小肠和大肠系膜D3区域中结肠和小肠动脉淋巴管束解剖分离的作用

摘要

本研究旨在探讨在肠系膜根部进行肠系膜淋巴管大体解剖和显微解剖的可行性，并结合淋巴引流区域的形态测量学分析。

摘要

D3 淋巴结清扫联合扩大肠系膜/结肠系膜切除正逐渐成为小肠与大肠癌手术中的标准术式。本研究旨在探讨在肠系膜根部进行淋巴管的大体与显微解剖的可行性，并结合淋巴引流区域的形态测量学分析。研究在三具来自遗体捐赠项目的防腐尸体上进行。切除腹前外侧壁后，将大网膜向上牵引，暴露肠系膜、右半结肠系膜及横结肠系膜。标记关键解剖标志（回结肠皱襞、中结肠皱襞、十二指肠空肠夹角）后，沿 D3 清扫范围的大致外周轮廓小心切开并去除脏层腹膜。通过轻柔的离心刮除法去除腹膜下脂肪及结缔组织，从而暴露深部的淋巴管与血管网络。操作中使用窄刮匙、显微解剖剪、小镊子、弯钳，以及带荧光环的 5 倍放大镜。位于中央的肠系膜上血管是识别其分支、属支及其伴随淋巴网络的关键解剖标志。淋巴管通过与集合管的连续性及其与淋巴结的连接得以辨认。最后，使用数字卡尺测量淋巴引流区域，即上述动脉与其邻近血管之间的距离。综上所述，肠系膜淋巴管的解剖可全面展示淋巴管网络的分布，为小肠与大肠肿瘤的 D3 手术提供重要的解剖学依据。

引言

目前，结直肠癌及小肠肿瘤的手术倾向于进行D3淋巴结清扫，即尽可能彻底清除肠系膜上（或肠系膜下）血管主干周围中央血管轴的淋巴组织^1,2。对于此类高难度手术而言，充分掌握肠系膜淋巴系统的宏观解剖结构显然是先决条件。因此，肠系膜D3清扫范围被定义为一个矩形区域，其边界如下：在中结肠动脉起始处头侧2 cm，回结肠动脉起始处尾侧2 cm，肠系膜上静脉外侧边界右侧3 cm，以及沿肠系膜上动脉左侧缘³。至于第三维度，D3范围还包括肠系膜上血管前后方的组织，且需遵循胚胎发育平面⁴。

该精细区域的淋巴内容物在历史文献中已有论述⁵，近年来也有研究采用不同方法对淋巴引流进行可视化观察^3,6,7。部分文献以教学和学术的方式探讨淋巴系统^5,8,9，而其他研究^2,3,6,7,10则采取更为直接的视角，但仅限于肠系膜的某一部分及其相关结构。目前文献中所缺乏的是以分层方式呈现的小肠与大肠淋巴结及淋巴管的整体概览。鉴于解剖学以解剖为基础，而解剖学又是外科手术的重要基础，因此通过精细的解剖操作，系统展示D3范围内的淋巴系统，对于教育和培训具有重要意义。本研究的目的即在于重建一种详细的、逐步推进的肠系膜血管与淋巴管解剖方法，使其在一定程度上可与D3淋巴结清扫术的手术场景相类比。

方案

本研究方案遵循瑞士日内瓦大学医学院解剖学教研室遗体捐赠项目的指导原则。遗体捐赠者已正式签署声明，同意将其遗体或身体部分用于教学或科研目的。该遗体捐赠项目的法律依据为《涉及人类的科研联邦法案》（人类研究法案，HRA）、瑞士医学科学研究院指南，以及瑞士解剖、组织学和胚胎学学会（SGAHE/SSAHE）的原则。

1. 所需材料

1. 使用未经腹部手术、外伤或病理病史的 Jores 防腐保存尸体（配方：40% 甲醛 1,875 mL，水合氯醛 750 mL，卡尔斯巴德盐 750 g，蒸馏水 12,375 mL；解剖前储存于 5 °C）。
2. 检查腹壁是否存在手术或外伤瘢痕。
3. 为视频记录目的，使用正前方摄像机，可选用无线设备。

2. 实验步骤的第一步

1. 在腹部前外侧壁做一个宽阔且深的手术刀切口，切开所有层次，包括壁层腹膜，但需避开腹腔内器官。确保切口线从腹股沟皱襞中点开始，向后斜行至腋中线，然后向上延伸至肋弓。
2. 确保该切口沿剑突尖端走行，并在对侧对称延续。切开肝镰状韧带和肝圆韧带（图1），然后将整个腹壁瓣向下翻转。

