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Drosophile Le comportement d’évitement passif comme nouveau paradigme pour étudier l’apprentissage aversif associatif

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DOI :

10.3791/63163

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15 octobre 2021

 , 
1Department of Physiology, East Carolina University

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Résumé

Ce travail décrit un paradigme comportemental simple qui permet l’analyse de l’apprentissage associatif aversif chez les mouches des fruits adultes. La méthode est basée sur la suppression du comportement négatif inné de la géotaxie en raison de l’association formée entre un contexte environnemental spécifique et un choc électrique.

Résumé

Ce protocole décrit un nouveau paradigme pour l’analyse de l’apprentissage associatif aversif chez les mouches adultes (Drosophila melanogaster). Le paradigme est analogue au comportement d’évitement passif chez les rongeurs de laboratoire dans lequel les animaux apprennent à éviter un compartiment où ils ont déjà reçu un choc électrique. Le test tire parti de la géotaxie négative chez les mouches, qui se manifeste par une envie de grimper lorsqu’elles sont placées sur une surface verticale. La configuration se compose de compartiments supérieurs et inférieurs orientés verticalement. Lors du premier essai, une mouche est placée dans un compartiment inférieur d’où elle sort généralement dans les 3 à 15 secondes et pénètre dans le compartiment supérieur où elle reçoit un choc électrique. Lors du deuxième essai, 24 heures plus tard, la latence est considérablement augmentée. Dans le même temps, le nombre de chocs est réduit par rapport au premier essai, ce qui indique que les mouches ont formé une mémoire à long terme autour du compartiment supérieur. Les enregistrements des latences et du nombre de chocs pourraient être effectués avec un compteur de comptage et un chronomètre ou avec un simple appareil basé sur Arduino. Pour illustrer comment le test peut être utilisé, le comportement d’évitement passif de D. melanogaster et D. simulans mâle et femelle a été caractérisé ici. La comparaison des latences et du nombre de chocs a révélé que les mouches D. melanogaster et D. simulans ont appris efficacement le comportement d’évitement passif. Aucune différence statistique n’a été observée entre les mouches mâles et femelles. Cependant, les mâles étaient un peu plus rapides lorsqu’ils entraient dans le compartiment supérieur lors du premier essai, tandis que les femelles recevaient un nombre légèrement plus élevé de chocs dans chaque essai de rétention. Le régime alimentaire occidental (WD) a considérablement altéré l’apprentissage et la mémoire chez les mouches mâles tandis que l’exercice de vol contrebalançait cet effet. Pris ensemble, le comportement d’évitement passif chez les mouches offre un test simple et reproductible qui pourrait être utilisé pour étudier les mécanismes de base de l’apprentissage et de la mémoire.

Introduction

L’apprentissage et la mémoire sont un mécanisme d’adaptation à l’environnement ancien sur le plan évolutif, conservé de la drosophile (D.) à l’homme1. La mouche des fruits est un organisme modèle robuste pour étudier les principes fondamentaux de l’apprentissage et de la mémoire, car elle offre un large éventail d’outils génétiques puissants pour disséquer les mécanismes moléculaires intrinsèques2. Les études pionnières de dépistage génétique, qui ont identifié les gènes rutabaga3, amnesiac4 et dunce5 essentiels à l’apprentissage et à la mémoire2, ont tiré parti du conditionnement olfactif car les mouches des fruits comptent sur leur sens aigu de l’odorat pour trouver de la nourriture, des partenaires potentiels et pour éviter les prédateurs6.

Le conditionnement olfactif est devenu un paradigme populaire pour étudier le mécanisme de l’apprentissage et de la mémoire, grâce à l’introduction du labyrinthe en T olfactif par Tully et Quinn7,8. Par la suite, d’autres méthodes pour mesurer divers types d’apprentissage et de mémoire ont été proposées, notamment le conditionnement visuel9, le conditionnement de la parade nuptiale10, le test de suppression de la phototaxie aversive11 et le conditionnement de l’exposition aux guêpes12. Cependant, la plupart de ces tests ont une configuration complexe qui doit être construite sur mesure dans un atelier universitaire ou achetée auprès d’un fournisseur. Le paradigme décrit ici est basé sur un test comportemental simple pour étudier l’apprentissage associatif aversif chez les mouches qui peut être facilement assemblé avec quelques fournitures disponibles.

