Artículo de método

Diseño y estandarización de un modelo de lesión mandibular para el estudio de la regeneración del tejido craneofacial en el modelo Ambystoma mexicanum

DOI:

10.3791/69895

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24 de abril de 2026

 , 
1Departamento de Estudios Básicos Integrados, Facultad de Odontología, Universidad de Antioquia, 2Grupo Genética, Regeneración y Cáncer, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Antioquia, 3Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

* These authors contributed equally

En este artículo

Resumen

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El objetivo de este estudio fue estandarizar un enfoque quirúrgico seguro y reproducible para realizar una amputación transversa completa de la mandíbula en Ambystoma mexicanum para el estudio de la regeneración del tejido craneofacial.

Resumen

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El complejo craneofacial es una región anatómica que, en humanos, puede verse afectada por malformaciones del desarrollo, traumatismos y patologías como el cáncer, lo que conduce a la pérdida de tejidos afectados. Esto genera la necesidad de buscar estrategias para regenerar estos tejidos perdidos. Esto ha promovido el estudio de los mecanismos celulares y moleculares que orquestan la respuesta regenerativa de estructuras craneofaciales lesionadas en especies en regeneración, siendo Ambystoma mexicanum (A. mexicanum) una especie de gran interés.

De acuerdo con lo anterior, se diseñó y estandarizó un modelo quirúrgico reproducible de lesión en la mandíbula de ajolotes para estudiar la respuesta regenerativa de tejidos lesionados y simular un defecto crítico como los realizados en humanos. Así, animales juveniles/adultos de entre 12 y 15 cm fueron anestesiados con tricaína al 0,1% durante 20-30 minutos. Posteriormente, se realizó una amputación transversal completa utilizando una técnica de cuatro manos en el tercio distal de la mandíbula, incluyendo la región simfisaria y parasimfisaria, eliminando estructuras óseas correspondientes al hueso dentario y al cartílago de Meckel, así como tejidos blandos como músculo, tejido conectivo, nervios y piel. Posteriormente, se regularizaron los restos óseos y se aplicó sulfamerazina al 0,5%. La respuesta tisular fue evaluada tanto macroscópicamente como por diafana. Todos los procedimientos realizados fueron aprobados por el comité de experimentación animal de la Universidad de Antioquia, Colombia. Los resultados muestran que los animales amputados pudieron regenerar las estructuras craneofaciales removidas morfológica, estructural y funcionalmente.

De gran relevancia, este trabajo proporciona una técnica quirúrgica reproducible con una supervivencia del 100% de animales amputados y reamputados cuando se requirió la recolección de tejidos regenerativos. Por lo tanto, este diseño quirúrgico representa una entrada básica para realizar análisis comparativos con otros vertebrados capaces de regenerar estructuras craneofaciales y para estudiar los mecanismos celulares y moleculares subyacentes a esta respuesta regenerativa en el futuro.

Introducción

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La capacidad de regenerar tejidos, órganos y estructuras complejas ha sido ampliamente descrita en todo el reinoanimal 1,2,3. Así, el interés por entender cómo estas especies pueden activar y regular la respuesta regenerativa tras una lesión o amputación de diversas estructuras dentro de los apéndices, como extremidades y colas, ha sido el foco de atención en el estudio de la biología de laregeneración 4,5,6,7,8.

De gran relevancia para este trabajo, el estudio de la regeneración del tejido craneofacial también ha sido un área de gran interés a nivel mundial, dado que esta región anatómica está muy afectada por traumatismos faciales, trastornos craneofaciales, enfermedades infecciosas y patologías tumorales, incluido el cánceroral 9. En presencia de tumores, se requiere la excisión de estructuras o grandes áreas de tejido, ya sea en las mandíbulas u otras regiones faciales, lo que posteriormente genera la necesidad de reconstruir y promover la reparación de la zonaafectada 10,11,12. En consecuencia, en las últimas décadas, el estudio de la regeneración craneofacial ha crecido, dado la necesidad de explorar e identificar los mecanismos celulares y moleculares que pueden potenciar la respuesta regenerativa de estos tejidos en especies con baja capacidad regenerativa, comolos humanos 13,14. Esto ha llevado al uso de modelos animales con la capacidad de regenerar estructuras craneofaciales, como la mandíbula, para explorar y dilucidar los mecanismos implicados en la respuesta regenerativa tras la creación de pequeñas lesiones o defectos críticos en lamandíbula 15.

