Methodenartikel

Ein kostengünstiges und minimal-invasives Protokoll für die chronische Multi-Site-Elektroenzephalographie-Aufzeichnung bei frei beweglichen Mäusen

DOI:

10.3791/69314

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10. Oktober 2025

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1Department of Cellular Biology and Anatomy, Medical College of Georgia at Augusta University, 2National Institute of Biotechnology, 3Department of Neuroscience and Regenerative Medicine, Medical College of Georgia at Augusta University, 4Department of Neurology, Medical College of Georgia at Augusta University

* These authors contributed equally

In diesem Artikel

Zusammenfassung

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Dieses Protokoll wurde entwickelt, um ein zuverlässiges und leicht zugängliches System zur Aufzeichnung von frei beweglichen Nagetier-EEGs zu schaffen.

Zusammenfassung

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Die Elektroenzephalographie (EEG) dient als grundlegendes Instrument zur Verfolgung der elektrischen Aktivität im Gehirn und gewinnt sowohl in der klinischen Diagnostik als auch in der präklinischen Tierforschung zunehmend an Bedeutung. Während das EEG von Nagetieren eine leistungsfähige Plattform für die Modellierung menschlicher neurologischer Erkrankungen bietet, sind Langzeitaufzeichnungen oft durch die hohen Kosten, die Invasivität oder die technische Komplexität bestehender Systeme eingeschränkt. Hier stellen wir ein zuverlässiges, zugängliches, wirtschaftlich tragfähiges und minimal invasives Protokoll für die chronische, kortikale EEG-Erfassung an mehreren Standorten bei frei beweglichen Mäusen vor. Bei der Technik werden Platin-Iridium-Drähte mit Schraubenelektroden hergestellt, die mit einer USB-Schnittstelle (Universal Serial Bus) verbunden sind, die epidural mit Knochenschrauben verankert und mit Klebstoff und Zahnzement gesichert werden. Das System ermöglicht eine stabile Signalerfassung über mehrere Monate, wie bei Wildtyp-C57BL/6J-Mäusen mit einer postoperativen Überlebensrate von 85% (n = 20) gezeigt wurde. Das EEG wurde bei 1.000 Hz abgetastet und zwischen 1 Hz und 500 Hz mit einem Differenzverstärkeraufbau gefiltert. Zur Validierung des Systems wurde Pentylentetrazol (20 mg/kg) verabreicht, um eine anfallsähnliche Aktivität zu induzieren, was zu einem deutlichen Anstieg der interiktalen Entladungen führte - von 2-5 zu Studienbeginn auf 20-51 Ereignisse nach der Injektion - begleitet von einer erhöhten Signalamplitude. Die Entladungen wurden auf der Grundlage der Wellenformmorphologie und der Signaleigenschaften identifiziert, die den anerkannten elektrophysiologischen Kriterien entsprechen. Das Setup ist kompatibel mit verhaltensbezogener Videoverfolgung und Open-Source-Analysepipelines und unterstützt die Integration in pharmakologische, genetische oder Neuromodulationsstudien. Diese Methode bietet eine stabile und anpassungsfähige Plattform für die Untersuchung der Netzwerkdynamik des Gehirns in Nagetiermodellen, mit Anwendungen in der Epilepsieforschung und darüber hinaus.

Einleitung

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Die Elektroenzephalographie (EEG) liefert eine direkte Messung der elektrischen Aktivität des Gehirns und wird häufig zur Diagnose von Epilepsieeingesetzt 1. In den letzten Jahren wurden EEG-Techniken zunehmend für den Einsatz in Kleintiermodellen angepasst, um neurologische Störungen, die Schlafphysiologie und die Dynamik des Gehirnnetzwerks zu untersuchen 2,3,4. Mit dem Aufkommen genetisch veränderter Mausmodelle und bedeutenden Fortschritten in der Aufzeichnungstechnologie ist das EEG von Nagetieren zu einem unverzichtbaren Werkzeug für die präklinische Forschung geworden und bietet wertvolle Einblicke in translationale Mechanismen, die für die Gesundheit des menschlichen Gehirns relevant sind 5,6.

