Este estudio tuvo como objetivo investigar la relación entre el momento de la aplicación del pesticida y la actividad de las abejas, medida mediante bioacústica, en la soja. El análisis mostró que la aplicación de pesticidas, independientemente del momento, no tuvo efecto sobre la actividad de las abejas, la defoliación ni el rendimiento. Sin embargo, la actividad de abejas fue mayor más tarde ese día y durante el pico de floración de la soja.
Artículo de investigación
Evaluación de la repelencia de una combinación de insecticida y fungicida para abejas mediante bioacústica
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Resumen
Resumen
La soja (Glycine max (L.) Merr.) y las abejas tienen una relación mutuamente beneficiosa en la que el néctar se intercambia por un servicio de polinización, lo que puede aumentar la producción de semillas. Sin embargo, el uso de pesticidas en la soja durante la floración podría alterar esta relación al dañar a las abejas y, por tanto, reducir los beneficios de rendimiento de los polinizadores. Este estudio examinó cómo las aplicaciones de pesticidas durante la floración afectan a la búsqueda de alimento y el rendimiento de la soja, centrándose en el momento de la aplicación (a media mañana vs. mid día) y en la etapa de floración (R3—floración completa vs. R5—final/tardía/final de la floración), en comparación con un control sin tratar. Para ello, se realizó un experimento en el centro de Ohio en 2023 y 2024, donde las parcelas de soja fueron rociadas con una mezcla tóxica para abejas de un insecticida piretroide (0,9% alfa-cipermetrina) y un fungicida inhibidor de la biosíntesis de esteroles (41,8% propiconazol) utilizando un pulverizador de mochila. La actividad de las abejas se monitorizó utilizando grabadores de audio colocados en cada gráfico y analizados con la herramienta de aprendizaje automático buzzDetect. El análisis bioacústico no mostró efecto de la aplicación de pesticidas sobre la actividad de las abejas, independientemente del momento. La actividad de las abejas fue significativamente mayor durante la etapa de crecimiento R3, cuando la soja estaba en su pico de floración, en comparación con la etapa de crecimiento R5, cuando las flores eran menos abundantes. La actividad de las abejas fue significativamente mayor a mediodía que a media mañana. No se detectaron diferencias significativas en la defoliación o el rendimiento de la soja entre los tratamientos con pesticidas. Estos resultados ofrecen una visión de cómo varía la búsqueda de alimento durante la temporada de cultivo de la soja y a lo largo del día, lo que puede informar las recomendaciones de aplicación de pesticidas para minimizar la exposición de las abejas.
Introducción
La aplicación de pesticidas puede afectar a polinizadores que buscan alimento en sistemasagrícolas 1,2,3. Es posible mitigar el efecto de los pesticidas, al menos en parte, programando las aplicaciones para minimizar la exposición de los polinizadores. Los pesticidas que se sabe que son tóxicos para los polinizadores llevan etiquetas que prohíben su aplicación cuando las abejas están activas o cuando las flores están en flor. Esta guía es coherente con las directrices de la EPA de Estados Unidos y con las hojas informativasde la Universidad 4,5. Si se cumple, esta guía de etiquetado puede mitigar el riesgo de aplicación de pesticidas a las abejas, pero no ofrece consejos más específicos sobre qué etapas de crecimiento y momentos concretos del día tienen mayor actividad de las abejas. Además, las pruebas regulatorias que informan el lenguaje de la etiqueta se realizaron con pesticidas individuales y no consideran las interacciones sinérgicas entrepesticidas 6.
Una "mezcla de tanque" es la combinación de dos o más pesticidas en una solaaplicación 7 y se practica ampliamente para reducir el coste de la aplicación de pesticidas y disminuir la compactación del suelo minimizando el desplazamiento de equipos pesados de aplicación por elcampo 8. Sin embargo, esto puede ser una práctica potencialmente arriesgada para las abejas, ya que la mayoría de las combinaciones de pesticidas no han sido evaluadas por sus posibles efectos sobre organismos no objetivo. A pesar de ello, la mezcla en tanques se utiliza ampliamente en muchos sistemas de cultivo, incluyendogarbanzos 10, calabazas11, almendras12 y soja13,14.
