Alle Tierversuche wurden von dem Ethikkomitee für Tierversuche der Shandong-Universität für Traditionelle Chinesische Medizin (SDUTCM20221101001) genehmigt.
Arzneimittel
Das QFY-Granulat-Trockencremepulver wurde vom Lunan Pharmaceutical Houpu-Forschungs- und Entwicklungszentrum hergestellt und getestet. Donepezil und Memantin wurden von Shanghai Yuanye Technology bezogen. Männliche 5xFAD-Mäuse mit einem Anfangskörpergewicht von 19–27 g wurden in dieser Studie verwendet. Die QFY-Dosis wurde aus der klinischen Human-Dosis von 43 g/Tag abgeleitet, was nach Anpassung an das QFY-Granulat-Trockencremepulver 16,297 g/Tag entspricht. Die mittlere Dosis für das vorliegende Experiment wurde basierend auf der klinischen Human-Dosis berechnet (16,297 g/70 kg × 9,1 = 2,11861 g/kg/Tag). Die hohe Dosis wurde auf das Doppelte der mittleren Dosis festgelegt (4,24 g/kg/Tag), und die niedrige Dosis auf die Hälfte der mittleren Dosis (1,06 g/kg/Tag). Alle Arzneimittellösungen wurden in einem Volumen von 0,1 mL pro 10 g Körpergewicht verabreicht.
Als positiven Kontrollansatz wurde eine kombinierte Verabreichung von Donepezil und Memantinhydrochlorid verwendet. Die Dosierungen wurden unter Bezugnahme auf die derzeitigen klinischen Applikationsdosen (10 mg/d bzw. 20 mg/d) sowie auf frühere Daten unserer Forschungsgruppe festgelegt, was zu einem Regime von 1,0 mg/kg/d Donepezil in Kombination mit 2,8 mg/kg/d Memantin führte und eine Gesamtdosis von 3,8 mg/kg/d ergab. Die endgültige Konzentration des Donepezil-Memantin-Gemischs wurde auf 0,38 mg/mL eingestellt, berechnet aus 3,8 mg/kg dividiert durch das Applikationsvolumen von 0,1 mL pro 10 g Körpergewicht.
QFY-Lösungen in niedriger, mittlerer und hoher Dosis wurden wie folgt hergestellt: 5,3 g, 10,6 g und 21,2 g QFY-Trockenpulver wurden jeweils in separate 100-mL-Bechergläser gegeben, mit 30 mL gereinigtem Wasser unter gründlichem Rühren vermischt, in Messzylinder überführt und mit gereinigtem Wasser auf ein Endvolumen von 50 mL aufgefüllt, wodurch endgültige Massenkonzentrationen von 0,106 g/mL, 0,212 g/mL bzw. 0,424 g/mL entstanden. Als positiver Kontrolle wurden 5 mg Donepezil und 14 mg Memantin in gereinigtem Wasser gelöst und auf ein Endvolumen von 50 mL eingestellt. Die Tiere jeder Gruppe erhielten einmal täglich über orale Gavage die entsprechende Arzneimittellösung verabreicht.
Tiere
5xFAD-transgene Mäuse [B6. Cg-Tg (APPSwFlLon, PSEN1* M146L* L286V)6799Vas/Mmjax] wurden im Labor gezüchtet. Alle Tiere wurden in einer SPF-Umgebung an der Shandong-Universität für Traditionelle Chinesische Medizin bei einer Temperatur von 22–24 oC, einer Luftfeuchtigkeit von 50–60 % und einem 12-Stunden-Licht-Dunkel-Wechsel gehalten. Den Tieren stand jederzeit Futter und Wasser zur Verfügung.
Männliche 5xFAD-Mäuse im Alter von 2,5 Monaten wurden zufällig fünf Gruppen zugewiesen: unbehandelte 5xFAD-Mäuse, Donepezil in Kombination mit Memantin, niedrig dosiertes QFY, mittel dosiertes QFY und hoch dosiertes QFY. Alterstypische männliche Wildtyp-(WT)-Wurfgenossen dienten als WT-Kontrollgruppe. Die Behandlungen wurden einmal täglich über einen Zeitraum von 220 Tagen verabreicht. (Abbildung 1).
