本研究提出了一种先进的方案,通过检测绿色荧光蛋白和生物发光信号,并结合定量分子检测技术,精确评估肿瘤负荷。
本研究提出了一种先进的方案,通过检测绿色荧光蛋白和生物发光信号,并结合定量分子检测技术,精确评估肿瘤负荷。
三阴性乳腺癌(TNBC)是一种侵袭性强且治疗选择有限的乳腺癌亚型。与侵袭性较低的乳腺肿瘤患者相比,TNBC患者的5年生存率仅为77%,这归因于其特有的耐药表型和转移负担。为此,研究人员已建立了小鼠模型,旨在发现能够限制TNBC肿瘤生长和转移扩散的新型治疗策略。本文介绍了一种实用的TNBC原位模型操作指南:将悬浮于基底膜基质中的MDA-MB-231乳腺癌细胞植入小鼠第四对乳腺脂肪垫中,该模型可高度模拟人类癌细胞的行为。文中讨论了使用游标卡尺测量肿瘤、通过活体和离体成像评估肺转移以及分子检测方法。该模型为研究治疗效果提供了优良平台,尤其适用于原发性肿瘤与远端转移灶之间相互作用的研究。
在美国,大约每八名女性中就有一人在其一生中会患上侵袭性乳腺癌,其中10%−20%的患者将被诊断为侵袭性的三阴性乳腺癌(TNBC)亚型。尽管在大多数情况下原发性病灶可通过手术切除,但亚临床微转移和化疗耐药性使其成为一种难以治疗的疾病。尤为重要的是,即使在早期接受过治疗,大多数转移性TNBC患者最终仍会复发1。因此,肿瘤异质性、微转移以及治疗耐药性是限制TNBC患者获得良好临床疗效的三大主要挑战。因此,迫切需要更深入地理解TNBC复杂的分子背景,并开发能够有效抑制转移性疾病的治疗药物。
肿瘤转移是一个多步骤的过程,在此过程中,肿瘤细胞通过降解细胞膜并从原发灶逃逸,侵入(即内渗)和逸出(即外渗)血管系统,并最终在远端组织中适应和定植,从而控制并劫持其微环境以促进自身的播散2。为研究乳腺癌转移,已开发出多种动物模型,其中常用的有两种方法:直接血液循环注射和原位移植。直接血液循环注射的常用方法包括尾静脉注射,此外也有采用直接心脏注射3、直接脑内注射4和直接肝脏注射5等方法。直接血液循环注射通常被称为人工转移模型,操作快速简便,但生理相关性较低,因为它绕过了肿瘤细胞从原发灶逃逸及内渗的过程6,7,8。与直接注射模型相比,原位乳腺癌模型在肺等远端器官中出现可检测的转移病灶所需时间更长,但其生理相关性更高,因为它更贴近人类体内发生的多步骤转移过程。重要的是,一项2013年的研究9比较了尾静脉注射与原位移植模型,发现通过尾静脉注射的乳腺癌细胞,以及从尾静脉注射后肺转移灶中分离出的细胞,其全局基因表达谱相似。相反,原位注射的乳腺癌细胞与其所形成的肺转移灶之间的全局基因表达谱却存在显著差异9。这些结果表明,原位模型具有更高的生理相关性,因为其转移病灶经历了类似于人类转移多步骤过程的选择性演化。
本研究描述了一种在裸鼠中建立的原位乳腺癌(MDA-MB-231-Luc/GFP)模型,该模型由我们实验室优化,适用于成像检测技术,以及新型生物标志物的鉴定和靶向化疗药物的开发。
肿瘤生长分析采用经国家癌症研究所动物实验伦理委员会批准的方案进行,并遵循美国国家研究委员会《实验动物护理和使用指南》、美国公共卫生服务部《实验动物护理和使用指南》以及《实验动物人道护理和使用政策》的建议。
1. 植入前细胞的制备
注意:MDA-MB-231 人乳腺腺癌细胞(商业获取)通过慢病毒稳定转染了荧光素酶基因 III 和增强型绿色荧光蛋白(GFP)标记,并在筛选抗生素(嘌呤霉素)存在条件下培养。
2. 原位乳腺癌模型建立及肿瘤大小测量

