本文报道了一种利用鸡胚GFP 神经管同种移植结合血管内DiI注射,对神经嵴细胞和血管进行双标记的方法。该实验技术可使我们同时可视化并研究器官发生过程中由神经嵴细胞(肠)神经系统和血管系统的发育。
本文报道了一种利用鸡胚GFP 神经管同种移植结合血管内DiI注射,对神经嵴细胞和血管进行双标记的方法。该实验技术可使我们同时可视化并研究器官发生过程中由神经嵴细胞(肠)神经系统和血管系统的发育。
所有正在发育的器官都需要与神经系统(用于感觉和运动控制)以及血管系统(用于气体交换、液体和营养供应)相连。因此,神经系统和血管系统在发育过程中相互伴随,并在分支结构上表现出显著的相似性。本文报道了一种胚胎操作方法,可实现神经嵴来源的神经组织(此处为肠神经系统)与血管系统的同步发育研究。该方法通过移植神经管及其相关神经嵴的特定节段,并在同一胚胎中结合血管内DiI注射,从而构建鸡嵌合体。via该方法使用转基因chickGFP胚胎进行种内移植,使移植技术比自20世纪70年代以来广泛应用的经典鹌鹑-鸡种间移植方案更为强大。chickGFP-鸡种内移植便于在完整组织中对移植细胞及其投射进行成像,并消除了与物种差异相关的细胞发育潜在偏差。该方法充分利用了禽类胚胎相较于其他脊椎动物胚胎更易操作的优势,用于研究肠神经系统与血管系统的协同发育。
鸡胚是脊椎动物发育生物学中一种极为重要的模式生物,其重要性至少部分源于其在蛋内(in ovo)的发育方式,使得研究人员能够进行在子宫内(in utero)发育的脊椎动物中难以实现的实验操作。这种可及性和易于操作的特性,使鸡胚在发育生物学领域的许多里程碑式发现中发挥了关键作用。其中最强大的技术之一是利用鹌鹑-鸡嵌合胚胎来研究细胞命运,该方法由Nicole Le Douarin教授在20世纪70年代首创1-3。特别是,鹌鹑-鸡嵌合体在遗传标记并追踪早期发育过程中高度迁移的神经嵴细胞(NCC)群体方面尤为有用。神经嵴细胞是一类具有多能性的迁移细胞群体,起源于神经管边缘的背侧外胚层,可分化为脊椎动物胚胎中多种类型的细胞,包括颅面结构(软骨、骨骼、肌肉)、感觉和自主神经系统中的神经元和胶质细胞、黑素细胞,以及内分泌系统中的一类亚群细胞2,4,5。影响神经嵴细胞命运的最重要因素之一是其在神经管前后轴上的初始位置。例如,形成肠神经系统(ENS)神经元和胶质细胞的肠源性神经嵴细胞来源于两个明确的亚群:第一个位于迷走神经区(后脑尾部),第二个位于神经管的骶部区域6-13。通过种间或种内移植相应神经管区域,已成为永久标记这些细胞的首选技术,从而能够从其在神经管边缘起源时开始追踪,直至其最终定植于消化道内的位置6,7,10。
与其他动物模型相比,在鸡胚中更容易进行的另一种胚胎操作是对血管系统的活体标记。事实上,随着鸡胚的发育,其下方存在一个位于卵黄表面的胚外血管网络,负责从卵黄输送氧气和营养物质。这一位于卵黄表面、易于接近的血管网络,可在器官发生期间作为标记胚胎发育中血管系统的通道12,14-17。通过向血管内注射多种染料(例如脂溶性染料DiI),可以清晰地描绘或染色新生血管网络中的所有管腔血管。
由于发育中的器官需要同时连接神经系统(以实现感觉和运动控制)以及血管系统(以实现气体交换、液体和营养供应),这两个网络在发育过程中相互伴随,并在分支结构上表现出显著的相似性18-20。本文报道了一种胚胎操作方法,可实现器官发生过程中神经嵴细胞(NCC)来源的肠神经系统(ENS)与血管系统同时发育的研究。该方法通过移植包含神经嵴的神经管特定节段,结合血管内DiI注射,从而构建鸡嵌合体。相较于传统的鹌鹑-鸡嵌合体方法,本方法采用转基因GFP鸡胚胎进行种内移植,不仅增强了细胞及其突起的成像能力,而且消除了与物种差异相关的潜在偏差。
1. 神经管消融用微型手术刀的制备
2. 将野生型和GFP卵孵育至所需阶段
3. 准备受精卵用于开窗和移植
4. 准备受体胚胎以接受移植组织
5. 准备受体移植物组织
6. 移植组织
7. 将DiI注入宿主胚胎的血管
8. 收集胚胎用于切片或整体染色观察
图1展示了进行神经管显微外科分离与移植所需的典型仪器。图2展示了移植操作步骤。移植后,需对胚胎进行筛选以评估移植是否成功。该过程通常在显微手术后的次日早晨,通过体视荧光显微镜观察胚胎中是否存在移植物来源的(GFP+)神经嵴细胞(NCC)。若移植成功,则可在神经管周围以及向食管方向延伸的早期迁移路径中观察到GFP+ NCC。若操作未成功,则在神经管外无法观察到GFP+ NCC,或即使存在于宿主胚胎中,其数量也较少。此类未成功的胚胎将被弃用。通常情况下,每天可完成5至8例神经管移植,其中约80%获得成功。神经管移植失败的原因包括:显微手术过程中因组织损伤导致胚胎死亡,或神经管未能成功整合至宿主胚胎。后者可能由神经管在宿主体内位置不当,或因解剖技术不佳、过度暴露于解离酶导致神经管质量不佳所致。初始筛选步骤以及后续类似的GFP+细胞检测具有重要意义,可避免对肠道内无GFP标记NCC的胚胎进行不必要的实验,从而节省时间和资源。
图3展示了对血管进行DiI注射的操作流程。DiI注射技术的成功/效率取决于以下三点:首先,将注射针剪裁至适合目标静脉的最佳直径;其次,将针头插入静脉时动作需精准(避免刺穿静脉对侧管壁);第三,在注射过程中以恒定速率吹气,防止针头堵塞。若上述任一参数操作不当,胚胎将发生出血,需等待数小时恢复后方可进行第二次尝试,因为出血会导致无法立即重新注射。应立即在体视荧光显微镜下观察并挑选注射成功的胚胎,并迅速进行后续解剖。在成功的胚胎中,DiI标记的血管遍布整个胚胎(图3C,D),包括毛细血管床(图3D)。
在收获胚胎并检查组织切片或全组织胃肠道后,典型结果可显示原始肠神经系统(ENS)中存在GFP+神经嵴细胞(NCC),以及DiI标记的肠道血管网络的精细结构(图4)。可利用共聚焦显微镜观察全组织样本,通过图像堆栈生成三维(3D)重建图像,展示GFP+ ENS细胞的细小突起与DiI染色的血管系统之间的空间关系(图4 A-C;G-I;视频1和2)。

