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方法文章

慢性卒中患者上肢功能障碍的脑电图网络指标作为生物标志物

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DOI：

10.3791/64753

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2023年7月14日

 ,  ,  ,  ,  ,  ,  , 
1Department of Electronics and Information Engineering, Korea University, 2Department of Rehabilitation Medicine, Seoul National University College of Medicine, Seoul National University Bundang Hospital, 3Interdisciplinary Graduate Program for Artificial Intelligence Smart Convergence Technology, Korea University

* These authors contributed equally

本文内容

摘要

该实验方案展示了在脑卒中患者上肢运动过程中采集和分析脑电图（EEG）信号的范式。在受损上肢运动期间，低-beta频段EEG功能网络的改变被观察到，并与运动功能障碍程度相关。

摘要

已有研究报道，卒中患者在执行特定任务的患肢运动过程中，脑电图（EEG）信号的变化可作为运动功能障碍严重程度以及运动功能恢复预测的潜在生物标志物。在实施EEG实验时，需要详细的任务范式和组织严密的实验方案，以获得可靠且可解释的结果。本方案中，我们介绍了一种涉及上肢运动的任务特异性范式，以及EEG数据采集与分析所需的方法与技术。该范式包括1分钟静息期，随后进行4个实验阶段，每个阶段包含10次试验，每次试验交替呈现5秒静息状态和3秒任务状态（手部伸展），依次循环。EEG信号通过32个Ag/AgCl头皮电极采集，采样频率为1,000 Hz。对与肢体运动相关的事件相关谱扰动进行分析，并在低β频段（12–20 Hz）进行全脑水平的功能网络分析。代表性结果表明，在慢性卒中患者中，患侧上肢运动期间低β频段EEG功能网络发生改变，且该功能网络的改变程度与患者的运动功能障碍程度相关。研究结果证实了该实验范式在卒中患者上肢运动过程中进行EEG测量的可行性。未来需进一步采用此范式开展研究，以明确EEG信号作为运动功能障碍及恢复生物标志物的潜在价值。

引言

上肢运动功能障碍是中风最常见的后遗症之一，与日常生活活动能力受限密切相关1，2。已知α波（8-13 Hz）和β波（13-30 Hz）节律与运动密切相关。特别是研究表明，在中风患者进行受损肢体运动时，α波和低β波（12-20 Hz）频段的神经活动改变与运动功能障碍程度相关3，4，5。基于这些发现，脑电图（EEG）已成为一种潜在的生物标志物，能够反映中风患者运动功能障碍的严重程度以及运动功能恢复的可能性6，7。然而，以往开发的基于脑电图的生物标志物在探究中风患者运动功能障碍特征方面已被证明存在不足，主要原因是依赖静息态脑电数据，而非任务诱发的脑电数据8，9，10。与运动功能障碍相关的复杂信息处理过程，例如病灶同侧与对侧半球之间的相互作用，只能通过任务诱发的脑电数据揭示，而无法通过静息态脑电数据获得。因此，亟需进一步研究，以探索神经活动与运动功能障碍特征之间的关系，并明确受损身体部位运动过程中产生的脑电图作为中风患者运动功能障碍潜在生物标志物的有效性11。

采用脑电图（EEG）评估行为效应需要针对特定任务设计实验范式和操作流程。迄今为止，已有多种EEG实验方案被提出12，其中脑卒中患者通过执行想象或实际的运动以诱发与运动相关的脑活动11,13。在运动想象任务中，约53.7%的受试者无法清晰地想象相应的运动动作（称为"运动想象障碍"），因而无法有效诱发与运动相关的脑活动14。此外，重度脑卒中患者往往难以完成上肢整体的运动，且在数据采集过程中可能因动作不稳定而引入不必要的伪迹。因此，需要基于专家经验的技术指导，以获取与任务相关的高质量EEG数据以及具有神经生理学可解释性的结果。在本研究中，我们为脑卒中患者设计了一种综合性的实验范式，使其执行相对简单的手部运动任务，并提供了包含详细操作指导的实验流程。