La soja es uno de los cultivos en los que la aplicación de pesticidas mezclados en acuario puede ser especialmente importante para la salud de las abejas. Las abejas frecuentemente buscan néctar en flores de soja, y la soja puede ser una fuente importante de néctar para la producciónde miel 15,16,17,18. A pesar de que la soja se autopoliniza, se ha demostrado repetidamente que la polinización de insectos aumentael rendimiento 19, 20, 21. Una encuesta a productores de soja encontró que aproximadamente un tercio de las aplicaciones de fungicidas foliares se mezclaron en acuario con insecticidasfoliares. Se recomienda aplicar fungicidas foliares alrededor del momento en que la soja está plenamente florecida para controlar enfermedades comunes como la antracnosis, la tizón foliar de Cercospora, la mancha foliar ojo de rana y la roya de lasoja 23,24,25. La adición de un insecticida a una aplicación de fungicida es vista por muchos agricultores como una forma rentable de proteger su cultivo reduciendo el riesgo de problemas de plagas de artrópodos más adelante en latemporada 26. Sin embargo, una diversidad de abejas y otros organismos no objetivo está en riesgo cuando se incluye un insecticida en las aplicaciones de fungicidas realizadas durante la floración de lasoja 15, 17 y 27.
Una mezcla fungicida-insecticida de particular preocupación es la combinación de fungicidas inhibidores de la biosíntesis de esteroles (SBI) e insecticidas piretroides. Los insecticidas piretroides son moduladores de los canales de sodio que interrumpen los impulsos nerviosos eninsectos 28. Muchos piretroides son altamente tóxicos para lasabejas 29,30. Los fungicidas SBI inhiben las enzimas monooxigenasas citocromo P450 (P450), que son importantes para la formación de membranas celulares fúngicas, pero también pueden inhibir las P450 destoxicantes que metabolizan piretroides y otros xenobióticos en lasabejas 31. Se ha demostrado que la combinación de fungicidas SBI e insecticidas piretroides es más tóxica para las abejas melíferas y los abejorros que cualquiera de los dos pesticidas por sí solo. Por esta razón, las aplicaciones que involucran insecticidas piretroides mezcladores en acuarios y fungicidas SBI pueden suponer un riesgo para las abejas y otros polinizadores.
Trabajos previos han informado que las abejas pueden ser repelidas por ciertos insecticidas piretroides34 y que la exposición a algunos piretroides puede disminuir la actividad de lasabejas 35. Sin embargo, también se ha documentado que los fungicidas, cuando se combinan con insecticidas, pueden enmascarar el efectorepelente 36.
La bioacústica, el estudio de los organismos a través de los sonidos que producen, ofrece un enfoque prometedor para evaluar los cambios en la actividad de las abejas a lo largo de un día o de la temporada de crecimiento en respuesta a la aplicación de pesticidas. Utilizando el ruido distintivo que producen las abejas durante el vuelo —el zumbido— como indicador de la actividad de las abejas, la bioacústica puede combinarse eficazmente con aprendizaje automático para evaluar la actividad de las abejas en un área determinada durante un periodo de tiempo deseado. Los datos de audio recogidos ofrecen una mejor resolución de la actividad de las abejas y permiten examinar los patrones diarios de alimentación de las abejas. Además, estos datos de audio pueden examinarse durante períodos más largos para detectar tendencias de actividad durante una temporada de crecimiento. Las decisiones sobre cuándo aplicar los pesticidas se toman en ambas escalas. La bioacústica ofrece una forma rica en información para monitorizar la actividad de las abejas y responder preguntas sobre la actividad de las abejas en ventanas temporales estrechas. En comparación con métodos tradicionales como el barrido de redes y el atrapamiento de panes, un enfoque bioacústico requiere menos trabajo, permite muestreo continuo durante períodos más largos y es altamente escalable a sitios de estudio más grandes. Una de estas aplicaciones de la bioacústica es en la investigación de los efectos de los pesticidas sobre la actividad de las abejas en campos agrícolas.
Aquí, se realiza trabajo para determinar los efectos que una aplicación en el peor escenario posible, de una mezcla fungicida-insecticida en tanque, aplicada a la soja durante la floración, puede tener sobre la actividad y el rendimiento de la soja. Los pesticidas utilizados eran formulaciones que contenían propiconazol, un fungicida SBI, y alfa-cipermetrina, un insecticida piretroide. Ambos pesticidas pueden aplicarse a la soja durante la floración para controlar enfermedades fúngicas y pulgones de la soja (Aphis glycines)37,38. Se utilizó un enfoque bioacústico para determinar si la aplicación de esta combinación de pesticidas en diferentes momentos del día (media mañana o mediodía) y durante distintas etapas de crecimiento de la soja (pico de floración [R3] o floración tardía [R5]) afectaba a la actividad de las abejas. Se esperaba que las abejas forrajearan en grandes cantidades y fueran más susceptibles a los efectos negativos de la aplicación de pesticidas durante el mediodía y durante la etapa de crecimiento R3.