Estudios previos sobre la amputación mandibular han destacado el diseño de diversos tipos de enfoques quirúrgicos que desafían la capacidad de diferentes especies para regenerar estaestructura 16. En el caso del pez cebra, las amputaciones transversales en el tercio distal de la mandíbula y los enfoques laterales de la mandíbula han revelado una respuesta regenerativa en la que el segmento amputado se restaura morfológica ehistológicamente 17,18. Por otro lado, estudios pioneros en anfibios, como Notophthalmus viridescens, han demostrado que tras la amputación transversal de la mandíbula, que incluye estructuras como la lengua y el aparato faríngeo en el plano de amputación, los tejidos perdidos, incluyendo el hueso dentario, el tejido muscular y los dientes, pueden regenerarse. Sin embargo, la estructura lingual y el aparato faríngeo no puedenregenerarse 19,20. No obstante, cuando la lengua y el aparato faríngeo no se incluyen en el plano de amputación en esta misma especie, todos los tejidos regenerados recapitulan la forma y estructura de los tejidosamputados 21,22. Además, las amputaciones transversales en la especie Cynops pyrrhogaster que no incluyen la lengua en el plano de amputación muestran una respuesta regenerativa de las estructuras mandibularesamputadas 23. Otros estudios muestran que amputaciones transversas completas en el tercio proximal de la mandíbula y las retrocesiones laterales de la mandíbula en especies como Ambystoma maculatum, Desmognathus fuscus, Plethodon cinereus, Eurycea bislineata y Ambystoma opacum promueven una respuesta regenerativa en el tejidolesionado 24,25. Esto muestra que en los anfibios, el éxito de la respuesta regenerativa puede variar dependiendo del diseño y la extensión de los tejidos implicados en el plano de amputación.

Por otro lado, una de las especies modelo entre los anfibios utilizada como referencia para estudiar los mecanismos subyacentes a la respuesta regenerativa es el anfibio urodele A. mexicanum26,27. Informes previos han demostrado que este es un modelo excepcional capaz de regenerar estructuras craneofaciales, incluyendo los tejidos blandos del suelo de la boca, el hueso dentario, el cartílago de Meckel y las estructuras musculares ydentales 28,29,30,31. Estos hallazgos han resultado de diversos enfoques quirúrgicos, incluyendo una lesión por puñetazo en el suelo de la boca, dentectomía de dientes junto con una porción del hueso dentario, y un enfoque más amplio caracterizado por la amputación lateral de una porción de lamandíbula 28,29,30,31. Sin embargo, hasta la fecha no se ha descrito ningún enfoque quirúrgico transverso completo que genere un defecto crítico, incluyendo simultáneamente la región distal de los hemimandíbulos izquierdo y derecho, así como el hueso dentario, el cartílago de Meckel, la sínfisis mandibular completa y los tejidos dentales y musculares bilateralmente.

Por ello, este artículo describe el proceso paso a paso para realizar una amputación transversal completa de la mandíbula de A. mexicanum, lo que permite monitorizar la respuesta regenerativa de los tejidos amputados con una tasa de viabilidad del 100% en los animales operados. Además, dada la falta de detalles sobre cómo realizar este tipo de amputación, esta guía quirúrgica pretende garantizar la reproducibilidad de este tipo de enfoque quirúrgico para cualquier investigador que planee realizar análisis comparativos a nivel morfológico, tisular, celular y molecular en esta y otras especies expuestas a este mismo tipo de enfoque quirúrgico, así como en otros enfoques, incluida la amputación lateral de la mandíbula. En última instancia, este trabajo proporciona una base para identificar futuras moléculas que promuevan la respuesta regenerativa de estas estructuras, con posibles aplicaciones en la medicina regenerativa del tejido craneofacial.

