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方法文章

重新审视辅助运动区的纤维连接：纤维解剖、弥散张量成像与三维记录的方法学

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DOI：

10.3791/55681

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2017年5月23日

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1Department of Neurosurgery, University of Minnesota, 2Department of Neurosurgery, Barrow Neurological Institute, St. Josephs Hospital and Medical Center, 3Department of Radiology, University of Alabama at Birmingham, 4Department of Radiology, University of Minnesota, 5Department of Neurosurgery, Tepecik Training and Research Hospital, 6Department of Neurosurgery, Cerrahpasa Medical School, University of Istanbul

本文内容

摘要

本研究旨在展示在人尸体脑上进行纤维解剖技术的每一步骤、这些解剖结构的三维记录，以及对解剖学上分离出的纤维通路进行弥散张量成像。

摘要

本研究旨在展示利用尸体标本的纤维解剖技术与磁共振（MR）示踪成像相结合的方法，来检查辅助运动区（SMA）复合体（包括前SMA和真正的SMA）的白质连接。该方案还将描述人脑白质解剖、扩散张量示踪成像以及三维记录的操作流程。人脑的纤维解剖和三维记录工作均在美国明尼苏达大学神经外科系显微外科与神经解剖学实验室完成。共采用五例死后人脑标本和两个完整头部，按照Klingler方法进行制备。在手术显微镜下，从外侧至内侧及内侧至外侧逐步解剖脑半球，并在每个阶段采集三维图像。所有解剖结果均得到扩散张量成像的支持。研究还依据Meynert纤维束分类体系，对相关连接进行了考察，包括联合纤维（短联合纤维、上纵束I和额斜束）、投射纤维（皮质脊髓束、屏状皮质束、扣带和额纹状体束）以及连合纤维（胼胝体纤维）。

引言

在布罗德曼划分的14个额叶区域中，位于中央前回运动皮层前方的前运动区和前额叶区域长期以来被认为是一个“静默模块”，尽管额叶在认知、行为、学习和语言处理中起着重要作用。除了向内侧延伸的辅助运动区（SMA）复合体（包括SMA前区和SMA本部，即布罗德曼6区；BA 6）之外，前运动/额叶模块还包括背外侧前额叶皮层（BA 46、8和9）、额极皮层（BA 10）、腹外侧前额叶皮层（BA 47），以及位于大脑外侧表面的部分眶额皮层（BA 11）1，2。

辅助运动区（SMA）复合体是一个重要的解剖区域，其定义基于功能和连接特性。该区域的切除或损伤会导致显著的临床功能缺损，称为SMA综合征。SMA综合征是一种重要的临床病症，尤其在累及SMA复合体的额叶胶质瘤病例中常见3。SMA复合体通过纤维束与边缘系统、基底节、小脑、丘脑、对侧SMA、顶上小叶以及额叶的部分区域相连接。这些白质连接受损所产生的临床影响可能比皮层损伤更为严重，因为皮层损伤的后果可能随着时间推移，由于皮层具有较高的可塑性而得到一定程度的代偿4,5,6,7,8,9,10,11,12,。因此，尤其在胶质瘤手术中，必须深入理解SMA区域的解剖结构及其白质通路。

深入了解白质通路的解剖结构对于神经外科病变的广泛治疗具有重要意义。近期研究利用显微手术获得的解剖结果进行三维记录，以更好地理解脑白质通路的拓扑解剖及其相互关系13,14。因此，本研究旨在结合尸体标本的纤维解剖技术与磁共振成像（MRI）示踪技术，系统研究辅助运动区复合体（pre-SMA 和 SMA proper）的白质连接，并详细阐述这两种技术的全部方法、原理及其精确记录过程。

研究的规划与策略

在开展实验之前，对纤维解剖的基本原理、解剖前及解剖过程中标本所需采用的处理步骤，以及通过解剖和弥散张量成像（DTI）所揭示的辅助运动区（SMA）各区域之间的所有连接进行了文献检索。同时回顾了既往关于辅助前运动区（pre-SMA）与辅助运动区本体（SMA-proper）的解剖定位与分离，及其连接拓扑解剖学的研究。