Verhaltensuntersuchungen
Griffkrafttest
Die Kraft der Skelettmuskulatur der Vordergliedmaßen der Mäuse wurde mit einem Griffkraftmessgerät gemessen23. Während des Experiments wurde das Testgerät horizontal positioniert, sodass die Maus parallel zur Tischoberfläche blieb. Nachdem das Gerät eingeschaltet worden war, wurde die Maus vorsichtig auf die Grifffläche gesetzt. Sobald die Maus die Platte sicher ergriffen hatte, wurde ihr Schwanz mit gleichmäßiger Kraft nach hinten gezogen, bis die Maus losließ. Die maximale Griffkraft wurde aufgezeichnet. Diese Messung wurde dreimal wiederholt, und der Mittelwert dieser Werte wurde zur Bestimmung der Griffkraft der Maus verwendet.
Gangtest
Die Gangregelmäßigkeit von Mäusen wurde mit CatWalk XT gemessen. Das Experiment wurde in eine Trainingsphase und eine Testphase unterteilt24. Einen Tag zuvor wurden die Versuchsmäuse in den Versuchsraum verbracht, um ihnen die Anpassung an die neue Umgebung zu ermöglichen. Während der Trainingsphase wurden die Mäuse am Startpunkt platziert und liefen entlang des Kanals zum Endpunkt. Jede Maus wurde dreimal täglich trainiert. Nach drei Tagen Training (bis jede Maus den Kanal schnell durchlaufen konnte), wurden die Mäuse in den Käfig zurückgebracht. Die Testphase war identisch mit der Trainingsphase, und die Computersoftware analysierte automatisch jede Bewegungsbahn. Grüne Punkte wurden angezeigt, wenn die Bahn qualifiziert war, orange Punkte bei nicht qualifizierten Bahnen; mindestens drei grüne Punkte pro Maus mussten vorliegen, die dann mit der CatWalkXT 10.0-Software analysiert wurden.
Shuttle-Box-Test
Der Shuttle-Box-Test wurde verwendet, um die konditionierte aktive Vermeidungsfähigkeit bei Mäusen zu bewerten25. Die Versuchsanordnung bestand aus einer Shuttle-Box (18 cm x 18 cm), die in einer schallgedämpften Kammer untergebracht war. Der Versuch umfasste eine vier Tage dauernde Lernphase, gefolgt von einer eintägigen Testphase. An jedem Lerntag erhielten die Mäuse zunächst eine 120-s-Adaptationsphase in der Shuttle-Box, bevor das Training begann. Jeder Versuchsdurchlauf begann mit einem 6-s-Dauernden konditionierten Reiz (70-dB, 1000-Hz-Ton in Kombination mit einem 500-lux-hellen Licht), gefolgt von einem 3-s-Dauernden, 0,3-mA-Stromschlag, der über den Gitterboden appliziert wurde, und endete mit einer 12-s-Dauernden inter-trial-Pause. Wenn die Maus während des konditionierten Reizes in das gegenüberliegende Fach wechselte, blieb der Stromschlag aus, und die Reaktion wurde als aktive Vermeidung aufgezeichnet. Wenn die Maus während des konditionierten Reizes nicht wechselte, dies aber während des Stromschlags tat, wurde dies als passive Vermeidungsreaktion gewertet. Falls die Maus während des gesamten Durchlaufs nicht wechselte, wurde dies als Fluchtversagen registriert. Das Training wurde vier aufeinanderfolgende Tage lang durchgeführt, mit jeweils 30 Durchläufen pro Tag. Während der Testphase (Tag 5) wurde der Stromschlag weggelassen, während alle übrigen Parameter unverändert blieben. Die Anzahl der aktiven Vermeidungsreaktionen wurde als primäres Maß für Lernen und Gedächtnis erfasst.