3. 解剖区域的准备

1. 站在尸体的右侧。
2. 助手站在尸体左侧，手动将大网膜、横结肠及横结肠系膜向上方牵拉，以暴露尸体的肠系膜。
3. 随后将小肠袢向下并向左侧牵拉，将盲肠向右侧牵拉，显露回盲皱襞。

4. 解剖腹膜

1. 根据上述界限划定 D3 体积的更大范围，但在矩形的每侧周围保留约 3 cm 的边缘。使用手术刀，在其上方的脏层腹膜上做非常浅表（1–2 mm）的切口（图 2）。注意不要切得过深，以保护腹膜下结构。
2. 使用镊子、剪刀和/或精细镊细致地将腹膜层从下方的脂肪和结缔组织上分离（图 3）。特别注意横结肠系膜区域，该处双层浆膜层较薄。

5. 腹膜下分离——起始点

1. 再次向尾侧牵拉盲肠，以拉紧并显露回盲血管。
2. 使用精细弯头解剖镊、镊子、解剖针、小刮匙以及显微手术尖对尖剪刀，开始游离伴随这些血管的淋巴血管束。
3. 确保解剖方向与淋巴管的走行平行（图4）。应主要采用刮除脂肪小叶的方式，而非锐性解剖。由于淋巴管在结缔组织纤维束中较难辨认，因此需采用双重鉴别方法：淋巴管更长、更具弹性，且起始或终止于淋巴结。

6. 清除淋巴结

1. 沿回结肠血管及向近端至肠系膜上动脉主干方向，寻找大小不一的淋巴结。
2. 应从淋巴结表面呈放射状、离心方向刮除周围的脂肪和结缔组织，以充分暴露该淋巴结（图5）。此操作将显露出其输入和输出淋巴管，需沿两个方向分别追踪。

7. 解剖并分离血管

1. 在不干扰表层淋巴网络的情况下，解剖并分离血管鞘（vaginae vasorum）内的深部血管（例如回结肠动脉和静脉）（图6）。为此，应利用血管网络中的自然间隙，尽量减少对淋巴管的牵拉。在解剖区域的合适部位，使用尖-尖型剪刀，沿回结肠血管的走向轻轻将刀片平行撑开。
2. 定期用苯酚溶液喷洒解剖区域，以防止精细结构干燥。抽吸腹膜隐窝和凹陷处的多余液体。
3. 当回结肠血管和淋巴管从周围结缔组织和脂肪中完全游离后，测量淋巴清除范围，即在动脉上方和下方两侧，使用精密校准的卡尺测量动脉与其伴行淋巴管之间的距离。测量位置应位于与肠系膜上静脉右侧支交叉处及其远端1 cm处。

8. 解剖肠系膜上血管

1. 沿回结肠血管向近端追踪，辨认其在肠系膜上血管的起始处。在解剖之前，继续使用精细弯头镊子和探针追踪淋巴管，并显露其在D3范围根部的淋巴网络。
2. 在此处辨认沿肠系膜上动脉左侧纵向走行的主要集淋巴管（图7）。保留该淋巴管，并由此向离心方向解剖其两侧的属支淋巴管。
3. 随后开始解剖肠系膜上动脉和肠系膜上静脉，同时保持其表浅的淋巴管和淋巴结完整（图8）。肠系膜上动脉周围的血管旁神经鞘在此解剖过程中需特别注意，应使用锐-锐剪刀尽可能去除该神经组织。
4. 观察回结肠动脉与肠系膜上静脉的毗邻关系，即其为后方跨越或前方跨越。以相同方式继续向尾侧解剖（游离血管但保留周围淋巴管），沿肠系膜上动脉向远端延伸，范围包括2–3支回肠动脉的起始水平，并向头侧超过中结肠动脉起始处的水平。

9. 解剖小肠血管

1. 与助手交换位置，站在解剖标本的左侧。确定空肠动脉和回肠动脉的起始位置后，从肠系膜上动脉主干向离心方向继续解剖。用手术缝线环绕这些动脉，以便识别并将其与伴行的淋巴管分离。
2. 注意空肠静脉是否从前方向横跨肠系膜上动脉。若存在此情况，使用弯头镊子或探针轻轻抬起静脉，并在其下方继续解剖。由于空肠和回肠动脉数量较结肠动脉更多，且其伴行淋巴管形成更为密集的网络，因此需采取细致入微的操作和精细解剖。建议在带有荧光环形灯的大倍率5倍放大镜辅助下进行。
3. 对淋巴清除范围进行与结肠血管相同的测量（图9）。在胰腺切迹区域，辨认最高位置的即最上方的空肠动脉。检查该血管是否与胰十二指肠下动脉共干发出。