Protocolo
Diseño experimental y preparación de la trama
El experimento se llevó a cabo en julio y principios de agosto de 2023 y 2024. Normalmente, la temporada de cultivo de la soja en Ohio tiene lugar aproximadamente de abril a noviembre. Los sitios utilizados durante la temporada de crecimiento de 2023 se situaron en el condado de Clinton (39.488, -83.769) y el condado de Union (40.296, -83.283), Ohio. Los sitios utilizados durante la temporada de cultivo de 2024 se encontraron en el condado de Clinton (39.489, -83.762), el condado de Preble (39.893, -84.611) y el condado de Licking (39.948, -82.501), Ohio.
El experimento empleó un diseño aleatorizado de bloques completos para controlar los efectos espaciales dentro del campo de soja. Dentro de cada bloque, se designaron 5 parcelas para un tratamiento específico. Los tratamientos incluyeron dos etapas de crecimiento (R3 y R5) y dos tiempos de aplicación (media mañana y mediodía), además de un control sin tratar. Esto resultó en las siguientes 4 aplicaciones de pesticidas en parcelas dentro de cada bloque: R3 a media mañana, R3 a mediodía, R5 a media mañana, R5 a mediodía. Las solicitudes durante la madrugada o mediodía se realizaban dentro de una ventana de ~2 horas, con las solicitudes a media mañana aproximadamente centradas alrededor de las 10:00 de la mañana y las de mediodía alrededor de las 12:30 PM. Además de las 5 parcelas de tratamiento dentro de cada bloque, se designaron 3 parcelas como repuestos que podían ser trasladadas a las parcelas de tratamiento en caso de un mal establecimiento o crecimiento de la soja. Las etapas de las plantas de soja se determinaron con la ayuda de guías de clasificación como la publicada por la Extensión39 de la Universidad de Minnesota.
Los bloques de parcelas de soja estaban separados aproximadamente 1,016 m (40 pulgadas) para permitir que los investigadores pudieran caminar fácilmente entre ellas. Las parcelas de soja medían 1,9 m por 8,5 m (0,0016 ha; 6,25 pies por 28 pies), y la variedad de soja utilizada en todos los sitios era Pioneer P35T155E (Corteva, Indianápolis, IN). Se plantaron 6 hileras en cada parcela y se separaron 38 cm (15 pulgadas). Se utilizó una tasa de siembra de 370.658 semillas por ha (150.000 semillas por acre). Las abejas involucradas en el experimento eran todas de poblaciones locales. No se añadieron abejas suplementarias por parte de los investigadores. Los autores no tenían conocimiento ni de colmenarios estacionarios ni migratorios cerca de los sitios experimentales. Todos los materiales utilizados para el experimento están listados en la Tabla de Materiales.
Preparación de pesticidas
Los pesticidas utilizados fueron el fungicida Fitness (principio activo de propiconazol al 41,8%) y el insecticida Fastac EC (principio activo alfa-cipermetrina al 10,9%). Las tasas de aplicación del pesticida fueron de 6 fl oz/ac (438,47 mL/ha) para el fungicida SBI y 3,8 fl oz/ac (277,70 mL/ha) para el insecticida piretroide. Para preparar los pesticidas para su aplicación, se mezclaron 9,375 mL de fungicida SBI y 5,937 mL de insecticida piretroide con agua para obtener un volumen final de 3 L como mezcla del tanque. Se usaban guantes resistentes a productos químicos durante la preparación de la mezcla. La concentración final de fungicida SBI en el acuario fue de 3,125 mL por L. La concentración final de insecticida piretroide en el acuario fue de 1,979 mL por L.
