Name: Microbiota de los hormigueros de Atine: visualización de un paisaje microbiano mediante microscopía electrónica de barrido (Video) | JoVE Journal
Uploaded: 2024-10-04T14:50:00.000+00:00
Duration: 7 min
Description: Descubre la microbiota de hormigueros de Atine mediante microscopía electrónica de barrido optimizada. Este protocolo preserva biofilms delicados y revela la organización espacial de microorganismos con hifas fúngicas.

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<meta charset="utf8"></head><body> Análisis SEM a microescala de comunidades microbianas en cultivos de hormigas cultivadoras de hongos

Los ecosistemas están compuestos por organismos interconectados por procesos en una ubicación geográfica específica (es decir, el medio ambiente). Los organismos interactúan con su entorno a lo largo del tiempo, a partir del cual emergen patrones espaciales complejos y heterogéneos. Los patrones espaciales determinan la diversidad ecológica y la estabilidad y, en última instancia, el funcionamiento de los ecosistemas 1,2,3,4. En los ecosistemas a macroescala, como los humedales, las sabanas, los arrecifes de coral y los ecosistemas áridos, los patrones espaciales están correlacionados con el flujo y la concentración de recursos. Al permitir la optimización de los recursos, la heterogeneidad espacial y el modelado dan como resultado ecosistemas más resilientes que homogéneos2. La localización espacial de los organismos, que está en la base de la ecología de las comunidades, también se traslada al mundo microbiano.
Los ecosistemas microbianos, lejos de los organismos mezclados aleatoria y homogéneamente a través de los microhábitats, exhiben patrones espaciales que definen gran parte de su funcionamiento 5,6,7. Desde las columnas de Winogradsky hasta la microbiota asociada al medio ambiente y al huésped, estos ecosistemas están organizados de forma heterogénea en el espacio, con disposiciones espaciales que provocan diferentes respuestas fenotípicas. Las especies que cohabitan son más propensas a interactuar e influir en la fisiología de las demás. Así, la organización espacial comunitaria, más que su composición per se, delimita propiedades ecosistémicas y nichos ecológicos 5,7,8. Para ilustrar estos conceptos, los cambios en el patrón espacial parecen estar correlacionados con la progresión patológica de las placas dentales, caries, enfermedades de las encías 9,10, enfermedad inflamatoria intestinal11, fibrosis quística, infecciones pulmonares, infecciones crónicas de heridas12,13, cáncer colorrectal y adenomas14.
Bajo el alcance de la biogeografía microbiana (el estudio de la distribución y el patrón de la biodiversidad a través del espacio y el tiempo a microescala), el conocimiento de los ecosistemas microbianos se beneficia enormemente al comprender sus patrones espaciales 6,13,15,16,17. Hemos analizado los patrones espaciales de un ecosistema microbiano construido por insectos, que se encuentra en el núcleo de las carismáticas colonias de hormigas attina (Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae: Attini: Attina). Allí reside un "jardín microbiano", centrado en torno a un hongo basidiomiceto de la tribu Leucocoprinae (Basidiomycota: Agaricaceae) o de la familia Pterulaceae (Basidiomycota: Agaricales)18,19,20,21,22. El jardín es una estructura esponjosa que emerge de una malla entrelazada de hifas que crece metabolizando el sustrato mayoritariamente vegetal incorporado por las hormigas (Figura 1). Estos pueden incluir, de acuerdo con los géneros de átines: partes secas de plantas, excrementos y cadáveres de insectos, hojas recién cortadas, semillas y partes florales 23,24. Análogo a un intestino herbívoro externo, el jardín convierte enzimática y químicamente los polímeros recalcitrantes en recursos nutricionales lábiles, proporcionando a las hormigas aminoácidos esenciales, lípidos y azúcares solubles 21,25,26,27,28.
