'intensità di 1,6 lux, un'intensità relativamente bassa che è probabile che venga sperimentata da animali ruspanti, si sono svegliate mezz'ora prima, hanno lasciato la scatola del nido 20 minuti prima e hanno dormito 40 minuti in meno rispetto agli uccelli di controllo (Figura 4)16. È interessante notare che gli effetti di ALAN sul sonno possono dipendere da altre variabili, come l'intensità della luce e la stagione. In linea con questa ipotesi, gli effetti di ALAN sul comportamento del sonno delle cinciallegre femminili erano molto maggiori durante il periodo di nidificazione che durante l'inverno, con l'effetto sulla perdita di sonno più di due volte più grande e l'effetto sul tempo di risveglio era più di quattro volte più grande17. D'altra parte, c'era poca differenza nell'effetto dell'esposizione alla luce ad un'intensità di 1,6 contro 3 lux, suggerendo che anche ALAN a bassa intensità può avere effetti deleteri12. Il sistema è stato anche utilizzato per documentare un rimbalzo del sonno a seguito dell'interruzione del sonno da parte di ALAN, in cui gli individui hanno risposto alla privazione del sonno indotta da ALAN dormendo di più la nottesuccessiva 17. Inoltre, è stata osservata una significativa variazione individuale nella misura in cui il sonno è interrotto da ALAN, che può essere importante per prevedere le risposte della popolazione e lo scopo della selezione17, sebbene l'effetto di ALAN sul sonno non sia stato modificato dal tipo di personalità esplorativa18. È probabile che gli effetti sostanziali di ALAN sul sonno abbiano effetti a cascata sul comportamento di veglia, sulla fisiologia e sulla forma fisica. Tuttavia, gli studi fino ad oggi sono stati relativamente di breve durata. Esaminare ramificazioni più ampie ed effetti a lungo termine è fondamentale per chiarire le ripercussioni di ALAN per gli animali liberi ed è un'area importante per ulteriori ricerche (vedi sotto).

Figure 4
Figura 4: Dimensioni degli effetti e intervalli di confidenza del 95% che confrontano i comportamenti del sonno delle cinciallegre in una prima notte indisturbata e in una seconda notte. La seconda notte, gli uccelli sono stati nuovamente lasciati indisturbati (controllo; pannello superiore) o sono stati esposti a 1,6 lux ALAN (luce; pannello inferiore). Le dimensioni degli effetti sono indicate in minuti, ad eccezione del "tempo all'ingresso", che viene fornito in secondi. Vedi dettagli in Raap et al. (2015)16. Questa cifra è stata adattata con il permesso di Raap et al.16. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.

In secondo luogo, il sistema è stato utilizzato per esaminare come l'esposizione ad ALAN influisce sullo sviluppo di nidiacei, utilizzando una serie di variabili di risposta fisiologica (Tabella 2). Questi esperimenti hanno esposto i nidiacei ad ALAN durante una parte della fase di nidificazione, che va da 2 a 7 giorni, a seconda degli obiettivi dello studio. Gli effetti documentati dell'esposizione alla luce sui nidiacei includono effetti sulla massa corporea o sulla condizione19, livelli di corticosterone di piume20, concentrazioni di aptoglobina21 e livelli di ossalato22. Tuttavia, questa ricerca suggerisce anche che alcuni parametri, come il tasso di degradazione dei telomeri e lo stress ossidativo15,19, potrebbero non essere influenzati dall'esposizione ad ALAN (Tabella 2). In sintesi, questi studi suggeriscono che l'esposizione ad ALAN all'inizio della vita può alterare il corso dello sviluppo e potenzialmente avere effetti duraturi in età adulta, ma sono necessarie ulteriori ricerche per determinare la misura in cui le caratteristiche degli organismi in via di sviluppo sono sensibili o resistenti all'esposizione alla luce.

In terzo luogo, il sistema è stato utilizzato per valutare gli effetti sull'idoneità, tra cui il successo riproduttivo e i tassi di sopravvivenza. Finora, non sono emerse prove evidenti di tali effetti. Tuttavia, e soprattutto, questo lavoro è ancora molto in corso poiché la valutazione efficace degli effetti del fitness richiede un monitoraggio a lungo termine degli individui esposti alla luce.