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方案

此处将逝者纳入作为一个群体，尽管从技术上讲逝者不属于人类受试者；根据45 CFR 46的规定，人类受试者是指"活着的人类个体15,16"。

1. 样品制备

  1. 检查5个福尔马林固定的脑标本（10个半球）和2个完整的人头标本。
  2. 根据Klingler方法，将标本固定在10%福尔马林溶液中至少2个月17。
  3. 按照Klinger方法，将所有标本在-16 ˚C下冷冻2周17。
  4. 在自来水下解冻标本。
  5. 对尸体头部进行扩展的额颞部开颅术以暴露脑组织。
    1. 将尸体头部置于三针式头架中（材料表）。
    2. 使用手术刀做额颞部皮肤切口。
    3. 使用手术刀、镊子和剪刀去除皮肤和肌肉组织。
    4. 在颅骨上钻一个或多个骨孔，直至达到硬脑膜；使用配备紧凑型减速器和14 mm颅骨穿孔附件的电钻，转速为79,000 rpm（材料表）。
    5. 使用带2.1 mm针形磨头附件的2 mm × 15.6 mm带槽铣刀，在80,000 rpm的钻速下切割骨瓣并打开颅骨（材料表）。
  6. 在显微镜下以6倍至40倍放大倍数，使用显微解剖器械剥离硬脑膜、蛛网膜和软脑膜，并进行解剖5,18（材料表）。

2. 纤维解剖技术

注意：所有解剖操作均需在手术显微镜下以6倍至40倍放大倍数进行。

  1. 在每个半球上逐步进行纤维束解剖，从外侧到内侧以及从内侧到外侧。
    1. 使用Panfield解剖器（材料表）剥离大脑皮层，去除所有额叶皮层组织，以暴露短联合纤维束，即U形纤维或跨回纤维，它们连接相邻的脑回5,13。
    2. 在显微镜下使用Panfield解剖器和手术显微钩轻轻修剪，去除短联合纤维（材料表），以到达并暴露长联合纤维，后者连接同侧半球内的远距离区域。
    3. 深入长联合纤维层，使用手术显微钩和Panfield解剖器去除表层联合纤维；在显微镜下逐束清除纤维束（材料表），以暴露投射性连合纤维。
    4. 根据文献中先前定义的拓扑解剖结构2,8,18,19,20,21，观察SMA复合体的每一条连接。
  2. 在解剖间隔期间，将解剖过程中使用的所有标本（完整头部和脑组织）保存于10%甲醛溶液中（材料表）。

3. 三维摄影技术

  1. 拍摄标本时使用黑色平台。
  2. 采用3D摄影技术22。
    1. 将每个标本放置在设计好的黑色平台上。
    2. 选择一个正对标本的拍摄场景，将相机对焦于标本上靠近相机屏幕（仪器台）中心点的任意位置，并拍摄一张照片。使用18至55 mm f/3.5-5.6单反镜头或100 mm f/2.8L微距镜头，将光圈设置为F29，ISO设为100。
    3. 将相机轻微向左旋转，直到相机屏幕最右侧的点与上述对焦点重合。然后将相机向右平移，直到屏幕中心点与标本上原来的对焦点重叠。将相机对焦于该点并拍摄另一张照片。
    4. 保持相机与被摄标本之间的距离和轴线恒定不变。
  3. 使用3D图像生成程序（Material Table）创建3D图像。
    1. 打开3D软件程序。
    2. 选择 "从文件中打开立体图像"。
    3. 选择两张图像（左图和右图），并确保左图位于左侧插槽，右图位于右侧插槽。
    4. 选择 "半彩红蓝/2（Half color anaglyph RL/2）" 选项，并以jpeg格式生成立体图像。