Los análisis ultraestructurales, enzimáticos y transcriptómicos realizados para jardines de los géneros Atta y Acromyrmex sugieren que estos ambientes estructuran un continuo de degradación del sustrato y parches nutricionales 26,29,30,31,32. Las partes jóvenes del jardín tienden a ser más oscuras debido al sustrato recién incorporado después de ser fragmentado. Estos sustratos recién añadidos a menudo se colonizan desde los bordes, que fueron cortados por hormigas obreras e inoculados con grupos miceliales. Irradiando desde los bordes cortados, las hifas fúngicas se extienden sobre el sustrato 29,32,33. La abundancia de hifos aumenta a medida que avanza la degradación del sustrato, dando lugar a regiones blanquecinas y metabólicamente activas 30,31,32. Las regiones más antiguas, con sustrato más degradado y una microbiota abundante29,32, tienden a presentar tonos parduzcos y mayor humedad. Los trabajadores retiran fragmentos de esta región, separándolos en pilas de desechos, donde también toman sustratos que dañan al hongosimbionte 34,35,36. Las pilas de residuos, aunque físicamente separadas del jardín, son un punto de degradación continua del sustrato y del ciclo de nutrientes por parte de la abundante microbiota habitante 29,32,37,38,39.
Una microbiota compuesta principalmente por Enterobacter, Klebsiella, Pantoea, Pseudomonas y Serratia, también habita en el jardín, al parecer compartida por diversos sistemas de cultivo de hongos. La microbiota, que codifica vías metabólicas que podrían complementar el metabolismo fúngico, participa potencialmente en las respuestas fisiológicas del jardín 40,41,42,43,44. Los datos metagenómicos no solo indicaron que la microbiota estaba allí41,42, sino que también el análisis de microscopía electrónica de barrido (SEM) del cultivo de hormigas cortadoras de hojas mostró principalmente bacterias en forma de bastoncillos sobre el sustrato de la planta32. A pesar de que las bacterias (incluyendo cepas celulolíticas) fueron aisladas de todo el jardín, se visualizaron solo en las partes más antiguas del jardín y en las pilas de desechos, así como en la pelletización inicial que llevaban las reinas fundadoras29,32. Tampoco estaba claro si la microbiota podía formar biopelículas in vivo (es decir, en el jardín y en los residuos), como sugería su capacidad metabólica42 y se observaba in vitro44.
Aquí, empleamos SEM para comprender mejor la organización espacial de la microbiota en las regiones del jardín, detallando las interacciones físicas microbiota-sustrato y microbiota-hifas. Al proporcionar imágenes con mayor profundidad focal, SEM permite observar estructuras microscópicas tridimensionales en alta resolución, lo que permite un análisis exhaustivo de los patrones espaciales de la microbiota del jardín. Detallamos los pasos para fijar, deshidratar, secar, rociar y obtener imágenes de muestras tan heterogéneas y delicadas a base de hongos. Al eliminar la etapa de postfijación con tetróxido de osmio (OsO4) y reducir el tiempo de deshidratación, simplificamos los protocolos 32,33,45 para la preparación de muestras de jardín y residuos para el análisis SEM. Este protocolo adaptado preserva los patrones estructurales de las hifas, así como la organización espacial de la microbiota y el biofilm, y podría aplicarse a otros ecosistemas microbianos y biofilms delicados.
<img alt="Figure 1" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig01v2.jpg"> 
Figura 1: Jardines microbianos de Attine. El jardín es una estructura esponjosa resultante de una malla entrelazada de hifas que crece metabolizando el sustrato mayoritariamente vegetal incorporado por las hormigas. También habita en el jardín la microbiota, que codifica vías metabólicas que podrían complementar el metabolismo de los hongos. Los datos metagenómicos y los análisis previos de microscopía electrónica de barrido indicaron su presencia, aunque teníamos escaso conocimiento de su organización espacial e interacciones físicas con el sustrato y las hifas fúngicas. Empleamos SEM para desvelar la organización y el patrón espacial de la microbiota y la biopelícula. Ilustraciones de Mariana Barcoto (jardín y microbiota adaptados de Barcoto y Rodrigues 94), y fotos de Mariana Barcoto y Enzo Sorrentino. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig01largev2.jpg" target="_blank">Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.</a>

