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Artículo de método

Modelado de la red funcional para la navegación espacial en el cerebro humano

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DOI:

10.3791/65150

⸱

13 de octubre de 2023

 ,  ,  , 
1Department of Psychology and Behavioral Sciences, Zhejiang University, 2Department of Neuroscience, Max Planck Institute for Empirical Aesthetics, 3Department of Psychiatry of Sir Run Run Shaw Hospital, Zhejiang University School of Medicine

* These authors contributed equally

En este artículo

Resumen

Este artículo presenta un enfoque integrador para investigar la red funcional para la navegación espacial en el cerebro humano. Este enfoque incorpora una base de datos metaanalítica de neuroimagen a gran escala, imágenes de resonancia magnética funcional en estado de reposo y técnicas de modelado de redes y teoría de grafos.

Resumen

La navegación espacial es una función compleja que implica la integración y manipulación de información multisensorial. Utilizando diferentes tareas de navegación, se han logrado muchos resultados prometedores sobre las funciones específicas de varias regiones del cerebro (por ejemplo, el hipocampo, la corteza entorrinal y el área del lugar parahipocampal). Recientemente, se ha sugerido que un proceso de red no agregada que involucra múltiples regiones cerebrales que interactúan puede caracterizar mejor la base neuronal de esta función compleja. Este artículo presenta un enfoque integrador para la construcción y el análisis de la red funcionalmente específica para la navegación espacial en el cerebro humano. Brevemente, este enfoque integrador consta de tres pasos principales: 1) identificar regiones cerebrales importantes para la navegación espacial (definición de nodos); 2) estimar la conectividad funcional entre cada par de estas regiones y construir la matriz de conectividad (construcción de redes); 3) investigar las propiedades topológicas (por ejemplo, modularidad y pequeño mundanidad) de la red resultante (análisis de redes). El enfoque presentado, desde una perspectiva de red, podría ayudarnos a comprender mejor cómo nuestro cerebro soporta la navegación flexible en entornos complejos y dinámicos, y las propiedades topológicas reveladas de la red también pueden proporcionar biomarcadores importantes para guiar la identificación temprana y el diagnóstico de la enfermedad de Alzheimer en la práctica clínica.

Introducción

La especificidad funcional es un principio de organización fundamental del cerebro humano, que desempeña un papel crucial en la configuraciónde las funciones cognitivas. Las anomalías en la organización de la especificidad funcional pueden reflejar deficiencias cognitivas distintivas y las bases patológicas asociadas a los principales trastornos cerebrales, como el autismo y la enfermedad de Alzheimer 2,3. Si bien las teorías y la investigación convencionales han tendido a centrarse en regiones cerebrales individuales, como el área facial fusiforme (FFA) para el reconocimiento facial4 y el área de lugar del parahipocampo (PPA) 5 para el procesamiento de escenas, un creciente cuerpo de evidencia sugiere que las funciones cognitivas complejas, incluida la navegación espacial y el lenguaje, requieren una actividad coordinada en múltiples regionescerebrales 6. Investigar los mecanismos subyacentes a las interacciones en apoyo de funciones cognitivas complejas es una pregunta científica crítica que ayudará a arrojar luz sobre la arquitectura funcional y el funcionamiento del cerebro. Aquí, tomando como ejemplo la navegación espacial, presentamos un método integrador para modelar la red funcional para la navegación espacial en el cerebro humano.

La navegación espacial es una función cognitiva compleja, que implica la integración y manipulación de múltiples componentes cognitivos, como la codificación visoespacial, la memoria y la toma de decisiones7. Con la resonancia magnética funcional (fMRI), numerosos estudios han logrado avances significativos en la comprensión del procesamiento cognitivo subyacente y los mecanismos neuronales. Por ejemplo, funciones específicas se han relacionado con diferentes regiones del cerebro utilizando diversas tareas de navegación: el procesamiento de escenas se asocia específicamente con PPA, y la transformación de las estrategias de navegación se asocia con la corteza retroesplenial (RSC)8,9. Estos estudios proporcionaron información importante sobre las bases neuronales de la navegación espacial. Sin embargo, la navegación es una función internamente dinámica y multimodal, y las funciones de regiones individuales no son suficientes para explicar las grandes diferencias individuales en la navegación espacial10 que se observan comúnmente.