Die gleichzeitige Erfassung und Manipulation der neuronalen Aktivität ist entscheidend für die Untersuchung der Gehirndynamik sowohl auf Makro- als auch auf Mikroschaltkreisebene. Dieser duale Ansatz ermöglicht die Echtzeitüberwachung der neuronalen Netzwerke, die an der Initiierung und dem Fortschreiten von Anfällen beteiligt sind. Epilepsie, die durch wiederkehrende und oft unvorhersehbare Anfälle gekennzeichnet ist, entsteht durch Störungen komplexer Gehirnschaltkreise4. Trotz umfangreicher Forschung sind die Mechanismen, die die Ausbreitung und den Ausbruch von Anfällen steuern, nach wie vor unvollständig verstanden, was zum Teil auf den begrenzten Einsatz von Technologien zurückzuführen ist, die gleichzeitige Aufzeichnungen über mehrere Hirnareale hinweg ermöglichen7.

EEG-Aufzeichnungen aus Tiermodellen, die neurologische Störungen beim Menschen rekapitulieren, haben interiktale Spikes, Spike-and-Wave-Entladungen und Anfallsbeginnmuster aufgedeckt, die denen bei menschlichen Patienten sehr ähnlich sind 8,9, wodurch unser Verständnis der elektrophysiologischen Veränderungen im menschlichen Gehirn verbessert wird. In ähnlicher Weise bieten EEG-Anomalien, die in Modellen der Alzheimer-Krankheit, der Autismus-Spektrum-Störung und der Schizophrenie entdeckt wurden, wichtige Einblicke in die gestörte neuronale oszillatorische Aktivität und zeigen potenzielle therapeutische Ziele auf10.

Trotz Unterschieden in der Anatomie und dem Maßstab des Gehirns weisen EEGs von Maus und Mensch auffallende Ähnlichkeiten auf 2,11. Beide weisen charakteristische oszillatorische Frequenzbänder auf -- Delta, Theta, Alpha, Beta und Gamma -- wobei die Leistungsspektren im Allgemeinen einer 1/f-Verteilung 2,11 folgen. Übergänge zwischen Gehirnzuständen, wie z. B. das Auftreten von Delta-Aktivität während des Schlafs ohne schnelle Augenbewegungen (NREM) oder eine erhöhte Gamma-Synchronisation während Aufmerksamkeits- und Gedächtnisaufgaben, sind bei allen Spezies konserviert. Darüber hinaus zeigt die epileptiforme Aktivität, einschließlich hochfrequenter Oszillationen (HFOs) und iktaler Muster, sowohl bei Mäusen als auch bei Menschen vergleichbare zeitliche und spektrale Profile7.

Die konservierten Eigenschaften des EEG von Nagetieren und Menschen machen Mausmodelle hochgradig translational für die Untersuchung von Hirnerkrankungen. Das Maus-EEG ermöglicht invasive, hochauflösende Aufzeichnungen, die eine detaillierte Analyse auf Schaltkreisebene ermöglichen12. Es unterstützt auch die Erprobung neuromodulatorischer Strategien, einschließlich pharmakologischer Wirkstoffe, optogenetischer Kontrolle und Closed-Loop-Stimulation13,14, die mit verhaltensbezogenen und molekularen Werkzeugen gekoppelt werden können, um neuronale Dysfunktion präzise zu untersuchen.

Dennoch ist bei der Extrapolation von Erkenntnissen Vorsicht geboten. Die geringere Größe und die einfachere kortikale Struktur des Mäusegehirns können die Signalausbreitung beeinflussen, und kognitive ereigniskorrelierte Potentiale (ERPs) sind im Vergleich zum Menschen möglicherweise weniger ausgeprägt15. Die Gewährleistung der Konsistenz bei der Elektrodenplatzierung, der Signalreferenzierung und den analytischen Pipelines ist entscheidend für die Verbesserung der Reproduzierbarkeit und der laborübergreifenden Validität16.