4. DTI 技术

  1. 利用人类连接组计划扩散数据获取预处理的扩散数据23 通过从引用的网站下载。
    注意：数据为预处理后下载，包含以下步骤：使用改良的3 T MRI设备（仪器表）对正常志愿者进行扩散数据采集，采用自旋回波平面成像（EPI）序列，并结合多波段图像加速技术。24,25,26,27,28相关序列参数包括：TR = 5,520 ms；TE = 89.5 ms；FOV = 210 × 180 mm；矩阵 = 168 × 144；层厚 = 1.25 mm（体素尺寸 1.25 × 1.25 × 1.25 mm）；多波段因子 = 3；b值 = 1,000 s/mm²2（95 个方向），2,000 s/mm2（96 个方向）和 3,000 s/mm2（97 个方向）。然后使用 FreeSurfer 对数据进行处理29和 FSL30；该过程包括涡流校正、运动校正、b0强度归一化、磁化率失真校正和梯度非线性校正28,31,32,33相应的T1加权MP-RAGE图像也包含在下载包中。相关操作流程详见人类连接组计划操作手册。23.
  2. 使用 DSI Studio 对扩散数据进行后处理34采用广义q采样成像（GQI）算法生成体素水平的扩散取向分布函数（ODF）估计值35.
    1. 通过选择将下载的数据集加载到软件中 "步骤1：打开源图像" 并选择 data.nii.gz 文件。
    2. 选择 "步骤2：重建" 按钮。确认脑部掩膜后，继续进行 "步骤 2" 并选择 "GQI" 作为重建方法。选择 "r² 加权" 与一个 "长度比" 的 "1.0." 保留其余选项的默认设置。
    3. 选择 "运行重建。"
  3. 为感兴趣区域放置适当的种子，以简化纤维追踪。
    1. 在 "区域窗口，" 点击 "图谱" 按钮以放置用于上纵束（SLF）I 的种子。选择 "布罗德曼" 并添加 "区域 6" 和 "区域 7" 在区域窗口中，设置 "区域6" 输入以 "种子" 以及 "区域 7" 输入以 "包涵体区域" （感兴趣区域）。
      1. 选择 "新区域" 在区域窗口中，于冠状面的上额回最尾侧部分手动绘制一个感兴趣区域（ROI）。按照步骤4.4所述进行纤维追踪。
    2. 以类似方式放置SLF II的种子 "新区域" 在区域窗口中绘制 "种子" 冠状面中额中回白质后部区域。使用以下方法选择一个ROI "图谱" （如步骤4.3.1所述）及布罗德曼9、10、46、39和19区。按照步骤4.4所述进行纤维追踪。
    3. 将SLF III的种子放置于 "种子" 区域，使用 "图谱" （如步骤 4.3.1 所述）在区域窗口中选择 "区域40" 布罗德曼图谱和来自感兴趣区域的 "图谱…" 在 "区域40" 和 "区域44" 按照第4.4步所述进行纤维追踪。
    4. 使用种子点追踪胼胝体纤维 "新区域" 在区域窗口中绘制一个 "种子" 在包含胼胝体的矢状面内进行纤维束追踪，操作步骤如4.4所述。
    5. 使用种子点定位扣带纤维 "新区域" 在区域窗口中绘制一个 "种子" 冠状面中扣带中回区域。使用 "新区域" 在冠状面视图下，于前部扣带回和后部扣带回分别绘制两个感兴趣区（ROI）。按照步骤4.4所述进行纤维追踪。
    6. 使用种子点追踪皮质-屏状核纤维 "新区域" 在区域窗口中绘制一个 "种子" 在放射冠使用感兴趣区域分析扣带区 "图谱…”功能。选择图谱为 "JHU-白质-标签-1mm"
      1. 选择并添加 "前放射冠", "后冠放射区，" 和 "上放射冠"在轴向平面上，针对所有穿过壳核水平以下平面的纤维，绘制一个避让区域。 "新区域" 在区域窗口中，按照第 4.4 步所述进行纤维追踪。
    7. 使用种子点定位皮质脊髓束 "种子" 从 "图谱..." 区域窗口中的功能；选择 "JHU-白质标记-1mm" 并加入 "皮质脊髓束" 区域。按照步骤4.4所述进行纤维追踪。
    8. 使用种子点定位额斜束（frontal aslant tract, FAT） "种子" 区域从 "图谱..." 在区域窗口中选择布罗德曼图谱并选择功能 "区域6" 感兴趣区域在 "区域44" 和 "区域45" 按照第4.4步所述进行纤维追踪。
    9. 在额纹状体束（FST）的种子点放置 "种子" 在 "区域6" 使用 "图谱..." 功能。插入新区域到 "尾状核，" "壳核，" 和 "苍白球" 来自 "HarvardOxfordSub" 图谱并在区域窗口中设置类型为 "结束。"
      ​注意：FST 的纤维追踪将通过选择第 6 区作为种子区域，并在每次追踪过程中仅选择一个皮层下种子区域来完成。即， 6区与尾状核，其次为6区与壳核，最后为6区与苍白球。
      1. 针对每种组合，按照第4.4步所述进行纤维追踪。
  4. 对上述每种组合进行纤维追踪。
    1. 在 "选项" 窗口中，将追踪参数设置为：qa终止指数0.08，角度阈值75，步长0.675，平滑度0.2，最小长度20 mm，最大长度200 mm。选择种子方向为 "全部" 种子位置 "亚体素" 并随机化接种 "开启。" 使用三线性方向插值结合流线（Euler）追踪算法。针对上述每一对脑区组合，选择 "运行追踪" 在 "纤维束" 窗口
      注意：由于追踪具有随机性，因此结果清晰 "假纤维" 被识别并选择性移除，避让区域由人工手动绘制 "新区域。"
  5. 使用以下方法将人类连接组计划数据集中提供的、已提取脑组织的T1加权3D MP-RAGE扫描图像与扩散数据进行仿射配准 "切片 -> 插入 T1/T2 图像" DSI-Studio 的功能。通过选择生成大脑的表面渲染图像 "切片 -> 添加等值面。" 使用一个 "阈值" 665分之

