Artículo de método

Translocación temporal de plantas enteras de muérdago para comprender las bases mecanicistas de las decisiones de alimentación de los animales

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DOI:

10.3791/63201

10 de mayo de 2022

En este artículo

Resumen

Este trabajo describe un procedimiento experimental simple para cuantificar los impulsores del comportamiento de las decisiones de búsqueda de alimento en animales de vida libre, reubicando temporalmente plantas de muérdago en lugares nuevos y midiendo las tasas de visitas.

Resumen

Los muérdagos fructíferos presentan un sistema modelo para comprender las decisiones tomadas por los animales en busca de alimento al localizar comida. Dónde, cuándo y cómo los animales encuentran alimento es fundamental para muchas cuestiones ecológicas, relacionadas con la base de las decisiones individuales de búsqueda de alimento y el grado en que estas decisiones son innatas o adquiridas. Los ecologistas han prestado especial atención a los frugívoros, cuantificando su preferencia por frutas con formas, colores u olores específicos, que, a lo largo del tiempo evolutivo, confieren selección de conjuntos de rasgos en sus plantas favoritas cuyas semillas dispersan.

Este trabajo describe un nuevo enfoque experimental para manipular la presencia de plantas alimenticias y medir la respuesta de animales silvestres de vida libre, ideal para estudiar el origen evolutivo y el mantenimiento ecológico de la dispersión de semillas. Este protocolo de "cortar y pegar" consiste en retirar una planta de muérdago fructífera entera de su huésped y devolverla a su ubicación original o moverla a una ubicación nueva, adhiriéndola a un "pseudo-huésped" de la misma especie de árbol o de diferentes especies. Al contar las visitas al muérdago y anotar la duración, la especie y los comportamientos, una serie de comparaciones puede discernir los factores más importantes que afectan las decisiones de búsqueda de alimento y las consecuencias tanto para la planta como para el animal. Aquí, el protocolo se ilustra con un estudio de caso para determinar las diferencias entre gremios en la frugivoría del muérdago.

El enfoque experimental desmenuza la base mecanicista de la formación y el refinamiento de imágenes de búsqueda, el aprendizaje espacial, las diferencias interespecíficas en las estrategias de búsqueda de alimento y cómo estos cambios modifican la efectividad de la dispersión de semillas. Finalmente, se consideran las posibles modificaciones con respecto al abordaje de otras cuestiones sobre la ecología del forrajeo, las interacciones planta-animal y la coevolución.

Introducción

¿Cómo encuentran comida los animales? Esta es una pregunta engañosamente simple, que integra la cognición, la percepción sensorial y las demandas metabólicas con la estructura del hábitat, las interacciones interespecíficas y la variación en la disponibilidad de recursos a través del espacio y el tiempo. La mayoría de los avances conceptuales en la comprensión de este tema han provenido del estudio de animales en cautiverio, donde la calidad, cantidad y accesibilidad de los recursos pueden ser manipuladas 1,2. Si bien son útiles para establecer las capacidades sensoriales, las preferencias cualitativas y las cualidades nutricionales de los alimentos, los métodos en cautiverio no revelan cómo los animales satisfacen estas demandas en la naturaleza.

Los primeros estudios experimentales sobre el uso de recursos por parte de animales de vida libre buscaban comprender el límite inferior de disponibilidad de alimentos que un organismo alcanzará antes de decidir alimentarse en otro lugar (teorema del valor marginal3 de Charnov). Conocido como "renunciar a la densidad", este enfoque cuantifica cuánto riesgo está dispuesto a tolerar un animal, por ejemplo, cuántas bellotas por metro cuadrado está dispuesta a dejar una ardilla cuando se alimenta en bosques de diferentes densidades donde los depredadores sondetectables de diversas maneras. Si bien este marco se ha aplicado a una amplia gama de recursos alimentarios y ecosistemas, la base necesariamente construida del enfoque limita su aplicación y puede confundir la interpretación de las diferencias reportadas5. Además, los determinantes de la pérdida de densidad se relacionan más con la vigilancia, las preferencias de hábitat y la competencia que la ecología de la búsqueda de alimento (conocida colectivamente como la ecología del miedo6). Este enfoque rara vez es capaz de captar el atractivo de un recurso alimenticio en la naturaleza para un animal de vida libre. Por lo tanto, los estudios sobre la frugivoría generalmente se basan en la observación del comportamiento silvestre con implicaciones tanto para la planta como para el animal que se extraen de los comportamientos resultantes.