Aplicación de pesticidas
Esta mezcla se aplicó a parcelas individuales de soja dentro de cada bloque utilizando un pulverizador portátil personalizado para mochila. La mezcla de pesticidas se aplicó en la parte superior del dosel de la soja, a una velocidad de ~5 km por hora. Tras iniciar el proceso de aplicación del pesticida para un tratamiento determinado, se tardaron ~10 minutos en que todas las parcelas recibieran la aplicación. Por cada acuario de 3 L, se puede cubrir un área de ~0,027 ha con la mezcla de pesticidas. El volumen de pulverización consumido por hectárea es aproximadamente de 113 L. Esto significa que se aplicó ~0,18 L de la mezcla del tanque por parcela. Para evitar la deriva de pesticidas a otras parcelas debido al viento, se evitaron las aplicaciones en días ventosos. Se usaba equipo de protección individual completo (camisa de manga larga y pantalones largos, guantes resistentes a productos químicos, zapatos más calcetines y gafas protectoras) durante la aplicación del pesticida. Si había exceso de mezcla de pesticidas tras la conclusión de la aplicación, se eliminaba según las recomendaciones de la agencia estatal de control ambiental.
Configuración/uso de la grabadora
La configuración general y el uso de las grabadoras de audio es similar a un protocolo descrito por otrosautores 40. Las grabadoras de audio portátiles (Sony ICD-PX370) se fijaban a estacas de plástico de valla eléctrica con cinta de gancho y lazo, y se colocaba espuma de celda abierta sobre el micrófono como parabrisas. Se fijó una cubierta impermeable impresa en forma de cono en forma de 3D al estaca ~3 cm por encima del grabador para protegerla del clima.
Los grabadores de audio se colocaban en el centro de cada parcela ~24 horas antes de la primera aplicación de pesticidas y se dejaban funcionando al menos 24 horas después de cada aplicación. Se desplegaron doce grabadores para cada día de aplicación, cuatro para cada grupo de hora del día (media mañana, mediodía, control) tanto en R3 como en R5.
Procesamiento de datos de audio
Todas las grabaciones de audio se procesaban a través de la herramienta de aprendizaje automático "buzzdetect"41 , que se puede encontrar en: https://github.com/OSU-Bee-Lab/buzzdetect. Esta herramienta ha sido entrenada para distinguir los zumbidos de insectos de otros sonidos que ocurren con frecuencia en entornos experimentales, como coches, cosechadoras o aviones. El programa no es capaz de distinguir el zumbido de Apis mellifera de otras especies de abejas. Sin embargo, buzzDetect es capaz de distinguir ruidos de zumbido de otros insectos que no zumban, aunque ruidos específicos (como los cantos de grillos, principalmente durante la noche) siguen siendo difíciles de distinguir. Instrucciones más específicas sobre cómo ejecutar buzzDetect se pueden encontrar en: https://buzzdetect.readthedocs.io/en/latest/gui/. Tras el análisis de audio, se utilizó R42 para calcular la tasa de detección en intervalos de 1 hora y 8 horas.
Datos de defoliación
Las evaluaciones de defoliación se realizaron evaluando visualmente las hojas del dosel superior de la soja en 10 plantas de cada parcela involucrada en el experimento, incluyendo todos los tratamientos y parcelas de control no tratadas, según lo recomendado por la Extensión43 de la Universidad de Nebraska. Estas evaluaciones se realizaron 24 horas después de la aplicación del pesticida durante la fase de crecimiento R5.
Datos de rendimiento
Se cosechaban sojas y el rendimiento se medía en fanegas por acre usando una cosechadora de parcelas y un sistema de pesaje de grano. Las mediciones de rendimiento se ajustaron al 13% de humedad. Las parcelas tenían 6 filas cada una; solo se cosecharon las 4 filas centrales para medir el rendimiento.
Análisis estadístico
Todas las estadísticas se realizaron en R42. Los datos se analizaron con modelos lineales de efectos mixtos mediante el paquetelme4 44 o regresión beta mediante el paqueteglmmTMB 45. Los datos en bruto de BuzzDetect están disponibles en los materiales complementarios. Se analizaron tres tipos principales de datos para este estudio. Datos medios de actividad de abejas durante 1 y 8 horas tras la aplicación de un pesticida, el rendimiento de cada parcela de soja y la defoliación observada en la etapa de crecimiento R5.