3. 体内生物发光与离体荧光成像
注意:本研究中,二维生物发光成像和荧光成像均在实验终点进行。生物发光成像(BLI)使用配备有16位冷却CCD相机和加热成像平台的商用临床前光学扫描仪完成。
4. 转移性乳腺癌细胞的分子检测

5. 肺中转移性乳腺癌细胞的检测
6. 数据收集与分析
使用游标卡尺测量肿瘤体积是评估治疗效果的一种成熟方法(图1)。接种细胞数量、基底膜基质的使用、微生物组、设施洁净度以及注射部位是影响肿瘤生长速率的关键因素。
与GFP成像不同,BLI在成像前至少需要提前15−20分钟注射荧光素酶底物。此外,小鼠品系、细胞系、处理方式以及荧光素酶报告基因均会影响生物发光信号的强度。因此,为了获得各研究组之间可比较的信号,必须在正式成像前进行BLI动力学研究,以确定最佳的成像时间窗口(图2)。
由于信噪比较高26,27,与GFP方法相比,活体全身生物发光成像在检测低水平转移信号方面具有更高的灵敏度(图3)。此外,生物发光信号的组织穿透深度比GFP深数毫米。然而,生物发光信号的产生依赖ATP,这在评估离体组织样本时成为限制因素。如果动物样本能够快速处理,则生物发光成像(BLI)仍可作为获取转移定量结果的有效方法。一种可行的策略是逐只处理动物。但本研究因使用了大量小鼠群体,该方法不可行。当器官在注射荧光素后约45分钟进行成像时,已无法检测到BLI信号。在此情况下,使用双报告基因细胞系具有重要意义。由于GFP分子性质稳定,研究人员可在采集靶器官的GFP信号前,有充足时间完成尸体解剖处理(图4)。
图5 提供了一个实际例子,说明卡尺测量肿瘤大小可能如何扭曲数据解读:因为该异种移植瘤已失去大部分有活力的肿瘤细胞,但仍保持较大的体积和形态。对这些异种移植瘤的组织病理学检查显示瘤体内部存在坏死(图5B)。
对于质疑原位乳腺癌模型中脑转移成像结果的研究人员,实时PCR的分子检测可提供令人信服的证据(图6)。在此情况下,外源性GFP DNA序列是解决该问题的最佳方法,因为转染的GFP DNA序列在人类或啮齿类动物中并不存在。

图1:肿瘤体积测量。 在异种移植植入后第10天开始使用游标卡尺测量肿瘤体积/负荷,之后每周测量两次,直至实验结束。误差线由标准误(SEM)值计算得出。 请点击此处查看该图的放大版本。

图 2:确定最佳图像采集时间窗口。 左图:选择一只携带大型异种移植瘤的小鼠和一只携带小型异种移植瘤的小鼠,用于确定最佳荧光素动力学范围。右图:通过每 2 分钟采集一次图像,持续 40 分钟所获得的荧光素动力学曲线。在 15−22 分钟之间观察到平台期,该时间段被用作后续所有成像实验的最佳图像采集时间。请点击此处查看该图的放大版本。

图3:全身生物发光成像(BLI)。 左:全身BLI成像。中:腹侧视图,下半身覆盖黑色手套的套筒部分。右:背侧视图,下半身覆盖黑色手套的套筒部分。通过BLI成像在腹侧视图中检测到腋窝淋巴结转移。 请点击此处查看该图的放大版本。

图4:离体BLI/GFP信号检测。 在小鼠处死后20分钟,从小鼠的脑和肺中检测到GFP信号。在注射荧光素45分钟后未检测到BLI信号。在未处理小鼠的脑和肺中未检测到GFP信号。请点击此处查看该图的放大版本。