Le paradigme décrit est équivalent à un comportement d’évitement passif (ou inhibiteur) chez les souris et les rats de laboratoire dans lequel les animaux apprennent à éviter un compartiment où ils ont déjà reçu un choc électrique du pied13. Chez les muridés, la procédure est basée sur leur évitement inné de la lumière vive et leur préférence pour les zones plus sombres14. Lors du premier essai, l’animal est placé dans le compartiment lumineux, d’où il sort rapidement, entrant dans un compartiment sombre, où un choc électrique du pied est délivré. Habituellement, un seul essai est suffisant pour former une mémoire solide à long terme, ce qui entraîne une augmentation significative de la latence 24 heures plus tard. La latence est ensuite utilisée comme indice de la capacité de l’animal à se souvenir de l’association entre le stimulus aversif et l’environnement spécifique15.

Ce travail décrit une procédure analogue utilisant D. comme système modèle qui offre plusieurs avantages par rapport aux modèles de rongeurs, notamment la rentabilité, la taille plus grande de l’échantillon, l’absence de surveillance réglementaire et l’accès à de puissants outils génétiques16,17. La procédure est basée sur un comportement géotaxis négatif, qui se manifeste par l’envie des mouches de grimper lorsqu’elles sont placées sur une surface verticale18. La configuration se compose de deux chambres verticales. Lors du premier essai, une mouche des fruits est placée dans un compartiment inférieur. De là, il sort généralement dans les 3-15 s, entrant dans le compartiment supérieur où il reçoit un choc électrique. Au cours d’un essai de 1 min, certaines mouches peuvent parfois rentrer dans le compartiment supérieur, ce qui entraîne un choc électrique supplémentaire. Pendant la phase de test, 24 heures plus tard, la latence est considérablement augmentée. Dans le même temps, le nombre de chocs est diminué par rapport au premier jour indiquant que les mouches formaient une mémoire associative aversive autour du compartiment supérieur. La latence, le nombre de chocs, la durée et la fréquence des épisodes de toilettage sont ensuite utilisés pour analyser le comportement animal et la capacité de former et de se souvenir de l’association entre le stimulus aversif et l’environnement spécifique. Les résultats représentatifs révèlent que l’exposition au régime occidental (WD) altère considérablement le comportement d’évitement passif chez les mouches mâles, suggérant que le WD a un impact profond sur le comportement et la cognition de la mouche. Inversement, l’exercice de vol a atténué l’effet négatif du WD, améliorant le comportement d’évitement passif.

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Protocole

1. Préparation de l’appareil d’évitement passif

  1. Percez un trou de 4 mm perpendiculairement à la surface de la paroi du tube de culture en polypropylène de 14 mL et à 8 mm du fond du tube.
    REMARQUE: Utilisez une perceuse électrique et un foret 5/32 pour de meilleurs résultats.
  2. À l’aide d’un couteau utilitaire en acier, coupez la partie supérieure du tube de culture en polypropylène de 14 mL pour créer un fragment inférieur de tube de 45 mm de long. Le fragment inférieur sert de compartiment inférieur.
  3. Coupez la pointe de la pipette bleue de 1 000 μL à l’aide d’une lame de rasoir à un seul bord pour rendre l’ouverture suffisamment large pour un passage d’une seule mouche. Coupez la partie rétrécissante de la pointe bleue pour créer un fragment de 12 mm. Insérez fermement ce fragment dans un trou de 4 mm du compartiment inférieur. Ceci est utilisé comme quai de chargement pour le transfert des mouches.
  4. Découpez un morceau de 15 mm de tube en vinyle transparent 5/8 » ID (voir Tableau des matériaux) pour créer un couplage. Insérez les compartiments supérieur et inférieur dans l’accouplement à partir des extrémités opposées pour fixer solidement le compartiment inférieur au compartiment supérieur.
  5. À l’aide d’une pince réglable à 2 broches, fixez l’ensemble à un support vertical. Orientez l’ensemble verticalement avec le tube de choc comme compartiment supérieur.
  6. Connectez les fils du tube de choc à un stimulateur électrique (voir tableau des matériaux) pour délivrer des chocs électriques. La durée de la période de formation est de 1 min.
    REMARQUE: Pour faciliter l’observation, placez un morceau de papier blanc derrière le tube de choc pour servir de fond blanc à l’appareil. Placez une lampe avec une ampoule souple équivalente à 75 W au-dessus du compartiment d’amortisseur. Placez une lampe loupe à bras réglable devant la configuration. Une représentation de l’appareil d’évitement passif est illustrée à la figure 1.