Con la aparición de la conectómica basada en la resonancia magnética funcional, los investigadores comenzaron a explorar cómo algunas regiones clave del cerebro interactúan entre sí para apoyar la navegación espacial. Por ejemplo, se ha encontrado que la conectividad funcional entre las cortezas entorrinal y cingulada posterior sustenta las discrepancias de navegación en la enfermedad de Alzheimer en riesgo11. En otro estudio, propusimos por primera vez un enfoque de red mediante la integración de métodos de conectoma y casi todas las regiones funcionalmente relevantes (nodos) para la navegación espacial, y los resultados mostraron que las propiedades topológicas de esta red mostraron asociaciones específicas con los comportamientos de navegación12. Este estudio proporciona nuevos conocimientos sobre las teorías de cómo múltiples regiones del cerebro interactúan entre sí para apoyar comportamientos de navegación flexibles10,13.

El presente trabajo demuestra una versión actualizada del enfoque integrador para modelar la red funcional. Brevemente, se incluyeron dos actualizaciones: 1) Si bien los nodos definidos en el estudio original se identificaron a partir de una base de datos anterior y más pequeña (55 estudios con 2.765 activaciones, a los que se accedió en 2014), la definición actual se basó en la última base de datos (77 estudios con 3.908 activaciones, a los que se accedió en 2022); 2) para aumentar la homogeneidad funcional de cada ganglio, además del atlas anatómico original AAL (Anatomical Automatic Labeling)14, aplicamos una nueva parcelación cerebral, que tiene una resolución mucho más fina y una mayor homogeneidad funcional (ver más abajo). Esperábamos que ambas actualizaciones mejoraran el modelado de la red funcional. Este protocolo actualizado proporciona un procedimiento detallado para investigar la base neuronal de la navegación espacial desde una perspectiva de red y ayuda a comprender las variaciones individuales en los comportamientos de navegación en la salud y la enfermedad. Un procedimiento similar también podría utilizarse para el modelado de redes para otros constructos cognitivos (por ejemplo, el lenguaje y la memoria).

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Protocolo

NOTA: Todo el software utilizado aquí se muestra en la Tabla de Materiales. Los datos utilizados en este estudio con fines demostrativos fueron del Proyecto Conectoma Humano (HCP: http://www. humanconnectome.org)15. Todos los procedimientos experimentales fueron aprobados por la Junta de Revisión Institucional (IRB, por sus siglas en inglés) de la Universidad de Washington. Los datos de imágenes en el conjunto de datos de HCP se adquirieron utilizando un escáner 3T Siemens Skyra modificado con una bobina de cabezal de 32 canales. Otros parámetros de adquisición de imágenes se detallan en un artículo anterior16. Se descargaron datos preprocesados mínimos para la demostración, que había terminado siguiendo los pasos de preprocesamiento: corrección de la distorsión del gradiente, corrección del movimiento, preprocesamiento del mapa de campo, corrección de la distorsión espacial, normalización espacial en el espacio del Instituto Neurológico de Montreal (MNI), normalización de la intensidad y eliminación del campo de sesgo. También se pueden utilizar los datos de resonancia magnética funcional en estado de reposo de los proyectos de los investigadores.