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Protocolo

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El organismo modelo utilizado en este proyecto fue la salamandra A. mexicanum, endémica de Xochimilco, México. Esta colonia de animales se estableció legalmente en 2014 con la importación de salamandras parentales del Centro de Población Genética de Ambystoma de la Universidad de Kentucky, y actualmente cuenta con 32 progenitores y más de 200 animales juveniles. Todos los procedimientos fueron aprobados por el Comité de Ética en Experimentación Animal de la Universidad de Antioquia (UdeA) bajo la Ley Nº 151 del 27 de marzo de 2023, teniendo en cuenta los estándares nacionales e internacionales de ética en la experimentación con animales, como el Capítulo VI de la Ley 84 de 1989 y el Título V de la Resolución 8430 de 1993 del Ministerio de Sanidad de Colombia32,33.

1. Manejo de animales

NOTA: Se utilizaron animales de aproximadamente 12 a 15 cm de longitud con fenotipo silvestre para estandarizar este protocolo. Sin embargo, no se excluyen animales más pequeños ni animales con otros fenotipos.

  1. Seleccionar ajolotes de aproximadamente 12-15 cm de longitud (desde el hocico hasta la cola).
  2. Coloca a los ajolotes individualmente en un recipiente lo suficientemente grande para que se muevan fácilmente, idealmente transparente y rectangular.
  3. Mantén a los animales a una temperatura entre 19 °C y 21 °C en una solución Holtfreter al 20% antes del procedimiento y los ciclos claro-oscuro (12:12).
    NOTA: Siempre que sea posible, evite sobrealimentar a los animales 24 horas antes de realizar el procedimiento. Esto es para prevenir episodios de vómito.