Morris-Wasserlabyrinth
Der Morris-Wassernebel-Test wurde verwendet, um die räumlichen Lern- und Gedächtnisfähigkeiten der Versuchstiere zu bewerten26. Das Experiment wurde in einem Becken mit einem Durchmesser von 120 cm und einer Tiefe von 50 cm durchgeführt. Das Becken wurde mit trübem, weißem Wasser gefüllt, und die Temperatur wurde bei 21 °C gehalten. In einem der vier Quadranten wurde ein Plattform mit einem Durchmesser von 10 cm 1 cm unterhalb der Wasseroberfläche angebracht. Um das Becken herum wurden visuelle Hinweise als räumliche Orientierungspunkte für die Mäuse platziert. Der Lernprozess erstreckte sich über vier aufeinanderfolgende Tage, wobei jede tägliche Sitzung in einem von drei Quadranten begann. Die Startpositionen variierten pseudorandomisiert zwischen den vier Himmelsrichtungen. Jeder Versuch endete, sobald das Tier die Plattform erfolgreich erreichte. Eine maximale Versuchsdauer von 60 s wurde festgelegt; falls das Tier innerhalb dieses Zeitraums die Plattform nicht fand, wurde es vorsichtig dorthin geleitet. Nachdem das Tier die Plattform erreicht hatte, erhielt es eine kurze Pause von 10 s, bevor es in seinen Heimkäfig zurückgebracht wurde. Nach Abschluss der Lernphase beginnt die Testphase 24 h später. Am fünften Tag werden die Mäuse aus dem dem Plattformquadranten gegenüberliegenden Quadranten ins Wasser gesetzt. Die Fluchtlatenz während der Testphase, die Verweildauer im Zielquadranten sowie die Anzahl der Querungen des ursprünglichen, unter Wasser liegenden Plattformbereichs wurden aufgezeichnet.
Test zum Koloniebau
Die täglichen Aktivitäten von Versuchstieren wurden mithilfe des Kolonienestungstests27 bewertet. Das Experiment dauerte 24 h und umfasste jeweils drei Tiere pro Gruppe. Nach der Verabreichung des Wirkstoffs am selben Tag wurden neue Käfige eingerichtet, die mit 6 g weichem Papier für die Nestung ausgelegt waren. Fotografien wurden nach 6 h, 12 h und 24 h angefertigt. Am Ende des Experiments war das Papier im gesamten Käfig verstreut, ohne dass Bissspuren erkennbar waren: 1 Punkt. Die Papierstücke waren locker an einer Seite des Käfigs zusammengelegt, ohne geformte Nester, ohne offensichtliches Zerreißen oder Falten: 2 Punkte; Die Papierstücke waren gesammelt und zu einem geformten, aber relativ flachen Nest gefaltet, ohne offensichtliches Zerreißen: 3 Punkte; Ein tiefes Nest aus stark zerkleinertem Papier erhielt die Wertung 4 Punkte. Am Ende des Experiments wurde das verbliebene unzerkaute Gewebe (definiert als Papierfragmente mit einem Gewicht von >0,1 g, die nicht zerkleinert oder in das Nest eingearbeitet wurden) sorgfältig gesammelt, luftgetrocknet und mit einer elektronischen Waage (Genauigkeit: 0,01 g) gewogen.
Probenahme und Probensammlung
Wir sammelten Proben nur aus den WT-, 5xFAD- und QFY-Gruppen (2,12 g/kg/Tag). Nach der CO2-Asphyxiation wurden die Köpfe abgetrennt, die rechte Hemisphäre schnell geöffnet, um Hippocampus und Kortex zu isolieren, mit phosphatgepufferter Kochsalzlösung (PBS) gespült und in 1,5-mL-Gefriertuben in flüssigem Stickstoff aufbewahrt. Die Proben wurden bei -80 oC für biochemische Untersuchungen gelagert. Die linke Hemisphäre wurde durch Einbetten in 4 % Paraformaldehyd für 24 Stunden fixiert, durch Einlegen in absoluten Ethanol dehydriert, in Paraffinwachs eingebettet, in 5-µm-Schnitte aufgeteilt und für die immunhistochemische Detektion entparaffiniert.
