本方案描述了通过口服途径使果蝇Drosophila melanogaster暴露并感染细菌病原体的方法,以及在肠道感染后检测排出的感染性细菌数量的方法。我们进一步描述了免疫相关突变体对果蝇在口服细菌感染后存活率的影响。
本方案描述了通过口服途径使果蝇Drosophila melanogaster暴露并感染细菌病原体的方法,以及在肠道感染后检测排出的感染性细菌数量的方法。我们进一步描述了免疫相关突变体对果蝇在口服细菌感染后存活率的影响。
果蝇Drosophila melanogaster是研究感染和先天免疫最成熟的模型系统之一。尽管大多数研究集中于全身性感染,但近年来对肠道免疫能力抵御病原体的机制日益关注,这需要通过口服途径感染果蝇的方法。本文介绍了一种使单只果蝇口服暴露于机会性细菌病原体(Pseudomonas aeruginosa)以及D. melanogaster天然细菌病原体(Pseudomonas entomophila)的实验方案。该方案旨在为雄性和雌性果蝇提供一种可靠的口服感染方法。我们提供了代表性结果,展示存活表型、微生物载量以及细菌排出情况,这些数据对于研究病原体传播异质性具有重要意义。最后,我们证实Dcy突变体(缺乏肠道上皮保护性围食膜基质)和Relish突变体(缺乏功能性免疫缺陷(IMD)信号通路)对细菌性口服感染表现出更高的易感性。因此,本方案描述了一种通过口服途径可靠感染果蝇的方法,可进一步拓展用于研究肠道感染结果及细菌传播中多种遗传和环境因素引起的变异。
果蝇(也称为醋蝇), D. melanogaster被广泛用作研究多种病原体感染与免疫的模式生物1,2这项工作深入揭示了感染所引发的生理后果,并率先解析了宿主针对寄生蜂、细菌、真菌及病毒感染的免疫应答背后的分子通路。这些知识不仅有助于理解昆虫及其他无脊椎动物的先天免疫反应,而且由于许多免疫机制在昆虫与哺乳动物之间具有进化上的保守性, 果蝇 也推动了包括人类在内的哺乳动物主要免疫机制的发现3.
目前关于黑腹果蝇(Drosophila)感染与免疫的研究主要集中于全身性感染,采用穿刺或注射等接种方法将病原体直接导入昆虫体内4,5,6。这些方法能够精确控制感染剂量,其优势明确,并已得到大量系统性感染研究的支持。然而,黑腹果蝇(D. melanogaster)许多自然发生的细菌性病原体是通过摄食腐烂有机物而获得的,在此过程中肠道免疫能力在宿主防御中起着重要作用7,8,9,10,11,12,13,14,15。采用全身性感染的实验绕过了这些防御机制,因此提供了与昆虫抵抗自然病原体时完全不同的防御图景。当研究目标是检验有关感染生态学与进化方面的预测时,这一点尤为重要,因为此时使用自然病原体及自然感染途径至关重要16,17。近期研究已表明,病原体的入侵途径显著影响疾病结局18,19,可激活不同的免疫通路20,21,决定遗传性内共生菌的保护效应16,甚至可能在宿主防御机制的进化过程中发挥重要作用17。
采用口服感染途径的另一个原因是,可通过测量口服感染后粪便排泄过程中的细菌排出情况,来研究病原体传播的变异22,23,24。在自然种群中,解析宿主在疾病传播中异质性的来源具有挑战性25,26,但在受控的实验室条件下测量传播的组成部分(如病原体排出),则提供了一种有效的替代方法27。通过在受控的实验条件下,以细菌喂养果蝇,并在多种遗传和环境背景下测量细菌的排出情况,可识别宿主间传播变异的来源。
在此,我们介绍一种通过口服途径感染的方案 D. melanogaster 与细菌病原体作用,并定量其随后的细菌生长和排出情况(图1)。我们在此以两种 假单胞菌 细菌:一种机会性病原体的高毒力菌株 P. aeruginosa (PA14)以及一种毒力较弱的天然果蝇病原菌菌株 P. entomophila假单胞菌是一类常见的革兰氏阴性细菌,具有广泛的宿主范围,可感染昆虫、线虫、植物和脊椎动物,广泛存在于大多数环境中。4,6肠道感染 果蝇 由 P. aeruginosa 和 P. entomophila 导致肠道上皮的病理变化12,13,14,15,28尽管我们主要关注这两种细菌病原体,但原则上,此处描述的方法经过少量修改后可适用于任何感兴趣的细菌病原体。