2. Amputación transversal completa en el tercio distal de la mandíbula

  1. Preparación de anestesia y preoperatoria para animales
    1. Preparar una solución anestésica de metanosulfonato tricaína al 0,1%: mezclar 1 g de metanasofonato de tricaína, 100 μL de 1 M de ácido etilendidiaminestraacético (EDTA), pH 7,5, 50 μL de 0,5% de fenol rojo, y preparar hasta 1 L con solución de Holtfreter al 40%. Ajustar el pH a 7,5 con NaOH.
    2. Prepara todos los instrumentos microquirúrgicos estériles (tijeras, pinzas, pinzas, espátula 7A, tubos de 1,5 mL, dentimetro, pipeta Pasteur, placa de Petri y una bandeja de plástico para colocar el animal a operar posteriormente).
    3. Limpia el área de trabajo con alcohol antiséptico al 70%, ajusta y coloca la luz directa sobre el campo quirúrgico de forma adecuada.
  2. Anestesia
    1. Colocar el ajolote en un recipiente con aproximadamente 500 mL de solución anestésica de metanosulfonato tricaína al 0,1% durante 20-30 minutos para asegurar una anestesia profunda.
      NOTA: Asegúrese de que el animal esté completamente sumergido en la solución anestésica.
    2. Comprueba signos de anestesia general verificando la ausencia total de movimientos branquiales y la respuesta a estímulos táctiles.
      NOTA: Para monitorizar la regeneración mandibular, una vez que el animal ha sido anestesiado, tome fotografías preoperatorias con el estereomicroscopio, siguiendo los pasos de la sección 4.
  3. Amputación transversal completa de la mandíbula
    NOTA: La amputación debe realizarse con el mayor cuidado y rapidez posible utilizando una técnica a cuatro manos, es decir, dos cirujanos.
    1. Coloca cuidadosamente al animal en posición supina (boca arriba) sobre la bandeja de plástico.
    2. Mide la región a amputar con un calípar (medidor dental endodóntico) desde el borde externo de la mandíbula hacia el extremo proximal de esta estructura, aproximadamente 2,5 mm en la región de la barbilla/sínfisis (Figura 1A).
      NOTA: La medición con un pinzaper se realiza sobre la piel del animal (extraoral).
    3. Marca con un lápiz de cera roja para identificar la trayectoria del plano de amputación y la extensión del defecto quirúrgico.
    4. Levanta cuidadosamente al ajolote y sujeta firmemente con una mano para que el animal no se escape del agarre del operador.
      NOTA: Esta acción debe ser realizada por uno de los operadores (operador 1), mientras que el otro operador (operador 2) será responsable de manipular los instrumentos quirúrgicos y realizar la incisión.
    5. Coloca una luz directa sobre la región de la cabeza del ajolote, específicamente sobre la región anatómica que se va a operar.
    6. Con la otra mano, utiliza el lado redondeado y ancho de una espátula 7A para separar la lengua del suelo de la boca y de la zona mandibular que se va a operar. (Figura 1B).
      NOTA: Asegúrate de que la lengua esté ligeramente superpuesta sobre la mandíbula superior.
    7. Primero, realiza (operador 2) un corte inicial con la pinza quirúrgica, desde el borde externo de la mandíbula sobre la piel y los tejidos duros (hueso del diente y cartílago de Meckel) (Figura 1C).
      NOTA: Asegúrese de que los instrumentos estén adecuadamente afilados para un mayor control al cortar y manipular tejido.
    8. Continúe cortando transversalmente con tijeras quirúrgicas finas de modo que la incisión atraviese todo el ancho de la mandíbula desde el lugar del primer corte hasta el lado contralateral hasta que el tejido distal de la mandíbula sea completamente removido, siguiendo el plano de amputación planificado (amputación transversal completa) (Figura 1D).
      NOTA: En el caso de ajolotes más grandes con mandíbulas más robustas, se recomienda terminar el plano de corte con pinzas para un corte más limpio y menos traumático de las estructuras esqueléticas (Figura 1E).
    9. Observa la retracción inmediata del tejido blando restante (Figura 1F).
    10. Recoger el tejido amputado con pinzas de disección y sumergirlo en un tubo de 1,5 mL con la solución deseada según el procedimiento a realizar: paraformaldehído al 4% (PFA) para fijación y histotecnología o inmunofluorescencia posterior, o en Trizol o ARN más tarde para extracción de ARN, ADN o proteínas, entre otras técnicas (Figura 1F).
      NOTA: Este tejido puede usarse como un control no regenerativo para comparación con tejido regenerado desde una perspectiva histológica, para la expresión génica basal o para la detección de marcadores de diferenciación final del tejido.
    11. Colocar el ajolote en una placa de Petri, observar bajo el estereomicroscopio y remodelar los bordes del hueso y el tejido cartílago expuestos con pinzas.
    12. Coloca cuidadosamente el ajolote de nuevo en la bandeja de plástico y aplica baños antibióticos de sulfamerazina al 0,5% durante 12 horas.

3. Recuperación postoperatoria de A. mexicanum

  1. Tras la intervención quirúrgica, coloque el ajolote en el recipiente plástico transparente con solución de Holtfreter al 40% y observe signos de recuperación tras la anestesia general, como movimientos branquiales, reflejo de enderezamiento o respuesta a estímulos táctiles. La recuperación completa dura aproximadamente entre 30 y 60 minutos.
    NOTA: Mantén la solución de Holtfreter al 40% fría, a una temperatura entre aproximadamente 4 °C y 8 °C.
  2. Cambia la solución fría de Holtfreter al 40% cada 24 horas durante al menos 8 días.
    NOTA: Las primeras 48 horas son las más críticas para la recuperación del animal, por lo que debe estar bajo observación diaria.
  3. Después de 24-48 horas tras el procedimiento, alimenta al ajolote con comida blanda que sea más fácil de atrapar y menos traumática para el animal.
    NOTA: No alimente al ajolote durante las primeras 24 horas tras la cirugía.

4. Adquisición de imágenes y monitorización de la respuesta regenerativa

NOTA: Todas las imágenes deben tomarse lo antes posible para evitar un manejo prolongado del animal que ha sido operado recientemente.