Enzymgebundener Immunosorbens-Assay (ELISA)
ELISA-Analysen wurden durchgeführt, um die Konzentrationen der Zielproteine in Gehirngeweben zu quantifizieren. Die Gehalte an Aβ1–40 und Aβ1–42 in homogenisierten Hippocampi wurden mithilfe kommerzieller Kits gemessen, während die kortikalen Konzentrationen von GAP-43, PSD-95 und SYN mit Kits des Unternehmens Jiangsu Enzyme Immunoassay Industry bestimmt wurden. Alle Schritte wurden streng gemäß den Herstellervorschriften durchgeführt. Die Standardreihen wurden durch serielle Verdünnung gemäß den Kit-Anleitungen hergestellt. Das Mikroplatten-Layout umfasste Leerwells, Standardwells, 5xFAD-Probenwells, mit QFY behandelte Probenwells (2,12 g/kg/Tag) und Wildtyp-Wells. Vor dem Beladen wurden alle Proben mit dem bereitgestellten Verdünnungspuffer im Verhältnis 1:1 verdünnt. Die Reagenzien wurden hinzugegeben, wobei die Pipettenspitze senkrecht zum Boden des Wells gehalten wurde, und anschließend vorsichtig geschüttelt, um eine vollständige Durchmischung sicherzustellen.
Nach dem Versiegeln der Platte wurde die erste Inkubation bei 37 °C für 30 min durchgeführt. Während dieses Zeitraums wurde das Waschpuffer durch Verdünnen des konzentrierten Stamms mit ultrareinem Wasser im Verhältnis 1:29 (1 mL Konzentrat zu 29 mL Wasser) hergestellt. Nach der Inkubation wurde der Siegelfilm entfernt, die Flüssigkeit verworfen und die Platte trocken getupft. Jedes Loch wurde anschließend mit 200 µL Waschpuffer gefüllt, 30 s stehengelassen und dann entleert; der Zyklus wurde fünfmal wiederholt. Danach wurde in alle Löcher bis auf die Blindproben jeweils 50 µL enzymmarkiertes Reagenz gegeben, die Platte erneut versiegelt und erneut 30 min bei 37 °C inkubiert, gefolgt von einem identischen Waschschritt mit fünf Zyklen.
Zur Farbentwicklung wurden 50 µL Chromogenlösung A in jede Vertiefung gegeben, gefolgt von 50 µL Chromogenlösung B, wobei nach jeder Zugabe vorsichtig gemischt wurde. Die Platte wurde 10 min bei 37 °C im Dunkeln inkubiert. Die enzymatische Reaktion wurde durch Zugabe von jeweils 50 µL Stopplösung pro Vertiefung beendet, wodurch sich die blaue Farbe prompt in gelb umwandelte. Die Extinktion (optische Dichte) wurde bei 450 nm mit einem Mikroplatten-Reader gemessen, wobei leere Vertiefungen als Referenz dienten; alle Messwerte wurden innerhalb von 15 min nach Beendigung der Reaktion erfasst.
Luminex
Die kortikalen Konzentrationen von SASP-Faktoren wurden mit dem Bio‑Plex Pro Mouse Cytokine 23‑plex Assay-Kit gemessen, wobei alle Schritte gemäß den Herstelleranweisungen durchgeführt wurden. Die Reagenzien wurden aus der Lagerung bei 4 °C entnommen und vor der Verwendung 30 Minuten lang zur Raumtemperatur akklimatisiert. Die Standardstammlösungen wurden seriell verdünnt, um eine Sieben-Punkt-Standardkurve sowie ein Leerwert-Loch gemäß Kit-Protokoll zu erzeugen. Die magnetischen Beads wurden vorgemischt und auf die empfohlene Arbeitskonzentration verdünnt; die Detektionsantikörper wurden als Arbeitslösungen hergestellt; und der Waschpufferkonzentrat wurde mit entionisiertem Wasser auf 1x verdünnt. Das PE‑Streptavidin-Konjugat wurde ebenfalls mit dem beigefügten Verdünnungspuffer auf 1x verdünnt.