Infine, è stato fatto un lavoro confrontando gli effetti dell'esposizione ad ALAN sul comportamento del sonno delle cinciallegre e delle tette blu. ALAN ha avuto effetti molto minori sul comportamento del sonno delle tette blu rispetto alle cinciallegre, il che attira l'attenzione sul potenziale di differenze interspecifiche nella sensibilità alla luce, anche tra specie strettamente imparentate (Tabella 2)23 . In particolare, anche altri gruppi di ricerca hanno recentemente iniziato ad adottare questo approccio di manipolazione dei livelli di luce all'interno delle cassette nido, illustrando la forza della metodologia e il potenziale per la sua applicazione più ampia24,25.

Specie Fase della vita ALAN intensità utilizzata (lux) Variabili di risposta Effetto di ALAN Riferimento
Cinciallegra (Parus major) Immerso 1 Corticosterone di piume (fCORT), condizione corporea, lunghezza dei telomeri, successo nascente, reclutamento (+) fCORT 19 anni Grunst et al. 2020. Ambiente inquinato. 259:113895. DOI: 10.1016/j.envpol.2019.113895
(-) Condizione corporea
(0) Altre variabili di risposta
Ottima cinciallegra Immerso 1 Lunghezza dei telomeri, condizione corporea, successo nascente, ossido nitrico (-) Condizione corporea 14 anni Grunst et al. 2019. Sci Tot Environ. 662:266-275. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2018.12.469
(0) Lunghezza dei telomeri, altre variabili di risposta
Ottima cinciallegra Adulto 1.6, 3 Risposta dipendente dalla personalità del sonno (comportamento esplorativo)? (-) Comportamento del sonno 17 anni Raap et al. 2018. Ambiente inquinato. 243:1317-1324. DOI: 10.1016/j.envpol.2018.09.037
Non modificato dalla personalità
Ottima cinciallegra Immerso 3 Ossalato e se la risposta modificata dal sesso (+) Ossalato, maschi 21 anni Raap et al. 2018. Conserv Physiol. 6: coy005. DOI: 10.1093/conphys/coy005
(0) Ossalato, femmine
Ottima cinciallegra Immerso 1.6, 3 Comportamento del sonno e se la risposta modificata dalla stagione o dall'intensità della luce (-) Comportamento del sonno 11 anni Raap et al. 2017. Comportati Proc. 144:13-19. DOI: 10.1016/j.beproc.2017.08.011
Scarso effetto della stagione L'insorgenza del sonno ritardata solo dall'alta intensità ALAN
Cinciallegra (Cyanistes caeruleus) Adulto 3 Comportamento del sonno Meno (-) effetto sul sonno nelle tette blu 22 anni Sun et al. 2017. Ambiente inquinato. 231:882-889. DOI: 10.1016/j.envpol.2017.08.098
Ottima cinciallegra Adulto 1.6 Comportamento del sonno delle femmine (-) Comportamento del sonno Rimbalzo del sonno dopo l'esposizione ad ALAN 16 anni Raap et al. 2016. Ambiente inquinato. 215:125-134. DOI: 10.1016/j.envpol.2016.04.100
Più (-) effetto nel periodo di nidificazione
Ottima cinciallegra Immerso 3 Cambiamento nella massa corporea, stato ossidativo del sangue, successo nascente (-) Massa corporea 18 anni Raap et al. 2016. Sci Rep. 06:35626. DOI: 10.1038/srep35626
(0) Stato ossidativo, successo nascente
Ottima cinciallegra Immerso 3 Aptoglobina (Hp), ossido nitrico (NO) (+) CV 20 anni Raap et al. 2016. Ambiente inquinato. 218:909-914. DOI: 10.1016/j.envpol.2016.08.024
(-) NO
Ottima cinciallegra Adulto 1.6 Comportamento del sonno (-) Comportamento del sonno 15 anni Raap et al. 2015. Sci Rep. 5:13557. DOI: 10.1038/srep13557
Nota: 0 = nessun effetto di ALAN sulla variabile di risposta. I numeri che procedono alle voci di riferimento si riferiscono all'ordine nell'elenco di riferimento.

Tabella 2: Sintesi degli studi pubblicati sulla base dell'esposizione ad ALAN utilizzando il sistema sperimentale. Nota: 0 = nessun effetto di ALAN sulla variabile di risposta.