图1. 推荐的显微外科器械。 (A) 由缝纫针制成的显微手术刀。(B) 用于修磨显微手术刀的精细阿肯色石。(C) a) 直剪刀,b) 弯剪刀,c) 带有18½ G皮下注射针头的5 ml注射器,d) 塑料移液管,e) 自制卵子固定器,f) 黑色墨水,g) 方形表面皿,h) 带黑色硅胶基底的方形表面皿,i) 安装在针柄上的显微手术刀,j) 显微固定针(minutien pins),k) 安装在针柄上的显微固定针或钨针(minutien or tungsten needle),l) Pascheff-Wolff弹簧剪刀,m) Dumont #5镊子,n) 带孔勺,oi) 短型火焰拉制转移针,oii) 长型火焰拉制染色针,p) 吸嘴管。 请点击此处查看该图的放大版本。

图2. 种内神经管移植。 鸡胚/GFP神经管图像经Delalande et al.12修改。血管化对于肠神经嵴细胞定植肠道并非必需。请点击此处查看该图的放大版本。

图3. 静脉内DiI注射。(A)推荐使用的器械:a) 位于Parafilm上的CellTracker CM-DiI液滴,b) 拉制的玻璃注射针,c) 口吸管。(B)向E4期嵌合鸡胚进行静脉内DiI注射的示意图。(C)在卵内进行DiI静脉注射,显示含有DiI的精细玻璃针插入静脉(箭头所示)。(D)DiI注射后(红色)的E4期嵌合胚胎,可见表达GFP的神经管(箭头所示)。(E)注射后24小时活胚胎中被DiI标记的精细血管网络。Br:脑;H:心脏;LB:肢芽;A:尿囊。图(C)和(D)已根据Delalande 等12 修改。血管化对于肠神经嵴细胞定植肠道并非必需。请点击此处查看该图的放大版本。

图4:E5.5鸡胚胃部与盲肠的代表性结果。(A-C)胃部区域共聚焦图像堆栈的三维(3D)重建,显示(D)绿色荧光蛋白阳性(GFP+)肠神经嵴细胞(ENCC),(E)DiI标记的血管系统,以及(F)两者网络的合并图像。D-F 胃部水平的组织学切片,显示(G)GFP+肠神经嵴细胞(ENCC),(H)DiI标记的血管系统,以及(I)两者网络的合并图像。细胞核用DAPI染色(青色)。(G-I)盲肠区域共聚焦图像堆栈的三维(3D)重建,显示(A)绿色显示的GFP+肠神经嵴细胞(ENCC)迁移前沿,(B)红色显示的DiI标记的血管系统,以及(C)两者网络的合并图像。图像(A-F)经修改自Delalande et al.12 血管化对肠神经嵴细胞定植肠道并非必需。请点击此处查看该图的放大版本。