Las decisiones de búsqueda de alimento tomadas por los frugívoros al seleccionar la fruta pueden depender de muchos rasgos diferentes expresados físicamente por la planta en términos de abundancia, calidad y disponibilidad estacional. La facilidad con la que los frutos se localizan, consumen y pasan por el intestino también influye en la selección por parte de los frugívoros, lo que dificulta separar el comportamiento potencialmente aprendido del heredado. El trabajo actual introduce un nuevo enfoque para manipular la disponibilidad de recursos y la ubicación para medir la respuesta de los animales salvajes de vida libre mientras se alimentan en su hábitat natural. Este método es ideal para abordar preguntas sobre las señales que diferentes animales usan para localizar comida, en el caso que se muestra aquí, el fruto rico en energía de las plantas de muérdago hemiparásito. El enfoque consiste en eliminar plantas enteras de muérdago de sus árboles huéspedes y reubicarlas en otros árboles de la misma especie o de especies diferentes.

Nótese que el estudio de caso presentado se centra en la fruta, los frugívoros y la interacción entre la amplitud de la dieta y las implicaciones para la dispersión de semillas. Sin embargo, para el trabajo con nectarívoros o folívoros, el mismo enfoque se puede aplicar a los muérdagos en flor o a los muérdagos no reproductivos, respectivamente. Los muérdagos son un modelo ideal para este enfoque, ya que se encuentran en bosques y selvas de todo el mundo y son visitados por una amplia gama de animales7. En cuanto a la fruta, aunque la mayoría de las investigaciones se han centrado en especialistas en fruta de muérdago que comen poco más8, una amplia gama de frugívoros generalistas y oportunistas con una dieta más amplia consumen regularmente fruta de muérdago9. Finalmente, su tamaño, hábito de crecimiento y fisionomía los hacen especialmente susceptibles a la manipulación experimental10.

La investigación en un sistema de bosques semiáridos demostró que la densidad del follaje afectaba la aparición de muérdagos en las aves frugívoras11, pero numerosas preguntas siguen sin respuesta. ¿Las aves buscan muérdagos o muérdagos fructíferos ? En el caso de las poblaciones de muérdago que dependen de una sola especie huésped, ¿las aves buscan preferentemente el muérdago o su huésped principal? ¿Los grupos que se alimentan principalmente, ocasionalmente u oportunistamente de la fruta de muérdago usan señales divergentes para encontrar la fruta de muérdago?

Para responder a estas preguntas y desvincular la influencia de la identidad del huésped, el contexto espacial y la ubicación del muérdago en las visitas de las aves, se ideó un nuevo protocolo de reubicación; Ese experimento se utiliza como estudio de caso. El protocolo se ilustra con instrucciones paso a paso para determinar cómo las aves localizan la fruta en un bosque estructuralmente complejo. Además de explorar otras cuestiones que se abordan fácilmente con esta técnica, se considera cómo este método podría integrarse con otros métodos ecológicos de campo para comprender las bases mecanicistas de la ecología de forrajeo en el bosque y las copas de los árboles.

La aplicación inicial de este enfoque experimental fue determinar cómo las aves encuentran alimento en un dosel boscoso heterogéneo mediante la reubicación de plantas enteras de muérdago. Este protocolo abarca 2 días: seleccionando el muérdago el día 1 para manipularlo, luego colocando, observando y desprendiendo el muérdago el día 2. Llevar a cabo ensayos replicados en días sucesivos; Selecciona el muérdago para la siguiente prueba el segundo día de la primera prueba. En el ilustrativo estudio de caso, se comparó la visita de aves a los muérdagos entre tres ubicaciones de huéspedes diferentes, lo que se conoce como tratamientos aquí.

Para hacer esto, se cortó una sola planta de muérdago gris (Amyema quandang) fructífera de su planta huésped y se unió a una de las tres ubicaciones: 1) su árbol huésped original , 2) un árbol pseudo-huésped , o 3) un árbol huésped nuevo . El tratamiento original del huésped mantuvo constantes tanto la ubicación espacial como la identidad del huésped, al tiempo que controló los efectos del corte. El tratamiento pseudo-huésped consistió en fijar temporalmente el muérdago a un individuo diferente de la misma especie que el huésped (en este estudio de caso, Yarran (Acacia homalophylla)) pero con pocos o ningún muérdago existente para discernir los roles de la memoria espacial frente a la asociación huésped. El nuevo huésped, un individuo de una especie de árbol diferente que no alberga muérdago (para el sitio de estudio del caso, pino ciprés blanco (Callitris glaucophylla)) aclaró si la imagen de búsqueda utilizada por los consumidores de muérdago se relaciona con el muérdago en sí o con el huésped principal.

