Artículo de método

Inducción estandarizada y evaluación de la plasticidad cortical similar a la potenciación a largo plazo mediante estimulación magnética transcraneal

DOI:

10.3791/69425

⸱

7 de noviembre de 2025

 ,  ,  ,  , 
1Department of Rehabilitation Medicine, The First Affiliated Hospital with Nanjing Medical University, 2School of Rehabilitation Medicine, Nanjing Medical University

* These authors contributed equally

En este artículo

Resumen

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Este artículo describe la inducción estandarizada de la plasticidad cortical similar a la potenciación a largo plazo utilizando protocolos de estimulación repetitiva, seguida de la aplicación de estimulación magnética transcraneal de pulso único guiada por un sistema de neuronavegación para evaluar la plasticidad sináptica.

Resumen

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

En los últimos años, la estimulación magnética transcraneal (EMT) ha surgido como una técnica no invasiva, de bajo costo y efectiva para evaluar los cambios sinápticos en el cerebro. La plasticidad sináptica es un mecanismo fundamental de la plasticidad neuronal que refleja la capacidad del cerebro para modificar la fuerza y la eficacia de las conexiones sinápticas en respuesta a la experiencia o a los estímulos ambientales. La potenciación a largo plazo (LTP) sirve como el modelo experimental predominante para estudiar los mecanismos de plasticidad sináptica, desempeñando un papel fundamental en la comprensión de la plasticidad sináptica y la función cerebral general. Los patrones de estimulación específicos, especialmente los patrones repetitivos o de ráfaga de pulsos, como la estimulación intermitente de ráfaga theta (iTBS), podrían inducir plasticidad cortical similar a LTP, proporcionando un enfoque no invasivo factible para evaluar la plasticidad sináptica. Sin embargo, la aplicación de estas técnicas requiere un estricto cumplimiento de protocolos estandarizados para garantizar la precisión y confiabilidad de los resultados. Por lo tanto, este artículo tiene como objetivo demostrar un enfoque estandarizado para inducir plasticidad similar a LTP utilizando iTBS, seguido de la evaluación de la plasticidad sináptica con TMS de pulso único, con ambos procedimientos guiados por un sistema de neuronavegación. El enfoque de este artículo estará en los procedimientos técnicos esenciales y las consideraciones operativas necesarias para lograr mediciones precisas y confiables de la plasticidad cortical.

Introducción

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En los últimos años, la estimulación magnética transcraneal (EMT) ha surgido como una técnica no invasiva, rentable y eficiente para sondear y modular la actividad neuronal en el cerebro humano1. Entre varios paradigmas de estimulación, la estimulación intermitente de la ráfaga theta (iTBS) ha atraído una atención significativa por su capacidad para inducir una plasticidad similar a la potenciación a largo plazo (LTP) en la corteza motora humana2. Específicamente, iTBS ofrece ráfagas de alta frecuencia a intervalos theta, imitando patrones de acoplamiento endógeno theta-gamma asociados con la plasticidad sináptica3. Induce una plasticidad similar a la LTP mediante la activación de los receptores de N-metil-D-aspartato (NMDAR)4, lo que alivia el bloqueo de Mg2+ y permite que Ca2+ ingrese a la neurona postsináptica5. Esta entrada de Ca2+ desencadena cascadas de señalización aguas abajo, incluida la activación de la proteína quinasa II estimulada por calcio/calmodulina (CaMKII), que promueve la fosforilación6 y la inserción de receptores de ácido α-amino-3-hidroxi-5-metil-4-isoxazolepropiónico (AMPAR), mejorando así la transmisión sináptica7. En comparación con otros enfoques no invasivos, como la estimulación magnética transcraneal repetida (rTMS) o la estimulación transcraneal de corriente continua (tDCS), la iTBS puede inducir plasticidad cortical similar a la LTP con una duración de estimulación más corta y una intensidad más baja, lo que la convierte en una opción mejor tolerada en los sujetos 8,9,10. Para evaluar los efectos neuroplásticos inducidos por iTBS, los investigadores comúnmente miden los cambios en las amplitudes del potencial evocado motor (MEP) registradas a través de la electromiografía (EMG), que reflejan una mayor excitabilidad corticoespinal11. Los estudios han demostrado que estas mejoras de MEP pueden persistir hasta 60 min después de la estimulación, lo que indica una modulación transitoria pero robusta de la excitabilidad cortical10,12. Debido a su breve tiempo de administración y a su perfil de seguridad bien establecido, iTBS es especialmente adecuado para aplicaciones repetidas tanto en contextos experimentales como clínicos10. Específicamente, un protocolo iTBS estándar (600 pulsos, 192 s), así como los protocolos rTMS convencionales de 10 Hz (1.200-1.500 pulsos, 15-20 min), inducen de manera confiable efectos de plasticidad similares a LTP 8,13. Como tal, se ha utilizado cada vez más para probar la plasticidad sináptica en individuos sanos y poblaciones de pacientes, proporcionando información valiosa sobre los déficits relacionados con la plasticidad en trastornos neurológicos como la enfermedad de Alzheimer (EA), el accidente cerebrovascular y la depresión.