<table><tbody><tr><td>Tubo de 2 mL</td><td>Axygen</td><td>MCT-200-C-BRA</td><td>Para fijar y deshidratar muestras</td></tr><tr><td>Cloruro de calcio anhidro</td><td>Merck</td><td>C4901</td><td>CaCl2 anhidro para preparar Karnovsky' Fijador s</td></tr><tr><td>Secador de punto crítico</td><td>Leica</td><td>EM CPD 300</td><td>Para el secado de punto crítico</td></tr><tr><td>Cinta conductora de carbono de doble cara, 12 mm (ancho) x 5 m (largo)</td><td>Microscopía electrónica Sciences</td><td>77819-12</td><td>Para el montaje de muestras</td></tr><tr><td>Pinzas entomológicas</td><td>Ningún proveedor</td><td></td> específico <td>Para manipular muestras de jardín</td></tr><tr><td>Alcohol etílico (=etanol), puro (&ge; 99.5%)</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>459836</td><td>Para la deshidratación</td></tr><tr><td>Pinzas</td><td>Ningún proveedor</td><td></td> específico <td>Para manipular muestras de jardín</td></tr><tr><td>Vaso de vidrio Sin</td><td>proveedor</td><td></td> específico <td>Para la deshidratación</td></tr><tr><td>Placa de Petri de vidrio</td><td>Sin proveedor</td><td></td> específico <td>Para manipular muestras de jardín</td></tr><tr><td>Pipeta de vidrio</td><td>Sin proveedor</td><td></td> específico <td>Para fijar y deshidratar muestras</td></tr><tr><td>Glutaraldehído (Glutaraldehído acuoso grado EM 25%)</td><td>Ciencias de la microscopía electrónica</td><td>16220</td><td>Para preparar Karnovsky' s fijador Objetivo</td></tr><tr><td>de oro&nbsp;</td><td>Ted Pella, Inc.</td><td>8071</td><td>Para pulverizar catódicamente con oro</td></tr><tr><td>Ácido clorhídrico</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>320331</td><td>Para ajustar soluciones</td></tr><tr><td>pH Editor de imágenes</td><td>Photoshop</td><td>cualquier versión</td><td>Para ajustar imágenes</td></tr><tr><td>Paraformaldehído (Paraformaldehído 20% Solución acuosa EM Grade)</td><td>Microscopía electrónica Ciencias</td><td>15713</td><td>Para preparar Karnovsky' s fijador Receptor de</td></tr><tr><td>propileno</td><td>Ningún proveedor</td><td></td> específico <td>Para mantener vivas las colonias de hormigas</td></tr><tr><td>Microscopio electrónico de barrido</td><td>JEOL&nbsp;</td><td>IT300 SEM</td><td>para imágenes de muestras&nbsp;</td></tr><tr><td>Cacodilato de sodio trihidrato</td><td>Sigma-Aldrich</td><td>C0250</td><td>Para la preparación de tampón de cacodilato de sodio</td></tr><tr><td>Espátula</td><td>Ningún proveedor</td><td></td> específico <td>Para manipular muestras de jardín</td></tr><tr><td>Recipientes de muestras de 15 mm de diámetro x 10 mm de alto</td><td>Ted Pella, Inc.</td><td>4591</td><td>Para el secado de puntos críticos</td></tr><tr><td>Barniz de recubrimiento por pulverización catódica</td><td>Baltec&nbsp;</td><td>SCD 050</td><td>Para recubrir con oro</td></tr><tr><td>Stub (Montaje de aluminio, pasador de extremo plano) 12,7 mm x 8 mm&nbsp;</td><td>Ciencias de la microscopía electrónica</td><td>75520</td><td>Para el montaje de muestras</td></tr></tbody></table>

microbiota de los hormigueros de atine: visualización de un paisaje microbiano mediante microscopía electrónica de barrido

Microbiota of Attine Ants' Gardens: Visualizing a Microbial Landscape by Scanning Electron Microscopy