10. 解剖中结肠动脉

1. 从中结肠动脉的起始处开始，沿着其伴行的淋巴丛向上追踪至横结肠系膜。
2. 使用两把镊子和/或锐/锐剪刀，显露中结肠动脉的主要及次要分支，并清晰分离横结肠系膜淋巴组织与空肠上部淋巴网络。
   注意：当中结肠动脉的远端分支离开胰腺切迹区域时，应呈弓状跨越肠系膜上血管的通道。
3. 再次测量邻近淋巴管相对于中结肠动脉的最大偏移距离（图10）。

结果

本研究共纳入三具来自瑞士日内瓦大学医学院解剖学教研室遗体捐赠项目的Jores法保存的尸体（均为女性，年龄分别为59岁、70岁和84岁，标记为A、B、C）。在所有三例标本中，通过精细解剖全面且系统地观察了D3区域内的淋巴管和淋巴结，及其与肠系膜上血管主干、分支和属支之间的关系。关于结肠分支，三例标本中均未发现右结肠动脉。空肠动脉的数量分别为A = 4、B = 5、C = 4。解剖区域的下界包括最多三条回肠动脉及其邻近的淋巴结构。淋巴网络包括紧邻肠动脉走行的淋巴血管束、吻合支、在束间穿行的独立分支，以及最终沿肠系膜上动脉左侧缘走行的恒定主集淋巴管，该淋巴管接收来自大肠（右侧）和小肠（左侧）的淋巴回流。特定动脉与其所在淋巴血管束内邻近淋巴管之间的平均淋巴间隙（即淋巴清除距离）见表1。数据使用Statistica 64位版本14.0.0.15（TIBCO Software Inc. 2020）进行统计分析。由于样本量较小，采用双变量Mann-Whitney U检验对数据进行评估。三组之间在空肠动脉淋巴间隙方面无统计学差异（p > 0.05）。在比较三例标本的回肠动脉淋巴间隙时也得到相同结果（p > 0.05）。另一方面，当将所有空肠和回肠动脉的淋巴间隙合并后与结肠支（回结肠动脉和中结肠动脉）的淋巴间隙进行比较时，样本量允许使用Student t检验。结果显示结肠支的淋巴间隙显著大于小肠区域（t值为14.35，自由度df = 26，p < 0.05）。在三例中的两例中，观察到空肠静脉从前方向跨越肠系膜上动脉及空肠动脉。向头侧方向的解剖未发现空肠上动脉与胰十二指肠下动脉存在共干的情况，同时清晰显示出肠系膜上动脉淋巴鞘与沿中结肠动脉左支（们）走行的淋巴管之间相互分离。

图1：韧带。 分离镰状韧带（FL）和肝圆韧带 请点击此处查看此图的放大版本。

图 2：腹膜——切口。 在 D3 区域上方切开腹膜（箭头所示）。图像右侧为横结肠（TC）请点击此处查看该图的放大版本。

图3腹膜 - 抬高 镊子提起切开的腹膜（*）并剥离D3区域 请点击此处以查看此图的放大版本。

图4：组织清除。 左侧镊子夹住一条淋巴管（Ly），右侧镊子清除周围的脂肪和结缔组织 请点击此处查看该图的放大版本。

图 5：淋巴结。 淋巴结及其输入和输出血管（箭头）的解剖结构 请点击此处查看该图的放大版本。

图6：回结肠血管。 回结肠动脉（A）和静脉（V），其上方为淋巴管 请点击此处查看该图的放大版本。

图7：收集管。 两把镊子夹住位于左侧肠系膜上动脉（白色）走行路径上的收集淋巴管（箭头所示）。请点击此处查看该图的放大版本。

图8：概览图。 肠系膜上静脉（蓝色，SMV）和肠系膜上动脉（白色），其前方有大量淋巴管横行穿过。GTH：Henle胃结肠干。 请点击此处查看此图的放大版本。

图9：淋巴清除功能。 测量空肠动脉（JA，位于卡尺上臂处）的淋巴清除功能请点击此处查看该图的放大版本。

图10：中结肠动脉。 中结肠动脉（MCA）起源于肠系膜上动脉（SMA），并在图像上部发生分叉。请点击此处查看该图的放大版本。

	A	B	C
各部位平均淋巴清除距离：
回结肠动脉	4.9 mm	5.3 mm	3.7 mm
中结肠动脉	5.4 mm	6.6 mm	7.1 mm
空肠动脉	0.9 ± 0.14 mm	1.2 ± 0.22 mm	1.8 ± 0.17 mm
回肠动脉	1.0 ± 0.10 mm	0.7 ± 0.10 mm	0.5 ± 0.08 mm