在经口暴露后,我们测定感染后的存活率,并测定每只果蝇体内的微生物载量以及排入环境中具有活性的微生物数量,以菌落形成单位(CFUs)表示。最后,由于肠道免疫能力依赖于上皮屏障和体液免疫反应的共同作用,我们还测定了这些防御机制被破坏的果蝇品系的存活情况。具体而言,我们检测了Drosocrystallin(Dcy 突变体因肠道围食膜减少,此前已被证明对口腔细菌感染更为敏感29我们还测量了Relish(Rel)突变体,该突变体因IMD通路受阻而无法产生针对革兰氏阴性菌的抗菌肽30.
1. 果蝇的维持
2. 准备实验果蝇
3. 细菌培养
4. 口服感染果蝇
5. 感染后存活率的记录
6. 测定细菌载量
7. 检测细菌脱落
在此,我们展示了一系列实验的示例性结果,其中 D. melanogaster 经口感染了 P. aeruginosa 或 P. entomophila. 图2 展示了果蝇在12小时或24小时暴露于OD值的细菌培养物后成功实现口服感染600 = 25 和 100 用于 P. aeruginosa (图2A)和 P. entomophila (图2B,C),分别。 图 2B 说明了使用更高浓度培养物的重要性 P. entomophila 通过果蝇暴露于更高光密度的细菌培养物时细菌载量的增加得以证明。雄性和雌性俄勒冈R(OreR)果蝇能够清除 P. aeruginosa 以相同速率感染(图3)并排出相同数量的 P. aeruginosa 菌落形成单位 (CFUs)图 4A)。当感染时 P. entomophila 然而,OreR 果蝇的雄性和雌性在排出细菌的数量上存在差异,且这种差异随时间而变化(图 4B)。雄性和雌性均会因此死亡 P. aeruginosa (图 5A)和 P. entomophila (图5B以不同速率。我们还观察到 Dcy 突变体(缺乏肠道上皮中保护性围食膜)和Relish突变体(缺乏功能性IMD免疫通路)在感染后存活率降低 P. entomophila 和 P. aeruginosa 口服感染(图 5C).

图 1:Drosophila melanogaster 口服感染后测定存活率、细菌排出量及体内细菌负荷的实验方案示意图。 展示了 D. melanogaster 口服感染后的三种可能实验。通过将单只果蝇转移至试管中并记录其感染后的寿命来测定“存活率”。通过将单只果蝇转移至含50 µL Lewis培养基(置于管盖内)的1.5 mL微量离心管中来测定“排出量”。果蝇在管中放置24小时后,取出果蝇,并向管中加入100 µL 1×PBS,涡旋混匀。将该溶液取出并涂布于LB营养琼脂平板上,以计算细菌排出量。可通过在24小时后将果蝇转移至新的含Lewis培养基的管中,并清洗和涂布已被污染的旧管,对同一只果蝇进行纵向多次测定排出量。果蝇的“体内负荷”可通过取感染果蝇,进行表面灭菌,匀浆处理,然后将匀浆液涂布于LB营养琼脂平板上来测定。该测定可在完成排出量检测后进行,以分析“体内负荷”与排出量之间的相关性。本图中使用的果蝇示意图最初由 B. Nuhanen36 绘制。作者对其进行了修改,以配合示例Kaplan-Meier曲线,该曲线取自Wikimedia Commons37。其余所有插图均为原创。请点击此处查看此图的高清版本。

图2:口服感染后细菌的感染剂量。(A) 暴露于一定剂量后雄性和雌性Oregon-R果蝇的感染剂量 P. aeruginosa 培养(OD600 = 25)孵育12小时。数据来自3只雄性和3只雌性,计算其均值和标准误。 (B) 杂交野生型雌性个体暴露于四种条件之一后的感染剂量 P. entomophila 培养物(OD600 = 100、75、50 和 25)或对照 5% 蔗糖溶液处理 24 小时。统计学差异(F3,76 = 18.567, p <不同字母表示暴露处理间感染剂量的显著差异(P < 0.001)。均值基于5只果蝇计算得出,用于OD600 = 0 剂量,其余所有剂量组为 18–20。 (C) 暴露后雄性和雌性Oregon-R果蝇的感染剂量 P. entomophila 培养(OD600 = 100)处理24小时。数据来自20只雄性与20只雌性个体,计算其均值与标准误。 请点击此处以查看此图的放大版本。