本文通过阐述可视化实验方案，旨在说明利用脑电图（EEG）系统获取和分析与上肢运动相关的神经元活动所采用的具体概念与方法。本研究通过展示偏瘫性脑卒中患者患侧与非患侧上肢在脑电图中神经元活动的差异，旨在证明在横断面研究背景下，采用所述方案的脑电图作为脑卒中患者运动功能障碍严重程度潜在生物标志物的可行性。

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方案

所有实验程序均经首尔国立大学盆塘医院机构审查委员会审核并批准。本研究共招募了34名脑卒中患者。所有参与者均签署了知情同意书。若参与者符合纳入标准但因残疾无法签署知情同意书，则由其法定代理人签署知情同意书。

1. 实验设置

  1. 患者招募
    1. 使用以下纳入标准进行筛选：
      年龄在18至85岁之间，且存在上肢功能障碍；
      经脑部计算机断层扫描或磁共振成像确认为首次发生的缺血性或出血性脑卒中；
      参与者能够遵循临床评估和脑电图（EEG）研究的指导说明；
      除脑卒中外，无其他精神病或神经系统疾病病史。
    2. 根据以下标准排除患者：
      既往有中枢神经系统疾病（如创伤性脑损伤、脑肿瘤、帕金森病）；
      无法佩戴脑电图帽；以及
      无法遵循临床评估和脑电图研究的指导说明。
      注：选择上述纳入与排除标准旨在筛选出能够参与实验的受试者，并控制可能影响结果的人口学因素。
    3. 向所有入选的参与者提供有关实验程序的详细信息。
  2. 实验系统：脑电图（EEG）
    1. 使用包含32个Ag/AgCl头皮电极、纺织材质脑电图帽及脑电记录软件的脑电图系统进行数据采集。
    2. 使用一台安装有脑电记录软件的个人计算机（PC），并通过蓝牙将该计算机与脑电图设备连接。
    3. 使用另一台配备工程用数值分析与编程软件应用程序的个人计算机（参见材料表）。
    4. 为呈现刺激信号，将计算机连接至专用触发盒（图1）。
      注：两台计算机的详细技术参数见材料表。
  3. 基于编程软件的实验范式
    ​注：参与者使用患侧和非患侧手执行手部伸展任务，期间采集脑电图数据。图2展示了本研究的实验范式。
    1. 在显示器中央依次呈现“闭眼”和“睁眼”两个视觉刺激，每个持续30秒，以采集基线静息态脑电图数据，期间参与者按指示闭合和睁开双眼。
      注：由于静息态脑电图数据受非预期生理伪迹的污染相对较少，因此可用于验证脑电图数据质量，并识别个体在静息状态下的脑电特征。
    2. 呈现持续3秒的手部运动图像，以指示参与者执行手部伸展动作，随后显示5秒的注视点以进行休息。
      ​注：此过程被视为一次试验，在单次实验会话中重复10次。每位参与者对每只手完成4个会话。每次会话结束后，参与者可根据自身需要休息，以避免过度疲劳。

脑电图设备设置示意图；刺激呈现、触发盒、脑电放大器、通过蓝牙进行数据记录。
图 1：设备设置示意图。一台用于呈现实验刺激的电脑（PC1）连接至一个触发盒，另一台电脑（PC2）连接至脑电放大器。由PC1生成的刺激事件通过连接至PC1的触发盒传递至脑电放大器。请点击此处查看此图的放大版本。

运动任务时间协议示意图；手势；10次试验，4个会话；重复性任务分析。
图2：本研究中使用的实验范式。单次试验包括持续3 s的手部伸展运动，随后进行5 s的放松。该模式在单个会话中重复10次。总共进行了8个会话；其中4个会话涉及患侧手部运动，另外4个会话涉及未受累手部运动。该图经Mary Ann Liebert, Inc.授权改编自Shim等17。请点击此处查看该图的放大版本。