1. Preprocesamiento de datos

  1. Verifique la calidad de los datos y excluya a los participantes con datos faltantes de la repetición de la prueba y movimiento excesivo de la cabeza (3 mm en traslación y 3° en rotación).
    NOTA: Se eliminaron cinco participantes y se incluyeron 38 adultos jóvenes (22-35 años) en los análisis principales.
  2. Abra la caja de herramientas de análisis de redes teóricas de grafos (GRETNA)17 en MATLAB para realizar más pasos de preprocesamiento. Haga clic en el lote de FC Matrix Construction. Seleccione la ruta del conjunto de datos funcional para cargar los documentos NIFTI y ejecute los siguientes pasos, como se muestra en la opción de canalización de la Figura 1:
    1. Elimine las primeras 10 imágenes haciendo doble clic en Número de punto de tiempo para eliminar en Eliminar primeras imágenes e ingresando 10.
    2. Suavizado espacial (ancho completo a la mitad del máximo [FWHM] = [4, 4, 4] haciendo doble clic en FWHM (mm) en Suavizado espacial e introduciendo [4, 4, 4]).
    3. Regresión, covariables. Elija Señales de materia blanca, Señales de LCR y Movimiento de la cabeza como VERDADERO. Seleccione la máscara adecuada de acuerdo con el tamaño real del vóxel, por ejemplo, máscara con 2 mm aquí, y elija los parámetros de Friston-24 para Movimiento de la cabeza.
    4. Filtrar temporalmente. Introduzca el valor de TR de acuerdo con el tiempo de repetición de la resonancia magnética (por ejemplo, 720 ms aquí) y elimine el ruido de alta y baja frecuencia haciendo doble clic en Banda (Hz) e introduciendo [0,01 0,1].
      NOTA: A continuación se presentan los resultados con y sin regresión de las señales cerebrales completas. Cuando se utilizan datos no preprocesados, también se recomiendan canalizaciones bien establecidas, como fMRI-prep18 y Data Processing Assistant for Resting-State fMRI (DPARSF)19 .

figure-protocol-1
Figura 1: Preprocesamiento de Rs-fMRI y estimación de la conectividad funcional de la red. Los ajustes del preprocesamiento (eliminación de las primeras 10 imágenes, suavizado espacial con FWHM de 4 mm, eliminación de tendencia temporal lineal, regresión de las señales de materia blanca, señales de líquido cefalorraquídeo (LCR) y movimiento de la cabeza con 24 parámetros, filtrado de la banda de 0,01-0,1 HZ) y la correlación estática con la transformación Z de Fisher. Abreviaturas: Rs-fMRI = resonancia magnética funcional en estado de reposo; FWHM = ancho completo a la mitad del máximo; LCR = líquido cefalorraquídeo. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

2. Construcción y análisis de redes

NOTA: El flujo de trabajo general para la construcción y el análisis de la red de navegación se resumen en tres pasos principales (Figura 2).

figure-protocol-2
Figura 2: Flujo de trabajo general para la construcción y análisis de la red de navegación. (A) Elija navegación como el término a buscar en la base de datos de Neurosynth. (B) Se puede generar una lista de coordenadas de activación. (C) Ejecutar un meta-análisis utilizando funciones del Neurosynth para obtener varios mapas cerebrales. (D,E) Al incorporar el mapa metaanalítico y un atlas de parcelación de todo el cerebro (AICHA), se pueden generar nodos (ROI). (F) La construcción de una red de navegación utilizando los nodos de navegación resultantes y su conectividad funcional (Estimación de conectividad y análisis de red). Abreviaturas: ROI = región de interés; AICHA = atlas de conectividad intrínseca de áreas homotópicas. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

  1. Definición de nodo de red
    1. Descargue la última versión de la base de datos de Neurosynth (neurosynth.org)20 escribiendo el comando en Python:
         
      >importar neurosintetizador como ns
      >ns.dataset.download (ruta='./', desempaquetar = True)
         
      NOTA: El archivo del conjunto de datos ('current_data.tar.gz') contiene dos archivos: 'database.txt' y 'features.txt'. Estos contienen todas las coordenadas de activación de los artículos de neuroimagen y las etiquetas de metaanálisis que se producen con una alta frecuencia en ese artículo, respectivamente.
    2. Genere una nueva instancia de Dataset a partir del database.txt y agregue características a estos datos escribiendo el comando:
         
      > de neurosynth.base.dataset import Dataset
      > conjunto de datos = Conjunto de datos('datos/database.txt')
      > dataset.add_features(«datos/features.txt»)
         