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结果

辅助运动区（SMA）复合体位于额上回的后部。其后界为中央前沟，下外侧界为额上沟，下内侧界为扣带沟18。SMA复合体由两部分组成：前部为前SMA，后部为真正的SMA18。这两部分在白质连接和功能方面存在差异18（图1A 和 B）。我们采用纤维束解剖和弥散张量成像（DTI）技术研究了这两部分的皮层及皮层下连接，并在三维图像中予以展示。

SMA复合体的联合纤维

去除额叶皮层后，暴露出连接相邻脑回的短联合纤维，即所谓的U形纤维18（图1C）。辅助运动区（SM...

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讨论

白质通路的重要性及其研究技术

大脑皮层被认为是与人类250万年生命演化相关的主要神经结构。大约200亿个神经元根据形态学和细胞特征被划分为不同的区域40。这些皮层区域的结构已按功能进一步细分为若干亚组，例如感觉运动感知与运动、情绪体验以及复杂推理。研究表明，灵长类动物的所有行为均由独特的解剖-功能连接以及在神经系统皮层和皮层下区域拓扑分布的特定脑区共同形成。尽管大脑皮层已被广泛深入研究，但关于连接不同脑区的神经系统的白质通路，目前仍缺乏系统认知。诸如半卵圆中心和放射冠等区域此前已在宏观解剖视角下被研究过。在19世纪，研究人员利用髓鞘染色材料以及借助氨基酸标记的放射自显影技术对猴子脑组织进行大体解剖，以探索白质纤维系统。通过这些研究，一些主要的联合纤维，如扣带和钩束，已被识别并命名。然而，其他一些白质通路，例如弓状束/上纵束和下纵束，在现有文献中的界定仍存在争议41,42,

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披露

作者声明不存在竞争性财务利益，且无任何资金与支持来源，包括设备和药品方面的资助。

致谢

部分数据由人类连接组计划（Human Connectome Project）、华盛顿大学-明尼苏达大学联盟（主要研究人员：David Van Essen 和 Kamil Ugurbil；资助号：1U54MH091657）提供，该项目由支持 NIH 神经科学研究蓝图的 16 个 NIH 研究所和中心资助；同时由华盛顿大学麦克唐奈系统神经科学中心提供支持。图 2A 和图 2D 经授权转载自 Rhoton 收藏集57（http://rhoton.ineurodb.org/?page=21899）。

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材料

本文使用的材料清单
姓名公司目录编号评论
4% 多聚甲醛溶液AFFYMETRIX, Inc.2046C208用于固定
冷冻柜INSIGNANS-CZ70WH6用于冷冻
潘菲尔德解剖器AESCULAPFD305用于解剖
外科显微剪刀W. Lorenz04-4238用于显微解剖
外科显微钩V. MuellerNL3785-009用于显微解剖
微血管牵开器/扩张器W. Lorenz04-4324用于显微解剖
Emax2 SC 2000 电动控制台Anspach CompaniesSC2102用于颅骨切开术
钻孔套装Anspach CompaniesNS-CZ70WH6用于颅骨切开术
20-1000 倍手术显微镜Moeller-Wedel, GermanyFS 4-20用于显微解剖
佳能 EOS 550D 1800万像素 CMOS APS-C 数码单反相机Canon Inc.DS126271用于拍照
EF 100 mm f/2.8L IS USM 微距镜头Canon Inc.4657A006用于拍照
MR-14EX II 微距环形灯（闪光灯）Canon Inc.9389B002用于拍照
三脚架Lino Manfrotto322RC2用于拍照
MAYFIELD Infinity 头部固定钳Integra Inc.A0077用于固定头部
改良 Skrya 3T "Connectome" 扫描仪西门子公司（Siemens Company, Inc.）A911IM-MR-15773-P1-4A00用于扫描 DTI
XstereO PlayerYury Golubinsky版本 3.6(22)用于生成立体图像
EF-S 18-55mm f/3.5-5.6 IS II 单反镜头Canon Inc.2042B002用于拍照
手术刀6B INVENT7-104-L用于切口
紧凑型减速器Anspach CompaniesCSR60用于制作骨窗
14 mm 颅骨穿孔器Anspach CompaniesCPERF-14-11-3F用于制作骨窗
2 mm × 15.6 mm 带槽铣刀Anspach CompaniesA-CRN-M用于颅骨切开术
2.1 mm 针状钻头Anspach Companies03.000.130S用于颅骨切开术

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重新审视辅助运动区的纤维连接：纤维解剖、弥散张量成像与三维记录的方法学
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