Für den Assay wurden 50 µL der Beadsuspension, der Standards, der Qualitätskontrollen und der verdünnten Gewebeproben (5,6 µg/µL) entsprechend dem Plattenlayout nacheinander in die dafür vorgesehenen Vertiefungen gegeben. Die Platte wurde anschließend verschlossen und über Nacht bei 4 °C bei orbitaler Schüttelung mit 800 U/min inkubiert. Nach der Inkubation wurden die Beads dreimal mit jeweils 200 µL Waschpuffer pro Vertiefung gewaschen. Danach wurden 50 µL des vorbereiteten Detektionsantikörpers in jede Vertiefung gegeben, und die Platte wurde 1 h bei Raumtemperatur unter Schütteln mit 800 U/min inkubiert. Nach weiteren drei Waschzyklen wurden 50 µL der PE‑Streptavidin-Arbeitslösung zugegeben, und die Platte wurde weitere 30 min bei Raumtemperatur unter denselben Schüttelbedingungen inkubiert. Ein abschließender Waschschritt (dreimal mit 200 µL Waschpuffer) wurde durchgeführt, woraufhin 150 µL Waschpuffer zu jeder Vertiefung hinzugefügt wurden. Die Platte wurde dann 2 min bei Raumtemperatur mit 800 U/min geschüttelt, bevor sie auf dem Bio‑Plex-Gerät ausgelesen wurde.
SA-β-Gal-Färbung und Immunhistochemie
Die SA-β-Gal-Färbung wurde gemäß der Anleitung des Senescence-β-Galactosidase-Färbekits durchgeführt. Nach der SA-β-Gal-Färbung wurden die Schnitte einer Antigen-Retrieval-Behandlung durch Erhitzen in Citratpuffer (pH 6,0) unterzogen. Die endogene Peroxidase-Aktivität wurde blockiert, indem die Schnitte 10 Minuten bei Raumtemperatur in einer Peroxidase-Blockierungslösung inkubiert wurden. Anschließend wurden die Schnitte über Nacht bei 4 °C mit einem monoklonalen Kaninchen-Antikörper gegen Aβ₁-₄₂ (1:400) inkubiert. Nach dem Waschen wurden die Schnitte 20 Minuten bei Raumtemperatur mit einem sekundären Antikörper gegen Kaninchen/Maus-IgG inkubiert. Nach weiterem Waschen wurde die Immunreaktivität mittels DAB für 2 Minuten sichtbar gemacht. Schließlich wurden die Schnitte dehydriert, geklärt und mit neutralem Harz eingedeckt, um sie mikroskopisch zu untersuchen.
Immunfluoreszenz
Für die Immunfluoreszenzfärbung wurden Paraffinschnitte in Xylol (3 × 15 min) deparaffinisiert und durch eine abgestufte Ethanolreihe (100 %, 95 % und 75 %; jeweils 2 × 5 min) rehydriert. Die Antigenrückgewinnung erfolgte durch Einlegen der Schnitte in 1× Zitratpuffer bei 95 °C für 30 min, gefolgt von einer allmählichen Abkühlung auf Raumtemperatur. Nach dreimaligem Spülen mit Phosphat-gepufferter Salzlösung mit Tween 20 (PBST) (jeweils 5 min) wurden die Schnitte mit 10 % normalem Zieusersum, das 0,3 % Triton X‑100 enthielt, für 90 min bei Raumtemperatur permeabilisiert und blockiert. Anschließend wurden die Schnitte mit primären Antikörpern gegen p21/CIP1/CDKN1A (1:200) und Aβ₁‑₄₂ (1:400) bei 37 °C für 2 h inkubiert. Nach viermaligem Waschen mit PBST (jeweils 5 min) erfolgte die Inkubation mit artübereinstimmenden, mit Alexa Fluor markierten sekundären Antikörpern (1:500) bei 37 °C für 2 h im Dunkeln. Nach weiterem Waschen (4 × 5 min in PBST) wurden die Schnitte mit einem Antifade-Montagemedium, das DAPI enthält, auf Objektträger aufgebracht und mit einem Fluoreszenzmikroskop bildlich erfasst.
