Abstract
Beteendemässiga analyser används vanligen för bedömningen av sensomotorisk försämring i det centrala nervsystemet (CNS). De mest sofistikerade metoder för att kvantifiera rörelseunderskott hos gnagare är att mäta mycket små störningar i obegränsad gångtunnelbane (t.ex.., Manuell BBB poäng eller automatiserad catwalk). Men kortikala ingångar krävs inte för generering av grundläggande rörelse produceras av spinal centrala mönstergeneratorn (CPG). Således, obegränsade promenader uppgifter testa rörelseunderskott på grund av motor kortikal försämring endast indirekt. I denna studie, föreslår vi en ny, exakt mul- placering rörelse uppgift som utvärderar kortikala ingångar till spinal CPG. En instrumenterad peg-sätt användes för att införa symmetriska och asymmetriska rörelse uppgifter härma lateralized rörelseunderskott. Vi visar att förändringar från samma avstånd mellan steglängder av 20% producerar förändringar i forelimb hållning fasegenskaper under förflyttning med preffelade steglängd. Vidare föreslår vi att den asymmetriska gångväg medger mätningar av beteenderesultat som producerats av kortikala styrsignaler. Dessa åtgärder är relevanta för bedömningen av nedskrivningar efter kortikal skada.
Introduction
Efter stroke sjuklighet i överlevande befolkningen omfattar grovmotoriska funktionsnedsättningar som utgör en utmaning för kvantitativ utvärdering i både människor efter stroke och djurmodeller av neurologiska störningar 1. I klinisk miljö, är dessa motor nedskrivningar mäts med hjälp av subjektiva kriterier som är mer känsliga för allvarlig snarare än måttlig nedsättning som uppvisas av de flesta patienter. Likaså sådana subjektiva bedömningar av efter skada motorik hos djur är vanliga, t ex., Basso, Beattie, och Bresnahan (BBB) rörelsefördelningsmetod 2,3. Även om dessa subjektiva utvärderingsmetoder hjälper översättning mellan gångrehabiliterings studier i fyrfotadjur djurmodeller och människor, är detaljerna i motoriken i samband med aktivitet separata muskelgrupper inte bedömts. Dessutom bedömningen av motor kortikal bidrag till rörelse, eftersom den förmodade gärningsmannen motor underskott i cerebrovaskulär olycka,endast kan erhållas indirekt även med de mest nya automatiserade kvantitativa metoder 4,5, eftersom de bygger på friland eller linjära promenader uppgifter. Dessa uppgifter behöver inte kortikal bidrag och kan utföras av de neurala mekanismer i ryggmärgen, det vill säga den centrala mönstergeneratorn (CPG) nät som skonas i de flesta djurmodeller av nervskador, t.ex. spinalized djur 6 -.. 8 . Essential kortikal bidrag till dessa spinal mekanismer har experimentellt inblandad i uppgifter som kräver förväntade postural justeringar 9 och når 10, liksom exakt kliva 10.
Dessutom är de flesta neurologiska skador asymmetrisk; exempelvis orsakar stroke hemipares, dvs svaghet på en sida av kroppen, vilket resulterar i en asymmetrisk gång 11 -. 14. Asymmetri hemiplegisk gång produceras av asymmetrisk spatiotemporal muskelaktivering mest markant uttryck i förkortningen av extensor associerade hållning fasen och en förlängning av flexor associerade svängningsfasen av stegcykeln på paretic sidan 15,16. Denna trend har ännu inte utforskats i en rad av rörelsehastigheter hos friska eller paretic djur. I den aktuella studien använde vi en analys av fasvaraktighet egenskaper 17 som beskriver förhållandet mellan varaktigheten av swing eller hållning faser som en funktion av cykellängd i varje steg. Den erhållna linjära regressionsmodellen därefter beskrivs ytterligare med en analys av asymmetri i alla lemmar.
