方法文章

使用计算机化自动学习装置(ALDM)测试系统网络评估非人灵长类动物的社会认知能力

DOI:

10.3791/52798

2015年5月5日

本文内容

摘要

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Fagot & Paleressompoulle1 发表了一种自动化学习装置(ALDM),旨在测试半散养状态下猴子的个体认知能力。我们方案的主要目标是利用一组ALDM测试单元组成的网络,研究非人灵长类动物的社会认知。

摘要

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Fagot & Paleressompoulle1 和 Fagot & Bonte2 发表了一种用于研究在半自由散养条件下猴子认知能力的自动化学习装置(ALDM)。过去五年积累的数据始终证明,该方案在研究猴子个体与物理认知方面具有高效性,并进一步表明此程序可降低动物测试过程中的应激水平3。本文表明,ALDM 网络还可用于研究猴子的社会认知及群体内表达行为的不同方面,并为此目的描述了三个示范性实验方案。第一项研究展示了如何将社会行为的动物行为学评估与认知表现的计算机化评估相结合,以探究社会性表达的情绪状态对个体认知表现的影响。第二项研究表明,多个并行运行的 ALDM 装置组合能够提供关于他人在场对任务表现影响的独特信息。最后,第三项研究显示,ALDM 测试单元网络还可用于研究与社会传播及文化演化相关的问题。这三项研究共同明确表明,ALDM 测试是一种极具前景的实验工具,可弥合动物研究中个体认知研究与社会认知研究之间的鸿沟。

引言

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灵长类动物认知的实验性实验室研究几乎系统性地倾向于对隔离个体进行测试4,具体取决于所研究的问题。这种经典的实验室程序已被证明具有高效性,我们目前关于感知、记忆、推理和抽象概念化等方面的大部分知识均来源于对隔离个体的测试。对孤立个体进行测试具有诸多实际优势;这种方法便于实施复杂的实验设计,并结合高度严谨的行为测量(例如,毫秒级时间精度),而这些测量在其他情况下难以实现。然而,在研究社会互动对认知的影响时,这种方法也存在其局限性。当研究涉及个体之间的社会互动时,研究人员往往不得不放弃精密的实验室环境,转而选择大型围栏或野外环境。这一选择需要付出代价,因为在实验室外更难控制实验因素,并以同等精度测量其效应。理解真实的社会互动如何影响认知,是人类与非人灵长类动物研究中最具挑战性的科学难题之一。

本文介绍了一种新的实验方案,旨在缓解在实验室环境中研究非人灵长类动物社会认知所面临的普遍困难。Fagot & Paleressompoulle1 以及 Fagot & Bonte2 近期发表了一种用于评估在半自由环境中饲养的猴子认知能力的自动化学习装置(ALDM)。该方法结合了实验室中传统使用的操作性条件反射技术与射频识别(RFID)技术。在实际应用中,生活在社会群体中的猴子可以从其室外围栏自由进入多个ALDM测试单元。ALDM由开放式测试系统组成,包含了实验室中通常所需的所有设备,特别是用于呈现刺激并记录反应的触摸屏,以及用于发放奖励的食物分发器。当猴子进入ALDM测试单元时,RFID芯片读取器会捕获其唯一的数字身份信息,测试程序则利用该信息为该特定受试个体加载对应的研究任务。

过去5年积累的证据明确表明:(1)ALDM测试能够增强参与者的动机1,2,以及(2)有利于复杂学习5,6。ALDM测试在动物福利方面也显示出益处,可降低参与者的应激水平3,另见7。ALDM测试程序启发了多个研究团队开发测试装置,这些团队分别以黑冠猕猴(Macaca nigra)和恒河猴(Macaca mulatta)猕猴以及家鸽(Columba livia)为研究对象7,89。本文的主要目标是展示ALDM测试在社会认知研究领域中的潜在贡献。为此,本文描述了该协议的三种不同用途。ALDM测试单元已在Fagot & Paleressompoulle1的研究中得到详细描述。其结构如图1所示,下文将对其进行简要说明。ALDM测试单元是一种开放式操作条件测试系统,配备射频识别(Radio Frequency Identification, RFID)系统,当猴子进入测试系统时,RFID系统可读取其体内微芯片信息,从而识别其身份。刺激材料呈现在触摸屏上,当受试者对这些刺激做出正确反应(即选择正确的刺激)后,测试系统内部会自动给予食物奖励。