Färbung nach Golgi-Cox
Die Golgi-Cox-Färbung wurde mithilfe eines kommerziellen Kits gemäß den Herstelleranweisungen durchgeführt. Lösung A und Lösung B wurden 24 Stunden vor dem Experiment gemischt. Nachdem die Mäuse getötet worden waren, wurden die Gehirngewebe rasch entnommen, mit PBS gespült und in die Mischung aus Lösung A und Lösung B eingetaucht. Die Gewebe wurden 6 Stunden bei Raumtemperatur im Dunkeln gelagert, danach wurde die Imprägnierlösung durch frische Lösung ersetzt und die Inkubation weitere zwei Wochen bei Raumtemperatur im Dunkeln fortgesetzt (mindestens 2 mL Imprägnierlösung pro Gehirngewebe). Anschließend wurden die Gewebe in Lösung C überführt und 24 Stunden lang inkubiert, danach wurde die Lösung durch frische Lösung C ersetzt und die Inkubation weitere 7 Tage bei Raumtemperatur im Dunkeln fortgesetzt. Die Gehirngewebe wurden mit einem Vibratom in Schnitte von 100 µm Dicke zerteilt. Die Schnitte wurden auf mit Gelatine beschichtete Objektträger aufgebracht und drei Tage bei Raumtemperatur trocknen gelassen. Die Objektträger wurden zweimal mit destilliertem Wasser gespült (jeweils 5 Minuten), dann 15 Minuten lang in einer Mischung aus Lösung D, Lösung E und destilliertem Wasser (im Verhältnis 1:1:2) inkubiert. Nach zwei weiteren Spülgängen mit destilliertem Wasser (jeweils 5 Minuten) wurden die Schnitte nacheinander durch abgestufte Ethanol-Lösungen (50 %, 75 % und 95 %; jeweils 5 Minuten) dehydriert, gefolgt von vier Spülgängen in absolutem Ethanol (jeweils 4 Minuten) und drei Spülgängen in Xylol (jeweils 5 Minuten). Abschließend wurden die Schnitte mit Eindeckmedium überdeckt. Die Aufnahmen wurden mit einem Mikroskop angefertigt, und die Dichte der dendritischen Dornen wurde mittels ImageJ quantifiziert.
Statistische Analyse
Alle Ergebnisse wurden als Mittelwert ± Standardabweichung angegeben. Die Daten wurden mit GraphPad Prism 8.1.0 analysiert und grafisch dargestellt. Zum Vergleich von zwei Gruppen wurde der Student’s t-Test verwendet. Bei Vergleichen mit mehreren Gruppen kam eine einfaktorielle ANOVA zum Einsatz, wobei paarweise Vergleiche mit dem Dunnett-Test durchgeführt wurden. Die statistische Signifikanz wurde bei p < 0,05 festgelegt.
Multivariate und Korrelationsanalysen
Die Hauptkomponentenanalyse (PCA) wurde mit GraphPad Prism 8.0.1 durchgeführt, um die gruppenweise Clusterung von SASP-Faktoren (IL-1α, IL-1β, IL-6, IL-17A, IFN-γ, CCL3, CCL4 und CCL5) zwischen den WT-, 5xFAD- und QFY-Gruppen (2,12 g/kg/Tag) zu visualisieren (n = 8 pro Gruppe). Das Score-Plot wurde basierend auf den ersten beiden Hauptkomponenten erstellt. Vor der PCA wurde keine Datentransformation angewendet. Eine Pearson-Korrelationsanalyse wurde durchgeführt, um lineare Zusammenhänge zwischen SASP-Faktoren und synaptischen Proteinen (PSD-95, GAP-43 und SYN) sowie Aβ₁₋₄₀, Aβ₁₋₄₂ und dem Aβ₁₋₄₂/Aβ₁₋₄₀-Verhältnis zu bewerten. Die Analyse erfolgte mit GraphPad Prism bei einer zweiseitigen Signifikanzschwelle von p < 0,05. Korrelationsmatrizen und eine Heatmap wurden erstellt, um Stärke und Richtung der Assoziationen zu visualisieren.