La actividad media de las abejas se obtuvo calculando la proporción de tiempo positivo para el zumbido de abejas en una ventana de 8 o 1 hora. La ventana de 1 hora está destinada a estimar los efectos agudos de la aplicación de pesticidas sobre la actividad de las abejas, mientras que la ventana de 8 horas está destinada a estimar los efectos agudos y residuales. No se dispone de datos de toxicidad residual para alfa-cipermetrina, pero se ha reportado que la toxicidad residual para otros piretroides es de ~8 horas después de la aplicacióninicial 46. Dado que el cálculo de la actividad de las abejas es una proporción, las diferencias de actividad se analizaron mediante regresión beta realizada con el paquete R "glmmTMB". Los modelos examinaron tasas medias de detección para 1 u 8 horas tras la aplicación de un pesticida y cómo variaban al comparar parcelas tratadas con parcelas control (la condición "pulverizada"), la etapa de crecimiento de la soja, la hora del día en que se aplicó el pesticida o una etapa de crecimiento y una hora del día de interacción. La comparación entre los gráficos tratados y de control se referencia mediante la variable "pulverizada" tanto en las fórmulas de modelo de 1 hora como de 8 horas.
En el modelo de ventana de 1 hora, los efectos fijos fueron la condición de "pulverización", la etapa de crecimiento, la hora del día y un término de interacción en etapa de crecimiento y hora del día. El modelo tenía tanto un término de interacción por año como uno por sitio ajustados como efectos aleatorios. La fórmula completa del modelo era:
(1)
La tasa variable de detección refleja la media de detecciones de abejas observadas en relación con la ventana total de observación—en este caso, 1 h. La variable pulverizada corresponde a si una parcela recibió la aplicación de pesticidas o si era una parcela de control sin tratar. La variable time_of_day corresponde a si las detecciones se capturaron después de la aplicación del pesticida a media mañana o a mediodía durante el periodo deseado. La etapa variable corresponde a la etapa de crecimiento en la que se capturaron las detecciones.
En el modelo de ventana de 8 horas, los efectos fijos eran la etapa de crecimiento y la condición de "pulverización". El modelo de 8 horas incluye horas nocturnas para la pulverización al mediodía, lo que supone una comparación injusta entre los horarios de pulverización a media mañana y mediodía. Esto se debe a que los tiempos de aplicación a mediodía no analizan las 8 horas completas de toxicidad residual debido a que las abejas están inactivas por las tardes, una gran parte de estas ventanas de 8 horas. Por lo tanto, las aplicaciones de mediodía se excluyeron del modelo, al igual que los términos de "hora del día" y "hora del día:etapa". La fórmula completa para este modelo era:
(2)
Las variables tasa de detección, pulverización y etapa tienen los mismos significados en esta fórmula que en la fórmula utilizada para las ventanas de 1 hora. La única diferencia es que la tasa variable de detección se calcula para una ventana de 8 horas. Los datos de rendimiento se analizaron con un modelo lineal de efectos mixtos. El modelo analizó los bushels por acre para cada parcela y cómo variaba el rendimiento según el tratamiento. El efecto fijo en el modelo fue el tratamiento, y el sitio y el año se ajustaron como efectos aleatorios. La fórmula completa del modelo se escribe como:
(3)
La defoliación de hojas de soja se midió como el porcentaje medio de superficie foliar faltante por parcela. Se utilizó un modelo lineal de efectos mixtos para comparar el efecto del momento del día de aplicación del pesticida sobre el porcentaje de defoliación. El efecto fijo en el modelo era la hora del día en la que se pulverizaban los terrenos. El sitio y el año se ajustaron como efectos aleatorios. La fórmula completa del modelo es:
(4)
Todos los protocolos utilizados en este estudio se recopilan en el Archivo Suplementario 1.
Resultados
Actividad
El modelo ventana de 8 horas (Figuras 1A–B) reveló diferencias significativas en la actividad de las abejas según la etapa de crecimiento de la soja (Chi cuadrado = 74,35, P < 0,001, df = 1), con tasas medias de detección significativamente mayores en la etapa R3 en comparación con la etapa R5 en las 8 horas posteriores a la aplicación del pesticida. No se observaron diferencias significativas en la actividad de las abejas entre las parcelas control y las que recibieron la mezcla del acuario (Chi cuadrado = 0,053, P = 0,82, df = 1). Para este análisis, el error cuadrático medio fue 0,00094. Las varianzas para los parámetros implicados en el experimento fueron: pulverizado = 0,021 y etapa = 0,041.