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Protocolo

Este protocolo experimental fue desarrollado y probado experimentalmente bajo la provisión y cumpliendo con las directrices de la Autoridad de Investigación Animal de la Universidad Tecnológica de Sydney (UTS ACEC 2013-745). El protocolo no exige la manipulación de animales. Las plantas nativas fueron manipuladas experimentalmente bajo el permiso de una licencia científica de Parques Nacionales y Vida Silvestre (SL101337).

1. Determinar el sitio adecuado, las especies y las consideraciones éticas

  1. Elija el tipo de ecosistema y la ubicación del estudio.
    1. Busque un sitio adecuado con abundantes muérdagos, un huésped de muérdago regular y al menos una especie de árbol/arbusto que normalmente no albergue muérdago.
      NOTA: El estudio de caso se llevó a cabo en un bosque semiárido, Nueva Gales del Sur, Australia.
  2. Identifique la época del año ecológicamente relevante para el estudio.
    1. Predetermine cuándo fructificarán los muérdagos. Ten en cuenta que pueden ser diferentes épocas del año, dependiendo del perfil estacional de una zona determinada.
      NOTA: En este caso, la especie de muérdago fructifica durante algunos meses durante la primavera-verano.
  3. Elija un tamaño de parche que satisfaga la pregunta de investigación.
    1. Si la especie que se observa es territorial, elija un tamaño de parche que lo refleje.
    2. Si la abundancia de especies de muérdago es irregular, elija varios parches y esté preparado para reflejar la varianza en el análisis estadístico.
  4. Identificar las especies dominantes en el ecosistema y la ubicación elegidos.
    NOTA: En el sitio de estudio de caso, las especies dominantes del dosel arbóreo fueron Callitris glaucophylla (pino ciprés blanco), Acacia homalophylla (Yarran) y Casuarina cristata (Belah), con rodales subdominantes de Allocasuarina luehmannii (Buloke) y Eucalyptus populneus (Bimble box). Amyema quandang (Muérdago gris; Loranthaceae) es el principal muérdago de la zona, que crece casi exclusivamente en Acacia homalophylla (Yarran) en el sitio de estudio.
  5. Identifique el muérdago objetivo y familiarícese con los animales que se alimentan de él.
    NOTA: Por ejemplo, en el estudio de caso, el muérdago gris produce frutos carnosos de color amarillo pálido12 que son comidos por dos frugívoros especialistas en muérdago (Dicaeidae, Dicaeidae, Dicaeum hirundinaceum, y Honeyeater pintado, Meliphagidae, Grantiella picta) y cuatro frugívoros generalistas (Silvereye, Zosterops lateralis; Mielero de mejillas espinosas, Acanthagenys rufogularis; mielero cantor, Lichenstomus virescens; Mielero rayado (Plectorhyncha lanceolata), con muchas otras especies que consumen los frutos de manera oportunista y ocasionalmente dispersan las semillas13,12.
  6. Elija el número ideal de réplicas para el estudio, teniendo en cuenta el número total de días necesarios para completar cada ensayo de réplicas de 2 días. Para reducir el número de días que se ejecutará el experimento, haga que un observador observe dos réplicas simultáneamente, con suficiente distancia entre las dos réplicas para minimizar la interferencia.
    NOTA: En el estudio de caso, se recopilaron datos de 20 réplicas para cada uno de los tres tratamientos de reubicación (60 muérdagos individuales), en el transcurso de 60 días, con 1 día de observación por réplica, aleatorizado entre tratamientos.
  7. Realice un estudio piloto para prolongar el vigor del muérdago una vez cortado de la planta huésped comparando la visitación con los muérdagos con y sin los extremos cortados sellados con pegamento.
    1. Si no hay diferencia en términos de marchitamiento o visita de aves durante las 12 horas de duración de cada prueba, considere que el muérdago conserva suficiente vigor hasta el final de la tarde.
    2. Si la visita de aves es significativamente menor para cortar muérdago, seleccione una especie de muérdago diferente y/o un ambiente más húmedo donde la evaporación sea más lenta.
  8. Asegúrese de que se cuenten con todos los permisos pertinentes, tanto para recolectar plantas autóctonas como para observar la vida silvestre. Dado que este protocolo implica cortar muérdago vivo del dosel, evite trabajar en poblaciones de muérdago de interés para la conservación. Además, dada la dependencia de muchos animales del muérdago como fuente de alimento y como lugar de anidación/descanso, asegúrese de que el experimento no cause una interrupción duradera en la comunidad ecológica bajo investigación.
    1. Obtener los permisos apropiados de la agencia gubernamental pertinente y consultar al comité de ética y cuidado animal de la institución del investigador, sopesando cualquier impacto a corto plazo con el mérito científico del estudio propuesto. Tenga en cuenta que no se requiere explícitamente el manejo de vida silvestre para este método.