Figura 1 supplementare: La piastra contenente la telecamera a infrarossi (IR) e le luci a diodi emettitori di luce (LED), che mostra inoltre i cavi che collegano il sistema alla fonte di alimentazione. Fare clic qui per scaricare questo file.

Figura 2 supplementare: Una vista interna della camera contenente la batteria, il registratore e il sistema temporale fatto in casa, che mostra inoltre i cavi che collegano varie parti del sistema. Fare clic qui per scaricare questo file.

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Discussion

Questo sistema basato su nest box di luci a LED e una telecamera IR accoppiata ha permesso ai ricercatori di valutare una serie di domande intriganti riguardanti gli effetti biologici di ALAN. Inoltre, ci sono molte altre direzioni di ricerca che possono essere perseguite con il sistema. Inoltre, l'espansione dell'uso del sistema ad altre specie potrebbe aiutare a promuovere una comprensione delle differenze interspecifiche nella sensibilità all'ALAN. Di seguito vengono presentate alcune possibilità non esaustive per la ricerca futura nella speranza che questo documento contribuisca a motivare la ricerca in questo importante campo. La conclusione ribadisce brevemente i punti di forza di questo approccio sperimentale e affronta i limiti del sistema.

Questo sistema potrebbe essere impiegato per rispondere a molte domande in sospeso su come ALAN influisce sugli animali liberi o sugli animali in semi-cattività. In primo luogo, gli studi fino ad oggi hanno comportato periodi relativamente brevi di esposizione ad ALAN e monitoraggio a breve termine degli effetti biologici. Di conseguenza, si sa poco sugli effetti a lungo termine dell'esposizione ad ALAN a breve termine, o su cosa accadrebbe se gli uccelli fossero esposti ad ALAN per molti giorni, molte settimane o per tutta la loro durata di vita (vedi26 per un recente articolo che dimostra l'importanza dell'esposizione a lungo termine ad ALAN nei grilli, Gryllus bimaculatus). Ad esempio, l'esposizione ad ALAN a breve termine ha effetti a lungo termine sullo stato di salute e sui tassi di invecchiamento biologico? L'esposizione ad ALAN a lungo termine provoca stress fisiologico e senescenza accelerata e gli effetti sono simili o distinti da quelli dell'esposizione alan a breve termine? Questo sistema potrebbe essere utilizzato per affrontare queste domande. In effetti, molte cinciallegre e tette blu (e anche altre specie) usano la stessa scatola nido per tutta la loro durata di vita.

In secondo luogo, è necessario esaminare gli effetti interattivi di ALAN con altri fattori di disturbo antropogenico (ad esempio, adottando una prospettiva multi-stressante come in27) e gli effetti differenziali di ALAN con proprietà diverse. Questo sistema potrebbe essere utilizzato in combinazione con altre manipolazioni sperimentali o in combinazione con la variazione naturale dei livelli di disturbo antropogenico per indagare su come diversi fattori di disturbo antropogenico (ad esempio, luce, rumore, inquinamento chimico) potrebbero interagire per influenzare una serie di variabili di risposta. Ad esempio, i nidiacei potrebbero essere esposti simultaneamente all'ALAN e al rumore antropogenico per verificare se questi due fattori di disturbo hanno effetti additivi o sinergici sui livelli di corticosterone o sull'accorciamento dei telomeri. Il sistema potrebbe anche essere modificato per esaminare gli effetti di ALAN con proprietà diverse regolando le caratteristiche dei LED utilizzati. Ad esempio, sarebbe interessante impiegare il sistema per studiare come ALAN di diverse lunghezze d'onda (ad esempio, lunghezze d'onda rosse contro blu) influenzano il comportamento del sonno o lo sviluppo del nidiaceo. È stato ipotizzato e supportato sperimentalmente che diverse lunghezze d'onda della luce possano indurre risposte biologiche che differiscono nell'intensità28,29. Ad esempio, in uno studio recente, la luce bianca rispetto alla luce verde ha influenzato in modo differenziale il comportamento di incubazione delle cinciallegre29.