El análisis de datos de audio durante 1 hora tras la aplicación del pesticida (Figuras 2A–B) reveló diferencias significativas entre la actividad de las abejas según la fase de la soja (Chi cuadrado = 12,72, P < 0,001, df = 1) y la hora del día (Chi cuadrado = 9,97, P = 0,0016, df = 1). La tasa media de detección fue mayor durante la etapa R3 que en la etapa de crecimiento R5. La tasa media de detección fue mayor durante la hora posterior a la hora de pulverización a mediodía que durante la hora siguiente a la hora de pulverización a media mañana. No se observaron diferencias significativas en la actividad de las abejas cuando se aplicó la mezcla de pesticidas en el tanque (Chi cuadrado = 0,62, P = 0,43, df = 1). No se observaron diferencias significativas en la hora del día y el término de interacción en la etapa de crecimiento (Chi cuadrado = 2,52, P = 0,11, df = 1). Para este análisis, el error cuadrático medio fue 0,00094. Las estimaciones de varianza para los parámetros implicados en el análisis fueron: pulverizado = 0,027, hora del día = 0,040, etapa = 0,090, hora del día:etapa = 0,14.
Cuando se promedia a lo largo de todos los días del experimento, las detecciones de audio revelan una tendencia diaria en las tasas de detección que presenta diferencias cuando se separan por etapa de crecimiento de la soja (Figura 3). Para ambas etapas, las tasas de detección comienzan a aumentar rápidamente a ~10:00 y a disminuir rápidamente a ~17:00. Sin embargo, esta tendencia es mucho más pronunciada en la etapa de crecimiento R3. Además, las tasas de detección alcanzan un pico mucho más alto en ~14:00 en R3 que en R5.
Datos de rendimiento
El análisis de los datos de rendimiento (Figura 4) no indicó que existieran diferencias en el rendimiento de la soja entre tratamientos. No se encontraron diferencias significativas para el rendimiento de soja en ningún tipo de tratamiento (F = 0,16, df = 4, 90,86; P = 0,96).
Defoliación
El análisis de los datos de defoliación (Figura 5) no indicó diferencias significativas en la defoliación basándose en la hora del día de aplicación del pesticida (F = 3,046, df = 2, 56; P = 0,055). La defoliación era generalmente baja (<5% en la mayoría de los casos).
DISPONIBILIDAD DE DATOS:
Todos los datos en bruto utilizados para crear gráficos y realizar análisis estadísticos se incluyen en la sección de materiales complementarios.
Figura 1: Distribución de las tasas medias de detección para las 8 horas posteriores a la aplicación del pesticida. (A) Distribución de las tasas medias de detección (agrupadas en 10 minutos) para las 8 horas posteriores a la aplicación del pesticida durante la etapa de crecimiento R3. (B) Distribución de tasas medias de detección (agrupadas en 10 minutos) para las 8 horas siguientes a la aplicación del pesticida durante la etapa de crecimiento R5. Los grupos de control no recibieron aplicación de pesticidas. No existen diferencias estadísticamente significativas entre ningún grupo. Todos los diagramas de caja muestran una línea media, cuarteles superior e inferior (arriba e inferior de las cajas) y bigotes (mínimo y máximo). Por favor, haz clic aquí para ver una versión ampliada de esta figura.
Figura 2: Distribución de tasas medias de detección para la 1 hora posterior a la aplicación del pesticida. (A) Distribución de las tasas medias de detección de abejas (recortadas por 10 minutos) durante 1 hora tras la aplicación del pesticida durante la etapa de crecimiento R3. Los grupos de control no recibieron aplicación de pesticidas. (B) Distribución de las tasas medias de detección de abejas (agrupadas por 10 minutos) durante 1 hora tras la aplicación del pesticida durante la etapa de crecimiento R5. Los grupos de control no recibieron aplicación de pesticidas. Tanto para R3 como para R5, hubo una diferencia estadísticamente significativa en las tasas medias de detección entre los grupos de media mañana y mediodía. Todos los diagramas de caja muestran una línea media, cuarteles superior e inferior (arriba e inferior de las cajas) y bigotes (mínimo y máximo). Por favor, haz clic aquí para ver una versión ampliada de esta figura.
Figura 3: Tasas medias de detección de todas las grabadoras de audio en las etapas de crecimiento R3 o R5. Las tasas de detección (agrupadas en 10 minutos) promediaron todos los grabadores de audio utilizados en el experimento y se separaron por etapa de crecimiento. Durante las horas nocturnas se observaron falsos positivos en las detecciones de zumbido debido a llamadas de grillo, especialmente a las ~4:30 a.m. Las curvas de cada etapa de crecimiento no se apilan unas sobre otras. Por favor, haz clic aquí para ver una versión ampliada de esta figura.