La plasticidad sináptica, un mecanismo fundamental de la plasticidad neuronal, subyace a procesos críticos como el aprendizaje y la memoria. Refleja la capacidad del cerebro para modificar la fuerza y la eficacia de las conexiones sinápticas en respuesta a la experiencia o a los estímulos ambientales14. Entre varias formas de plasticidad sináptica, LTP es un modelo bien establecido para el aprendizaje y la memoria a través de la mejora de la transmisión sináptica15. La evidencia acumulada indica que las deficiencias en la plasticidad similar a LTP están estrechamente asociadas con déficits cognitivos y conductuales en trastornos neurológicos como AD16. Estas deficiencias pueden reflejar interrupciones específicas de la enfermedad en la señalización sináptica y las vías moleculares relacionadas con la plasticidad, incluidas las alteraciones en la inducción, expresión o mantenimiento de LTP17. Por lo tanto, comprender y cuantificar la plasticidad sináptica es esencial para avanzar en estrategias terapéuticas para restaurar la función cognitiva, el control motor, la integración sensorial y la regulación emocional, y para facilitar una neurorrehabilitación efectiva.

Si bien técnicas como iTBS para inducir plasticidad similar a LTP y TMS de pulso único para evaluar la plasticidad cortical ofrecen un potencial emocionante, su aplicación requiere un estricto cumplimiento de protocolos estandarizados para garantizar la precisión y la reproducibilidad. Los métodos inconsistentes pueden conducir a la variabilidad, lo que puede dificultar la confiabilidad de los hallazgos. Además, las inconsistencias metodológicas entre los estudios, incluidas las diferencias en la intensidad de la estimulación, el posicionamiento de la bobina y el momento de las mediciones de resultados, limitan la reproducibilidad de los hallazgos de plasticidad inducida por TMS. En la práctica, el iTBS se administra típicamente al 80% del umbral motor en reposo (RMT)18, y la inducción confiable de plasticidad similar a LTP depende además del posicionamiento preciso de la bobina, que se logra más comúnmente a través de la guía de neuronavegación19. En consecuencia, este artículo tiene como objetivo demostrar un protocolo estandarizado guiado por neuronavegación para inducir plasticidad similar a LTP a través de iTBS, seguido de la evaluación de la plasticidad cortical utilizando TMS de pulso único. El enfoque de este artículo estará en los procedimientos técnicos esenciales y las consideraciones operativas necesarias para lograr mediciones precisas y confiables de la plasticidad cortical.

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Protocolo

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El Comité de Ética del Primer Hospital Afiliado de la Universidad Médica de Nanjing aprobó los protocolos (número 2023-SR-789) y el protocolo se registró en el Registro Chino de Ensayos Clínicos (número ChiCTR2400082549). Todos los procedimientos se llevaron a cabo de acuerdo con la Declaración de Helsinki. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito antes de la inscripción en el estudio.