2. Préparation des mouches pour la procédure d’évitement passif

  1. Immobiliser les mouches D. melanogaster ou D. simulans âgées de 3 à 4 jours à l’aide d’un bloc de glace et les transférer dans des flacons individuels avec de la nourriture 24 h avant l’expérience (1 mouche par flacon) en suivant la procédure décrite précédemment19.
    REMARQUE: Les expériences décrites ici ont comparé un homme de 3-4 jours vs. mouches femelles chez D. melanogaster et D. simulans.
  2. Avant les expériences comportementales, codez tous les flacons. Pour cela, attribuez à chaque groupe une lettre, par exemple, « A », « B », « C », etc., et chacun vole un nombre. Ne révélez ce code qu’après que toutes les données ont été enregistrées et analysées. Utilisez au moins 20 mouches par génotype ou traitement pour contrer les variations individuelles.
    NOTE: Effectuer les expériences et les analyses « à l’aveugle » permet d’exclure un biais dans l’évaluation de la performance de la mouche et l’analyse des données.

3. Réalisation du premier essai

  1. À l’aide d’un aspirateur à bouche de mouche (voir tableau des matériaux) décrit précédemment20, transférez doucement une mouche du flacon individuel dans le compartiment inférieur via le quai de chargement. Aspirez doucement une mouche dans l’aspirateur buccal en aspirant de l’air. Déposez la mouche en soufflant légèrement dans le quai de chargement.
    REMARQUE: Évitez de stresser l’animal pendant la capture et le chargement.
  2. Immédiatement après le chargement de la mouche dans le compartiment inférieur, démarrez une minuterie et un chronomètre de 1 minute.
    REMARQUE: Le chronomètre est utilisé pour mesurer les latences et compter le compteur pour compter le nombre de chocs.
  3. Appuyez sur le chronomètre pour enregistrer la première latence lorsque la mouche pénètre dans le tube de choc en plaçant toutes les pattes sur la grille. Allumez le stimulateur pour délivrer un choc électrique à la mouche. Les paramètres de stimulation sont 120 volts, durée 1000 ms, 1 impulsion/s (PPS), durée du train 2000 ms.
  4. Fournissez des amortisseurs supplémentaires si la mouche rentre dans le tube d’amortisseur. Enregistrez le nombre de chocs reçus lors d’un essai de 1 min avec un compteur de comptage ou un compteur basé sur Arduino (voir Tableau des matériaux). Si vous utilisez le compteur basé sur Arduino, veuillez suivre les étapes ci-dessous.
    REMARQUE: Un appareil optionnel basé sur Arduino AKM-007 (voir tableau des matériaux) peut être utilisé pour mesurer le temps, la latence, le nombre de chocs, ainsi que la fréquence et la durée des combats de toilettage pour chaque animal en appuyant et en relâchant les boutons correspondants de l’appareil. Les boutons de l’appareil sont affectés pour mesurer la latence, administrer et enregistrer le nombre de chocs, et mesurer la fréquence et la durée des épisodes de toilettage.
    1. Appuyez sur le bouton Démarrer à l’étape 3.2., puis appuyez sur le bouton Shock à l’étape 3.3.
    2. Pour enregistrer la durée d’un combat de toilettage, appuyez sur le bouton de toilettage au début d’un combat de toilettage sur l’appareil et relâchez ce bouton à la fin du combat de toilettage.
      REMARQUE: Les épisodes de toilettage ont été mesurés tout au long de l’essai de 1 min. Un toilettage intensif pourrait être révélateur d’un stress animal21,22. L’appareil basé sur Arduino enregistre toutes les données sous forme de fichier CSV sur une carte mémoire.
  5. À la fin d’un essai de 1 min, transférez doucement la mouche dans un flacon individuel. Notez la latence, le nombre de chocs reçus et tout changement notable dans le comportement.
  6. Nettoyez le compartiment inférieur et de choc avec de l’éthanol à 70%, essuyez avec un mouchoir de nettoyage non pelucheux (voir tableau des matériaux) et séchez avec le sèche-cheveux. Répétez l’essai avec la prochaine mouche.
  7. Après les expériences comportementales, nettoyez le compartiment inférieur avec de l’eau et du détergent inodore. Essuyez le compartiment inférieur et le compartiment d’amortisseur avec 70% d’éthanol et séchez à l’air libre pendant la nuit.