Vi rapporterar en ny billig metod för att bedöma aktiviteten av fallande kortikala ingångar i motorsystem fyrfotadjur djur på grundval av en exakt stegrörelse uppgift. Denna uppgift är utformad för att utmana motoriska cortex genom att ställa krav på foten placering över en naturliga utbredningsområde gånghastigheter. Dessutom, Mul-placeringskrav är manipulerade för att företrädesvis utmana vänster eller höger sida av motorsystemet. På ett liknande rörelse uppgift, Metz & Whishaw (2009) undersökte andelen fel, antalet missade steg på oregelbunden ringt gångväg, hos råttor. Vår metod är gratis för denna tidigare studie, och det detaljer kvaliteten på fasstyrning i "framgångsrika" steg 18.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Följande utbildning paradigm utnyttjar analys av fas justeringar av genomsnittlig vuxen Sprague-Dawley-råtta. Se till att det protokoll som beskrivs häri i enlighet med dina institutionens riktlinjer djurskötsel. Alla procedurer i denna studie genomfördes i enlighet med Institutional Animal Care och användning kommittén (IACUC) och Byrån för Laboratory Animal Welfare (OLAW) vid West Virginia University School of Medicine och håller sig National Institutes of Health riktlinjer för användning av experimentell djur.
1. Utrustning Setup
- Konstruera den asymmetriska gångväg som en öppen-top plastbox stagade med aluminium stöder vid varje hörn som mäter 155 cm x 104 cm (Figur 1). Håll i de övre kanterna av lådan med aluminiumstänger spårade på båda sidor för att möjliggöra alternativa peg placering, längs omkretsen av lådan, så att varje rad peg på samma sida definierar steglängden. Placera en 20 cm x 20 cm plattform i varje hörn (fyra totalt) separera de villkor som representerade på varje sida. Detta avstånd bör vara tillräckligt för införandet av avståndet genomkorsas av en enda råtta steg cykel.
- Använd pinnar gjorda av aluminium med måtten 20 cm x 1 cm x 0,5 cm. Böj toppen av varje peg 2,5 cm från spetsen för att åstadkomma en fot placering plattform.
- Säkra pinnar till de spårade linjerna med glidande inuti konsoler genom maskinbearbetade hål på samma avstånd för att säkerställa nivån horisontella placering. Justera positioner med hjälp av en skruvmejsel och en linjal. Använd en 1 cm peg bredd som ungefär motsvarar den genomsnittliga råttass storlek; thinner eller bredare pinnar är antingen obekväma eller öka foten placering variabilitet.
- Manipulera tappen placering på vardera sidan för att producera en av tre exakta stegutmaningsbetingelser.
- Producera en symmetrisk rörelse uppgift med en 15 cm steglängd (SL15) genom att ställa in vänster inter-steglängd (L ISL) och höger mellansteglängd (r ISL) till halv av steglängden (7,5 cm).
- Införa ett extra symmetrisk tillstånd (SL12) genom att ändra l ISL och r ISL längder till 6,0 cm.
- Producera asymmetriska uppgifter genom att ändra avståndet mellan pinnar på vänster och höger sida, kallas intersteglängd. Att utmana motorsystemet asymmetriskt ändra l ISL och r ISL med 20% att införa korta intersteglängder, antingen på vänster (L6R9 tillstånd) eller till höger (L9R6) sida. 1,5 cm störningar införa en l ISL av 6 cm och r ISL 9 cm för L6R9 tillstånd, eller en l ISL 9 cm och r ISL på 6 cm för L9R6 skick
- För råttor, hålla steglängden för alla förhållanden utom SL12 vid ett föredraget 15 cm.
- För enkelhetens skull tilldela varje långsida av gångvägen en asymmetrisk villkor som gynnar antingen vänster eller right sidan av ämnet, samtidigt förbehålla de två kortsidorna för symmetriska kontrollgrupp.
- Setup en högdefinitionskameran med en samplingshastighet på minst 60 Hz så att placeringen av benen på pinnar är fri med kameran riktad vinkelrätt mot gångvägen med synfältet omfattar ca 7 steg. De första och sista stegen i närhet till plattformar ignoreras.
2. Utbildning på Apparatus
- Använd standardutbildningsresurser, till exempel., NIH utbildning i grundläggande Biomethodology för laboratorieråttor, att bekanta sig med den allmänna beteendevetenskaplig utbildning av gnagare.
- I början av utbildningen, vänja ämnen genom att placera och belöna dem på 20 x 20 cm plattform för minst 5 min. Därefter vägleda djur över en tapp arrangemang med en 1 cm intersteglängden till nästa plattform genom uppvisande av ett livsmedel belöning. Reward djur verbalt och med klappa för att nå plattformen.
- After 5 utbildning körningar, utrymme pinnar en extra 1 - 2 cm mellanrum och utföra de kommande 5 träningskörningar. Antalet repetitioner förtecknas häri är tillräcklig för att ge statistiskt lämplig provstorlek (20 - 35 steg).