    3. Ejecute un metaanálisis con el término de interés (es decir, 'navegación') escribiendo el comando:
         
      > ids = dataset.get_ids_by_features ('navegación', umbral=0.01)
      > ma = meta. MetaAnálisis (conjunto de datos, identificadores)
      > ma.save_results('.', 'navegación')
         
      NOTA: El meta-análisis da como resultado varios mapas cerebrales en formato NIFTI. Se aplicó un umbral de tasa de falsos descubrimientos (FDR) de 0,01 para controlar la tasa de falsos positivos. En este paso se necesita el conocimiento archivado para garantizar que las regiones comúnmente reportadas se incluyan en el mapa metaanalítico. Se pueden aplicar pasos similares para ejecutar metaanálisis de otras funciones cognitivas, como el lenguaje y la memoria.
    4. Defina grupos de interés incorporando el mapa metaanalítico y un atlas de parcelación de todo el cerebro escribiendo el comando de FSL:
         
      >fslmaths navigation_0.01.nii.gz -bin navi_bin.nii.gz
      >fslmaths navi_bin.nii.gz -mul AICHA/AAL.nii.gz navi_label_aicha/aal.nii.gz
      >fslmaths navi_label_aicha/aal.nii.gz -thr n -uthr n etiqueta _n.nii.gz
      >cluster -i label _n.nii.gz -t 0.2 -o cluster_n.nii.gz
      >fslmaths cluster_n.nii.gz -thr m -uthr m cluster_n_m.nii.gz
      >fslmaths cluster_n_m.nii.gz -bin -mul x node_x.nii.gz
      >fslmaths node_1.nii.gz -add ... -add node_x.nii.gz navi_AICHA/AAL_mask.nii.gz
         
      NOTA: Aquí se utilizaron dos atlas: AAL y AICHA. El AAL es el atlas que se utilizó en el estudio original para la definición de nodos12. Este atlas se creó en base a los perfiles anatómicos. El atlas de conectividad intrínseca de áreas homotópicas (AICHA)21 tiene una resolución mucho más fina y una mayor homogeneidad funcional. Definimos las regiones de interés utilizando cada uno de los atlas.
    5. Escriba scripts en Python para comprobar el tamaño de cada región en el mapa:
         
      >Para i en np.arange(n)+1:
      >____region_list.anexar(i)
      >____size1_list.append(np.sum(img_dat==i))
      >____size2_list.append(np.sum(aicha_img_dat==i))
      >____pct_list.append(np.sum(img_dat==i)/np.sum(aicha_img_dat==i))
         