图 S1. 通过酶消化和显微解剖从周围组织中分离供体 GFP+ 神经管。(A) 从供体胚胎中解剖出的 GFP+ 神经管及相邻体节。(B) 使用不锈钢显微针经胰蛋白酶消化和显微解剖后分离得到的神经管。So:体节;NT:神经管;Nc:脊索。

视频1. 图4C图像的三维360°旋转展示,显示E5.5(HH27-28)时期胃部的血管系统和ENCC。 请点击此处观看该视频。

视频 2. 图4I中图像的三维360°旋转,显示E5.5(HH27-28)时期盲肠区域的血管系统及肠神经嵴细胞迁移前沿。 请点击此处观看该视频。
本文所述的种内神经管移植方法结合血管标记技术,充分利用了禽类胚胎在卵内易于操作的优势(相较于其他脊椎动物胚胎),以研究自主神经系统(ENS)与血管系统某一组成部分的共同发育过程。
用于标记NCC衍生物,鸡GFP- 本文所述的鸡种内移植方法相较于40多年前建立的经典鹌鹑-鸡嵌合体方法具有多项优势1-3首先,在FITC光源下,GFP荧光非常明亮,以至于在活体嵌合胚胎中GFP+细胞清晰可辨。这使得能够检测移植是否成功。 在卵内而鹌鹑-鸡嵌合体移植则需要在确定移植是否成功之前,先将胚胎处死,进行处理,并使用QCPN进行免疫染色2其次,转基因鸡中GFP的表达GFP 位于细胞质中,因此不仅能标记细胞胞体,还能显示移植细胞的突起结构22。这使得复杂的神经元网络可以在高分辨率下被观察到(需要注意的是,当样本使用抗GFP抗体进行免疫染色时,细小的投射结构可获得最佳可视化效果)。由于QCPN标记仅限于鹌鹑细胞的细胞核,因此在鹌鹑-鸡嵌合体中无法揭示此类神经网络。第三,种内移植消除了嵌合胚胎中不同细胞间可能存在的物种差异。由于鹌鹑胚胎的孵化周期比鸡短(19天) 与 有研究表明,鹌鹑细胞的增殖速率高于鸡细胞,这可能影响嵌合组织的发育(21天)23有趣的是,研究还表明,在植物中,种间嫁接可导致寄主DNA甲基化模式发生广泛改变 24第四,鸡胚GFP 促进回植实验,以研究神经嵴细胞命运和细胞分化承诺等课题25第五,转基因鸡GFP 也可用于许多其他技术,包括对GFP+细胞亚群进行FACS分选、含GFP+细胞的器官进行器官型培养,以及对GFP+移植组织进行遗传操作 通过 表达质粒的电穿孔26,以及其他成像技术,如光学投影断层扫描27.
可通过显微外科手术替换较短长度的神经管来改良神经管移植方法。使用较短的神经管片段进行移植,可潜在降低对胚胎的损伤,提高胚胎存活率。然而,移植较少神经管的缺点是宿主体内GFP+神经嵴细胞(NCC)的数量会减少。研究者可尝试在移植神经管的量与胚胎最佳存活率之间,以及宿主肠道内足够产生有意义结果的GFP+ NCC数量之间,寻求一个平衡点。
在血管染色方面,DiI 的优势在于其荧光信号非常明亮且稳定。此外,DiI 能在固定过程中发生扩散,从而确保最细微的开放毛细血管也能被有效染色。由于它是一种活体染料,胚胎在注射后仍可存活,并继续发育,其血管系统保持染色状态(在我们的实验中可维持长达24小时,尽管随着时间推移染色会逐渐呈现点状分布,见图3E)。因此,鸡胚GFP 移植结合 DiI 血管染色的方法适用于活体成像。尽管具有上述诸多优点,仍需注意的是,血管注射仅能标记已开放的管腔血管,因而无法识别未开放的毛细血管、内皮顶端细胞或孤立的内皮细胞。然而,禽类转基因技术的进一步发展可能为克服此类问题提供新途径,例如利用 Tg(tie1:H2B-eYFP) 转基因鹌鹑胚胎研究血管形态发生过程的实验28。该技术的另一局限性在于,对 E7.5 及更晚期胚胎进行有效血管标记时,需要注入较大量的染料,可能导致实验成本升高。不过,该技术的一种改进方案是使用荧光笔墨水进行低成本的血管标记14,尽管我们在实验中尚未尝试此方法。
操作过程中的关键步骤包括通过在胚盘下方注射墨水来观察胚胎。如果在此阶段墨水填充的针头刺破了覆盖卵黄的膜,则胚胎的存活率将受到严重影响。此外,在准备供体神经管时,需注意组织在胰蛋白酶中不宜放置过长时间(建议约10分钟)。 (以最大时间为准)。长时间暴露于胰蛋白酶会损伤组织,导致神经管难以操作,且不易整合到宿主体内。 在对嵌合胚胎进行显微注射之前,必须先在野生型胚胎上熟练掌握DiI注射技术,因为每个胚胎通常仅有一次注射机会。DiI注射体积和针头直径是影响每个胚胎注射效果的关键参数,应在与实验组发育阶段相匹配的野生型对照胚胎上进行优化和评估。
综上所述,我们采用的神经管移植与DiI血管标记相结合的方法可用于研究器官发生过程中神经嵴细胞(NCC)与血管网络之间的相互关系。鉴于目前对于器官发育过程中建立正确靶向神经支配和血管化的机制仍知之甚少,该方法在此领域具有广阔的应用前景,有望推动未来的相关研究发现。