Die EEG-Aufzeichnung bei Kleintieren birgt sowohl Chancen als auch Herausforderungen. Das Maus-EEG wird typischerweise mit chronisch implantierten Elektroden aufgenommen, die entweder epidural auf der Schädeloberfläche positioniert sind oder als Tiefenelektroden in subkortikale Strukturen eingeführt werden17,18. Oberflächenelektroden, wie z.B. Schraub- oder Drahtelektroden, die auf der Dura mater platziert werden, sind minimalinvasiv und eignen sich für Langzeit-Längsaufnahmen. Solche Elektroden befinden sich unterhalb des Knochens, was eine hohe Impedanzbarriere für die Aufnahme darstellt. Dementsprechend kann man sich Duralelektroden bei Nagetieren eher mit der Elektrokortikographie (eCoG) als mit dem EEG vorstellen. Im Gegensatz dazu bieten Tiefenelektroden eine höhere räumliche Auflösung und ermöglichen den Zugang zu tiefen Hirnregionen wie dem Hippocampus, dem Thalamus oder der Amygdala, was Studien zu Anfallsnetzwerken und oszillatorischer Kopplung über die Verteilung der Regionen hinweg erleichtert 2,11.

Moderne EEG-Systeme für Nagetiere unterstützen eine mehrkanalige Aufzeichnung mit hoher zeitlicher Auflösung und sind häufig mit einer Videoüberwachung zur Verhaltenskorrelation gekoppelt18. Darüber hinaus ermöglichen drahtlose EEG-Systeme eine ungebundene Echtzeiterfassung bei sich frei verhaltenden Tieren, wodurch Bewegungseinschränkungen und Stress minimiertwerden 19. Obwohl diese Modernisierungen im Laufe der Zeit kommerziell verfügbar gemacht wurden, sind sie entweder sehr teuer oder zu invasiv, um das Nagetiermodell über einen langen Zeitraum zu untersuchen.

Um diese Lücke zu schließen, stellen wir ein vielseitiges und kostengünstiges Protokoll für die EEG-Erfassung an mehreren Standorten in Nagetiermodellen vor, das sich für Langzeitstudien mit minimaler Invasivität eignet. Dieser EEG-Aufzeichnungsansatz eignet sich besonders für Studien, die eine hochauflösende Bewertung der kortikalen Aktivität bei Mäusen unter kontrollierten experimentellen Bedingungen erfordern. Es wird am besten angewendet, wenn (i) das Tier eine kurze Anästhesie während der Elektrodenimplantation tolerieren und sich vollständig erholen kann, (ii) eine stabile Kopfpositionierung oder minimale Bewegung während der Aufzeichnung gewährleistet ist, (iii) eine langfristige oder wiederholte Überwachung der neuronalen Aktivität gewünscht wird und (iv) das Versuchsdesign je nach Verstärkerkapazität eine Einzel- oder begrenzte Aufzeichnung mit mehreren Tieren aufnehmen kann. Die Forscher sollten diese Einschränkungen berücksichtigen, um festzustellen, ob diese Methode mit ihren experimentellen Zielen übereinstimmt.

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Protokoll

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Dieses Protokoll wurde vom Tierpflege- und -nutzungsausschuss der Augusta University genehmigt. Der Leitfaden der National Institutes of Health für die Pflege und Verwendung von Labortieren wurde bei jedem Schritt des Versuchs befolgt. Es wurden alle möglichen Maßnahmen ergriffen, um die Anzahl der in dieser Studie verwendeten Tiere zu minimieren. Bei den für diese Studie verwendeten Mäusen handelt es sich um den 2 Monate alten Wildtyp C57Bl6J. Die Zeit, die für die Durchführung der einzelnen Schritte benötigt wird, ist in den jeweiligen Schritten enthalten.