Figura 4: Rendimiento en fanegas por acre de soja para cada tratamiento. El grupo de control no recibió ninguna aplicación de pesticidas. No existen diferencias estadísticamente significativas entre ningún grupo. Todos los diagramas de caja muestran una línea media (barras negras), una línea mediana, cuarteles superior e inferior (arriba e inferior de las cajas) y bigotes (mínimo y máximo). Por favor, haz clic aquí para ver una versión ampliada de esta figura.
Figura 5: Niveles de defoliación evaluados en la etapa de crecimiento R5. La defoliación, expresada como el porcentaje de superficie foliar ausente en las hojas de soja, se agrupó según el momento de aplicación del pesticida durante la etapa de crecimiento R5. El grupo de control no recibió ninguna aplicación de pesticidas. No existen diferencias estadísticamente significativas entre ningún grupo. Todos los diagramas de caja muestran una línea media (barras negras), una línea mediana, cuarteles superior e inferior (arriba e inferior de las cajas) y bigotes (mínimo y máximo). Por favor, haz clic aquí para ver una versión ampliada de esta figura.
Archivo suplementario 1: Los protocolos necesarios para replicar los experimentos se enumeran en este documento. Por favor, haga clic aquí para descargar este archivo.
Discusión
Aunque se recomienda buscar plagas y realizar aplicaciones de pesticidas según un marco de MII, las aplicaciones de pesticidas en el experimento fueron profilácticas, realizadas en momentos específicos durante la temporada de crecimiento según un calendario predeterminado y no en función de la presión de plagas. Es posible que el rendimiento y la defoliación no se vieran afectados en este estudio tras la aplicación de pesticidas porque la presión de plagas estaba por debajo de los niveles económicos umbral. La defoliación fue del <5% en la mayoría de los casos, lo que está por debajo del umbral del 15% de daño económico para las fases reproductivas de lasoja 47. No hubo un efecto aparente de la aplicación profiláctica de insecticida-fungicida sobre el rendimiento de la soja ni sobre la cantidad de defoliación observada durante la etapa de crecimiento R5. Esto sugiere que la aplicación del pesticida no preservó el rendimiento de la soja ni disuadió la herbivoría de insectos. Sin embargo, no se realizó ningún reconocimiento de plagas, y los resultados de la defoliación sugieren que había pocas plagas insecticidas que controlar en estos campos, lo cual es coherente con los hallazgos de otrosautores 48. De manera similar, otros autores22 vieron resultados similares en los que las aplicaciones de pesticidas mezclados en acuario no aumentaron el rendimiento de soja cuando había poca o ninguna presión de insectos. Estos resultados sugieren que los beneficios de añadir un insecticida a una aplicación de fungicida son limitados cuando la presión de plagas es baja. Por lo tanto, añadir insecticida puede ser un gasto innecesario, especialmente para aplicaciones profilácticas.
Los casos de zumbido de abejas, que se usaron como indicador de la actividad de abejas en la soja, no se vieron afectados por la aplicación de la mezcla insecticida-fungicida en tanque ni a media mañana ni a mediodía, ni durante las etapas R3 o R5. Además, no se observó una reducción en la actividad de las abejas ni en las ventanas de observación de 1 hora ni de 8 horas tras la aplicación del pesticida. Esto es sorprendente, ya que trabajos previos han documentado un efecto repelente de insecticidaspiretroides 34. Esto puede deberse a que el insecticida piretroide se combinó con un fungicida. Combinar estas dos clases de pesticidas ha demostrado previamente disminuir larepelencia 36.
Cabe destacar que este experimento no midió los posibles efectos fuera del sitio de la aplicación del pesticida en las abejas melíferas (Apis mellifera) que lo encontraron en el campo. La falta de efecto del pesticida sobre la actividad abejal no indica necesariamente que las abejas melíferas que buscaban alimento en estas parcelas no se vieran afectadas por la exposición al pesticida. Es posible que las abejas melíferas que buscaban alimento en el campo se encontraran con el pesticida, continuaran forrajeando y posteriormente experimentaran efectos negativos. Los estudios han documentado efectos negativos de las aplicaciones de mezclas en acuarios49 y de insecticidas piretroides30 en abejas melíferas. Es posible que las abejas melíferas se vieran afectadas negativamente, pero este efecto no se tradujo en una disminución de la actividad en el campo. Esto sugiere que las abejas melíferas pueden no mostrar comportamientos de evitación hacia algunos pesticidas/combinaciones que encuentran en el campo. Otras abejas pueden encontrarse en campos de soja, como los abejros o abejassolitarias 15,17. Estas abejas probablemente se ven afectadas de forma desproporcionada por la aplicación de pesticidas que ocurren cuando buscan alimento en flores desoja 1.