方案

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伦理声明:本研究遵循法国标准,并获得了法国国家伦理委员会“Comité d’Ethique CE-14 pour l’Expérimentation Animale”的批准。实验操作同时符合动物行为研究协会的指导方针。

1. ALDM 测试单元设置

注意:按照 Fagot & Paleressompoulle1 的方法设置 ALDM 测试单元。

  1. 创建尺寸为(0.7 x 0.7 x 0.8 m)的测试舱3如所述1确保每个测试室均设有2个侧向透明侧壁。每个测试室配备一个可在背面打开或关闭的滑动门(参见 图1打开ALDM装置的后门,以便从外壳进入测试系统。
  2. 将测试室前方面板安装一个(7.3 x 7 cm)2) 视窗,可观察位于设备前方的19英寸触摸屏,以及用于与触摸屏进行手动交互的2个手部操作口。
  3. 在每个手孔周围安装连接到微芯片读取器的天线,具体方法如文中所述1天线将捕获受试对象的射频识别(RFID)身份信息。
  4. 在每个测试舱前方安装一块19英寸电容式触摸屏。触摸屏用于呈现刺激材料并记录与反应相关的变量(准确率和反应时间)。将视窗与屏幕间距设置为25 cm。
  5. 将一台个人电脑连接到每个将用于运行测试程序的测试单元。
    注意:每次试验中,测试程序将确定受试者的测试方案例如, 显示属性,刺激持续时间 等。)并将行为测量指标(例如, 反应时间、准确率)与通过射频识别技术确定的猴子
  6. 通过并行端口将食物分配器连接到PC计算机,具体方法如所述1该分配器将干小麦颗粒送入ALDM猴区。
  7. 按照所述方法,向每组个体的前臂注射 RFID 微芯片1.
    注意:此操作应根据兽医规范进行。

操作性条件反射箱的设置与示意图;研究机构中的行为分析。
图1:ALDM单元的照片(A)和示意图(B)。每个测试单元包含五个主要组成部分。(A)触摸屏;(B)触手口;(C)观察窗;(D)食物分配器,在正确响应后将食物送入笼内;(E)计算机;(F)通向 enclosure 的门。请点击此处查看此图的高清版本。

2. ALDM 网络设置

  1. 按照文献1所述方法,在两个 8 × 4 m2 的拖车中各安装 5 台 ALDM 装置,共 10 台 ALDM 装置。将每台 ALDM 测试装置连接至一个可通过 IP 地址访问的独立控制服务器(见图 2)。确保 ALDM 装置能够从服务器下载和上传信息。
  2. 编写一个计算机测试程序,当 ALDM 测试装置识别到某只猴子时,该程序即从服务器下载文本文件,如文献1所述。在文本文件中,提供该猴子使用装置时当前实验状态的指示信息(如训练或测试阶段已完成的试验次数)。编写测试程序,使其能够利用这些信息呈现实验流程中预设的训练或测试试验。
  3. 将测试程序嵌入内联脚本,使其能够从服务器上传和下载数据。确保 ALDM 装置每天两次同步 ALDM 时钟。
    注:通过该流程,10 台 ALDM 装置可提供信息,指示哪只猴子在何时使用了哪台装置,从而提供有关测试系统使用中社会动态的信息。
  4. 编写测试程序,使其在每次试验前从服务器上传猴子当前实验状态的信息。试验完成后,ALDM 装置将更新服务器上该受试者的文本文件。
    注:将受试者相关参数集中存储于控制服务器,可确保参与者按照预设的测试顺序接受测试,而与其选择使用的 ALDM 测试装置无关。
  5. 每次试验后,将以下数据以文本文件形式存储:日期、时间(HH:MM:SS 格式)、当前测试程序名称、猴子名称、ALDM 测试装置编号(例如,1)、测试阶段(例如,训练)、得分(1 = 正确行为反应;2 = 错误反应)、反应时间(精确到毫秒)。

试验与数据管理系统示意图;时间服务器管理多个用于实验的封闭单元。
图 2:ALDM 网络的示意图。 每个 ALDM 单元从唯一的控制服务器接收信息,并向其发送信息。 请点击此处查看此图的放大版本。

3. ALDM 网络在社会认知研究中的应用示例

注意:自动学习设备方法(ALDM)方案的独特优势在于,能够在维持猴子社会群体的同时,使其自由地与计算机进行交互。以下展示了3个实验方案,说明如何利用ALDM测试单元网络来收集关于巴巴狒狒(Papio papio)社会认知的前所未有的信息。