4. Réalisation du deuxième essai

  1. Effectuez le deuxième essai en répétant la procédure décrite ci-dessus (étape 3) 24 heures plus tard. Testez les mouches dans le même ordre que la veille.

5. Analyse des résultats

  1. Calculez la latence moyenne, le nombre moyen de chocs et la durée des combats de toilettage pour les essais 1 et 2 pour chaque groupe expérimental d’animaux. Effectuez le test t de l’élève pour la comparaison à deux groupes ou l’ANOVA pour les comparaisons multiples avec des analyses post-hoc à l’aide du test23 de Tukey.

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Résultats

L’évitement passif a été étudié chez D. melanogaster (Canton-S) et D. simulans. Les expériences ont comparé les latences et le nombre de chocs reçus entre des essais consécutifs. Initialement, les expériences ont été réalisées avec des mouches mâles D. melanogaster âgées de 3 à 4 jours. Les mouches ont été maintenues selon le régime standard de la formulation Bloomington dans un environnement climatisé à 24 ° C sous un cycle lumière-obscurité de 12 h, une humidité de 70% et une densité...

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Discussion

L’évitement des stimuli menaçants est une caractéristique cruciale du comportement adaptatif chez diverses espèces, de C. elegance à l’homme32. Les procédures d’apprentissage par évitement, qui impliquent généralement l’évasion d’un événement aversif, sont des tâches comportementales couramment utilisées pour étudier les processus d’apprentissage et de mémoire chez les rongeurs de laboratoire13 depuis les années 197032. Dans les procédures d...

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Déclarations de divulgation

Les auteurs ne déclarent aucun conflit d’intérêts.

Remerciements

Cette étude a été soutenue en partie par NIH R15ES029673 (AKM).

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Matériaux

Liste des matériaux utilisés dans cet article
NomEntrepriseNuméro de catalogueCommentaires
Bloomington Formulation régimeNutri-Fly  ; 66-112Disponible auprès de Genesee Scientific Inc., San Diego, CA
1000 & micro ; L Embout bleuFisherNC9546243
17 x 100 mm 14 mL tube de culture en polypropylèneVWR  ; 60818-689
Module de contrôle automatique basé sur AduinoInterneAKM-007Cette unité est en option. Une description complète, des schémas, un schéma de câblage et un code sont fournis sur le marché numérique de l’ECU - https://digitalmarket.ecu.edu/akmmodule
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Compteur électronique de doigtsN/AN/Ahttps://www.amazon.com/gp/product/B01M8IRK6F/ref=ppx_yo_dt_b_search_asin_title?ie=UTF8&psc=1
Fisherbrand Sparkleen 1 DétergentFisher Scientific04-320-4
Aspirateur de mouchesInternePréparé comme décrit dans la référence 19.
Stimulateur d’herbe S88N/AN/APeut être remplacé par n’importe quel stimulateur pouvant fournir les paramètres décrits
Kim-wipes FisherScientific06-666Kimberly-Clark Professional 34120
Bloc métallique pour l’immobilisation des mouchesBloc en aluminiuminterne 4 x 13 x 23,5 cm
Nutiva USDA Certifié biologique, sans OGM, Huile de palme rougeNutivaN/Ahttps://www.amazon.com/Nutiva-Certified-Cold-Filtered-Unrefined-Ecuadorian/dp/B00JJ1E83G/ref=sxts_rp_s1_0?cv_ct_cx=Nutiva+USDA+Certified+Organic%2C+non-GMO%2C+Red+Palm+Oil&dchild=1&keywords=Nutiva+USDA+Certified+Organic%2C+non-GMO%2C+Red+Palm+Oil&_rd_i=B00JJ1E83G&_
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Tube d’amortisseurCelExplorerTMA-201https://www.celexplorer.com/product_detail.asp?id=217&MainType=110&SubType=8
ChronomètreAccusplitA601XLNhttps://www.amazon.com/gp/product/B0007ZGZYI/ref=ppx_yo_dt_b_search_asin_title?ie=UTF8&psc=1
Tube en vinyle transparent (3/4" OD, 5/8 po ID)LowesDisponible chez Lowes