1. Vorbereiten der Steckerstifte mit Elektroden (5 min)

  1. Verwenden Sie USB-Typ-B-Buchsenstifte mit 5 Pins, um mit 0,003" Platin-Iridium-Draht zu löten. Entfernen Sie die Beschichtung vom Draht, bevor Sie ihn mit dem Stift verlöten. Der vierte der fünf Stifte ist der Erdungsstift; Verwenden Sie es nicht zum Anschließen an die Elektroden (Abbildung 1A). Verwenden Sie die anderen 4 Pins, um die Elektroden anzuschließen.
  2. Biegen Sie die Stifte um etwa 45° und wickeln Sie die Drähte zweimal um jeden Stift, um sicherzustellen, dass die Drähte richtig angeschlossen bleiben und sich nicht lösen (Abbildung 1A).
  3. Geben Sie etwas Lötkolophonium-Flussmittelpaste auf jeden Pin, um die Oberfläche des Pins zu reinigen, damit er effektiv gelötet werden kann.
  4. Fügen Sie jedem Pin ein kleines Stück Lötdraht hinzu, verwenden Sie einen Lötkolben, um den Lötdraht zu schmelzen, und befestigen Sie den Pin dauerhaft mit dem Platin-Iridium-Draht (Abbildung 1B-D).
    HINWEIS: Verwenden Sie eine 45°-Pinzette, um den Draht zu halten, und verwenden Sie eine andere, um den Stift zu wickeln. Führen Sie den gesamten Eingriff unter einem Hellfeldmikroskop durch. Schneiden Sie den restlichen Draht nach dem Umwickeln und Löten ab und lassen Sie das andere Ende an den Elektroden befestigt.

2. Implantieren von Elektroden (30 min)

  1. Betäuben Sie die Maus mit 0,5 mL isoflurangetränkter Watte in einer geschlossenen Kammer und montieren Sie die Maus auf den stereotaktischen Tisch. Stellen Sie sicher, dass die Maus nicht unterdosiert ist, bevor Sie sie in die Bühne setzen, indem Sie das Hinterbein kneifen und warten, bis es nicht mehr auf das Kneifen reagiert. Starten Sie schnell das Isofluran/Sauerstoff-Beatmungsgerät an der Nase mit einer Geschwindigkeit von 1,5 % v/v.
  2. Injizieren Sie der Maus Carprofen (5 mg/kg), um Entzündungsreaktionen und Schmerzen zu reduzieren, und Dexamethason (0,1 mg/kg IM), um Entzündungen und Hirnschwellungen zu reduzieren. Verwenden Sie Augensalbe, um die Augen feucht zu halten, da eine lange Einwirkung von Betäubungsmitteln die Augen austrocknen und schädigen kann.
  3. Verwende einen Haarentferner oder rasiere die Oberseite des Schädels, um die Haut freizulegen. Befolgen Sie die aseptische Technik, um den Schnittbereich mit 70%igen Ethanol- und Jodpads zu reinigen.
  4. Machen Sie mit einem Skalpell einen deutlichen Schnitt in der Mitte des Kopfes. Schneiden Sie um den Schnitt herum, um die Stelle der Elektrodenimplantation freizulegen. Stellen Sie sicher, dass die Muskeln nicht freiliegen (Abbildung 2A).
  5. Mit 0,9%iger NaCl-Lösung waschen und die Oberfläche trocknen. Schrubben Sie die Oberfläche mit Wattestäbchen, die in Wasserstoffperoxid getränkt oder getaucht sind. Hartnäckiges Bindegewebe am Knochen kann mit einem Skalpell entfernt werden. Warten Sie nach dem Schrubben mindestens 1 Minute.
  6. Waschen Sie mit 0,9%iger NaCl-Lösung und trocknen Sie die Oberfläche, bevor Sie mit dem Bohren beginnen.
  7. Verwenden Sie einen Zahnbohrer, um die Oberfläche des Schädels rau zu machen, um die Haftung des Acryls zu fördern.
  8. Messen und richten Sie die Positionen der Elektrodenimplantation (AP: +2, -4, ML: ±1,5)20 (Abbildung 2B).
  9. Bohren Sie die Oberfläche mit 1,4 mm Bohrern und setzen Sie mit Präzisionsschraubendrehern 4 Knochenschrauben (1,5 mm) in das Loch ein. Achte darauf, dass das Bohren keine Löcher in den Knochen bohrt. Die Schrauben sollen kein Loch in das Gehirn bohren, sondern die Oberfläche berühren (Abbildung 2C).
  10. Waschen Sie sich mit einer 0,9%igen NaCl-Lösung, wenn Blut vorhanden ist, und warten Sie, bis es getrocknet ist. Verwenden Sie bei Bedarf ein Vakuum.
  11. Wickeln Sie die am USB-Anschluss befestigten Drähte 2-4 Mal um jede der Schrauben und schneiden Sie die übrig gebliebenen Drähte ab (Abbildung 2D).
  12. Geben Sie einen kleinen Tropfen Sekundenkleber (Loctite) auf die Oberseite jeder Schraube und lassen Sie ihn trocknen, um die Verbindung stark zu machen. Stellen Sie sicher, dass der Stecker in der Mitte des Schädels platziert ist und den Schädel oder eine der Elektroden nicht berührt (Abbildung 2E).
  13. Verwenden Sie Cyanacrylat, um die Kopfkappe langsam nach und nach aufzubauen. Vermeiden Sie es, eine zu dicke Schicht aufzutragen, da diese den Knochen erhitzen kann. Befestigen Sie eine große Schraube an der flachen Oberfläche des Steckers, die weder den Knochen noch das Tier berührt, und verwenden Sie Zahnzement, um das Einstecken des USB-Kabels zu erleichtern (Abbildung 2F).
  14. Lassen Sie die Kopfkappe mindestens 2 Minuten trocknen, bevor Sie die Maus von der stereotaktischen Bühne lösen. Beobachten Sie die Maus für die nächsten 24 Stunden auf einem Heizkissen.
  15. Behandeln Sie die Maus in den nächsten 7 Tagen mit Carprofen in einer Dosierung von 5 mg/kg alle 12 h. Die Maus ist nach 2 Wochen Wartezeit bereit für die EEG-Aufzeichnung, um das Knochenwachstum an der Acrylschnittstelle zu fördern.
    HINWEIS: Versuchen Sie, den Stecker so nah wie möglich am Schädel zu halten. Achten Sie darauf, dass es weder den Schädel noch die Knochenschrauben berührt. Stellen Sie sicher, dass die Drähte an keinem der beiden Enden miteinander verbunden sind. Seien Sie vorsichtig, dass Cyanacrylat nicht in den USB-Anschluss und die Augen gelangt.