1. Proceso de consentimiento

  1. Antes de cualquier evaluación, explique los objetivos de la evaluación, los principales procedimientos experimentales y cualquier factor de riesgo potencial asociado con el estudio. Responda cualquier pregunta o inquietud. Solicitar el reconocimiento del proceso de consentimiento y la firma en el formulario de consentimiento informado.
  2. El incumplimiento de los criterios de seguridad de TMS constituye motivo de exclusión. Haga las siguientes preguntas con las respuestas documentadas. Una respuesta afirmativa a cualquier criterio constituye motivo de exclusión:
    ¿Tiene implantes metálicos o dispositivos incompatibles con TMS (por ejemplo, marcapasos, implantes cocleares, clips para aneurismas)?
    ¿Tiene antecedentes de epilepsia o convulsiones, o antecedentes familiares de epilepsia?
    ¿Actualmente está tomando algún medicamento que pueda inducir convulsiones?
    ¿Tiene déficits cognitivos o de comunicación graves que impedirían participar en el estudio?
    ¿Tiene trastornos graves de la columna cervical (p. ej., estenosis cervical o inestabilidad espinal)?
    ¿Tiene alguna lesión directa o defecto craneal en el área de estimulación?
    Si eres una mujer en edad fértil: ¿Estás embarazada o posiblemente embarazada? Si se sospecha embarazo, realizar una prueba de HCG en sangre u orina y excluir los casos positivos.

2. Preparación del modelo de cabeza mediante un sistema de neuronavegación

  1. Utilice el sistema de neuronavegación (versión 2.5.3.50294) en todo el protocolo para guiar el posicionamiento de la bobina, registrar puntos de referencia anatómicos, calibrar la bobina y mantener una colocación constante de la bobina durante la determinación de RMT y la estimulación de iTBS.
  2. Configuración del sistema de neuronavegación: Utilice el sistema para obtener información visual en tiempo real sobre la posición de la bobina TMS y su alineación en relación con los puntos de referencia anatómicos, asegurando una orientación precisa durante la identificación funcional del punto caliente motor en la corteza motora primaria (M1) correspondiente al músculo diana contralateral20.
  3. Establecimiento de un modelo de cabeza tridimensional (3D): Genere el modelo de cabeza 3D utilizando las plantillas cerebrales estándar proporcionadas en el software de neuronavegación o construido a partir de imágenes de resonancia magnética (IRM) individuales. Al seleccionar el modo de resonancia magnética individual o plantilla estándar, registre puntos de referencia anatómicos en los planos axial, sagital y coronal. Realice la segmentación de la superficie del cuero cabelludo para generar un modelo de cabeza tridimensional.
  4. Calibración de bobinas
    1. Una vez completado el registro del modelo de cabezal, realice la calibración de la bobina para garantizar un seguimiento preciso en tiempo real dentro del sistema de neuronavegación. Navegue por la configuración de TMS, haga clic en Selección de bobina> Calibrar caras de herramientas. Coloque la bobina TMS, equipada con marcadores reflectantes, en un bloque de calibración designado. Alinee los puntos de referencia en la bobina física con los puntos correspondientes en el bloque de calibración bajo la guía del software.
    2. Después de la calibración inicial, siga las instrucciones del sistema para colocar la bobina sobre el bloque de calibración para confirmar la precisión. Haga clic en Calibrar para iniciar la calibración automática. Acepte solo calibraciones con un error espacial inferior a 3 mm21. De lo contrario, realice la recalibración. Asegúrese de que la posición, la orientación y el ángulo de inclinación de la bobina se puedan rastrear de manera confiable durante toda la sesión de TMS22.