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Erratum


Formal Correction: Erratum: Drosophila Passive Avoidance Behavior as a New Paradigm to Study Associative Aversive Learning
Posted by JoVE Editors on 2/23/2022. Citeable Link.

An erratum was issued for: Drosophila Passive Avoidance Behavior as a New Paradigm to Study Associative Aversive Learning. The Representative Results and Discussion sections were updated.

In the Representative Results, the legend for Figure 5 was updated from:

Figure 5: Comparison of passive avoidance and grooming behavior in D. simulans males and females. (A) Average latency (s) per trial. The graph shows no statistically significant differences between males and females in the latencies. (B) An average number of received shocks per trial. The graph shows no statistically significant differences between males and females in the number of received shocks. (C) The total duration of grooming bouts in trials 1-3. While there were no statistically significant differences between males and females, the female flies showed a considerable increase in grooming behavior during trials 2 and 3 compared to trial 1. Abbreviations: *- P<0.05. One-way ANOVA with Tukey's multiple comparisons test.

to:

Figure 5: Comparison of passive avoidance and grooming behavior in D. simulans males and females. (A) Average latency (s) per trial. The graph shows no statistically significant differences between males and females in the latencies. (B) An average number of received shocks per trial. The graph shows no statistically significant differences between males and females in the number of received shocks. (C) The total duration of grooming bouts in trials 1-3. While there were no statistically significant differences between males and females, the female flies showed a considerable decrease in grooming behavior during trials 2 and 3 compared to trial 1. Abbreviations: *- P<0.05. One-way ANOVA with Tukey's multiple comparisons test.

In the Discussion, the third paragraph was updated from:

The assay worked equally well in D. melanogaster and D. simulans male and female flies, demonstrating that the paradigm could be adapted to different D. species. The changes in fly behavior characterized by increased latencies and decreased number of shocks were statistically significant in the second trial and would strengthen with subsequent trials. Interestingly, if naïve flies were habituated to the apparatus without electric shock, they would enter the upper compartment a little faster on the second and the third trials. However, the decrease in latencies was not statistically significant (data not shown). No statistically significant differences were observed between sexes, although female flies had somewhat longer latencies and received slightly more shocks. This difference could be due to a combination of factors, including females' failure to associate the shock with the upper compartment, a stronger geotaxis, or possibly because females are slightly larger and slower than males. The total duration of grooming bouts was significantly higher in the second and third trials in female flies, which draws a parallel between D. and rodent anxiety-like behaviors26.

to:

The assay worked equally well in D. melanogaster and D. simulans male and female flies, demonstrating that the paradigm could be adapted to different D. species. The changes in fly behavior characterized by increased latencies and decreased number of shocks were statistically significant in the second trial and would strengthen with subsequent trials. Interestingly, if naïve flies were habituated to the apparatus without electric shock, they would enter the upper compartment a little faster on the second and the third trials. However, the decrease in latencies was not statistically significant (data not shown). No statistically significant differences were observed between sexes, although female flies had somewhat longer latencies and received slightly more shocks. This difference could be due to a combination of factors, including females' failure to associate the shock with the upper compartment, a stronger geotaxis, or possibly because females are slightly larger and slower than males. The total duration of grooming bouts was significantly lower in the second and third trials in female flies, which draws a parallel between D. and rodent anxiety-like behaviors26.

Mots-clés

Apprentissage associatif aversifconsolidation de la m moiretest au choc lectriqueg otaxie n gativeessai comportementald ficit d apprentissageeffets du r gime occidentalexercice de volm moire long terme

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