表1：结肠动脉与回肠动脉的平均淋巴清除率

参考文献	研究类型	评注
Rouvière, 1981 (9)	解剖学	对淋巴管和淋巴结的详细研究，但无形态测量
Conley et al. 2010 (12)	解剖学	小肠系膜的解剖，以及空肠和回肠动脉的形态测量
Thakur et al. 2011 (13)	解剖学	直肠系膜淋巴结的手工解剖
Delrivière et al., 2000 (14)	解剖学	获取尸体小肠并缩小尺寸，进行系膜透照、血管造影和血管解剖，保留回肠系膜的淋巴管
Açar et al., 2014 (15)	解剖学	类完整结肠系膜切除（CME）的逐步解剖，包括血管结构、筋膜和自主神经
Stelzner 2016 (16)	解剖学	类CME的逐步解剖、透照法，以及通过组织学展示淋巴管
Nesgaard et al, 2018 (10)	解剖学	右半结肠切除术的淋巴清除，进行形态测量
Ueki et al., 2019 (17)	外科	横结肠癌的D3淋巴结清扫，清除肠系膜上静脉（SMV）和肠系膜上动脉（SMA）上方及中结肠动脉（MCA）周围的淋巴脂肪组织
Petz et al., 2021 (18)	外科	术中经内镜亚黏膜注射吲哚菁绿（ICG），利用近红外（NIR）荧光识别肿瘤淋巴引流区域
Luo et al., 2022 (19)	外科	牵引MCA和ICA血管蒂，明确SMA/SMV上方的腹膜及覆盖的淋巴脂肪组织
Tei et al. 2023 (20)	外科	术中变换体位以获得系膜血管的最佳视野
Efetov et al., 2024 (21)	外科	后方即腹膜后界面入路处理肠系膜上血管
Gao, et al., 2024 (22)	外科	比较CME右半结肠切除术中D3清扫范围；以SMV作为内侧边界具有显著的肿瘤学优势
Shah et al., 2025 (23)	外科	逐步进行CME右半结肠切除术，重点包括肠道定位、血管解剖识别、由尾侧向头侧的系膜解剖及血管结扎
Vasic et al., 2025 (24)	解剖学	基于术前CT进行系膜三维重建并结合解剖；关键点包括SMA的二/三分叉及回肠淋巴清除范围

表2：已发表的解剖学研究列表。

讨论

与血管系统相比，淋巴系统的结构高度复杂，这一点已被证实⁸。随着完整系膜切除联合D3淋巴结清扫术的引入，该系统在肠道外科领域受到了广泛关注¹。经典的解剖学分离技术已被用作研究系膜神经丛的方法¹¹，而这一研究工具也被证实适用于系膜淋巴管的研究。

本研究的优势在于其对D3区淋巴管解剖入路进行了精确且逐步的展示。从界定该区域的边界，到微小结构识别与分离的具体技术，关键要点均已明确标出。文中还介绍了操作中的难点与潜在风险——此类解剖需要精细的操作，尤其是在将淋巴管与下方的血管分离时，或在淋巴网络的间隙中解剖血管周围神经鞘时尤为如此。

本研究的形态测量部分具有明确的临床意义。血管与其相邻淋巴管束之间的测量距离为手术中的淋巴清扫提供了指导依据。尽管结果基于较小的样本量，但显示空肠回肠分支的清扫范围较结肠分支更小，这与小肠动脉之间的相互间距较结肠动脉更小的情况相一致。此外，所得数值与已有文献报道的结果相符^2,10。