In terzo luogo, questo sistema potrebbe essere utilizzato per esplorare gli effetti di ALAN sulle variabili di risposta che sono state sottoesplorate fino ad oggi, tra cui bioenergetica, processi cognitivi, dinamiche sociali e cure parentali (ma vedi30 per gli effetti sulla bioenergetica). Per studiare gli effetti sulla bioenergetica, l'esposizione ad ALAN potrebbe essere combinata con la respirometria per misurare il metabolismo a riposo o basale (RMR, BMR)31, l'approccio doppiamente etichettato dell'acqua per misurare il tasso metabolico del campo (FMR; noto anche come dispendio energetico giornaliero)30,32, o accelerometria per misurare i modelli di attività e il dispendio energetico33 . Gli effetti di ALAN sulla bioenergetica possono avere effetti non banali sulla forma fisica, dato che il tasso metabolico e il dispendio energetico sono stati proposti per essere alla base della variazione delle storie di vita e del ritmo di vita34. Per esplorare gli effetti di ALAN sui tratti cognitivi, i ricercatori potrebbero utilizzare test cognitivi sul campo dopo l'esposizione ad ALAN o catturare adulti dopo l'esposizione e condurre test cognitivi in laboratorio. Il sistema è progettato per consentire la ricerca sugli uccelli liberi e la rimozione degli uccelli in cattività introduce le sue complicazioni. Pertanto, i test cognitivi sugli uccelli selvatici sono particolarmente interessanti, anche se anche impegnativi. Ad esempio, un lavoro recente ha esaminato la capacità di risoluzione dei problemi nelle cassette nido utilizzando una trappola per cassette nido modificata35. Le femmine che covano esposte ad ALAN potrebbero essere presentate con questo test cognitivo. Un'altra possibilità sarebbe l'utilizzo di "alimentatori intelligenti" progettati per valutare la memoria spaziale o l'apprendimento associativo per esplorare se l'esposizione degli adulti addormentati ad ALAN influisce su questi tratti cognitivi36. Infine, per esaminare gli effetti di ALAN sulle interazioni sociali e sulle cure parentali, i ricercatori potrebbero accoppiare il sistema LED con altre tecnologie, alcune delle quali sono già state comunemente impiegate negli studi che utilizzano la configurazione. Ad esempio, i sistemi di tag PIT nelle cassette nido consentono di registrare le entrate e le uscite di uccelli adulti dotati di tag PIT37. Pertanto, durante il periodo riproduttivo, i ricercatori hanno potuto esplorare se l'esposizione delle femmine covate e dei nidiacei ad ALAN modifica i tassi di approvvigionamento del nidiaceo o influisce sull'equilibrio nello sforzo dei genitori tra i sessi. Inoltre, varie piattaforme di radio-telemetria sono state miniaturizzate, facilitando l'uso in piccoli animali, e potrebbero essere utilizzate per valutare se l'esposizione degli adulti addormentati ad ALAN modifica le interazioni con i conspecifici38.

Un sistema simile a quello qui descritto potrebbe essere utilizzato per studiare gli effetti di ALAN su qualsiasi specie aviaria che utilizza cassette nido per la riproduzione. Questo include diversi passeriformi ben studiati, come rondini arboree (Tachycineta bicolor), uccelli blu occidentali e orientali (Sialia mexicana e Sialia sialis), chickadees (Poecile sp.), scriccioli domestici (Troglodytes aedon), pied europeo (Ficedula hypoleuca) e pigliamosche dal collare (Ficedula albicollis) e passeri domestici (Passer domesticus). Anche gli storni europei (Sturnus vulgaris) sono una specie particolarmente adatta poiché possono essere studiati in cattività e in natura e sono abbastanza grandi da studiare il comportamento del sonno utilizzando tecniche elettroencefalografiche39. Anche i rapaci, come i barbagianni (Tyto alba) e i gheppi americani (Falco sparverius), utilizzano cassette nido e potrebbero servire come soggetti di studio. Gli effetti di ALAN sullo sviluppo dei nidiacei potrebbero essere facilmente valutati in queste specie. La misura in cui gli effetti di ALAN sul comportamento del sonno potrebbero essere studiati dipende dal fatto che gli adulti dormano all'interno di nidi durante la stagione riproduttiva o non riproduttiva, ma c'è probabilmente un margine sostanziale per investire gli effetti di ALAN sul sonno nelle femmine durante la fase di incubazione.