作者声明不存在任何竞争性经济利益。
转基因绿色荧光蛋白(GFP)鸡受精卵由英国爱丁堡大学罗斯林研究所(The Roslin Institute)及爱丁堡大学的海伦·桑格教授提供。罗斯林转基因鸡设施由惠康基金会(Wellcome Trust)以及生物技术和生物科学研究理事会(BBSRC)资助。本工作部分由英国伦敦大奥蒙德街医院儿童慈善机构资助,NT亦获得其支持。 作者感谢伦敦大学学院儿童健康研究所(UCL Institute of Child Health)的Ben Jevans在胚胎移植准备过程中提供的帮助。
| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 受精的鸡卵 | Henry Stewart 和 Co,英国林肯郡卢顿 | ||
| 受精的GFP鸡胚蛋 | 爱丁堡大学罗斯林研究所转基因鸡设施 | ||
| 蛋孵育器(Profi-H Hatcher) | Lyon Technologies, CA, 美国 | 910-033 | |
| 14C 培养箱 | 精密冷却培养箱,Leec Ltd.,诺丁汉,英国 | 模型 LT2 | |
| 体视显微镜 | LEICA | Model MZ 12.5 | |
| 数码相机 | LEICA | DC500 | |
| 图像采集软件 | LEICA | IM50 | |
| 鹅颈式卤素冷光源 | Advanced Imaging Concepts, Inc | KL 1500 LCD | |
| 181⁄2 G皮下注射针头 | SIGMA - ALDRICH | HSWNH181 | |
| 胰蛋白酶 | SIGMA - ALDRICH | P3292 | |
| DMEM | SIGMA - ALDRICH | D5030 | |
| 山羊血清 | SIGMA - ALDRICH | G6767 | |
| 5 ml 注射器 | SIGMA - ALDRICH | Z248010 | |
| 口管 | SIGMA - ALDRICH | A5177 | |
| Sigma Pasteur 吸管,无塞,长 5 3/4 英寸 | SIGMA - ALDRICH | S6018 | |
| 移液管,聚乙烯 | SIGMA - ALDRICH | Z350796 | |
| 硼硅酸盐玻璃毛细管,薄壁,无纤维 | 哈佛仪器 | PY8 30-0035 | |
| 虹膜剪 - ToughCut | 精细科学工具 | 14058-09 | |
| 弯曲虹膜剪 - ToughCut | Fine Science Tools | 14059-09 | |
| 持针器(镀镍针持) | Fine Science Tools | 26018-17 | |
| 帕施-沃尔夫弹簧剪 | Fine Science Tools | 15371-92 | |
| Dumont #5 镊子 | Fine Science Tools | 11251-30 | |
| 微型固定针 | Fine Science Tools | 26002-15 | |
| Dumont AA 镊子,Inox 环氧涂层 | Fine Science Tools | 11210-10 | |
| 带孔勺子 | Fine Science Tools | 10370-18 | |
| 钨针(直径0.125 mm) | Fine Science Tools | 10130-05 | |
| 透明胶带(透明,24 mm 宽) | 任何供应商 | ||
| 青霉素/链霉素(Penicillin, Streptomycin)溶液 | VWR 国际公司 | 101447-068 | |
| Sylgard 184 硅酮弹性体试剂盒 | 道康宁 | S09 512 516 | |
| Pelikan 黑色墨水 | Pelikan | 211-169 | |
| CellTracker CM-DiI | 分子探针 | C-7001 | |
| DAPI(4',6-二脒基-2-苯基吲哚,盐酸盐) | 分子探针 | D1306 | |
| 玻璃针拉制仪设置参数 | Sutter Instruments | Flaming/Brown 微量移液器拉制仪型号 P-86 | |
| 加热 950;拉力 150;速度 100;时间 200;压力 500 |