图3:内部 P. aeruginosa 口服感染后载入果蝇。 口服感染后 Oregon-R 果蝇雄性和雌性的细菌载量(均值 ± 标准误) P. aeruginosa (OD600 = 25)直至感染后168小时。每个时间点的均值和标准误由3个个体计算得出。果蝇体内的细菌载量随时间发生显著变化(p <0.001). 请点击此处以查看此图的放大版本。

图4:口服感染后细菌的排出情况。(A) 与图3中所用果蝇相同,在感染后120小时内排出的P. aeruginosa。数据来自3只雄性和3只雌性果蝇,计算其均值和标准误。(B) Oregon-R品系雄性和雌性果蝇在口服感染P. entomophila(OD600 = 100)后120小时内排出的P. entomophila。数据来自34只雄性和38只雌性果蝇,计算其均值和标准误。对于P. aeruginosa和P. entomophila,果蝇排出的CFU数量均随时间发生显著变化(p <0.001)。请点击此处查看该图的放大版本。

图5:果蝇经口服细菌感染后的存活情况。 Kaplan-Meier(KM)生存曲线 (A) 中国台湾Oregon-R品系果蝇经口服感染后,雄性和雌性个体 P. aeruginosa (OD600 = 25)或对照组5%蔗糖溶液。KM生存曲线根据每组4个样品瓶(每瓶20只果蝇)的数据计算得出。 (B) 口服感染后的OreR雄性和雌性果蝇 P. entomophila (OD600 = 100)。KM生存曲线基于雄性和雌性各4只对照果蝇和34只感染果蝇计算得出。 (C) 免疫突变体: Dcy (果蝇晶体蛋白-围食膜突变体)和 Rel (Relish-IMD 突变体),暴露于 P. entomophila (Pe) P. aeruginosa (Pa14),或对照组的5%蔗糖溶液。所有感染组的死亡速度均显著快于对照组果蝇(p <0.001). 请点击此处以查看此图的放大版本。
我们提出了一种可靠地通过口服途径感染的实验方案 D. melanogaster 与细菌病原体。我们关注 P. aeruginosa 和 P. entomophila但本方案可轻松调整,以实现对其他细菌物种的感染, 例如, 粘质沙雷菌7. 该方案的关键步骤在不同细菌种类之间会有所差异。因此,最适感染剂量、相应毒力以及宿主基因型的易感性均应予以考虑,并最好通过预实验进行测试。在使用新的细菌种类或果蝇品系时,可将果蝇暴露于不同光密度的细菌培养物中,并测定其感染剂量和存活率,以此作为合适的起始方法。
在口服感染实验中,果蝇喂食前的饥饿处理以及将细菌沉淀重悬于5%蔗糖溶液中的操作步骤十分常见,这些步骤可提高暴露期间细菌感染的可靠性7,8,9,10。然而需要注意的是,在暴露过程中,果蝇实质上是生活于细菌培养物的表面。在该培养物上爬行时,细菌会附着在果蝇体表,尤其容易滞留在表皮或刚毛周围24。这些体表附着的细菌并不代表成功的肠道感染,但在果蝇匀浆及平板培养检测中仍会被检出。为降低假阳性结果的可能,必须通过将果蝇浸入70%乙醇中不超过1分钟的方法进行表面灭菌。
在考虑细菌排出率时,口服感染至关重要。宿主向环境中释放的病原体数量通常难以直接测量,因此常以内部分担量作为感染严重程度以及传播能力的替代指标26,27。同时测量细菌载量与细菌排出情况,可深入分析疾病严重程度和传播过程中这两个关键因素之间的关系38。本方法的一个局限性在于,检测果蝇体内细菌载量需要进行破坏性取样,这使得难以对同一宿主个体在感染过程中病原体的增殖与清除进行长期追踪。然而,可通过在感染不同阶段对多个群体进行破坏性取样来克服这一限制,前提是假设每个群体的平均微生物载量能够反映单个个体内的纵向病原体动态变化。细菌排出的测量则不受此限制,本文提供了如何在横断面样本中定量测定细菌排出,以及如何进行纵向研究以分析个体在感染过程中排出量随时间变化的示例。