Il sistema potrebbe anche essere adattato per l'uso in specie diverse dagli uccelli nidificanti nel nido. Oltre agli uccelli, un certo numero di specie di mammiferi nidificano o dormono in cassette nido. Pertanto, il sistema potrebbe essere adottato per studiare gli effetti di ALAN su queste specie. Ad esempio, diverse specie di lemuri occuperanno scatole e le cassette nido artificiali sono già state impiegate per studiare il loro comportamento riproduttivo40. Inoltre, sebbene impegnativo, il sistema ha il potenziale per essere adottato da scienziati innovativi per studiare gli effetti di ALAN sugli uccelli nidificanti a coppa aperta e sulle specie aviarie o mammifere che nidificano o dormono in crepacci o tane. Per gli uccelli nidificanti a tazza aperta, ciò comporterebbe la creazione di un mezzo attraverso il quale le luci a LED e le telecamere IR potrebbero essere montate sopra il nido. Data la necessità di fissare il sistema LED e la telecamera sopra i nidi, un tale sistema sarebbe probabilmente più facilmente implementabile per le specie che nidificano sopra o vicino al suolo. Per le specie di nidificazione di tane o crepacci, il ricercatore dovrebbe montare il sistema LED e la telecamera all'interno delle cavità. Ad esempio, per alcune specie che nidificano in crepacci rocciosi, potrebbe essere possibile rimuovere la roccia per creare spazio in cui proteggere il sistema di illuminazione e la telecamera.

Come discusso in precedenza, il punto di forza principale di questa metodologia per manipolare i livelli di ALAN all'interno delle cassette nido è la capacità di esporre i soggetti dello studio a livelli di luce predeterminati in specifici intervalli di tempo durante la notte. La capacità di controllare con precisione i livelli e le durate dell'esposizione alla luce consente al ricercatore di superare molte delle limitazioni inerenti agli studi non sperimentali riguardanti gli impatti biologici di ALAN. Tuttavia, la metodologia ha anche dei limiti, soprattutto in quanto gli animali possono essere esposti alla luce solo quando riposano, dormono o si prendono cura dei giovani all'interno della scatola del nido. Gli effetti diretti di ALAN su comportamenti che si verificano al di fuori della scatola del nido, come il canto e il foraggiamento, non possono essere esplorati (anche se gli effetti indiretti dell'esposizione ad ALAN all'interno della scatola del nido su questi comportamenti potrebbero essere studiati). Per esplorare tali effetti diretti di ALAN al di fuori della scatola del nido, i ricercatori dovranno impiegare reti sperimentali su larga scala di illuminazione artificiale o approcci non sperimentali.

Inoltre, una delle principali critiche all'approccio di manipolazione dei livelli di luce all'interno delle cassette nido è che le cassette nido, o cavità naturali, normalmente proteggono gli individui da fonti esterne di ALAN antropogenico. Tuttavia, è importante notare che non tutte le grandi tette avranno cassette nido, o cavità, disponibili per dormire, in quanto sono una risorsa limitata. Pertanto, è possibile, se non probabile, che gli uccelli adulti nelle aree urbane siano esposti ai bassi livelli (1-3 lux) di ALAN che sono stati utilizzati in studi precedenti utilizzando questo sistema (Tabella 2). Le cassette nido nella nostra popolazione sono esposte tra 0,01-6,4 lux all'apertura13 della scatola del nido, suggerendo che gli uccelli che dormono al di fuori delle cassette nido potrebbero essere esposti a livelli di luce paragonabili a quelli utilizzati nelle manipolazioni. Infatti, sebbene in una specie diversa, Dominoni et al. 201341 hanno utilizzato i light logger per misurare i livelli di ALAN sperimentati dai merli europei liberi (Turdus merula), e hanno scoperto che gli uccelli urbani hanno sperimentato livelli significativamente più elevati di ALAN rispetto agli uccelli rurali, sebbene i livelli di esposizione fossero altamente variabili (0,7-2,2 lux)41 . Inoltre, in un esperimento che utilizza questi bassi livelli di ALAN (0,3 lux), hanno dimostrato un effetto significativo di questi livelli molto bassi di ALAN sui tempi di riproduzione e sulla muta41. D'altra parte, de Jong et al. 201642 hanno scoperto che le tette maschio che si riproducono su transetti illuminati artificialmente all'interno di un'area forestale non hanno sperimentato livelli più elevati di ALAN rispetto agli uccelli di controllo, suggerendo un comportamento di evitamento. Tuttavia, notano che tale evasione potrebbe essere più difficile da realizzare nelle aree urbane con esposizione alla luce pervasiva42. Pertanto, se gli esperimenti sono correttamente progettati utilizzando livelli ecologicamente rilevanti di ALAN, l'approccio di manipolare i livelli di luce all'interno delle cassette nido ha il potenziale per produrre risultati ecologicamente rilevanti. Preferibilmente ciò comporterà prima la misurazione dell'esposizione ad ALAN di uccelli liberi nella popolazione o nelle popolazioni dello studio target o in una popolazione urbana della stessa specie.