图5:光学成像技术相较于卡尺测量的优势。(A)体内原位肿瘤中GFP信号检测的代表性图像。仅异种移植瘤的一小部分显示GFP信号,提示肿瘤的大部分为间质组织。这一信息无法通过传统的卡尺测量获得,可能导致错误结论。此例凸显了光学成像在动物模型研究中的重要性。(B)同一只小鼠的组织病理学切片显示,坏死区域(即内部区域)也被计入肿瘤体积的计算中。请点击此处查看该图的放大版本。

图6:熔解曲线分析。 熔解曲线图显示了GFP扩增子的特异性。检测了来自植入MDA-MB-231-Luc/GFP细胞的小鼠脑组织提取的DNA,以及体外培养的MDA-MB-231-Luc/GFP细胞中分离的DNA(阳性对照)。通过实时PCR检测评估脑组织中的GFP含量。(A,B)分别为阳性对照和从小鼠脑组织提取的DNA的熔解曲线。(C)A和B图谱的叠加曲线,表明来自小鼠脑组织DNA的峰值信号特异性针对外源性GFP序列。请点击此处查看该图的放大版本。
在动物中研究三阴性乳腺癌(TNBC)时,已开发出两种小鼠模型:在免疫缺陷小鼠(即无胸腺裸鼠、NSG小鼠)中接种MDA-MB-231人乳腺腺癌细胞,以及在免疫健全的BALB/c小鼠中接种4T1细胞。这两种模型各有优势,具体选择取决于研究目标。例如,MDA-MB-231模型是在免疫缺陷小鼠中生长的人源TNBC细胞系,可模拟免疫抑制状态下的乳腺癌患者。另一方面,原位接种的4T1三阴性小鼠乳腺癌细胞在BALB/c小鼠中表现出的侵袭性表型,能够高度模拟Ⅳ期人类乳腺癌患者的转移过程。与静脉注射细胞的方法不同,在原位乳腺癌模型中,人源MDA-MB-231乳腺癌细胞被直接注射至乳腺脂肪垫11,12,与临床病理过程更为接近11,13。该模型中肿瘤生长周期较长,并逐步获得转移能力,生理相关性更强,因此并非人为诱导的转移性癌症模型4,14。这种自发性转移模型除肿瘤起始阶段外,能高度模拟人类乳腺癌的发展过程,是进行体内药物筛选和评估转移性乳腺癌治疗效果的关键模型。
小鼠体内肿瘤移植部位在提供维持肿瘤生长的微环境以及选择与人类相似的转移表型方面起着至关重要的作用。邻近的淋巴结和脂肪组织是影响乳腺癌疾病进展的关键因素15,16。在人类患者中,淋巴结和脂肪组织同样是影响乳腺癌恶性程度和发病率的关键相互作用因素17,18,19。因此,选择正确的解剖位置作为注射部位,可显著提高肿瘤模型与人类疾病的相似性。本研究选用第四对乳腺作为移植部位,主要基于上述要求,且该部位在解剖上更易接近,操作更为方便。
目前有多种肿瘤体积计算方法可供选择,研究人员可根据需要选用合适的方法。本研究采用的算法基于Faustino-Rocha等人的研究结果,该研究比较了不同的肿瘤体积计算公式,得出以下公式最为准确20。