3. EEG-Aufzeichnung (65 min)

  1. Zeichnen Sie das EEG jeder Maus für 1 Stunde, 30 Minuten vor der Behandlung mit Pentylentetrazol (PTZ) und 30 Minuten nach einer Behandlung mit 20 mg/kg PTZ auf.
  2. Stecken Sie das USB-Kabel in den Stecker. Verbinden Sie das USB-Kabel mit Krokodilklemmen mit Krokodilklemmen mit einem differenziellen Wechselstromverstärker, wobei die Verstärkung auf 10 k eingestellt und zwischen 0,1 Hz und 250 Hz gefiltert wurde21. Stichproben-EEG-Signal bei 1000 Hz (Abbildung 3).
  3. Nehmen Sie die Ausgänge des Verstärkers gleichzeitig auf dem Computer auf und zeigen Sie sie auf einem Oszilloskop zur Echtzeitüberwachung an. Verbinden Sie die Verstärkerausgänge mit einem USB-Gerät zur Datenerfassung und Signalaufbereitung (z. B. NIDAQ), das an den Computer angeschlossen ist (Abbildung 3).
  4. Verwenden Sie den Python-Code, um das EEG-Signal aufzuzeichnen (verfügbar unter https://github.com/schrodi159/blakelabeeg). Der Code filtert das Signal digital bei 0,1 Hz und 250 Hz.
    HINWEIS: Die Aufzeichnung des EEG in einem Raum ohne elektrische Störungen verbessert die Qualität der Daten und der Aufzeichnung.