2. Identificar los pares de muérdago-huésped individuales objetivo

  1. Al menos 1 día antes de realizar el experimento, localice plantas de muérdago adecuadas en los huéspedes apropiados y, si corresponde, en los pseudohuéspedes apropiados o en los huéspedes nuevos.
    1. Al seleccionar los lugares para colocar el muérdago, asegúrese de que la rama sea lo suficientemente fuerte como para soportar el peso del muérdago.
    2. Al seleccionar un muérdago individual objetivo, tenga en cuenta el grosor de la rama huésped y si el muérdago seleccionado está creciendo en el extremo terminal de la rama o a mitad de camino.
      1. No seleccione ramas hospederas de más de 70 mm de diámetro o muérdagos que crezcan a mitad de camino a lo largo de una rama hospedera que aún tenga follaje hospedero. Alternativamente, pode dichas ramas por encima del haustorio para evitar dificultades para cortar la rama huésped o transportar el follaje huésped junto con el muérdago.
    3. Seleccione la nueva ubicación del huésped que permitirá colocar el muérdago en la misma orientación en que creció, por ejemplo, si todas sus ramas caen en forma de lágrima, asegúrese de que también lo hagan en la nueva ubicación (Figura 2).
    4. Inspeccione de cerca cada muérdago candidato para asegurarse de que no haya nidos activos dentro de ellos o cerca de ellos.
    5. Elija plantas de muérdago que puedan alcanzarse y retirarse de su huésped de manera segura antes del amanecer. Si se van a usar escaleras, asegúrese de que el suelo debajo de cada árbol esté libre de serpientes, madrigueras de animales y obstrucciones.
    6. Nótese la fenología (es decir, presencia de frutos maduros o flores abiertas).
  2. Registre los detalles de las plantas experimentales. Marque el par de plantas objetivo discretamente para evitar molestar a los animales, por ejemplo, una etiqueta de tela discreta, un palo o una estaca en el suelo cerca o coordenadas GPS.

3. Cortar el muérdago

  1. Al menos 1 h antes del amanecer del día de las observaciones, retire el muérdago de su huésped con una sierra de podar limpia.
    1. Dependiendo del patrón de ramificación del muérdago, corte a ambos lados del haustorio, pero corte proximal (es decir, aguas arriba) a la conexión con el huésped y retire todo el muérdago.
    2. Tenga cuidado al cortar, socavando primero para minimizar el daño al árbol huésped. Recuerde estar bien posicionado y/o tener una segunda persona que ayude en este proceso, ya que el muérdago abscisado puede ser más pesado de lo previsto.
      1. Para las plantas de muérdago más grandes, enrolle un trozo de cuerda alrededor de la parte proximal de la rama huésped (entre el tronco y el haustorio) antes de atarla firmemente al muérdago antes de la abscisión, lo que permite que la planta se baje de manera segura al suelo sin perder ramas que son característicamente quebradizas.
    3. Limpie a fondo la sierra con etanol después de cada extracción individual de muérdago.

4. Pegar (pegar) el muérdago

  1. Una vez que se haya quitado el muérdago, fíjelo a la ubicación final con bridas negras. Asegúrate de que el muérdago no se balancee de forma antinatural con el viento ni se caiga si un animal más grande se posa sobre él. Haz que las bridas pasen lo más discretas posible, corta los extremos largos y no dejes basura para que los animales curiosos la encuentren.
  2. Como se describe en el paso 2.1.3, asegúrese de que la planta reubicada esté asegurada en una orientación similar a su hábito de crecimiento original.