- Om djuret förvärvar uppgiften långsammare att döma av konsekvens intensifiera (inget stopp) och hållning (krökt rygg), fokuserar sedan utbildning om förstärkning av dessa färdigheter på de korta steglängder (S12) innan du återupptar träning på långa steg ( S15) så småningom närmar sig önskad steglängd.
- Om den nya avståndet inducerar ångest eller obehag med uppgiften, justera pinnar till den tidigare inställningen och upprepa utbildningen paradigm.
- Fortsätt med denna utbildning tills lämpliga inter-steglängder uppnås för de fyra villkor och rörelsestandarder uppfylls. I vår erfarenhet, råttorna svarar bra på sång uppmuntran som ledtrådar för att initiera en rättegång. Testningen kan ske på samma dag som utbildningenämnena är motiverade att utföra uppgiften.
Obs! Rörelse standarder är följande: promenader är konsekvent och inte innebär stopp eller felsteg; huvud-gupp är minimal; ryggen är välvd och svansen höjs under förflyttning; varje lem är klart synlig från en ortogonal vy av gångvägen vid tillslag och hävning av ståfasen. Denna urvalsprocess är viktigt eftersom den aktuella studien fokuserar bara på att gå i stället för andra Gaiting beteende.
3. Test och dataanalys
- Försöksdjur på S12, S15, L9R6 och L6R9 uppgifter (som beskrivs i avsnitt 1.3) med hjälp av randomiserad session design. Använd pauser för att undvika anpassning inom en uppgift.
- Rekord sessioner med högdefinitionskameran med en samplingshastighet på minst 60 Hz. Import videoinspelningar utan åter provtagning i videoredigeringsprogram och välj bara walking skjutningarna för vidare analys.
- Mark inträden och förskjutningar av kinematiska faseri videoinspelningar från varje ämne.
- Här kan du använda anpassade programvara som kallas Videoa skriven i Matlab för att manuellt identifiera tidpunkten för hållning tillslag och hävning för varje lem på en ram-för-ram-basis, där hållning debut indikeras av förlusten av rörelseoskärpa i samband med lem placering på ett stift, och hållning offset, som inträffar vid början av lemmen lift-off, indikeras av det första beviset för rörelseoskärpa.
- Beräkna varaktigheten av svingfasen som den återstående tiden mellan två på varandra följande kinematiska hållning inträden. Uteslut varje beteende inte förenligt med tunnelbane quadrupedal promenader, t ex. När gång innehåller en dubbel swing fas (båda framben eller bakben från marken), från att fortsätta analyser.
- Plotta varaktigheten för varje fas som en funktion av motsvarande steg cykeln varaktighet. Fånga relationen med den linjära regressionsmodellen (tfas = B1 + B2 * Tc) som erhållits för varje lem, där Tc är cykeltiden, är tfas either Te extensor relaterade hållning eller Tf, som är flexor relaterade swing, och B1 och B2 är empiriska konstanter (offset och lutning) i regressionsmodellen.
Anmärkning: Lutningen (B2) representerar den mängd fasförändring varaktighet med förändringen i hastigheten för förflyttning. - Använd ekvationerna 1 och 2 (figur 2C) för varje lem för att beräkna asymmetri Index (AI). Båda ekvationer har samma form av en enkel-förhållande som normaliserar skillnaden av två värden till deras summa.
- Med hjälp av ekvation 1, beräkna den horisontella skillnaden (AI h) som använder skillnaden mellan sluttningarna av hållning modulering vänster (l) och höger (r) lemmar. På samma sätt beräkna den vertikala asymmetri (AI v) med hjälp av backarna framifrån / främre (a) och bak / bakre (p) lemmar. Resultatet av tillämpningen av dessa två ekvationer är datamängden av 4 XY poäng motsvarande 1) forelimb asymmetri, <em> AAI h; 2) bakdelen asymmetri, pAI h; 3) vänster forelimb-bakdelen asymmetri, LAI volym; 4) höger framben-bakdelen asymmetri, rai v.
- Rita dessa värden som ett plåster (Figur 2B) för visuell representation av asymmetri i alla lemmar.
- Beräkna diagonality index (DI) för att bedöma diagonal koppling mellan parametrar i en forelimb och dess kontra bakdelen (ekvation 3, figur 2C).