  1. 结合行为学(动物行为学)观察的计算机化ALDM测试:
    注意:本研究的主要目标是评估情感状态的效价(正性 vs. 负性)对动物在计算机化ALDM测试期间认知表现的影响。该实验流程见图3,本研究的完整细节已发表于Marzouki et al.10
    1. 在每台计算机上安装视觉搜索任务,要求从多个干扰刺激中选择目标视觉刺激。
    2. 连续八天,手动观察并记录每只个体在围栏内表现出的行为及其发生时间,使用与控制服务器同步的计时器。
    3. 将围栏内出现的行为分为三类集群:对应情绪上积极的社会事件(例如,理毛)、情绪上消极的社会事件(例如,威胁)以及情绪上非社会性(中性)事件(例如,物体操作)。
    4. 分析在围栏内行为观察后3分钟时间窗口内获得的视觉搜索任务的反应时间。将行为观察数据与计算机数据同步并进行分析(见图3)。

行为学观察时间线示意图;社交事件记录与行为表现分析流程。
图3:第3.1节示意图。 在围栏中表现出的自发行为与ALDM测试中的认知表现被同步记录。

  1. ALDM 测试期间社会影响的评估:
    注意:本方案旨在研究在计算机化 ALDM 测试期间观众对认知表现的影响。有关此项研究的完整细节已发表于 Huguet .11
    1. 在每个 ALDM 测试单元上安装一项任务,其中当屏幕上出现圆形时,要求受试者在屏幕右侧做出反应;当出现平行四边形时,则在左侧做出反应。
    2. 允许猴子自由使用 10 套 ALDM 测试系统。因此,多只猴子可同时使用相邻的测试系统。记录每只个体所使用的测试系统。
      注意:由于每个测试单元具有透明的侧壁,狒狒能够看到同种个体(如存在)使用拖车中其他测试装置的情况。
    3. 确保测试程序记录每个个体的表现,以及每次试验的社会背景(,其他 ALDM 测试单元是否同时被使用,以及由谁使用)。
    4. 分析反应时间随社会背景变化的情况。
  2. 通过计算机化个体间信息传递评估文化演化:
    注意:本方案开发用于研究通过参与者链条传递的信息的演化过程。该程序如图 4所示,有关此项研究的完整细节已发表于 Claidière .12
    1. 训练参与者完成一项简单的记忆任务:首先在 4×4 的白色方格矩阵中随机呈现 4 个红色方格。400 毫秒后,将所有红色方格变为白色,并要求参与者触碰先前为红色的方格。
    2. 训练完成后,将前一个参与者的行为反应(即其触碰的方格)作为下一个链条中个体的刺激输入(见图 4)。链条中的第一个个体除外,其方格矩阵由计算机随机生成。
    3. 分析任务成功率随信息传递次数的变化情况。

犬类行为反应图表;刺激-反应实验示意图,包含试验显示和运动动作。
图 4:第 3.3 节的示意图。 第一只狒狒(第一代)需完成由计算机生成的一组 50 次试验。该狒狒的运动反应随后被用于为传递链中的第二只狒狒(第二代)创建刺激材料。此过程依次重复,直至链中最后一只狒狒完成测试。请点击此处查看该图的放大版本。

结果

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图5所示,在出现负性情绪行为(例如威胁)之后的反应时间明显慢于中性行为(例如,物体操作)以及正性情绪社会行为(例如理毛)之后的反应时间。本研究证明,社会情绪状态会影响认知测试中的表现。感兴趣的读者可参考 Marzouki et al.10 获取有关该研究的更详细信息。在图6中,与隔离状态相比,他人在场减少了反应时间(反应时间随着拖车中个体数量的增加而降低),表明了对已熟练掌握的反应存在社会促进效应。有关此项研究的更多细节可参见 Huguet et al.11图7显示,在传递试验期间表现有所提升(蓝色方块),但在对照(随机)条件下则未见提升(黄色圆圈)。有关该研究的更多信息可参见 Claidière et al.12

反应时间(RT)图表;正性、负性、中性情绪分析;统计学显著性。
图5:第3.1节的示例结果。 社会性正性、负性或中性事件后立即进行视觉搜索任务的平均反应时间(毫秒)。误差线表示标准差(SD)。