我们使用以下关键词在 PubMed 上进行了文献检索：dissection、mesentery、lymph 和 anatomy，并采用布尔运算符 AND 进行组合。此次检索共获得 196 条结果，进一步筛选后排除了病例报告以及未展示解剖技术的文章。检索结果见表 2^{9,10,12,13,14,15,16,17,18,19,20,21,22,23,24}。大多数论文涉及血管的解剖^{12,14,15,20,21}，也包括筋膜和自主神经¹⁵，以及淋巴管和淋巴结^9,13,16,18。关于后者，部分论文使用了“肠系膜主要血管周围淋巴脂肪组织”这一定义不清的泛称，但并未详细描述淋巴管网络结构^17,19。有两篇文献真实地提供了 D3 范围内及其邻近区域特定淋巴管的概览图，其中一篇包含相应的形态测量数据¹⁰，另一篇则未包含⁹。从肠系膜淋巴系统整体（解剖与形态测量）视角来看，本研究相较于所分析的文献具有相对优势。

最近的三项研究与本解剖方法学方案一致。第一项研究²²探讨了D3切除范围的边界定义，强调以肠系膜上静脉作为内侧边界具有重要的肿瘤学优势，包括可获取更多的淋巴结总数以及阳性淋巴结数量。第二项研究²³提出了一种在右半结肠癌切除术中实施完全结肠系膜切除的标准化操作流程，并提供了详细的分步描述。尽管该方法与我们的操作存在细微差异（例如，通过横结肠系膜牵引来初始识别肠系膜上血管），但其余步骤与本文所述的方法学一致：包括回结肠血管的识别、从尾侧向头侧进行结肠系膜解剖、系膜切开、进入血管周围层面等。第三项研究²⁴结合了术前CT图像的分割与三维重建技术，并辅以详细的解剖学解剖，其中包括对前三条回肠动脉的形态测量，这与本研究中的内容相同。

可以明显看出，关于完整结肠系膜/肠系膜切除的现有文献在右半结肠切除术领域已有广泛覆盖。然而，针对小肠癌病例中D3淋巴结清扫的相关数据仍较为有限^2,24。目前，整个腹腔肠管的肠系膜被视为一个独立器官，因此其淋巴系统应作为一个整体进行研究。从这一角度出发，本研究提出了一种结合性、直观且多维度的方法来研究肠系膜淋巴系统，其中形态测量学可作为一项有价值的补充手段。

本文介绍的解剖技术及其研究结果是我们两项临床试验中所采用手术技术的基础：a) 小肠肿瘤的扩展（D3）系膜切除术（https://clinicaltrials.gov/study/NCT05670574）；b) 通过多排螺旋计算机断层扫描（MDCT）血管成像实现安全的D3右半结肠癌根治术（https://clinicaltrials.gov/study/NCT01351714）。这两项试验目前仍在进行中，分别已纳入107例和623例患者。初步及中期结果证实，大多数右半结肠D3区域范围存在转移的患者在接受根治性手术后可实现生存（总生存和无病生存）²⁵。术后1年、3年和5年的总生存率分别为100%、87.5%和72.9%，而1年、3年和5年的无病生存率分别为86.5%、78.4%和73.1%。短期手术结果显示出可接受的并发症水平，其中血管损伤发生率为9.5%，其余无术中并发症。后者与术前基于CT的解剖结构重建（"路线图"）密切相关，该技术显著缩短了手术时间，并降低了血管事件的发生率²⁶。

关于D3淋巴结清扫术相关血管的复杂性，Efeteov等人的研究²⁷提出了一种简单但实用的分类方法。该分类采用三个定位标准：肠系膜上动脉和静脉（交叉或平行关系）、回结肠动脉与肠系膜上静脉（前方或后方交叉），以及空肠静脉与肠系膜上动脉的关系（前方或后方交叉）。作者最终强调，针对患者个体化的血管解剖变异采取个性化处理具有重要意义。我们仅补充一点：在部分病例中，存在两条或更多空肠静脉同时从肠系膜上动脉（SMA）的前方和后方穿过。

本研究存在两个局限性。首先，研究是在经过防腐处理的人体材料上进行的，这种材料在一定程度上类似于活体组织，但缺乏血液循环。第二个局限性是纳入的案例数量较少（3例）；然而，本研究原本即为一项接近原理验证的初步研究。

综上所述，肠系膜淋巴管的解剖学解剖为大肠和小肠肿瘤的高质量手术提供了宝贵的数据，也可作为外科培训的教育工具。

材料

本文使用的材料清单

姓名	公司	目录编号	评论
7.5 mm 相机	CinVivo, Redwood City, CA	序列号 0131	型号 CVCAM0028CT
集线器	CinVivo, Redwood City, CA	序列号 402917004000069	型号 CV4002SHC
外科头戴相机系统 Titan - 4k	CinVivo, Redwood City, CA	序列号 0069