      NOTA: El número entero n en el script indica el número total de regiones dentro de la parcelación AICHA y AAL (384 y 128, respectivamente). Para evitar los efectos de los clústeres espurios, se sugiere que se eliminen los clústeres con tamaños relativamente pequeños (por ejemplo, 100 vóxeles). El atlas AICHA utilizado aquí se genera utilizando datos de conectividad funcional, y cada región muestra homogeneidad de actividad temporal funcional dentro de sí misma.
  2. Estimación de la conectividad de red
    NOTA: La caja de herramientas GRETNA se utiliza para la estimación de conectividad y el análisis de red.
    1. Haga clic en el lote de FC Matrix Construction. Cargue los datos de rs-fMRI preprocesados seleccionando la ruta del conjunto de datos funcional. Haga clic en la opción de correlación estática . Cargue el nodo obtenido en el paso anterior como un atlas para calcular la correlación estática de las señales de rs-fMRI de cada par de regiones y transfiéralas a las puntuaciones z de Fisher para mejorar la normalidad.
      NOTA: La operación detallada se muestra en la Figura 1. Las matrices de la red de navegación de N × N (N representa el número de nodos) para cada participante se obtendrían en .txt formato.
    2. Obtenga una red positiva y ponderada con los siguientes pasos, como se muestra en la figura 3.
      1. Haga clic en el lote de Análisis de red. Agregue las matrices de red en la ventana Matriz de conectividad cerebral y elija un directorio de salida para la preparación.
      2. Para la opción de canalización de Configuración de red, seleccione positivo en la matriz Signo de, que establecerá las conexiones negativas en la matriz de conexión de funciones en 0 y eliminará las conexiones ambiguas22. Elija el tipo de red como ponderado para obtener la red ponderada no dirigida.
        NOTA: Además de las redes ponderadas, también se podrían binarizar las redes para crear redes binarias para análisis posteriores (con diferentes enfoques), pero a menudo se considera que la ponderada muestra una mayor confiabilidad23,24.
  3. Análisis de redes
    1. Agregue mundo pequeño, eficiencia global, coeficiente de agrupación en clústeres, longitud de ruta más corta, centralidad de grados y eficiencia local a la canalización de análisis de métricas de red GRETNA, como se muestra en la Figura 3.
      NOTA: El mundo pequeño y la eficiencia global son dos métricas de red global. Específicamente, la red con un mundo pequeño puede maximizar la eficiencia de la transferencia de información a un costo de cableado comparativamente bajo. La eficiencia global refleja la eficiencia de transmisión de información paralela en la red de transporte. En el caso de las métricas de red nodal, el grado de centralidad mide el número de vínculos conectados a un nodo. La longitud de ruta más corta, como su nombre, es una base para medir la integración. El coeficiente de agrupación en clústeres indica el grado en que los vecinos de los nodos están interrelacionados entre sí. La eficiencia local es la eficiencia de la comunicación con el nodo y sus vecinos (la fórmula detallada y el uso se muestran en estos documentos) 17,25. La caja de herramientas de conectividad cerebral (BCT)25 y otras cajas de herramientas también se pueden utilizar para el cálculo de las métricas de red.
    2. Seleccione Dispersión de red en el método de umbral para excluir los efectos de confusión de las conexiones no esenciales e introduzca un conjunto de secuencias de umbral (es decir, 0,05, 0,1, 0,15, 0,2, 0,25, 0,3, 0,35, 0,4, 0,45, 0,5 ) para determinar aún más el umbral adecuado de acuerdo con los resultados estadísticos.
      NOTA: La relación entre los ejes y el número máximo de ejes de una red con el número de nodos de muestra se conoce como umbral de dispersión. Un umbral de dispersión garantiza que diferentes individuos tengan el mismo número de aristas. Se optó por explorar diferentes umbrales de validación, lo que podría proporcionar datos útiles para elegir un umbral óptimo en estudios futuros.
    3. Establezca el número de red aleatorio en 1.000 para generar redes aleatorias utilizando un algoritmo de cableado de Markov26. Haga clic en Ejecutar para ejecutar la canalización en GRETNA después de configurar todos los pasos.
      NOTA: Al igual que las redes cerebrales genuinas, las redes aleatorias mantienen el mismo número de nodos, bordes y distribución de grados. Para determinar si están construidos topológicamente de forma considerablemente no aleatoria, se compararán con las redes cerebrales. Después de ejecutar la canalización, se obtendría un grupo de puntuaciones para las métricas de red para cada uno de los umbrales para realizar análisis estadísticos posteriores.
    4. Determine el número óptimo de módulos en la red en cuatro pasos.
      1. Calcule el promedio de la red de navegación. Haga clic en el baño de Comparación de métricas y elija Conexión. Cargue las matrices de red obtenidas anteriormente y elija la operación Promediada (funcional). Seleccione una dirección de salida para conservar la matriz de red promediada; consulte la Figura 4 para obtener más detalles.
      2. Divida la red promedio obtenida en el paso anterior en 2, 3, 4 y 5 módulos utilizando la función spectralcluster en MATLAB.
      3. Calcule la proporción de nodos divididos en el mismo módulo en REST 1 y REST 2 después de alinear las divisiones de módulos utilizando el script procrustes_alignment.m. Utilice la proporción como índice de repetibilidad de la partición del módulo.
      4. Seleccione el número de módulos con mayor repetibilidad.
  4. Análisis estadístico
    NOTA: Los siguientes análisis son principalmente para validación y no serían necesarios cuando se aplica este protocolo a estudios de variación individuales.
    1. Examinar la similitud de estas métricas de red entre dos redes con diferentes tipos de estrategias para la definición de nodos (es decir, la nueva generada en el presente estudio, denominada como NaviNet_AICHA y la anterior de Kong et al., denominada como NaviNet_AAL)12. Calcule la correlación de Pearson utilizando la función corrcoef en MATLAB y repita los análisis para cada umbral de dispersión.
      NOTA: Después de extraer las métricas de la red, uno puede realizar cualquier análisis estadístico que le interese.
    2. Compruebe la fiabilidad test-retest de estas métricas de red utilizando la función ICC en MATLAB27,28, que implementa el cálculo del coeficiente de correlación intraclase.
      NOTA: Los valores de p originales no corregidos se informaron en la sección de resultados representativos. 0,2 < < de CCI 0,4 se interpreta como indicativo de una fiabilidad de prueba-repetición de prueba aceptable y la > de ICC de 0,4 se interpreta como una fiabilidad de prueba de moderada a buena29,30. Las puntuaciones negativas de la CCI se fijaron en cero, dado que la presencia de CCI negativas no tiene sentido y es difícil de interpretar31.