2. 记录与运动相关的脑电图数据

  1. 脑电图设置
    1. 让受试者坐在显示器前的一把舒适扶手椅上。
      注意：参与者与显示器之间的距离应至少为 60 cm，以防止视疲劳。然而，应避免距离过远（例如 >150 cm），因为它可能会分散参与者的注意力。
    2. 为准确佩戴用于脑电图测量的电极帽，需根据国际10-20系统确定Cz位置，即通过连接鼻根与枕外隆凸的纵向线和连接双侧耳廓上缘的横向线的交点。
      注意：根据脑电图测量设备的不同，可能无需使用脑电帽。在此情况下，应按照国际10-20系统将脑电电极直接贴附于头皮15.
    3. 为获得准确的脑电图测量结果，请根据受试者的头部尺寸选用合适大小的脑电帽，并将其放置到位，使Cz电极位置对准个体的Cz点。
    4. 固定下巴带，松紧要适中，以避免受试者在实验过程中因吞咽和眨眼感到不适。随后，确认脑电帽的T9和T10电极位置位于双侧耳廓上方的颞区，Fpz电极位置位于前额正中。
      注意：如果这些电极不在指定位置，应考虑更换脑电帽。本研究中使用了三种尺寸的脑电帽（54 cm：小号，56 cm：中号，58 cm：大号）。
    5. 正确放置脑电帽后，根据扩展的国际10-10系统，在头皮上安装32个Ag/AgCl头皮电极，接地电极置于Fpz，参考电极置于FCz16.
      注意：参考电极位置（FCz）受各种生理伪迹（如眼电图、肌电图和心电图伪迹）的影响相对较小，因其位于头皮中央区域（Cz）附近。
    6. 使用导电凝胶调节脑电图电极与头皮之间的阻抗水平，并用凝胶固定头发，以防止脑电图电极与头皮之间出现任何阻碍。
      注意：必须确认由于凝胶泄漏是否在相邻的 EEG 电极之间形成了桥接。
    7. 使用脑电图记录软件。
    8. 打开脑电图系统并执行 配置 > 选择放大器选择 Liveamp > > 放大器 > 连接。 搜索 Liveamp 用于无线连接的功能（图3).
    9. 执行 阻抗检查 用于监测每个电极的阻抗水平的功能。
      注意：以特定阻抗水平进行实验时 <建议使用 20 KΩ（图4).
    10. 执行 监测 通过实时脑电图信号监测，确认所有电极的脑电图是否具有相似的振幅水平图5).
      注意：脑电图（EEG）信号的幅度通常在 10 µV 和 100 µV，当闭眼时，枕区附近的 alpha 波（8-12 Hz）功率会增加。因此，通过监测闭眼状态下枕区附近通道的振幅水平和 alpha 节律振荡，可对 EEG 数据质量进行定性确认。
  2. 实验范式设置
    1. 为确保稳定的脑电图（EEG）数据采集，应使用两台独立的计算机分别用于呈现外部刺激和记录EEG数据（参见 图1).
    2. 根据实验范式，使用编程软件（如步骤1.3中所述）编写刺激呈现程序，以向受试者呈现实验刺激。
      注意：本研究中使用了基于软件的刺激程序，但也可根据实验所用脑电图（EEG）设备的兼容性及用户使用便利性选择其他软件。基于编程软件的刺激脚本见于 补充文件 1 （实验刺激.m）。事件信息用于指示刺激的起始时间点，由实验室自编程序软件生成，通过触发盒传输至脑电放大器，并最终传送到脑电记录软件图1).
    3. 以监测模式运行程序以呈现实验刺激（参见步骤 2.1.10）。随后，每次呈现刺激时，确认事件信息是否在脑电图记录软件底部被及时且正确地标记，如图所示 图6.
      注意：每次呈现新刺激时均需记录时间点，随后将用于数据分割。因此，尽可能获取实验事件的精确时间点至关重要，以避免数据分割不准确，从而导致分析结果不可靠。
    4. 启动脑电图记录软件，然后使用编程软件独立运行基于实验范式开发的刺激呈现程序，以防止数据遗漏。
      注意：为便于数据分析，建议采用统一的命名规则为数据存储文件命名（例如，Sub1_Session1）。
  3. 脑电图记录
    1. 按照步骤1.3中介绍的实验范式，以1,000 Hz的采样率记录脑电图（EEG）。
      注意：采样率可根据研究人员希望研究的脑电图（EEG）频率范围进行调整。通常建议采用的采样率为 >200 Hz，根据奈奎斯特采样定理，可对不超过100 Hz的脑电信息进行分析，因为大多数脑电信息的频率低于100 Hz。
    2. 尽可能保持参与者之间相同的实验环境（如实验场所、设备、室温等），并指导他们在进行脑电图测量期间尽量减少不必要的动作。