多种宿主和病原体的性状共同决定了个体传播疾病的可能性25,26,39。尽管这些性状在不同宿主-病原体系统中的重要性可能有所不同,但排菌很可能是粪口传播的主要决定因素。能够测量细菌的排出,为验证这一假设提供了机会。在表征了目标果蝇品系中的宿主-病原体动态后,实验人员可对个体进行口服感染,并在其具有传染性的期间,将其与未感染的易感宿主共同饲养。随后可在不同时间点检测这些“受体”果蝇体内的细菌载量,以直接衡量传播情况。
本工作获得了惠康基金会(Wellcome Trust)对免疫、感染与进化中心(http://ciie.bio.ed.ac.uk;资助编号:095831)的战略资助。PFV 获得了布拉anco·魏斯研究员项目(Branco Weiss Fellowship)(https://brancoweissfellowship.org/)和爱丁堡大学校长研究员项目(Chancellor’s Fellowship,爱丁堡大学生物科学学院)的支持;JASJ 获得了英国自然环境研究理事会(NERC)E3 DTP 博士生奖学金的支持。
| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 小瓶 | Sarstedt Ltd. | 58.490 | 聚苯乙烯平底管 75mm x 23.5mm,23ml |
| 琼脂 | Sigma-Aldrich | A7002 | 琼脂,灰分含量 2.0-4.5% |
| 红糖 | Bidvest | 66032 | 浅色软质红糖 |
| 玉米 | Dove's Farm | 有机玉米粉 | |
| 费尔米潘酵母 | Bidvest | 96360 | 干性即食酵母 |
| 对羟基苯甲酸甲酯 | Sigma-Aldrich | H5501 | >=99.0%,结晶状 |
| 蔗糖 | Sigma-Aldrich | 84097 | 蔗糖 BioUltra,分子生物学用,>=99.5%(HPLC) |
| 培养皿 | Fisher Scientific UK Ltd. | 15788517 | X600 培养皿 90 X 16.2MM 无菌三重通气 |
| 离心管(50ml) | Greiner Bio-one Inc | 210261 | 离心管,50ml,带裙边,袋装,无菌 |
| 微量离心管(0.5ml) | Sarstedt Ltd. | 72.699 | Sarstedt 微量离心管 锥底 推盖式 0.5ml 标准中性 |
| 微量离心管(1.5ml) | Sarstedt Ltd. | 72.690.001 | Sarstedt 微量离心管 锥底 推盖式 1.5ml 标准中性 |
| 乙醇 | VWR International Ltd. | 20821.33 | 分析纯无水乙醇 ANALAR NP ACS/R.PE - 分析级 |
| 2 L 锥形瓶 | VWR International Ltd. | 214-0038 | 窄口,2 L 三角烧瓶 |
| 无菌滤纸 | Fisher Scientific UK Ltd. | 1001-020 | 圆形及片状;颗粒截留:大于11μm;过滤速度:150 Herzberg;空气流速:10.5秒/100mL/in²;中等孔隙率;光滑表面;1号滤纸;类型:圆形;直径:20mm |
| 比约样本容器 | Fisher Scientific UK Ltd. | 129A | 7ml 聚苯乙烯样本容器 |
| 假单胞菌分离琼脂 | Sigma-Aldrich | 17208 | 含琼脂 13.6 g/L,氯化镁 1.4 g/L,动物组织蛋白胨消化物 20g/L,硫酸钾 10g/L,三氯生 0.025g/L |
| LB 肉汤,Miller 配方 | Fisher Scientific UK Ltd. | BP1426 | 每升含胰蛋白胨 10g,酵母提取物 5g,氯化钠 10g |
| 大型胚胎收集笼 | Scientific Laboratory Supplies Ltd. | 59-101 | Flystuff - 适配 100mm 培养皿 |