- Testa DI, såväl som skillnaden av fyra AIs mellan villkor för motstående asymmetri (ΔAI = | AIL9R6 - AIL6R9 |) för statistisk signifikans med användning av en en-vägs ANOVA med post-hoc-jämförelse av medel analys 19
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Fig 2 visar analysen av asymmetri under rörelse uppgifter för en enda representativ ämne. Värdena beräknades för alla förhållanden med hjälp av ekvation 1 och 2 från alla ämnen individuellt (Figur 2) och från sammansatta data från 8 Sprague-Dawley (250-400 g, Figur 3). Generellt moduleringen av forelimb ståfasen var mindre för den sida som rörelse villkoret gynnades (kort ISL), i linje med uppfattningen att ståfasen på önskad sida (lång ISL) tenderade att inta en större del av steg cykeln jämfört med gynnade lem som hastigheten av locomotion minskar.
Skillnaden mellan motsvarande asymmetri index som erhållits från villkor L9R6 och L6R9 (ΔAI) testades med en envägs ANOVA (α = 0,05) och efter hoc t-test med conservativ e Bonferroni korrigeringen (justerat α = 0,0125) med hjälp av anova1 och multcompare funktioner i Matlab. Sammantaget var skillnaden mellan grupperna signifikant (p = 0,002). Den främre horisontella asymmetri index (Aa AI h) motsvarande asymmetrin mellan frambenen var signifikant (p = 0,006) mellan vänster gynnade (L6R9) och den högra gynnade (L9R6) förhållanden (Figur 4A). Skillnaden mellan villkoren för den högra vertikala asymmetri index (Ar AI vol) visade en trend, men det var inte signifikant skild från noll (p = 0,031, α = 0,0125). På samma sätt fann vi en signifikant skillnad (p = 0,020, α = 0,05) i diagonality index mellan två asymmetriska förhållanden (Figur 4B). ANOVA testning fick inga skillnader mellan DI i olika uppgifter, men det fanns bara en enda post-hoc t-test, som krävde ingen ytterligare alfa korrigering.
t "fo: keep-together.within-page =" 1 "> Eftersom denna metod förlitar sig på djurens naturliga förmåga att lösa den asymmetriska fot placering, kan vissa djur uppvisar galopp liknande beteende där de bakre lemmar var samtidigt i swing. Denna gång observerades hos 3 djur och beteendet uteslöts från vidare analyser.
Figur 1. Gångväg Modell. (A) Schematisk bild av gångvägen som används för symmetriska och asymmetriska gång uppgifter. (B) Peg arrangemang inställning höger (r ISL) och vänster (l ISL) mellan steglängder i förhållande till steglängden (SL). De fyra villkor omfattar en symmetrisk styrning rörelse uppgift steglängd (SL) på 15 cm (SL15), ett symmetriskt rörelse uppgift motsvarar en minskning av SL 20% och föredrog hastighet (SL12), en vänster lem föredra (L9R6) och en högerlem föredra (L6R9) rörelse uppgift. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 2. Beräkning av Asymmetry och Diagonality Index. (A) Förhållandet mellan stans eller sving fasvaraktighet (y-axeln) och cykeltiden (x-axeln) för vänster lem gynnade gång (L6R9) representeras av regressionsanalys och värmekartan datapunkttäthet. Fasegenskaperna var representerade med ståfasen linjära regressioner med hjälp av lutning-skärnings ekvationer. De inläggningar motsvarar vänster framben (LF), höger framben (RF), vänster bakben (LH) och höger bakbenen (RH) värmekartor. (B) Asymmetri index beräknas enligt ekvationerna (1) och (2), där R, L, a och p - sluttningarna av ståfasen linjära regressioner, såsom visas i (A) för höger, vänster, främre och bakre ben, respektive lai v, rai v, AAI h och pAI h. - vänster vertikal, höger vertikal, främre horisontell och hind-horisontella asymmetriindex, respektive, beräknas för alla fyra villkor som beskrivs i figur 1 (C) Diagonality index (DIS), beräknat såsom visas i ekvation (3) för alla fyra betingelser som beskrivits i Figur1 lF, rF, IH och RH.. - vänster framben, höger framben, vänster bakben och högra bakdelen hållning fas linjära regressions backar. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 3. Composite Data för asymmetri och Diagonality använder fasegenskaper från alla 8 Ämnen. (A) Värme karta representerar fördelningen av hållning eller gunga i förhållande till cykeltiden för vänster lem gynnade gång (L9R6). Fasegenskaperna för ståfasen linjär regression beräknades såsom i figur 1 A, och representeras av lutningen-interceptet formel infälld. (B) Asymmetri Index beräknades såsom visas i figur 1B. ΔlAI v, ΔrAI v, ΔaAI h och ΔpAI h - vänster vertikal, höger vertikal, främre horisontella och bakre horisontell asymmetri indexskillnader, respektive, beräknas för alla fyra villkor som beskrivs i ekvation 3 genom att subtrahera motsvarande asymmgeometri index av rätten gynnade gång (L6R9) från vänster gynnade gång (L9R6) förhållanden. Asterisk -. Statistisk signifikans beräknad med Bootstrap metoden Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 4. Analys av asymmetriska åtgärder. (A). Absolut skillnad i asymmetriska index (AI) mellan villkor L9R6 och L6R9 testades med en envägs ANOVA med post-hoc t-test analys justerades med Bonferroni korrigering för flera tester. Förändringen i frambens asymmetri (Δ AAI h) mellan L9R6 och L6R9 var betydande. (B) Analys av fördelning av diagonality index (DI) av tillstånd S15, S12, L9R6 och L6R9 använder en-vägs ANOVA med post-hoc-t- test avSkillnaden mellan asymmetriska uppgifter (svart). Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| MATLAB® R2013a | MathWorks | Design platform for custom videoa video annotation software | |
| Sony HDR-CX380/B High Definition Handycam | Sony | 27-HDRCX330/B | Video acquisition device. |
| Jif Creamy Peanut Butter - Gluten Free 454 g | J.M. Smucker Company | Food reward stimulus. | |
| Sucrose Tablet - Chocolate 1800 g | TestDiet | 1811256 | Food reward stimulus. |
| Manzanita Wood Gnawing Sticks | BioServe | W0016 | For presentation of food reward stimulus. |
References
- Curzon, P., Zhang, M., Radek, R. J., Fox, G. B. The Behavioral Assessment of Sensorimotor Processes in the Mouse: Acoustic Startle, Sensory Gating, Locomotor Activity, Rotarod, and Beam Walking. Methods of Behavior Analysis in Neuroscience.. , 2nd ed, (2009).
- Basso, D. M., Beattie, M. S., Bresnahan, J. C. A sensitive and reliable locomotor rating scale for open field testing in rats. Journal of Neurotrauma. 12 (1), 1-21 (1995).
- Basso, D. M., Beattie, M. S., Bresnahan, J. C. Graded histological and locomotor outcomes after spinal cord contusion using the NYU weight-drop device versus transection. Experimental Neurology. 139 (2), 244-256 (1996).
- Li, S., Shi, Z., et al. Assessing gait impairment after permanent middle cerebral artery occlusion in rats using an automated computer-aided control system. Behavioural Brain Research. 250, 174-191 (2013).
- Vandeputte, C., Taymans, J. -M., et al. Automated quantitative gait analysis in animal models of movement disorders. BMC Neuroscience. 11, 92 (2010).
- Yakovenko, S. Chapter 10 - A hierarchical perspective on rhythm generation for locomotor control. Progress in Brain Research. 188, Elsevier BV. 151-166 (2011).
- Giszter, S. F., Hockensmith, G., Ramakrishnan, A., Udoekwere, U. I. How spinalized rats can walk: biomechanics, cortex and hindlimb muscle scaling - implications for rehabilitation. Annals of the New York Academy of Sciences. 1198, 279-293 (2010).
- Smith, J. L., Edgerton, V. R., Eldred, E., Zernicke, R. F. The chronic spinalized cat: a model for neuromuscular plasticity. Birth Defects Original Article Series. 19 (4), 357-373 (1983).
- Yakovenko, S., Drew, T. A motor cortical contribution to the anticipatory postural adjustments that precede reaching in the cat. Journal of Neurophysiology. 102 (2), 853-874 (2009).
- Yakovenko, S., Krouchev, N., Drew, T. Sequential Activation of Motor Cortical Neurons Contributes to Intralimb Coordination During Reaching in the Cat by Modulating Muscle Synergies. Journal of Neurophysiology. 105, 388-409 (2011).
- Pizzi, A., Carlucci, G., Falsini, C., Lunghi, F., Verdesca, S., Grippo, A. Gait in hemiplegia: Evaluation of clinical features with the Wisconsin Gait Scale. Journal of Rehabilitation Medicine. 39 (9), 170-174 (2007).
- Bohannon, R. W., Horton, M. G., Wikholm, J. B. Importance of four variables of walking to patients with stroke. International Journal of Rehabilitation Research. 14 (3), 246-250 (1991).