Aquí, presentamos un protocolo simplificado para visualizar los componentes de las muestras de jardín y desechos, como hifas fúngicas, sustrato, microbiota y biopelículas. El SEM ha mejorado nuestra comprensión de cómo el jardín y los residuos moldean los patrones estructurales de la microbiota (Figura 3). En los jardines de ática, las hifas fúngicas son estructuras en forma de rama que cubren partes de la superficie del sustrato. Dado que las hifas fúngicas tienden a ser muy sensibles a la deshidratación y la ruptura, el usuario puede guiarse por el aspecto de las hifas para evaluar los resultados de la preparación de la muestra. Como también se observó en trabajos previos 32,33,45, las hifas presentan un aspecto tubular; Las hifas intactas en forma de tubo indican una preparación eficaz de la muestra (Figura 3A y Figura 4C). Cuando las hifas tienen forma de cinta, tal aplanamiento es posiblemente un artefacto de la técnica (Figura 4C).
Las superficies del sustrato de las plantas pueden reconocerse por la cutícula y las capas epidérmicas, así como por los estomas y los tricomas. Estas estructuras son más reconocibles cuando los sustratos aún no están colonizados por las hifas fúngicas y la microbiota (Figura 3A y Figura 4C). Cuando el sustrato es colonizado, la microbiota y/o las hifas fúngicas cubren su superficie de tal manera que las estructuras específicas de la planta no son fácilmente discernibles (Figura 3A). La microbiota puede colonizar las hifas fúngicas o el sustrato, cada uno de ellos en una organización espacial aparentemente distinta. En la Figura 3, dichos patrones espaciales se ilustraron esquemáticamente y se encuadraron en las respectivas imágenes SEM donde se identificaron; esto puede facilitar el vínculo entre los resultados del SEM y su interpretación.
Las microbiotas colonizadoras de hifas se observan con menos frecuencia y, cuando se encuentran, están compuestas por células de bastones o cocos que se encuentran aisladas o en pequeños grupos adheridas a la superficie de las hifas. Se puede observar una matriz exopolisacárida (EPS) de biopelícula, que parece una estructura de "tela de encaje", alrededor de las hifas en pequeños grupos (Figura 3A). Bastante más común es la microbiota colonizadora del sustrato, que se encuentra en los jardines de diferentes especies de hormigas atinadas. Los patrones de colonización parecen definidos hasta cierto punto por las etapas de deterioro del sustrato. De este modo, la microbiota, que coloniza sustratos aún no degradados, puede presentarse como células individuales o agruparse en pequeños grupos. La microbiota puede estratificar el sustrato cuando presenta signos microscópicos de deterioro (es decir, cuando las capas cuticulares/epidérmicas de las plantas y otras estructuras vegetales no son discernibles, y los surcos y hendiduras son abundantes).
En estas "alfombras microbianas", la morfología de las células es más reconocible cuando la matriz de EPS está ausente. En los casos en que las células microbianas están incrustadas en la matriz de EPS, su morfología no es fácilmente distinguible. De acuerdo con su organización espacial, caracterizamos las biopelículas como "extendidas" o como "tridimensionales". Cuando se extiende la biopelícula, las células microbianas y la matriz de EPS cubren intermitentemente la superficie del sustrato, formando una capa plana de 1 a 3 células de espesor (Figura 3B). Cuando la biopelícula es tridimensional, las células microbianas y la matriz de EPS se acumulan, formando grupos con varios espesores de células. Las regiones ajardinadas constituidas por sustratos deteriorados (como el jardín viejo y los residuos) albergan la microbiota en sus surcos y hendiduras, donde forman comunidades densas (Figura 3C). En particular, los sustratos ampliamente degradados en las muestras de residuos albergan una profusa microbiota, la más diversa morfológicamente de todas las regiones. Las levaduras añaden más complejidad a esta comunidad, interactuando físicamente con los procariotas a través de una biopelícula. En las muestras de residuos de Atta sexdens y Acromyrmex sp., se observó que las matrices de EPS formaban una malla fibrilar conspicua que rodeaba procariotas en forma de bastoncillos y cocoides, así como levaduras fusiformes y esféricas (Figura 3C).