用于阻抗测量的软件界面设置：四步配置流程图。
图 3：脑电放大器与运行脑电记录软件的计算机之间的无线连接流程。请按顺序执行以下步骤：（A）选择放大器，（B）连接放大器，（C）搜索已连接的放大器以建立无线连接，（D）连接完成。请点击此处查看此图的放大版本。

脑电图数据采集设置；显示电极连接性和状态的阻抗检查示意图。
图 4：各通道的阻抗检查流程。 所有通道均应调整至绿色，以确保脑电图测量的稳定性。建议在阻抗低于 20 KΩ 的条件下进行实验。 请点击此处查看该图的放大版本。

信号监测界面示意图，脑电数据缩放功能，信号可视化分析工具。
图5：每个通道的实时数据监测流程。 所有正在测量的通道信号均可进行实时监测，并可通过顶部工具栏中的选项（红框所示）实现放大/缩小功能。请点击此处查看该图的放大版本。

显示脑电波模式、信号处理和实验结果的脑电图数据分析图表。
图6：事件信息监控截图。 红色条表示每次由PC1提供刺激时呈现的事件标记。请点击此处查看此图的放大版本。

3. 脑电图数据处理与分析

注意：本研究为复制该科研概念提供了精确的指导。因此，本文简要概述了分析流程和代表性结果。详细步骤及相关结果可参见之前的研究17。这表明 Mary Ann Liebert, Inc. 已授权使用其受版权保护的材料。

  1. 预处理
    1. 使用基于主成分分析的数学方法，在脑电图（EEG）数据预处理软件中去除原始 EEG 数据中的眼动相关伪迹18,19（参见材料表）。
      注意：如果在任一电极中，任何一段数据即使经过预处理后仍表现出明显的伪迹（± 100 µV），则该段数据将被排除在后续分析之外。受影响手部运动任务中被剔除的平均 epoch 数（含标准差）为 3.69 ± 7.15，未受影响手部运动任务中为 1.62 ± 3.95。
    2. 应用 0.1 Hz 至 55 Hz 的带通滤波器。根据任务起始时间，将预处理后的 EEG 数据按每次试验从 -1 s 到 3.5 s 进行分段，以包含用于事件相关谱扰动（ERSP）和功能网络分析的基线期。
  2. 事件相关谱扰动（ERSP）分析
    ​注意：通过事件相关谱扰动（ERSP）分析对采集的 EEG 数据进行验证，重点关注与自主运动相关的低β频段（12–20 Hz）。
    1. 对每次试验进行短时傅里叶变换以计算 EEG 谱功率，使用编程软件中 EEGLAB 工具箱的newtimef函数20（非重叠汉宁窗，窗长 250 ms）。
    2. 通过减去基线期（-1 至 0 s）的平均功率，对每次试验的功率谱进行归一化处理，以研究手部运动任务期间与基线期之间谱功率的变化。
    3. 通过对各次试验的归一化功率谱进行平均，估算每位患者的基线归一化 ERSP 图谱。
  3. 功能网络分析
    ​注意：通过功能网络分析从脑网络角度研究 EEG 的变化。为基于图论计算加权全脑网络指标，首先使用相位锁定值（PLV）计算不同脑区之间的脑功能连接。然后基于 PLV 连接分析结果构建功能连接矩阵，并进一步用于计算全脑网络指标17。所有功能网络分析均使用编程软件完成。
    1. 使用自编函数21,22计算低β频段（12–20 Hz）的基于希尔伯特变换的相位锁定值（PLV）。用于计算基于希尔伯特变换 PLV 的自编函数见补充文件 2（myPLV.m）。
    2. 在任务期（0–3.5 s）的每个时间点，评估 32 个 EEG 电极之间所有可能配对的 PLV，并通过对任务期的 PLV 进行平均，构建一个对称邻接矩阵（32 × 32，电极数量 = 32）。将 PLV 矩阵作为网络分析的输入数据17,23。
    3. 基于 Brain Connectivity Toolbox（https://sites.google.com/site/bctnet）使用图论方法评估四个加权全局网络指标：（1）连接强度（strength），（2）聚类系数（clustering coefficient），（3）路径长度（path length），以及（4）小世界性（small-worldness）17,24,25。