3. Identificación del punto caliente del motor

  1. Posicionamiento del participante: Pídale al participante que se siente en una silla cómoda con respaldo y apoyo para los brazos para minimizar el movimiento de la cabeza y el cuerpo. Mantenga ambas manos completamente relajadas y quietas durante el procedimiento. Evite los movimientos de la mano no dirigida que puedan confundir las mediciones.
  2. Configuración de seguimiento de la cabeza: Coloque los marcadores reflectantes infrarrojos en la frente para permitir el seguimiento en tiempo real de la posición de la cabeza durante la sesión. Asegure los marcadores con parches adhesivos y asegúrese de que sean reconocidos por el sistema de neuronavegación, indicado por marcadores verdes (los marcadores no reconocidos aparecen en rojo).
  3. Registro de puntos de referencia: use un puntero rastreado para marcar secuencialmente tres puntos de referencia anatómicos en el cuero cabelludo: la nasion, la muesca supratrágica izquierda y la muesca supratrágica derecha. Habilite el sistema de neuronavegación para registrar espacialmente la posición real de la cabeza con el modelo de cabeza 3D23.
  4. Muestreo de la forma de la cabeza: Utilice el puntero para recoger aproximadamente de 200 a 300 puntos adicionales en el cuero cabelludo para mejorar la precisión del registro24. Permita que el software ajuste automáticamente un modelo de forma de cabeza individualizado basado en estos puntos para optimizar la alineación entre las imágenes de resonancia magnética y el sistema de coordenadas real25.
  5. Registro EMG: Coloque el electrodo de registro sobre el abdomen del músculo abductor corto del pulgar (APB) y el electrodo de referencia cerca de la articulación interfalángica del pulgar, aproximadamente a 2 cm de distancia26. Registre MEP a una frecuencia de muestreo de 100 kHz con una resolución mínima de <0,2 μV y un rango de respuesta de frecuencia de 1-25 kHz, mientras que las impedancias de los electrodos se mantuvieron por debajo de 5 kΩ. Asegúrese de que la señal EMG de referencia muestre un ruido mínimo, una forma de onda estable y sin deriva obvia o interferencia eléctrica antes de continuar27.
  6. Determinar el punto caliente del motor
    1. Determine las coordenadas M1 administrando TMS de pulso único (bobina en forma de ocho, 70 mm) aproximadamente 5 cm lateral y 0-1 cm anterior en relación con el vértice28, contralateral al músculo objetivo para obtener la máxima amplitud MEP, lo que facilita la localización precisa del punto caliente motor. Mantenga la mano completamente relajada para evitar la contracción muscular voluntaria que podría interferir con las mediciones de MEP.
    2. Oriente el mango de la bobina 45° posterior a la línea media para transmitir la corriente electromagnética perpendicular al surco central29. Mueva la bobina sistemáticamente en pasos de 1 cm alrededor de la región M1 marcada en todas las direcciones, incluidas la anterior, posterior, medial y lateral30, a intervalos de 5 s31. Defina el punto caliente del motor como el sitio que produce la mayor amplitud MEP en el APB32 relajado.
  7. Marcado del punto caliente motor: Una vez identificado el punto caliente motor definido funcionalmente, márquelo inmediatamente dentro del sistema de neuronavegación. Al marcar, permita que el sistema registre automáticamente los parámetros espaciales clave, incluida la distancia entre la bobina y el punto objetivo, la desviación de inclinación y la desviación de rotación. Utilice estas métricas para garantizar una colocación precisa y reproducible de la bobina durante todo el procedimiento de estimulación33.

4. Determinación del RMT

  1. Mida la amplitud de pico a pico utilizando datos de EMG de superficie para obtener el MEP, aplicando la misma configuración y parámetros de EMG que se describen en el paso 3.5. Defina RMT como la intensidad mínima del estímulo que provoca un MEP con amplitudes pico a pico superiores a 50 μV en al menos cinco de cada diez ensayos consecutivos de TMS de pulso único28.