| TRI 试剂溶液 | Life Technologies | AM9738 | |
| 96 孔微孔板 | Scientific Laboratory Supplies Ltd. | 353072 | Falcon 96 孔透明平底 TC 处理聚苯乙烯细胞培养微孔板,带盖,无菌 |
| 研钵杵 | Fisher Scientific UK Ltd | 12649595 | 研钵杵,预灭菌;Axygen;组织研磨器;蓝色;惰性聚丙烯材质;适配 1.5 和 2.0mL 离心管;独立包装;每包 100 支 |
| 甘油 | Scientific Laboratory Supplies Ltd. | CHE2068 | 甘油 分析纯 99.5% 2.5 L |
| 棉絮 - 非吸收性 | Cowens Ltd | ABL | 非吸收性 大量装 20 袋 x 500 |
| 棉絮 - 吸收性 | Cowens Ltd | ABS | 药典级 小量装 20 袋 x 500 |
| 涡旋振荡器 | Fisherbrand | Whirlimixer 75W 50-6-Hz 220-240V | |
| 轨道摇床培养箱 | Gallenkamp | INR-200-010V | 220 V,50 Hz,5 A。标称温度:70ºC。振荡频率:0...400 rpm。 |
| 吸光度微孔板读数仪 | Biotek Instruments Ltd | ELx808™ 吸光度微孔板读数仪 | |
| Gen 5 微孔板读数仪与成像软件 | Biotek Instruments Ltd | 用于吸光度微孔板读数仪 | |
| 离心机 | Beckman Coulter | 392304 | Allegra X-12R 台式冷冻离心机,50Hz 230V |
| Step One Plus 实时荧光定量 PCR 系统 | Thermofisher Scientific | 4376600 | Applied biosystems Step One Plus 实时荧光定量 PCR 系统 |
| Step One 软件 2.3 版 | Thermofisher Scientific | 适用于 Stepone 和 SteponePlus 实时荧光定量 PCR 系统 | |
| R 统计软件 | https://cran.r-project.org/ | ||
| 10 µL 移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 741015 | Gilson 风格易装式。带刻度,透明,可重复填充,960 个 |
| 200 µL 移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 741065 | Gilson 风格易装式。带刻度,透明,可重复填充,960 个 |
| 1000 µL 移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 741045 | Gilson 风格易装式。带刻度,透明,可重复填充,960 个 |
| 20 µL 滤芯移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 774288 | Gilson 风格滤芯吸头。透明,蓝色架,单个包装,RNase/DNase 无残留,每架 96 个,共 10 架 |
| 200 µL 滤芯移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 739288 | Gilson 风格滤芯吸头。透明,蓝色架,单个包装,RNase/DNase 无残留,每架 96 个,共 10 架 |
| 1000 µL 滤芯移液器吸头 | Greiner Bio-one Inc | 740288 | Gilson 风格滤芯吸头。透明,蓝色架,单个包装,RNase/DNase 无残留,每架 60 个,共 10 架 |