4. Interpretation der Daten

  1. Verwenden Sie den Python-Code, um Daten zu visualisieren (verfügbar unter https://github.com/schrodi159/blakelabeeg). Identifizieren Sie interiktale Entladungen aus jeder Aufzeichnung (Abbildung 4A).
    HINWEIS: Eine interiktale Entladung wurde in Betracht gezogen, wenn die Wellenform doppelt so groß ist wie die Basislinie und eine Dauer von weniger als 200 ms22 hat und mindestens 4 der folgenden 5 Kriterien erfüllt: di- oder triphasische Welle mit einem spitzen Peak, eine andere Dauer als der Hintergrund, eine Asymmetrie der Wellenform, eine Hintergrundaktivität, die durch das Vorhandensein gestört wird, und gefolgt von einer nachgehenden langsamen Welle8, 20,22.

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Ergebnisse

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Die Elektroden wurden in 20 Mäuse mit einem C57Bl6J-Hintergrund implantiert, darunter 5 Wildtyp-C57Bl6J-Mäuse, wobei die postoperative Überlebensrate von 85 % bis zu 6 Monate nach der Operation aufrechterhalten wurde (Abbildung 4B). Nach 6 Monaten begannen sich die Kopfkappen abzulösen, und alle Mäuse wurden im Alter von 8 Monaten eingeschläfert. Das durchschnittliche Gewicht der Kopfkappenbaugruppe, einschließlich des Steckers und der Schrauben, betrug 1,13...

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Diskussion

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In dieser Studie haben wir ein robustes, kostengünstiges und minimal-invasives Protokoll für die chronische EEG-Aufzeichnung an mehreren Standorten bei frei beweglichen Mäusen entwickelt und validiert. Die erfolgreiche Implantation von Schraubelektroden und speziell angefertigten Platin-Iridium-Elektroden, die an einen USB-Anschluss gelötet wurden, sowie die beobachtete Überlebensrate und Aufnahmequalität zeigen die Machbarkeit und Zuverlässigkeit der Technik bei chronischen Aufnahmen. I...

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Offenlegungen

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DTB ist ein bezahlter Berater der Alfred-Mann-Stiftung. Die Autoren haben keine konkurrierenden finanziellen Interessen oder andere Interessenkonflikte im Zusammenhang mit dieser Arbeit.

Danksagungen

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DTB wird durch NEI Grant R01EY036089 und NIA Grant RF1AG060754 unterstützt. XF wurde durch Zuschüsse des James Fickel Alzheimer's Disease Research Fund, EY028158 und EY032488 unterstützt.

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Materialien

Liste der in diesem Artikel verwendeten Materialien
NameUnternehmenKatalognummerKommentare
0,003" Platin-IridiumdrahtAM-Systeme777000
1,5 mm KnochenschraubenAntrin-Miniatur-Spezialitäten000-120X1/16 SL BIND MS SST
AC-Verstärker AM-Systeme
CarprofenCovetrus11695-6935-1
Coldpac Prothesen-AcrylbasisYates Motloid Kompaniehttps://www.yates-motloid.com/collections/coldpac/denture-base
Zahnbohrer 1,4 mmVolvere GXN/A
DexamethasonVEDCO50989-437-12
AugengleitgelOptix Carehttps://theoptixcare.com/
WasserstoffperoxidSigma Aldrich7722-84-1
NIDAQ USB Nationale Instrumentehttps://www.ni.com/en/shop/data-acquisition/entry-level-usb-daq.htmlDatenerfassung und Signalaufbereitung USB 
PentylenetetrazolCaymen Chemicals18682
Lötharz-Flussmittelpaste  Wellerhttps://www.weller-tools.com/us/en/consumer/products/soldering-accessories/
Lötdraht 0,32"Radio ShackN/A
SekundenkleberLoctiteN/A
USB-Typ-B-WeibsteckerQM SellerX00292ABU9

Referenzen

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EEG Aufzeichnung bei M usenchronisches EEGMulti Site EEGElektrodenimplantationPlatin Iridium ElektrodenKnochenschraubenelektrodenDifferenzverst rkerPentylenetetrazol Krampfmodelllangfristiges neurales Monitoring

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