Este experimento arrojó luz sobre cuándo las abejas están activas en los campos de soja. Las abejas estuvieron más activas durante el pico de floración de la soja en la etapa R3 que en la etapa R5, consistente con los resultados de otrosautores 40. Además, los datos sugieren que las abejas están más activas en la soja a mediodía que por la mañana. A través de este experimento, se ha generado una imagen de alta resolución de la actividad de las abejas durante un día y durante toda la temporada de crecimiento. Esto revela patrones importantes de actividad de abejas en los campos de soja, que serán relevantes para elaborar la etiqueta y recomendaciones de aplicación de pesticidas. Estos resultados sugieren que los aplicadores de pesticidas deberían evitar rociar durante R3 y al mediodía para reducir la exposición a pesticidas en las abejas. Sin embargo, los agricultores de soja deberían aplicar insecticidas foliares solo cuando sea necesario, basándose en la actividad de los insectos plaga y los umbrales económicos.
Divulgaciones
Todos los autores declaran que no hay conflictos de interés.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Allen Geyer de la Universidad Estatal de Ohio por la plantación, gestión y cosecha de campo, y a Arthur Rodrigues de Souza, James Underwood y Allison Davis por su ayuda en el trabajo de campo. Este trabajo fue financiado por la Iniciativa de Investigación en Agricultura y Alimentación del Instituto Nacional de Alimentación y Agricultura del Departamento de Agricultura de EE. UU. bajo la subvención 2022-67019-36437 y el Programa de Subvenciones Internas de la Facultad de Ciencias de la Alimentación y Agricultura de la Universidad Estatal de Ohio (Proyecto # 2023-013). El apoyo a la investigación fue proporcionado por fondos estatales y federales asignados a la Universidad Estatal de Ohio, Facultad de Ciencias Alimentarias, Agrícolas y Ambientales, Estación Experimental de Ohio (OHO01277; OHO01355-MRF).
Materiales
| Nombre | Empresa | Número de catálogo | Comentarios |
|---|---|---|---|
| ½ in. (1 cm) soft packing foam | Uline | S-8350 | Cubierta de micrófono para actuar como pantalla antiviento, cortada a 8 x 5 cm |
| 1.75 mm PETG+ 3D Printer Filament - True Red | Inland (Microcenter) | PETG+175FR1 | Filamento para hacer la cubierta del grabador, impreso en modo jarrón, usando https://www.thingiverse.com/thing:7319146/files |
| 4 ft. (1.2 m) poste de cerca de paso para alambre de cerca | Fi-Shock (Tractor Supply Co.) | 3600956 | Estaca para sujetar el grabador de audio |
| 6 in. (15 cm) bridas reutilizables | VELCRO | NA | Para sujetar el grabador a la estaca |
| Baterías AAA | Procell | NA | Para alimentar los grabadores de audio portátiles |
| Insectocida Fastac EC | BASF Ag Products | EPA: 7969-298 | Insecticida piretroide utilizado durante todo el experimento. |
| Fungicide Fitness | Loveland products, Inc. | EPA: 34704-1031 | Fungicide inhibidor de la biosíntesis de esteroides (SBI) utilizado durante todo el experimento. |
| Sistema de pesaje Grain Gauge H2 | HarvestMaster | NA | Para recopilar datos de rendimiento de parcelas de investigación |
| Grabador de audio portátil | Sony | ICD-PX370 | Grabadores de audio utilizados durante todo el experimento. Se utilizaron específicamente para capturar datos de audio en campos de soja. |
| Pioneer P35T155E | Corteva | P35T155E | Variedad de soja utilizada durante todo el experimento. |
| Combinado de parcela Quantum Core | Wintersteiger | NA | Combinado utilizado para cosechar soja durante el experimento. |
| Cubierta contra la lluvia | N/A | NA | Para proteger los grabadores de audio de la lluvia. Se puede encontrar en: https://www.thingiverse.com/thing:7319146 |
| Bandas de goma - 2 x 1⁄16 in. (127 x 1.6 mm), #14 | Uline | S-14723 | Para sujetar la pantalla antiviento de espuma al grabador |
| SeedPro 360 | ALMACO | NA | Para plantar semillas de soja en parcelas de investigación |
Referencias
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