  1. Una vez que el animal está completamente anestesiado, recógelo con cuidado y llévalo al estereomicroscopio y a la cámara digital en una placa de Petri para obtener imágenes previas y posteriores a la amputación.
    NOTA: Limpia y desinfecta el estereomicroscopio con alcohol al 70% de antemano.
  2. Utiliza una luz incidental que apunte a la cabeza del ajolote para observar mejor la zona de la mandíbula.
  3. Sujeta el cuerpo del ajolote con firmeza con una mano para evitar que se deslice fuera del campo de adquisición de imagen.
    NOTA: Evita tomar fotos en un medio acuoso para evitar distorsiones del tamaño real; usa una placa de Petri sin líquido. Humece ligeramente el ajolote ocasionalmente con una solución de Holtfreter al 40%.
  4. Identifica correctamente la zona de la mandíbula y céntrate en ella de forma adecuada.
    NOTA: Durante los días posteriores (seguimiento) al procedimiento, ten en cuenta la necesidad de concentración adecuada, ya que la regeneración de tejido en las primeras fases suele ser muy sutil y, en algunos casos, imperceptible.
  5. Optimiza los parámetros para la adquisición de imagen ajustando las herramientas del programa (contraste, brillo, exposición, ganancia, balance de blancos, etc.).
  6. Adquirir imágenes usando un estereomicroscopio (0,7x) para tomar mediciones y monitorizar la regeneración de la estructura.
  7. Una vez completado el periodo de regeneración, los tejidos regenerados se teñieron con azul de alciano y rojo de alizarina según el protocolo34 previamente reportado.

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Resultados

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Teniendo en cuenta la importancia y relevancia de estudiar la posible respuesta regenerativa post-amputación de estructuras craneofaciales en especies como A. mexicanum29, es necesario contar con una técnica quirúrgica segura y reproducible que permita no solo evaluar la respuesta regenerativa de los tejidos, sino que también ofrezca una tasa de mortalidad baja o nula en los animales sometidos a cirugía. En consecuencia, este estudio presenta la estandari...

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Discusión

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Este artículo presenta el enfoque quirúrgico exitoso para la amputación transversal completa de la mandíbula en el modelo animal de A. mexicanum , junto con varias recomendaciones necesarias para reproducir este modelo quirúrgico en el seguimiento de la respuesta regenerativa de estas estructuras y la posible identificación de factores que regulan este proceso regenerativo.

En este estudio, se realizó una amputación transversa completa en el tercio di...

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Divulgaciones

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Los autores declaran que no existen conflictos de interés.

Agradecimientos

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Queremos agradecer al Vicerrector de Investigación de la Universidad de Antioquia los recursos proporcionados por el fondo para el primer proyecto para profesores afiliados. Queremos agradecer al Sistema General de Regalias de Colombia y a la 15ª Convocatoria de Becas de la Universidad de Antioquia por financiar el máster de Samanta Tarquino. Finalmente, también queremos agradecer a cada uno de los estudiantes que participan en el cuidado de la colonia de ajolotes en nuestro laboratorio.

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
Axolotl (Ambystoma mexicanum)Ambystoma Genetic Stock CenterN/A15-18 cm y 16 g - 22 g wildetype
Cloruro de calcio dihidratoDuksan1098CaCl2 2H2O
Cámara digital MotiCAM 5MotiCAM https://www.motic.com/upload/File/201407/2014071115335993.pdf
EDTA - Sal sódica, dihidratoBiobasicEB0185C10H14N2O8Na2 . H2O
Plato de petri de vidriocualquier fabricanteN/AVidrio borosilicato
Sulfato de magnesio 7-hidratoITW Reagents131404.1211MgSO4 7H2O
Instrumentos microquirúrgicosN/AN/APinzas, pinza, espátula 7A, centímetro y tijeras
Pipeta Pasteurcualquier fabricanteN/APolietileno de baja densidad
Cloruro de potasioDuksan372KCl
Lápiz de cera rojacualquier fabricanteN/A
Cloruro de sodioMerkK48297604 717NaCl
Software Motic Images Plus-Versión 2.0Motic https://www.motic.com/As_Support_Download/d42.html
Microscopio estereoscópicoOlympus SZX16 N/A
Sulfamerazina sal sódicaSigma- AldrichS08004-Amino-N-(4-metil-2-pirimidinilo) benzenesulfonamida
Metanosulfonato de tricaínaSigma- AldrichE10521Metanosulfonato de etil 3-aminobenzoato
Tubos de 1.5 mLAxygenMCT150CPolipropileno puro

Referencias

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