Per quanto riguarda la rilevanza dell'esposizione dei nidiacei ad ALAN all'interno delle cassette nido, è vero che i livelli di ALAN utilizzati sono molto più alti di quelli che normalmente si sperimenterebbero all'interno delle cavità (nella popolazione studiata, i livelli di luce sono ~ 0,08 lux nella parte inferiore della scatola del nido durante il giorno e tra 0 e 0,01 lux di notte). Piuttosto, le specie che nidificano in cavità come le cinciallegre e le tette blu fungono da specie modello conveniente per gli effetti che possono verificarsi per le specie nidificanti aperte, i cui nidiacei saranno più esposti 14,18,20,24. Sono ora urgentemente necessarie ulteriori ricerche per documentare i livelli di ALAN sperimentati dai nidiacei delle specie nidificanti a tazza aperta. Sulla base di tale ricerca, questo sistema ha il potenziale per essere adattato per manipolare i livelli di ALAN in nidi a tazza aperti, come suggerito sopra.

Per concludere, l'approccio di manipolare i livelli di luce all'interno delle cassette nido ha sia i suoi punti di forza che di debolezza. Tuttavia, se applicato correttamente, l'approccio fornisce un solido contributo al variegato corpo di approcci sperimentali e correlazionali necessari per costruire una comprensione coerente degli effetti biologici di ALAN.

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Disclosures

Gli autori dichiarano di non avere conflitti di interesse.

Acknowledgments

Il nostro programma di ricerca che coinvolge gli effetti biologici di ALAN sugli uccelli ha ricevuto finanziamenti dalle Fiandre FWO (a M.E. e R.P., ID progetto: G.0A36.15N), dall'Università di Anversa e dalla Commissione Europea (a M.L.G, Marie Skłodowska-Curie fellowship ID: 799667). Riconosciamo il supporto intellettuale e tecnico dei membri del gruppo di ricerca di ecologia comportamentale ed ecofisiologia dell'Università di Anversa, in particolare Peter Scheys e Thomas Raap.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Broad spectrum; 15 mm x 5 mm; LED headlight RANEX; Gilze; Nederlands 6000.217 A similar model could also be used
Battery BYD R1210A-C Fe-battery 12 V 120 Wh ( lithium iron phosphate battery)
Dark green paint Optional. To color nest boxes/electronic enclosures
Electrical tape For electronics
Homemade timer system Amazon YP109A 12V A similar model could also be used
Infrared camera Koberts-Goods, Melsungen, DE 205-IR-L Mini camera; a similar model could also be used
Light level meter ISO-Tech ILM; Corby; UK 1335 To calibrate light intensity
Mini DVR video recorder Pakatak, Essex, UK MD-101 Surveillance DVR Recorder Mini SD Car DVR with 32 GB
Passive integrated transponder (PIT) tags Eccel Technology Ltd, Aylesbury, UK EM4102 125 Kh; Provides unique electronic ID
Radio frequency identification (RFID) Reader Trovan, Aalten, Netherlands GR-250 To scan PIT tags and determine bird identity
Resistor RS Components Value depending on voltage battery and illumination
SD card SanDisk 64 GB or larger
SongMeter Wildlife Acoustics; Maynard, MA Optional. Provides a means of monitoring vocalizations outside of nest boxes
TFT Color LED Portable Test Monitor Walmart Allows verification that the camera is on and recording the image correctly
Wood To construct nest boxes/electronic encolsures

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Biologia Numero 180
Un approccio sperimentale per studiare gli effetti della luce artificiale di notte sugli animali liberi: implementazione, risultati e indicazioni per la ricerca futura
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