Como resultado de una malla entrelazada de hifas, la estructura esponjosa del jardín requiere pulverización catódica adicional para cubrir la muestra de manera más uniforme. Tales pasos evitan la dispersión de electrones que distorsiona la imagen y dificulta su resolución (Figura 4A). Las etapas de preparación de las muestras preservaron la mayor parte de la estructura del jardín, revelando la distribución espacial y la organización de la microbiota. Vale la pena reiterar, sin embargo, que estructuras como las hifas fúngicas y la matriz de EPS son muy sensibles a la deshidratación y muy difíciles de conservar, especialmente para SEM. La estructura de la hifa estaba relativamente bien conservada, sin embargo, es razonable considerar que la biopelícula visualizada en algunas muestras de jardín podría carecer de algunos componentes estructurales de la matriz de EPS. Aunque en algunas muestras se conservó la capa externa lisa de polisacáridos que encierra la microbiota (Figura 3A, B), algunas de ellas conservaban las características morfológicas de la microbiota, pero no tenían matriz de EPS. Sin embargo, no está claro si la matriz de EPS estaba realmente ausente o si se retiró durante la preparación de la muestra.
Por un lado, la eliminación de la capa lisa de la biopelícula perjudica la comprensión de la estructura precisa de la biopelícula. Por otro lado, revela la morfología, la organización espacial y las interacciones físicas de las células que habitan debajo de la capa, que es nuestro principal foco de investigación. Estudios previos informaron de la preservación tanto de las hifas fúngicas como de la matriz de la biopelícula mediante el empleo de vapor de tetróxido de osmio (OsO4) como fijador primario 44,50,51,52,53,54. A continuación, llevamos a cabo un experimento comparativo fijando muestras frescas de jardín con vapor de OsO4, que aparentemente conservaba el aspecto liso de las biopelículas (Figura 4B). Este método, sin embargo, provocó un extenso aplanamiento de las hifas y la microbiota. Este aplanamiento resultó en la pérdida de los aspectos espaciales generales del jardín descritos anteriormente 29,33,32,45, lo que limitó los estudios posteriores sobre los patrones estructurales del jardín. La fijación con OsO4 dificultó tanto la distinción de la morfología y distribución microbiana como la diferenciación de las estructuras celulares de los artefactos técnicos, lo que complicó la interpretación de los datos.
<img alt="Figure 3" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig03v2.jpg"> 
Figura 3: Patrones arquitectónicos de la microbiota. La microbiota coloniza las hifas fúngicas y el sustrato en una organización espacial distinta. Dichos patrones espaciales se ilustraron esquemáticamente y se encuadraron en las respectivas imágenes SEM donde se identificaron (delimitados en la figura por cuadrados blancos): (A) La microbiota colonizadora de hifas está compuesta por grupos aislados o pequeños de células, con matriz exopolisacárida de biopelícula detectable en algunas muestras. (B) La microbiota colonizadora del sustrato se extiende por todo el sustrato, con la matriz de EPS cubriendo las células de tal manera que su morfología no es fácilmente distinguible. (C) Microbiota colonizadora del sustrato formando grupos tridimensionales, constituyendo biopelículas mono o multimorfológicas, en algunos casos evidenciando la matriz de EPS. Ilustraciones de Mariana Barcoto. Abreviatura: EPS = matriz exopolisacárida. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig03largev2.jpg" target="_blank">Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.</a>
<img alt="Figure 4" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/67334/67334fig04v2.jpg"> 
Figura 4: Imágenes infructuosas. Imágenes de baja calidad que dan resultados ineficaces y/o dificultan la interpretación de los patrones arquitectónicos. (A) La dispersión de electrones distorsiona la imagen, dificultando su resolución y, en consecuencia, la identificación de la morfología. Esto se observó con frecuencia en muestras recubiertas con pulverización catódica solo una vez y se redujo con un recubrimiento adicional. (B) La fijación de muestras frescas de jardín con vapor de tetróxido de osmio (OsO4) como fijador primario 44,50,51,52,53,54 aparentemente preservó el aspecto liso de las biopelículas. Sin embargo, provocó un extenso aplanamiento de hifas y microbiota, dañando los patrones arquitectónicos del jardín. (C) La preparación de muestras con el fijador de Karnovsky produjo imágenes de mayor calidad en comparación con las preparaciones con OsO4, preservando la mayor parte de la estructura de las hifas, la distribución de la microbiota y los patrones espaciales de los jardines. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/67334/67334fig04largev2.jpg" target="_blank">Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.</a>

Microbiota de los hormigueros de Atine: visualización de un paisaje microbiano mediante microscopía electrónica de barrido

In macroscale ecosystems, such as rainforests or coral reefs, the spatial localization of organisms is the basis of our understanding of community ...

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