5. Evaluación de la plasticidad similar a LTP

  1. Evaluaciones de referencia: Registre 20 MEP consecutivos evocados por TMS a intervalos de 5 s en el punto caliente motor. Establezca la intensidad del estímulo de los MEP en 120% RMT, lo que evoca MEP de aproximadamente 1 mV34.
  2. Inducción de plasticidad similar a LTP: Administre estimulación usando un dispositivo TMS (bobina en forma de ocho, 70 mm). Aplique iTBS sobre el punto caliente motor a una intensidad del 80% RMT para inducir una plasticidad similar a la LTP. Utilice el protocolo iTBS que consiste en ráfagas de tres estímulos a 50 Hz repetidos a 5 Hz. Repita un tren de 2 s de este estímulo de pulso seguido de 8 s de reposo para un total de 200 s (600 pulsos)10.
  3. Evaluación de la plasticidad: Registre 20 MEP a los 5 min, 10 min, 15 min y 30 min después de la intervención de iTBS utilizando la misma intensidad de estimulación (120% RMT) para evaluar la plasticidad35.
  4. Cuantificación de plasticidad similar a LTP: Calcule la amplitud media de pico a pico de los 20 MEP registrados en cada punto de tiempo (línea de base, 5 min, 10 min, 15 min y 30 min post-iTBS) para reflejar cuantitativamente la excitabilidad cortical36. Las amplitudes de MEP posteriores a la estimulación se expresan como una relación normalizada en relación con la línea de base para estandarizar las medidas de excitabilidad entre sesiones e individuos. El resultado es la amplitud de MEP bruta y la amplitud de MEP normalizada en el punto de tiempo final posterior a iTBS, que representa el efecto del tratamiento37.
  5. Calcule la amplitud MEP normalizada en cada punto de tiempo como:
    Ecuación 1
    Clasifique a los individuos con un valor promedio promedio normalizado de MEP >1.1 como facilitado, <0.9 como inhibido y entre 0.9 y 1.1 como inalterado después de cada condición de iTBS38.

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Resultados

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Durante la demostración, se utilizó un sistema de neuronavegación para guiar el posicionamiento preciso de la bobina TMS sobre el punto caliente del motor, proporcionando retroalimentación espacial en tiempo real y minimizando la variabilidad de la colocación de la bobina. Un dispositivo TMS (bobina en forma de ocho, 70 mm) administró estimulación durante toda la sesión. Para ilustrar el procedimiento, a continuación se presentan los resultados representativos de un participante. Las amplitudes MEP registradas exhibieron...

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Discusión

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La aplicación de TMS para investigar la plasticidad sináptica tiene un gran potencial para avanzar en la investigación neurofisiológica. Específicamente, la TMS de pulso único se puede utilizar para evaluar la plasticidad similar a la LTP, mientras que la rTMS ofrece un método práctico y no invasivo para inducirla. Sin embargo, la precisión y reproducibilidad de estos hallazgos dependen en gran medida de la estandarización de los parámetros de procedimiento. En consecuencia, este protoco...

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Divulgaciones

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Los autores no tienen intereses financieros contrapuestos u otros conflictos de intereses de conformidad con este trabajo.

Agradecimientos

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Este estudio fue apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (No.82372582, 82503067), el Proyecto Competitivo del Programa Clave de Investigación y Desarrollo de la Provincia de Jiangsu (No.BE2023034).

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
Bobina TMS de 70 mmCondado Yiruide, Wuhan, China
Electrodos superficiales de electromiografíaCathay, Shanghái, ChinaCM25R
Sistema de electromiografíaCondado Yiruide, Wuhan, China
Puntero de neuronavegaciónANT Neuro, Alemania
Marcadores reflectantes de neuronavegaciónANT Neuro, Alemania
Sistema de neuronavegaciónANT Neuro, AlemaniaVisor2, versión 2.5.3.50294
Estimulador TMSCondado Yiruide, Wuhan, ChinaNS5000

Referencias

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