基底膜基质是一种重要的细胞外基质,广泛应用于多种体外21和体内22,23实验。关于基底膜基质对异种移植瘤恶性程度的影响,目前存在相互矛盾的报道22,24,25。研究表明,其似乎仅影响异种移植瘤的初始定植,而对后续的肿瘤生长无明显作用25。在本实验所描述的异种移植过程中,将基底膜基质与癌细胞混合,以提高细胞/凝胶混合液在接种前的黏度。基底膜基质的存在可减少注射过程中混合液在注射部位的流失,并使混合液保留在移植部位,从而提高所植入异种移植瘤体积的一致性。
MDA-MB-231 细胞系是一种恶性永生化的人乳腺腺癌细胞系,因其三阴性状态而成为乳腺癌研究中的常用工具。使用双报告基因(荧光素酶和 GFP)细胞系可为活体和离体成像提供更大的灵活性。已有充分证据表明,与 GFP 信号相比,生物发光信号具有更高的灵敏度、更深的检测深度以及更优的对比度(信噪比),因此生物发光成像被广泛用于全身成像。然而,生物发光检测受限于较短的时间窗口(注射荧光素后约 15−20 分钟),仅在此期间信号检测呈线性关系。当动物被处死后,生物发光信号迅速减弱。如果实验中需要处死大量小鼠并采集多个组织或器官,则会成为实验设计上的难题。在本研究中,通过直接心脏穿刺采集血液,并对 40 只小鼠的脑、原发肿瘤、肺和受累淋巴结进行检测。当器官被采集并准备进行离体成像时,生物发光信号已无法检测到。因此,在此类情况下,GFP 检测更为适用。GFP 信号的发射波长位于可见光范围,在这些波长下,血液(即血红蛋白)对信号的吸收显著增强。此外,由于 NADH、脂色素和黄素类物质在可见光范围内的自发荧光,会产生较强的背景信号,使得低水平的 GFP 信号与自发荧光背景难以区分。采用多光谱荧光成像方法替代传统的滤光片组合成像,并结合光谱解混算法,有助于识别目标器官中的真实 GFP 信号。因此,通过结合生物发光成像在活体全身检测中的优势与多光谱 GFP 成像在离体器官/组织评估中的优势,可在大规模小鼠队列中最大化获取可定量的数据。
无论选择何种方法进行动物实验,都强烈建议在获取器官/组织之前彻底清除全部血液,尤其是针对转移负荷的研究。本方案通过实时PCR检测从小鼠原位乳腺癌模型中采集的全血样本中的GFP信号(数据未显示)。尽量减少器官/组织中的血液体积,可降低靶器官中的假阳性信号。
综上所述,使用 MDA-MB-231-Luc/GFP 细胞构建的原位乳腺癌模型是一种高度相关的动物模型,能够紧密模拟人类三阴性乳腺癌(TNBC)患者的病情。该模型对于在类似于人类的肿瘤微环境中研究、监测和评估治疗效果至关重要。双报告基因细胞系的应用进一步增强了该原位乳腺癌模型的实用性。
作者无任何利益冲突需要披露。
作者感谢美国国立卫生研究院、国家癌症研究所、贝塞斯达马里兰州癌症与炎症项目以及弗雷德里克国家实验室—小型动物成像项目、Leidos 生物医学研究公司,弗雷德里克马里兰州,美国机构内研究计划的支持。
| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 波因氏液 | Sigma | HT10132-1L | 肺转移性结节染色 |
| D-荧光素钾盐 | GoldBio | LUCK-1G | 荧光素酶底物 |
| DNAzol | ThermoFisher | 10503027 | DNA提取试剂盒 |
| Excel | Microsoft | 电子表格软件 | |
| 匀浆器 | Virtis | Cyclone Virtishear | 用于组织匀浆 |
| IVIS SPECTRUM 扫描仪 | Perkin Elmer | 荧光与生物发光成像系统 | |
| Maestro GNIR-FLEX 荧光扫描仪 | Perkin Elmer | 荧光成像系统 | |
| Matrigel 基质胶 | Corning | 356234 | 储存于 -20°C,使用时置于 4°C 保存 |
| MDA-MB-231 / Luciferase-2A-GFP 稳定细胞系 | GenTarget | SC044 | 双报告基因人乳腺癌细胞系 |
| 显微镜 | ThermoFisher | EVOS | 组织学图像采集 |
| 磷酸盐缓冲液 | ThermoFisher | 10010049 | 冲洗缓冲液 |
| Primer3 | MIT | 引物设计 | |
| Prism | GraphPad | 统计分析软件 | |
| 嘌呤霉素 | ThermoFisher | A1113803 | 抗生素 |
| RPMI 1640 培养基 | ThermoFisher | 61870127 | 细胞培养基 |
| SeniFAST SYBR Lo-ROX 试剂盒 | Bioline | BIO-94020 | 快速实时荧光定量 PCR 试剂 |
| StepOne Plus 实时荧光定量 PCR 系统 | ThermoFisher | 实时荧光定量 PCR 仪 |