- Richards, C., Malouin, F., Dumas, F., Tardif, D. Gait velocity as an outcome measure of locomotor recovery after stroke. Gait Analysis. Theory and Application. , 355-364 (1995).
- Thaut, M. H., McIntosh, G. C., Rice, R. R. Rhythmic facilitation of gait training in hemiparetic stroke rehabilitation. Journal of the Neurological Sciences. 151, 207-212 (1997).
- Hsu, A. -L., Tang, P. -F., Jan, M. -H. Analysis of impairments influencing gait velocity and asymmetry of hemiplegic patients after mild to moderate stroke. Archives of Physical Medicine and Rehabilitation. 84 (8), 1185-1193 (2003).
- Jansen, K., De Groote, F., Duysens, J., Jonkers, I. Muscle contributions to center of mass acceleration adapt to asymmetric walking in healthy subjects. Gait & Posture. 38 (4), 739-744 (2013).
- Halbertsma, J. M. The stride cycle of the cat: the modelling of locomotion by computerized analysis of automatic recordings. Acta physiologica Scandinavica. 521, 1-75 (1983).
- Metz, G. A., Whishaw, I. Q. The ladder rung walking task: a scoring system and its practical application. Journal of Visualized Experiments : JoVE. (28), 4-7 (2009).
- Hogg, R. V., Ledolter, J.
- Brown, T. G. The intrinsic factors in the act of progression in the mammal. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Containing Papers of a Biological Character. 84 (572), 308-319 (1911).
- Kiehn, O. Locomotor circuits in the mammalian spinal cord. Annual Review of Neuroscience. 29, 279-306 (2006).
- Blitz, D. M., Nusbaum, M. P. State-dependent presynaptic inhibition regulates central pattern generator feedback to descending inputs. The Journal of Neuroscience. 28 (38), 9564-9574 (2008).
- Martin, J. H., Ghez, C. Red nucleus and motor cortex: parallel motor systems for the initiation and control of skilled movement. Behavioural Brain Research. 28 (1-2), 271-223 (1998).
- Drew, T., Jiang, W., Kably, B., Lavoie, S. Role of the motor cortex in the control of visually triggered gait modifications. Canadian Journal of Physiology and Pharmacology. 74 (4), 426-442 (1996).
- Drew, T., Andujar, J. -E., Lajoie, K., Yakovenko, S. Cortical mechanisms involved in visuomotor coordination during precision walking. Brain Research Reviews. 57 (1), 199-211 (2008).
- Longa, E. Z., Weinstein, P. R., Carlson, S., Cummins, R. Reversible middle cerebral artery occlusion without craniectomy in rats. Stroke. 20 (1), 84-91 (1989).
- Uluç, K., Miranpuri, A., Kujoth, G. C., Aktüre, E., Başkaya, M. K. Focal Cerebral Ischemia Model by Endovascular Suture Occlusion of the Middle Cerebral Artery in the Rat. Journal of Visualized Experiments : JoVE. 48, e1978 (2011).
- Hackney, D. B., Finkelstein, S. D., Hand, C. M., Markowitz, R. S., Black, P. Postmortem Magnetic Resonance Imaging of Experimental Spinal Cord Injury Magnetic Resonance Findings versus In Vivo Functional Deficit. Neurosurgery. 35 (6), 1104-1111 (1994).
- Kjaerulff, O., Kiehn, O. Distribution of Networks Generating and Coordinating Locomotor Activity in the Neonatal Rat Spinal Cord In Vitro: A Lesion Study. The Journal of Neuroscience. 16 (18), 5777-5794 (1996).
- Liddell, E. G. T., Phillips, C. G. Striatal and pyramidal lesions in the cat. Brain. 69 (4), 264-279 (1946).
- Beloozerova, I. N., Sirota, M. G. The Role of the Motor Cortex in the Control of Accuracy of Locomotor Movements in the Cat. Journal of Physiology. 461, 1-25 (1993).
- Hill, K. D., Goldie, P. A., Baker, P. A., Greenwood, K. M. Retest reliability of the temporal and distance characteristics of hemiplegic gait using a footswitch system. Archives of Physical Medicine and Rehabilitation. 75 (5), 577-583 (1994).
- Hillyer, J. E., Joynes, R. L. A new measure of hindlimb stepping ability in neonatally spinalized rats. Behavioural Brain Research. 202 (2), 291-302 (2009).