5. Recopilar datos de visitas

  1. Además de anotar las especies animales y la duración de la visita, recopile datos de comportamiento para distinguir los diferentes tipos de visitas, incluida la búsqueda activa de insectos, la visita y el sondeo de flores, la toma de frutas, las interacciones agonísticas y la holgazaneidad. Use relojes cronometrados con binoculares o con cámaras activadas por movimiento montadas la noche anterior.
    1. Si utiliza cámaras, realice pruebas iniciales utilizando diferentes configuraciones de sensibilidad y ubicaciones para minimizar la activación falsa.
    2. En el caso de los relojes cronometrados, observe simultáneamente varios muérdagos desde un mismo punto de vista. Durante este período, registre cada visita a los muérdagos reubicados mediante observación directa desde una distancia de 5 a 10 m, anotando la identidad de cada ave y la duración de cada visita (según11). Divida las especies visitantes en tres grupos funcionales basados en la dieta.
      NOTA: En este estudio de caso se utilizó este método, con un período de observación aproximado de 6.5 h entre las 7:30 a.m. y las 6:30 p.m., en dos bloques durante la mañana y la tarde, evitando el calor del día donde había poca actividad de aves y aún así capturando el pico de actividad de forrajeo14,15.

6. Recopilar datos contextuales sobre la ubicación de las plantas de muérdago

  1. Además de anotar si cada planta es un control (es decir, cortada y devuelta a su ubicación original) o una planta reubicada, registre los atributos del huésped (especie, altura, diámetro), el muérdago (tamaño, densidad de follaje, fenología, altura, aspecto, número de frutos) y el contexto (distancia al muérdago más cercano, distancia a otras plantas fructíferas / con flores).
  2. Utilice el monitoreo foto-puntual tanto del muérdago como del pseudohuésped como un complemento efectivo a la recopilación de datos cuantitativos convencional, con software de análisis de imágenes capaz de generar estimaciones del cierre del dosel y otros atributos fisionómicos.

7. Tareas de fin de observación

  1. Para los estudios de dispersión de semillas, estime el número de frutos extraídos contando el número total de frutos maduros antes y después del período experimental. Revise el suelo en busca de sombreros de frutas o frutas caídas antes de quitar el muérdago.
  2. Al final de cada día de recolección de datos, una vez que se hayan recopilado los datos de visita, retire el muérdago reubicado y recoja todas las bridas y cualquier cinta o etiqueta de señalización.

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Resultados

Se recogieron datos que ascienden a un total de 392 h de observación en las 60 réplicas, y 26 de los muérdagos replicados recibieron visitas de 15 especies de aves. Para determinar si las aves visitantes preferían un tratamiento sobre otro, se analizaron los datos de visita utilizando modelos lineales generalizados (GzLMs)17 con distribuciones binomiales negativas (después de18,19). Se incluyeron cuatro variables como covariables: altura d...

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Discusión

Este nuevo método representa un medio rentable para comprender la base mecanicista de las diferencias de búsqueda de alimento entre las especies y los gremios de alimentación, revelando el papel crítico del aprendizaje previo y la conciencia espacial para determinar cómo las aves encuentran fruta madura en entornos estructuralmente complejos. Al desacoplar la ubicación espacial de otras señales próximas, fue posible demostrar que los frugívoros generalistas visitan plantas en lugares con...

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Divulgaciones

Los autores reconocen que no tienen intereses financieros contrapuestos en la búsqueda o publicación de esta investigación.

Agradecimientos

Los autores reconocen a John Rawsthorne por proponer inicialmente el protocolo de cortar y pegar. Muchas gracias a los numerosos voluntarios que dedicaron su tiempo a la observación de las aves. Esta investigación fue financiada por la Universidad Tecnológica de Sydney, la Universidad Charles Sturt, Birdlife Australia y la Sociedad Ecológica de Australia como parte de una maestría (investigación).

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
Almohadillas limpiadoras con alcoholProveedores forestales25557SmartCompliance Gabinete de primeros auxilios Escalera de recarga
Proveedoresforestales90905Telesteps 12.5' Escalera telescópica
Cámara activada por movimientoProveedores forestales91269Cámara Reconyx HF2X HyperFire 2 Bridas
nylonProveedores forestales17032negro es el color preferido
Sierra de podaProveedores forestales81154Se prefiere el modelo plegable para minimizar las lesiones, con sierras montadas en poste aconsejables si no se pueden usar escaleras para acceder a plantas altas
de El

Referencias

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