figure-protocol-3
Figura 3: Análisis de métricas de red. Este análisis define las redes positivas ponderadas con 10 umbrales. Calcule dos métricas de red global de palabra pequeña y eficiencia, cuatro métricas de red nodal de coeficiente de agrupación, longitud de ruta más corta, eficiencia y centralidad de grado. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

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Figura 4: Cálculo de las redes de navegación medias. La operación promediada (funcional) ayuda a calcular las redes medias de todos los participantes. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

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Resultados

Las redes de navegación
El presente estudio identificó 27 regiones cerebrales, que están asociadas con la navegación espacial, mediante la incorporación de la última base de datos de neuroimágenes de metaanálisis y el atlas AICHA. Estas regiones consistieron en las regiones temporal medial y parietal que se han reportado comúnmente en los estudios de neuroimagen de navegación. La distribución espacial de estas regiones se muestra en la Figura 5A y

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Discusión

Se espera que la neurociencia de redes ayude a comprender cómo la red cerebral apoya las funciones cognitivas humanas32. Este protocolo demuestra un enfoque integrador para estudiar la red funcional para la navegación espacial en el cerebro humano, que también puede inspirar el modelado de redes para otras construcciones cognitivas (por ejemplo, el lenguaje).

Este enfoque consistió en tres pasos principales: definición de nodos, construcción de redes y análisis de redes...

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Divulgaciones

Los autores declaran que no existe conflicto de intereses.

Agradecimientos

Xiang-Zhen Kong contó con el apoyo de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (32171031), STI 2030 - Proyecto Principal (2021ZD0200409), Fondos de Investigación Fundamental para las Universidades Centrales (2021XZZX006) y el Centro de Tecnología de la Información de la Universidad de Zhejiang.

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
Caja de herramientas de conectividad cerebral (BCT)Mikail Rubinov & Olaf Sporns 2019The Brain Connectivity Toolbox (brain-connectivity-toolbox.net) es una caja de herramientas de MATLAB para el análisis de redes complejas (grafos) de conjuntos de datos de conectividad cerebral estructural y funcional.
GRETNA,Jinhui Wang et al.2GRETNA es una caja de herramientas de análisis de redes teóricas de grafos que permite a los investigadores realizar un análisis exhaustivo sobre la topología del conectoma cerebral mediante la integración de la mayoría de las medidas de red estudiadas en el campo actual de la neurociencia.
MATLABMathWorks2021aMATLAB es una plataforma de programación y computación numérica utilizada por millones de ingenieros y científicos para analizar datos, desarrollar algoritmos y crear modelos.
PitónGuido van Rossum et al.3.8.6Python es un lenguaje de programación que le permite trabajar más rápidamente e integrar sus sistemas de manera más efectiva.
Mapeo Estadístico Paramétrico (SPM)Karl Friston et.al 12Mapeo Estadístico Paramétrico  Se refiere a la construcción y evaluación de procesos estadísticos espacialmente extendidos utilizados para probar hipótesis sobre datos de imágenes funcionales.

Referencias

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