反应时间图;同种个体存在对反应速度的影响;下降趋势;误差线。
图6:第3.2节代表性结果。 同种个体存在对熟练掌握的反应速度的影响。该图显示了在相邻ALDM测试单元每次试验中,根据存在的同种个体数量而变化的平均反应时间(毫秒)。误差线表示标准误(SE)。

12 代中平均成功率的图表;带误差线的折线图显示数据趋势。
图 7:第 3.3 节的示例结果。 在传播试验中(蓝色方块),随着传播事件次数(代数)的增加,狒狒的成功率(50 次试验中获得奖励的平均次数)也随之提高,但在随机对照试验中(黄色圆圈)则未见此趋势。误差线表示标准误(SE)。

讨论

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灵长类动物学家一直对认知的社会性和非社会性方面表现出浓厚兴趣。然而,将这两个层面的理解整合起来一直存在困难。社会性测试有时在实验室中进行,但受试对象数量极为有限13。ALDM设备网络在这方面具有四个主要优势:(1)ALDM测试采用高度复杂的(计算机化)实验方案,并以毫秒级精度测量认知过程;(2)ALDM测试在被研究动物的自然社会环境中进行;(3)ALDM测试可应用于大群体动物,正如我们在研究中所实施的那样;(4)ALDM测试能够利用社会互动的自然自发发生,而不对个体施加特定社会情境的限制。

ALDM 网络因此为整合社会性和非社会性因素,开展认知的多维度综合分析提供了新的途径。

本文通过三个实验方案展示了这种整合性方法,但除这些关键示例外,尚存在诸多其他可能性。例如,我们实验室收集的初步(未发表)证据表明,使用相邻测试单元的猴子在其社会群体内也具有最强的亲缘性社会联结。若该效应得以证实,则ALDM测试的自动化特性将有助于获取大量关于社会动态的信息,从而推动纵向社会计量学研究。例如, 基于非人灵长类动物的社会距离测量指标)

目前,ALDM 测试的局限性尚不明确。例如,群体的社会结构(性别比例)在多大程度上影响受试个体的活动水平,仍不清楚。然而,ALDM 测试似乎是一种极具前景的工具,可弥合个体认知研究与更侧重社会认知的研究之间的明显差距。该方法的使用有助于识别可能影响个体认知的社会因素,并更精确地测量这些因素的作用效果。此外,我们先前的研究表明,ALDM 测试还能促进动物福利:它是一种行为丰富化形式,可降低应激水平(通过皮质醇水平和异常刻板行为次数推断)3。因此,ALDM 测试对科研人员和动物均具有显著益处,未来应在实验室和动物园中更广泛地加以应用。

披露

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作者声明不存在任何竞争利益。

致谢

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本研究得到了“Federation de Recherche 3C”、马赛大学以及欧盟Euprim-Net-II项目(#RII3-026155)的支持。本工作还获得了法国国家科研署(ANR)监管的公共资助,资助项目包括LICORNES计划(ANR-12-CULT-0002)和ASCE计划(ANR-13-PDOC-0004)。特此感谢位于罗塞特-叙尔-阿尔克的法国国家科学研究中心灵长类动物站工作人员提供的技术支持。

材料

本文使用的材料清单
姓名公司目录编号评论
触摸屏型号 ET1939L,Elotouch 公司;Berwyn,IL
射频识别微芯片读取器型号 Petscan RT100 Version 5,Real Trace 公司;Villebon sur Yvette,法国
Eprime 软件Professional,版本 2.0,Psychology Software Tools 公司;Pittsburg,PA
连接至网络的个人计算机HP-Pavillon,由本实验室编程配置
食物分发器本实验室自制

参考文献

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  1. Fagot, J., Paleressompoulle, D. Automatic testing of cognitive performance in baboons maintained in social groups. Behav Res Methods. 41 (2), 396-404 (2009).
  2. Fagot, J., Bonté, E. Automated testing of cognitive performance in monkeys: Use of a battery of computerized test systems by a troop of semi-free ranging baboons. Behav Res Methods. 42 (2), 507-516 (2010).
  3. Fagot, J., Gullstrand, J., Kemp, C., Defilles, C., Mekaouche, M. Effects of freely accessible computerized test systems on the spontaneous behaviors and stress level of Guinea baboons (Papio papio). Am J Primatol. 76 (1), 10-1002 (2014).
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