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结果

图7 展示了每种手部运动任务的地形低β频段事件相关去同步（ERD）图。在患侧和非患侧手部运动任务中，与同侧半球相比，对侧半球均观察到显著更强的低β频段ERD。

比较受损与未受损脑区的脑电图地形图；显示微伏变化。
图7：所有患者执行受损手与未受损手运动任务时的平均地形图。通过反转偏瘫右侧组的ERD图获得整合后的地形图。颜色越深的蓝色表示ERD越强，说明相应脑区比其他区域激活程度更高。CON表示完好的对侧半球，IPSI表示受损的同侧半球。本图经Mary Ann Liebert, Inc.许可改编自Shim...

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讨论

本研究介绍了一种用于测量脑卒中患者上肢运动相关神经活动的脑电图（EEG）实验。通过应用该实验范式以及脑电图的采集与分析方法，确定了病灶同侧和对侧运动皮层的事件相关去同步化（ERD）模式。

事件相关同步去同步（ERSP）图谱的结果（图7）显示了在移动受损手和未受损手时神经元激活程度的差异。该结果与先前研究的发现一致26,27，表明本实验设计是一种可行的方法，可在临床研究环境中实施。

既往研究主要采用静息态脑电图（EEG）数据来探究脑卒中患者神经元活动的改变。然而，本研究使用了在手部运动过程中采集的任务特异性脑电图数据，该数据作为预测运动功能恢复的生物标志物具有良好的应用前景17。

从总体角度来看，进行脑电图（EEG）记录时必须注意一些重要事项。特别是第...

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披露

MS、NJP、WSK 和 HJH 拥有一项待审批专利，名称为"用于提供与运动障碍相关的信息及所用装置的方法"，专利号 10-2022-0007841。

致谢

本工作由韩国国家研究基金会（NRF）资助，该基金会由韩国政府（MSIT）提供资金支持（项目编号：NRF-2022R1A2C1006046）；由韩国国家研究基金会（NRF）通过教育部、科技和未来规划部资助的脑科学原创技术研究计划（项目编号：2019M3C7A1031995）；由韩国国家研究基金会（NRF）资助，该基金会由韩国政府（MSIT）提供资金支持（项目编号：NRF-2022R1A6A3A13053491）；以及由韩国科学和信息通信技术部（MSIT）资助，在信息通信技术振兴中心（IITP）监督下的信息技术研究中心（ITRC）支持计划（项目编号：IITP-2023-RS-2023-00258971）提供支持。 & 通信技术规划 & 评估）

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材料

本文使用的材料清单
姓名公司目录编号评论
actiCAPEasycap, GmbH Ltd.，德国HerrschingCAC-32-SAMW-56用于容纳脑电图电极的纺织脑电帽平台
Brain Vision Recorder（软件）Brain Products GmBH Ltd.，德国慕尼黑-用于记录脑电图信号的软件
Curry 7（软件）Compumedics，澳大利亚-用于脑电图数据预处理的软件
MATLAB R2019a（软件）MathWorks 公司，美国马萨诸塞州纳蒂克-用于运行实验刺激和分析脑电图数据的软件
记录用电脑联想集团有限公司，中国香港型号：X58K
Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz，内存 8 GB
使用 Brain Vision Recorder 进行脑电图数据记录
传感器&触发扩展（STE）Brain Products GmBH Ltd.，德国慕尼黑STE-055604-0162向 EEG 放大器添加生理信号
分路盒Brain Products GmBH Ltd.，德国慕尼黑BP-135-1600将Ag/AgCl电极连接至EEG放大器
刺激 PC韩国首尔 Hansung Corporation型号：ThinkPad P71
Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz，内存 8 GB
使用 MATLAB 呈现刺激屏幕
TriggerBoxBrain Products GmBH Ltd.，德国慕尼黑BP-245-1010接收来自PC的触发信号并将其传递给EEG记录系统

参考文献

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脑电图生物标志物运动功能障碍任务特异性脑电图功能网络分析低β频段事件相关去同步运动功能恢复卒中神经生理学
慢性卒中患者上肢功能障碍的脑电图网络指标作为生物标志物
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